丁志鋒， 陳述， 植詩雅， 譚金慶， 梁健超， 馮永軍

(1. 廣東省生物資源應用研究所，廣東省動物保護與資源利用重點實驗室，廣東省野生動物保護與利用公共實驗室，廣州510260；2. 澳門特別行政區(qū)市政署園林綠化廳自然護理處，澳門； 3. 澳門特別行政區(qū)市政署園林綠化廳自然保護研究處，澳門)

生態(tài)學家長期以來一直認為環(huán)境異質(zhì)性與物種多樣性密切相關(Alloucheetal.，2012；Seiferlingetal.，2014；Steinetal.，2014；Tonkinetal.，2017)。實際上，環(huán)境條件隨時間的周期性變化是全球生態(tài)系統(tǒng)的重要特征之一，而年度季節(jié)性變化是其中最為強烈和最令人熟知的表現(xiàn)形式。隨著時間變化，生物群落很少保持穩(wěn)定，這在鳥類群落中尤為明顯(de Casenaveetal.，2008)，食物和覓食方式的季節(jié)變化尋?？梢?。因此，僅僅分析單個季節(jié)的生物群落結(jié)構特征，可能提供不完整的信息，進而影響到生物多樣性保護政策的制定和實施。

季節(jié)性常常用于解釋一些普遍現(xiàn)象，如群落結(jié)構(Chesson，2000；Chase，2011)、生活史適應性(McNamara & Houston，2008)、鳥類遷徙動態(tài)(Somveilleetal.，2015)等。特別地，利用譜系多樣性來探討鳥類的季節(jié)性變化和推斷群落聚群規(guī)律越來越受到關注(Emerson & Gillespie，2008；Cheetal.，2019)。如當環(huán)境因子驅(qū)動鳥類群落構建時，譜系多樣性指數(shù)趨向于聚集；當物種相互作用主宰著群落組成時，譜系多樣性指數(shù)趨向于發(fā)散；當群落隨機分布時，譜系多樣性指數(shù)則表現(xiàn)為隨機。Gomez等(2010)發(fā)現(xiàn)在溫帶和熱帶森林中，夏季鳴禽群落通常受到生物相互作用的影響；Sebastián-González和Green(2017)的研究結(jié)果表明，越冬水鳥的譜系聚集模式占據(jù)了主導地位，可能與水鳥相似的微生境偏好有關。Che等(2019)通過研究香港特別行政區(qū)米埔濕地水鳥群落譜系多樣性的季節(jié)變化，發(fā)現(xiàn)夏季水鳥群落呈現(xiàn)聚集結(jié)構，冬季水鳥群落呈現(xiàn)發(fā)散結(jié)構，推斷夏季水鳥群落受到環(huán)境過濾的驅(qū)動，而冬季受到物種相互作用的影響。這些研究結(jié)果表明，季節(jié)性變化決定著各種群落構建因子作用力的相對強弱，為了解群落聚群規(guī)律提供了更為完整的視角。

基于此，我們對澳門路氹城2塊濕地(生態(tài)一區(qū)和生態(tài)二區(qū))的鳥類季節(jié)性變化進行分析：(1)2塊濕地的鳥類物種和譜系多樣性是否存在季節(jié)性差異？(2)2塊濕地鳥類群落構建機制是否存在季節(jié)性差異？根據(jù)已有研究的結(jié)果，我們預測2塊濕地鳥類的譜系結(jié)構存在季節(jié)變化：在繁殖季(3—5月)表現(xiàn)為聚集趨勢(環(huán)境過濾驅(qū)動)，而在越冬季表現(xiàn)為發(fā)散趨勢(物種相互作用影響)。

