文 超，馬 濤，王 偲，梁仕萍，朱 映，溫俊寶，溫秀軍*

(1. 華南農(nóng)業(yè)大學(xué)林學(xué)與風(fēng)景園林學(xué)院，廣州 510642；2. 北京林業(yè)大學(xué)林學(xué)院，北京 100083)

昆蟲與植物的長期進化過程中，兩者之間的相互作用一直是生態(tài)學(xué)研究的重要問題，植食性昆蟲與寄主發(fā)生交互作用之前，必須先找到寄主(Heil, 2015)。因此，定位一個合適的植物寄主是任何一種昆蟲和植物發(fā)生相互作用前最重要的一步。多年來，昆蟲與植物之間的關(guān)系主要以化學(xué)生態(tài)學(xué)為主，即植物揮發(fā)性物質(zhì)與昆蟲嗅覺器官之間的關(guān)系(Reeves, 2011)。由于受到研究方法和儀器設(shè)備的限制，一直認為昆蟲的視覺較差，無法通過視覺辨別植物。但是近年來對昆蟲復(fù)眼結(jié)構(gòu)、行為反應(yīng)及分子生物學(xué)的研究表明，昆蟲具備通過視覺信號檢測植物寄主的能力(Briscoe and Chittka, 2001)。昆蟲與植物之間的關(guān)系非常復(fù)雜，在昆蟲檢測植物寄主機制的研究中，化學(xué)信號比視覺信號受到更多的關(guān)注，昆蟲視覺發(fā)揮的作用常被忽視，化學(xué)生態(tài)學(xué)的研究占主導(dǎo)地位。近年來許多研究表明，在昆蟲檢測植物的過程中，視覺信號比嗅覺信號更重要，或至少是視覺和嗅覺協(xié)同發(fā)揮作用(Harrisetal., 2011; Vaishampayanetal., 2011)。因此，本文認為應(yīng)該將昆蟲的視覺納入檢測植物的研究中，因為任何一項單一的研究方法都可能會低估昆蟲在檢測植物過程中掌握的信息量。

1 昆蟲與植物進化關(guān)系

古植物學(xué)和分子生物學(xué)的證據(jù)表明，現(xiàn)代植物主要群體進化起源過程如下：蕨類植物在泥盆紀時期出現(xiàn)，到石炭紀和二疊紀時期占主導(dǎo)地位，至今種類仍然很豐富。種子植物在石炭紀時期出現(xiàn)，在侏羅紀時期非常豐富；被子植物在白堊紀早期出現(xiàn)，并在今天繼續(xù)占主導(dǎo)地位(Doyle, 2012)。現(xiàn)代昆蟲主要群體的進化起源研究表明，石炭紀中出現(xiàn)了直翅目昆蟲；二疊紀出現(xiàn)半翅目、鞘翅目和膜翅目昆蟲；三疊紀出現(xiàn)雙翅目昆蟲；白堊紀出現(xiàn)鱗翅目昆蟲(閻錫海等，2003)。昆蟲與植物之間的進化存在著兩種觀點相反的假說：“協(xié)同進化”假說和“順序進化”假說。Ehrlich和Raven(1964)根據(jù)對粉蝶科昆蟲與十字花科植物關(guān)系，首次提出“協(xié)同進化”假說，該假說認為昆蟲和寄主植物是共同進化的，兩者相互影響，特定植物分類單元的上升會伴隨著昆蟲分類單元的同時上升，植物類群與昆蟲類群有著古老聯(lián)系，古老的昆蟲類群往往無法取食利用新的植物類群。王琛柱和欽俊德(2007)深入研究了棉鈴蟲Helicoverpaarmigera和煙青蟲Helicoverpaassulta與植物寄主和天敵三者的關(guān)系，證實了協(xié)同進化假說。然而，Jermy(1976)提出的“順序進化”假說則認為昆蟲是跟隨植物而進化的，昆蟲對植物進化的影響不大，植物的進化主要受到其他因素的影響，如植物間的資源競爭、脊椎動物取食和環(huán)境的脅迫等?！皡f(xié)同進化”假說突出植物寄主對昆蟲的防御作用，而“順序進化”重視昆蟲對植物的感受與識別。

2 昆蟲視覺

2.1 昆蟲的視覺器官

昆蟲視覺器官主要為復(fù)眼和單眼。復(fù)眼是昆蟲最主要的視覺器官，多為完全變態(tài)昆蟲成蟲和半變態(tài)若蟲具有，長翅目昆蟲的幼蟲是唯一具有復(fù)眼結(jié)構(gòu)的幼蟲(Paulus, 2000)。昆蟲的復(fù)眼由小眼構(gòu)成，小眼通常由角膜、晶錐、感桿束以及色素細胞等組成。根據(jù)昆蟲復(fù)眼結(jié)構(gòu)的差異，將復(fù)眼分為了并列像眼(Apposition eye)和重疊像眼(Superposition eye)(蔣月麗，2016)。并列像眼的視桿只能接受單個小眼的光線，不能感受到低強度的光照，多為日出性昆蟲具有。重疊像眼的視桿能夠接受多個鄰接小眼的光線，對低強度的光照較敏感，通常存在于夜行性昆蟲中(文超等，2019)。日行性昆蟲復(fù)眼具有良好的聚焦能力，而夜行性昆蟲復(fù)眼的聚焦能力較弱。Jia和Liang等(2017)應(yīng)用懸滴法和曲率半徑法測定了夜行性昆蟲毛蠓Clogmiaalbipunctata的焦距，研究表明毛蠓復(fù)眼具有較低的聚焦比數(shù)，其空間分辨率較差。復(fù)眼結(jié)構(gòu)決定了昆蟲的視覺能力，復(fù)眼提供的視覺能力有利于昆蟲對寄主植物的輪廓、顏色和大小的判斷(Prokopy, 2003; Moerickeetal., 2011)。

昆蟲單眼分為背單眼和側(cè)單眼(劉紅霞和彩萬志，2007)。背單眼(Dorsal ocelli)通常為昆蟲成蟲和半變態(tài)類若蟲具有，位于復(fù)眼兩側(cè)，不同昆蟲的數(shù)量和結(jié)構(gòu)差異較大，常作為昆蟲分類的依據(jù)(Tan and Hua, 2009)。昆蟲背單眼由外向內(nèi)依次為角膜、角膜細胞、晶體和視網(wǎng)膜細胞，能夠感受強度較低的光，具有輔助昆蟲復(fù)眼進行視覺判斷的功能。側(cè)單眼(Stemmata)是完全變態(tài)昆蟲的幼蟲獨有的視覺器官，由外向內(nèi)依次為角膜、晶體、視網(wǎng)膜細胞和色素細胞，與復(fù)眼一樣，昆蟲的側(cè)單眼可以感知寄主植物的顏色、形狀和大小(Gilbert, 1994)。

2.2 昆蟲視覺能力

對昆蟲復(fù)眼電生理、行為和分子生物學(xué)的研究均表明昆蟲具有良好的色視覺能力，昆蟲可能通過視覺信號尋找植物寄主。Jiang等(2015)對銅綠麗金龜Anomalacorpulenta復(fù)眼視網(wǎng)膜電位的研究表明，銅綠麗金龜對近紫外光(400 nm)、黃綠光(498～562 nm)和藍光(460 nm)較敏感。魏國樹等(2002)運用視網(wǎng)膜電位技術(shù)測定了棉鈴蟲成蟲復(fù)眼對光刺激的電生理反應(yīng)，表明棉鈴蟲對近紫外光400 nm、藍光483 nm和黃綠光562 nm的電生理響應(yīng)較明顯。昆蟲復(fù)眼的視網(wǎng)膜電位技術(shù)已經(jīng)在鞘翅目、膜翅目和鱗翅目等多個目昆蟲中應(yīng)用(Kirchneretal., 2005)。