1 研究地和方法

1.1 研究地概況

澳門特別行政區(qū)(113°32′22″E，22°12′40″N)由澳門半島、氹仔島和路環(huán)島組成，嘉樂庇總督大橋、友誼大橋和西灣大橋把澳門半島和氹仔島連接起來，而路氹填海區(qū)把氹仔和路環(huán)2個離島連為一體。澳門位于亞熱帶地區(qū)，年平均氣溫為22.8 ℃，最高氣溫35.8 ℃，最低氣溫4.6 ℃，年平均降水量1 795.6 mm(據(jù)澳門特別行政區(qū)政府統(tǒng)計暨普查局2018年環(huán)境統(tǒng)計，https：//www.dsec.gov.mo/TimeSeriesDatabase.aspx)。生態(tài)一區(qū)緊靠蓮花大橋西北，是面積約15 hm2的封閉區(qū)，區(qū)內(nèi)有灘涂、蘆葦和樹林，優(yōu)勢樹種為細葉榕Ficusmicrocarpa、血桐Macarangatanarius、黃槿Hibiscustiliaceus、苦楝Meliaazedarach、桐花樹Aegicerascorniculatum和秋茄Kandeliaobovata，并有出入水管與十字門水道相連通，中間小島上分布著天然草被灌叢，水邊蘆葦茂密，人工栽植的黃槿和細葉榕環(huán)繞在四周。生態(tài)二區(qū)位于路氹填海區(qū)的西岸，面積約40 hm2，區(qū)內(nèi)有3個人工小島，分布有澳門面積最大的紅樹林，主要植物有老鼠簕Acanthusilicifolius、桐花樹和秋茄等。2塊濕地的具體位置見圖1。

圖1 研究樣地位置Fig.1 Location of study sites

1.2 鳥類調(diào)查方法

2018年1—12月，采用樣線法(Bibbyetal.，2000)對2塊濕地進行鳥類逐月調(diào)查，使用單筒望遠鏡(Swarovski 20～60倍)和雙筒望遠鏡(Olympus 8×42倍)記錄鳥類的種類和數(shù)量：當鳥類數(shù)量較少時，采用直接計數(shù)法；當鳥類集大群(數(shù)量超過200只)又處于快速活動時，采用集團估算法，即先估計集群的總數(shù)，然后估計集群中主要種類的比例，按主要種類的比例計算各物種的數(shù)量。調(diào)查僅在天氣良好的情況下進行。按照Che等(2019)的方法劃分研究區(qū)季節(jié)：3—5月為春季，6—8月為夏季，9—11月為秋季，12—2月為冬季。

1.3 多樣性指數(shù)

利用物種豐富度和多度來表征群落的分類多樣性，其中多度以最大值保留法(Howes & Bakewell，1989)計算，即從數(shù)次調(diào)查的同種鳥類統(tǒng)計數(shù)值中保留最大值代表該鳥類的數(shù)量。譜系多樣性指數(shù)采用Faith’ PD(Faith，1992)，計算方法為：從birdtree.org下載5 000個基于Hackett的譜系樹[鳥類的譜系關系源于Jetz等(2012)；分類系統(tǒng)參照Jetz等(2012)并遵循Birdlife V3 Word List(9 895種現(xiàn)存物種被確認，2010年6月)]，通過TreeAnnotator version 1.10.4獲得最大分支置信樹，并基于R語言picante程序包計算譜系指數(shù)和利用FigTree v1.4.4生成譜系樹。

利用基于物種多度加權的平均成對譜系距離(abundance-weighted mean pairwise phylogenetic distance，MPD)來表征群落譜系結(jié)構(Webbetal.，2002)。

(1)

式中，n為群落組成物種數(shù)量，δi,j是物種i和物種j的譜系距離(歐式譜系距離)，fi和fj分別為物種i和j在群落中的相對多度(群落中某一物種的多度占所有物種的多度之和的百分比)。

此外，通過比較MPD實際值與999次隨機值來推斷群落譜系結(jié)構是否與隨機期望存在差異。隨機的方法為對群落中物種譜系進行種名隨機互換運行999次，進行1 000次迭代生成999個隨機群落，計算MPD的標準化效應值(standardized effect size of MPD，SES)，其公式為：

(2)

式中，Obs為MPD的觀測值，Exp是999次零模型模擬的平均值，SDexp是999次零模型模擬的標準差。

當SES<0，則表明環(huán)境過濾可能驅(qū)動群落聚集；如果SES>0，則表明競爭排斥可能驅(qū)動群落發(fā)散(Webbetal.，2002)。進一步，當SES>1.96或SES<-1.96時，則認為SES顯著高于或低于隨機值(P<0.05)。

數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析均在R 2.13.1中完成(R Core Team，2011)。