昆蟲對不同波長光源具有選擇偏好性。例如，Jeon等(2012)研究發(fā)現(xiàn)藍光是對米象Sitophilusoryzae成蟲最有吸引力的波長，其次是綠光、紅光、紫外光和紅外光。在野外測試紅裸須搖蚊Propsilocerusakamusi成蟲對發(fā)射白光、綠光、紅光、藍光、琥珀光和紫外光的LED燈的趨性，研究發(fā)現(xiàn)紫外光對紅裸須搖蚊的吸引能力最強，其次是綠光、白光、藍光、黃光和紅光(Hirabayashi and Ogawa, 2016)。Wen等(2018)在室內(nèi)外對溝眶象Eucryptorrhynchusscrobiculatus和其近緣種臭椿溝眶象E.brandt光行為反應(yīng)的研究表明，兩種象甲均對波長為405 nm的紫光最敏感。

昆蟲感受光的本質(zhì)是視覺色素吸收光子，將吸收的光學(xué)信號轉(zhuǎn)化為電信號后在昆蟲體內(nèi)傳導(dǎo)。視覺色素分子包含視蛋白，是G蛋白的偶聯(lián)受體，含有7個跨膜結(jié)構(gòu)域和發(fā)色團，結(jié)構(gòu)通常為11-順式視黃醛(文超等，2019)。昆蟲視蛋白根據(jù)色素的光譜峰分為3個進化枝，即紫外線敏感、藍光敏感和長波長敏感蛋白質(zhì)(Briscoe and Chittka, 2001)。Liu等(2018)運用熒光定量PCR和蛋白質(zhì)印跡法對甜菜夜蛾Spodopteraexigua視蛋白基因的表達研究發(fā)現(xiàn)，甜菜夜蛾存在3種視蛋白基因，通過RNA干擾敲除其中的一個視蛋白基因后，其他兩個視蛋白基因的表達增強，并且改變了甜菜夜蛾的光行為反應(yīng)。

3 植物光學(xué)信號

3.1 植物個體的光學(xué)信號

昆蟲能夠識別植物個體的多種視覺特征，主要包括光譜特性、大小和輪廓。在自然光的照射下，植物葉片的反射光譜曲線非常相似(Schoonhoven, 2005)。這種相似性是由于維管植物中的葉綠素吸收綠色光，而葉綠素的反射光譜變化較小。但由于植物葉片的其他色素如胡蘿卜素、葉黃素和花青素的存在，導(dǎo)致植物葉片反射的光譜可能變化很大。植物衰弱后產(chǎn)生大量的胡蘿卜素或葉黃素，葉片變?yōu)辄S色至紅色(Mooney and Gulmon, 1982; 吳春燕和王雪峰，2014)。

葉片表面反射光的強度受到葉片蠟質(zhì)層厚度，短柔毛及入射光角度等因素的影響。葉片蠟質(zhì)層越厚、短柔毛越多或入射光角度趨向于垂直都會導(dǎo)致反射的短波光比例增加，飽和度降低，從而產(chǎn)生白色外觀(對人類)，這使得昆蟲難以檢測到植物寄主，例如，沙丘上的植物通過腺體分泌液體吸附沙粒而使葉片看起來是白色，從而避免被昆蟲取食(LevYadun, 2007)。

植物的大小和輪廓在物種間的變化遠遠大于葉片反射光譜的變化。即使對于同一種植物，在不同的生長發(fā)育階段，其大小和輪廓存在很大不同。昆蟲能夠根據(jù)植物的大小和形狀辨別植物寄主。同樣，不同發(fā)育階段的植物葉片、芽、苞片、花朵、種子、果實等結(jié)構(gòu)的光譜反射特性不同，昆蟲可以通過視覺識別植物不同的結(jié)構(gòu)。例如，云杉不同發(fā)育時期的球花反射光譜差異很大，云杉球果小卷蛾Cydiastrobilella可以通過球花的顏色辨別不同生理狀態(tài)的球花(Jakobssonetal., 2017)。