2 結(jié)果

共記錄水鳥37種，隸屬于6目9科，其中，鸻形目Charadriiformes物種數(shù)最多，為15種，其次為鵜形目Pelecaniformes 11種，其余各目皆在10種以下；鷺科Ardeidae鳥類最多，為11種，其次為鷸科Scolopacidae鳥類9種，其余各科皆在5種以下(圖2)。白鷺Egrettagarzetta多度最高，為540只，其次為綠翅鴨Anascrecca(295只)、夜鷺Nycticoraxnycticorax(216只)和大白鷺Casmerodiusalbus(209只)，其余各物種皆在200只以下。

生態(tài)一區(qū)和二區(qū)的物種豐富度在冬季最高，其次為秋季。生態(tài)一區(qū)的物種多度在秋季最高，春、夏季較低；生態(tài)二區(qū)的物種多度在冬季最高，夏、秋季較低。PD和MPD的季節(jié)變化規(guī)律與物種豐富度相似，即冬季最高(生態(tài)二區(qū)的MPD在秋季最高)，春、夏季較低(圖3)。

在譜系結(jié)構方面，生態(tài)一區(qū)和二區(qū)呈現(xiàn)出不同變化(圖4)：生態(tài)一區(qū)的鳥類群落在春、秋和冬季趨向于譜系發(fā)散，在夏季呈現(xiàn)出顯著的譜系聚集；生態(tài)二區(qū)的鳥類群落在春、夏季呈現(xiàn)出顯著的譜系聚集，在秋季趨向于譜系發(fā)散，冬季趨向于譜系隨機(接近0)。

3 討論

本文通過分析澳門特別行政區(qū)2塊濕地的水鳥譜系多樣性的季節(jié)變化模式來探討水鳥群落構建機制，發(fā)現(xiàn)水鳥群落的物種和譜系多樣性均呈現(xiàn)出明顯的季節(jié)變化模式，譜系發(fā)散和聚集具明顯的季節(jié)差異，群落構建因子的相對重要性在不同季節(jié)之間發(fā)生了顯著變化。

張敏等(2009)的研究結(jié)果顯示(調(diào)查時間段為2006年7月—2008年2月)，路氹離島的水鳥優(yōu)勢種為白鷺、環(huán)頸鸻Charadriusalexandrinus、綠翅鴨、池鷺Ardeolabacchus、蒼鷺Ardeacinerea和夜鷺等；在間隔10年后，調(diào)查結(jié)果顯示水鳥優(yōu)勢種為白鷺、綠翅鴨、夜鷺、大白鷺、青腳鷸Tringanebularia和環(huán)頸鸻等，10年前后優(yōu)勢種的組成略有變化，這可能與物種周轉(zhuǎn)(時間尺度上的物種組成變化)有關。如在斑塊生境中，所有斑塊平均物種周轉(zhuǎn)率為每年30.4%，表明每年超過30%的鳥類發(fā)生了周轉(zhuǎn)，其群落組成是動態(tài)變化的(Sietal.，2014)；此外，也可能與鳥類生境的改變有關(張敏等，2009)。

圖2 澳門記錄的37種水鳥目的物種數(shù)(a)、科的物種數(shù)(b)、物種多度(c， 前10物種)和譜系樹(d)Fig. 2 Species richness across orders (a) and families (b)， species abundance (c， top 10 abundant species)，and phylogenetic tree (d) of the 37 waterbird species recorded in Ecological Zone Ⅰ and Ⅱ in Macao， China

圖3 澳門生態(tài)一區(qū)和二區(qū)水鳥的豐富度(a、e)、物種多度(b、f)、譜系多樣性(c、g)和平均成對譜系距離(d、h)的季節(jié)變化Fig. 3 Seasonal dynamics of richness (a， e)， abundance (b， f)， phylogenetic diversity (c， g) and abundance-weightedmean pairwise phylogenetic distance (d， h) of waterbird species in Ecological Zone Ⅰ and Ⅱ in Macao， China

圖4 澳門生態(tài)一區(qū)(a)和二區(qū)(b)水鳥平均成對譜系距離的標準化效應準值的季節(jié)變化Fig. 4 Seasonal dynamics of the standardized effect size of abundance-weighted mean pairwisephylogenetic distance of waterbird in Ecological Zone Ⅰ (a) and Ⅱ (b) in Macao， China