3.2 植物群落的視覺信號

在昆蟲定位植物寄主的過程中，植物群落結(jié)構(gòu)特征與單個植物的形態(tài)特征同樣重要。森林斑塊的大小、林緣與周圍環(huán)境之間的對比度，森林內(nèi)寄主的密度、分散模式以及植物群落的景觀都可能對昆蟲定位植物寄主產(chǎn)生影響(Rausher, 1981; Smith, 2010)。植物群落結(jié)構(gòu)組成對昆蟲的取食行為也有較大的影響。例如Bach(1981)評估了不同作物構(gòu)成的棲息地對黃瓜條葉甲Acalymmavittata豐富度的影響，棲息地的群落結(jié)構(gòu)強烈影響黃瓜條葉甲的取食偏好。

為了研究昆蟲的視覺環(huán)境，可以使用較多的技術(shù)來量化植物群落中的自然光源或植物寄主表面反射光的能量和光譜，對研究昆蟲通過視覺功能識別寄主具有重要意義。野外便攜式光度計和光譜儀能夠直接測量光譜和光照強度。同樣，可以使用選擇性濾波器研究植物寄主反射光對昆蟲的行為響應(yīng)(劉東蔚等，2014；劉暢等，2016)。在復(fù)雜的森林或農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)中，自然光的波動較大，使用分光光度計、光譜儀、濾波器等方法測定自然環(huán)境中的光譜特性并非絕對準確，但可以對視覺信號的特征進行相對估計。

4 昆蟲檢測植物寄主

已經(jīng)證明昆蟲常利用天體發(fā)射的偏振光進行定向和導(dǎo)航。昆蟲復(fù)眼電生理研究表明，一些昆蟲復(fù)眼的背部邊緣區(qū)域有許多對偏振光敏感的感受器(Schwind, 1983; 文超等，2019)。同樣，昆蟲的背單眼也能感受到天體發(fā)射的偏振光(Fent and Wehner, 1985; Schwarzetal., 2011)。昆蟲相對于天體以恒定的速率移動，天體為昆蟲提供了最穩(wěn)定的定向信號(Wehner, 2003)，例如，非洲糞金龜Scarabaeuszambesianus，溪岸蠼螋Labidurariparia和夜間中美洲汗蜂Megaloptagenalis均會利用天體進行定向(Ugolini and Chiussi, 1996; Dackeetal., 2003; Hironakaetal., 2008)。

對于森林冠層中活動的昆蟲來講，天體不可能常常清晰可見，地面目標物更適合用作定向和導(dǎo)航的信號。昆蟲主要基于目標物輪廓確定遠處的植物，其中昆蟲遠距離感知植物的顏色特性和圖案細節(jié)可能性比較小，尤其是昆蟲朝向太陽運動的昆蟲，因為除了相當近的范圍之外，昆蟲復(fù)眼缺乏相應(yīng)的視覺靈敏度(Prokopy, 1983)。在定位植物寄主的過程中，昆蟲使用地面目標物，如寄主或其他物體(如石頭)輪廓作為參照，以確定飛行的速度和方向(Kennedy, 2010)。相對于較小的植物，大多數(shù)昆蟲更容易檢測到遠處的大型植物，這導(dǎo)致植物群落結(jié)構(gòu)中，相對突出的植物(喬木，而不是草本植物)往往會積累更多的昆蟲(Prokopy, 2003)。

4.1 昆蟲遠距離檢測植物寄主

昆蟲能夠遠距離識別寄主，例如榆紫葉甲Ambrostomaquadriimpressum成蟲的選擇和非選擇試驗的野外研究中，寄主植物和紙柱(不含揮發(fā)物)吸引了相同數(shù)量的甲蟲。同時，如果視野范圍內(nèi)有一個直立的目標物，甲蟲將會朝向其運動，否則甲蟲將會隨機運動，直到看見直立的目標物，這表明該甲蟲檢測寄主由視覺信號引導(dǎo)，而不是化學(xué)信號(Sun and Bao, 2016)。同樣，溫室白粉虱Trialeurodesvaporariorum可以利用視覺遠距離識別寄主和非寄主植物，而嗅覺信號發(fā)揮次要作用(Vaishampayanetal., 2011)。