*P<0.05

澳門路氹濕地是多種候鳥重要的遷徙停歇地和越冬地，被列入亞洲的重點鳥區(qū)之一(Chanetal.，2009)。該區(qū)域春、秋季的候鳥遷徙形成了鳥類豐富度和多度的季節(jié)變化：由于候鳥的秋季遷入自8月開始，因此秋、冬季生態(tài)一區(qū)和二區(qū)鳥類物種數(shù)逐漸增加，豐富度在冬季最高，秋季次之；多度亦呈現(xiàn)出相似規(guī)律。這與杭州灣、錢塘江河口水鳥和海南北黎灣、后水灣濕地水鳥的季節(jié)變化類似(楊燦朝等，2009； 蔣科毅等，2011)。此外，蔣科毅等(2011)發(fā)現(xiàn)在杭州灣及錢塘江河口春季鸻鷸類遷徙高峰在數(shù)量上遠超過秋季遷徙高峰，達到了后者的4倍以上，類似的研究結(jié)果也出現(xiàn)在崇明東灘(Maetal.，2002)，這可能與該區(qū)域在鸻鷸類遷徙路線中的特殊地理位置有關。本研究結(jié)果則與之不同：春、秋季鸻鷸類遷徙數(shù)量相近，這可能與路氹濕地在候鳥遷徙途中的主要作用為非能量補給站有關(主要作為越冬地)，但具體原因需要更深入細致的研究(蔣科毅等，2011)。

譜系多樣性和平均成對譜系距離的季節(jié)變化與物種豐富度相似：即秋、冬季較高，這與物種數(shù)越多，增加群落中親緣關系較遠的物種概率越大，因此導致PD和MPD越高(Webbetal.，2002)。然而，夏季PD的下降程度明顯高于物種豐富度，這是因為：生態(tài)一區(qū)夏季鳥類群落以鷺科為主(占比為66.67%)，生態(tài)二區(qū)以鷺科和鷸科為主(占比分別為46.67%和20.00%)，主要由親緣關系很近的物種組成，故PD(譜系樹的枝長之和)很小，同時也說明了PD的下降主要由某些譜系分支的消失引起，而不是譜系中一些物種的消失引起。

生態(tài)一區(qū)夏季和二區(qū)春、夏季水鳥呈現(xiàn)出顯著的譜系聚集，這與Che等(2019)對香港特別行政區(qū)米埔濕地水鳥的研究結(jié)果一致，表明了環(huán)境過濾對夏季水鳥群落構建具有重要作用。在繁殖季節(jié)(春、夏季)，由于需要尋找配偶和巢址，水鳥對棲息地有更加嚴格的選擇性(Sagario & Cueto，2014)，因此環(huán)境因子起著重要作用：生態(tài)二區(qū)是澳門地區(qū)最大的鷺鳥覓食地和繁殖地，其大多在3月開始繁殖，持續(xù)至8月(主要繁殖地)，而生態(tài)一區(qū)夏季僅有少量鷺鳥繁殖(次要繁殖地)。此外，生態(tài)一區(qū)春、秋和冬季，以及生態(tài)二區(qū)秋季水鳥皆趨向于譜系發(fā)散，可能表明種間競爭在群落構建中作用更大：在這些季節(jié)，水鳥的分布主要受到食物豐富度和分布的影響，其相似的食物需求和有限的斑塊面積可能導致了群落存在較強的種間競爭。楊月偉等(2005)認為，有限的斑塊面積增加了水鳥種間競爭；遷徙水鳥的大量涌入導致了資源競爭(Hamdietal.，2008； Cheetal.，2019)。特別地，生態(tài)二區(qū)冬季水鳥趨向于譜系隨機，這可能與多種因素有關：食物的可獲得性可能會驅(qū)動隨機過程(Ramos-Roblesetal.，2016)，此外，相反作用的群落構建機制可能互為抵消，導致明顯的隨機過程(Stegenetal.，2013)。

雖然鳥類譜系結(jié)構在推斷群落聚群規(guī)律時具有較強的敏感性，但我們對這些結(jié)論需保持謹慎態(tài)度。有學者指出，譜系聚集并不常常反映了環(huán)境過濾的影響(如HilleRisLambersetal.，2012；Gerholdetal.，2015)，這需要更多研究案例驗證。

致謝：廣東省生物資源應用研究所動物調(diào)查監(jiān)測與恢復中心的李秋劍副研究員參與了大量野外工作，在此表示感謝。