高速飛行的有翅昆蟲遠距離定位植物寄主類似于人類在高速汽車上對道路旁樹木的感知，主要依靠輪廓識別不同的植物寄主。盡管人類和昆蟲的視覺器官在形態(tài)結(jié)構(gòu)和生理功能上存在差異，但對于面臨類似的視覺信號，視覺系統(tǒng)可能具有相似的作用(Chapman，1998；鄭勝男，2013；蔣月麗等，2016)。將人類視覺與昆蟲視覺類比，模擬昆蟲對單株植物的視覺感知，但是植物生長的環(huán)境十分復(fù)雜，這種模擬可能是非常簡單的。

4.2 昆蟲近距離檢測植物寄主

靠近植物寄主后，昆蟲可以檢測到植物更精確的物理視覺刺激，如葉片顏色和飽和度、寄主大小及長勢等(Egusaetal., 2006; Ramírezetal., 2008)。通過研究不同波長單色光的響應(yīng)，證明了多種昆蟲可以獨立于光照強度區(qū)分不同波長的光，如白背飛虱Sogatellafurcifera、銹赤扁谷盜Cryptolestesferrugineus和溝眶象等(邵英等，2013；王爭艷等，2016；文超等，2018)。研究室內(nèi)模擬植物寄主反射光對昆蟲行為的影響，發(fā)現(xiàn)最接近寄主反射光譜的光能夠強烈吸引昆蟲(Prokopy and Boller, 1971; Chenetal., 2013)。

對同翅目昆蟲的寄主選擇行為研究發(fā)現(xiàn)，蚜蟲可以基于反射光的飽和度差異來實現(xiàn)對寄主和非寄主植物之間或植物不同部位之間區(qū)分(Kennedy, 2010; Mound, 2011)，如桃粉大尾蚜Hyalopteruspruni在尋找蘆葦屬植物作為寄主的過程中，通過視覺系統(tǒng)區(qū)分飽和與不飽和色調(diào)的蘆葦葉片，以飽和色調(diào)蘆葦葉片為寄主的蚜蟲不會被不飽和的黃色葉片所吸引，同時蚜蟲能夠通過葉片色調(diào)飽和度區(qū)分寄主和非寄主植物(Moericke, 1969)。當寄主進入視野后，昆蟲可以感知到寄主的相對大小(根據(jù)角度測量尺寸)，但是它們不能感知物體的絕對大小(Saxena and Khattar, 1977; Tangetal., 2013)，因為昆蟲不具備通過改變復(fù)眼焦距來評估與寄主植物間距離的能力，但是可以通過“比較”行為評估到寄主的距離(Wallace, 1959; Prokopy, 2003)。

昆蟲同樣會基于植物大小或長勢近距離檢測潛在的寄主植物，包括了達摩鳳蝶Papiliodemoleus幼蟲，蟋蟀Nemobiussylvestris和中歐山松大小蠹Dendroctonusponderosae成蟲(Campan and Gautier, 1975; Schonherr, 1977; Saxena and Khattar, 1977)，這些昆蟲均選擇了森林中較高的植物作為寄主。植物葉片冠層結(jié)構(gòu)的差異可能是影響昆蟲近距離選擇寄主的一個附加因素，例如，植物冠層結(jié)構(gòu)會刺激蘋果實蠅Rhagoletispomonella和地中海實蠅Ceratitiscapitata選擇寄主(Moericke,1969; Moerickeetal, 2011)。

昆蟲近距離檢測植物受到背景顏色的強烈影響，不同背景會影響環(huán)境的色彩對比度和光照強度，對昆蟲具有不同的刺激。在對管尾燕尾蝶Battusphilenor檢測植物寄主馬兜鈴Aristolochiareticulata的過程發(fā)現(xiàn)，雌蟲通過視覺檢測沒有被其他植被包圍的寄主植物，并在這類植物上產(chǎn)卵，而不是在與其他植物混作的馬兜鈴上產(chǎn)卵(Raushe, 1981)。同樣地，甘藍蚜Brevicorynebrassicae和甘藍粉虱Aleyrodesbrassicae偏向于在裸地上寄主植物上產(chǎn)卵，而不是雜草包圍的植物寄主(Smith, 2010)。

4.3 昆蟲冠層內(nèi)檢測植物寄主

昆蟲到達植物群落冠層后，面臨對不同寄主的選擇。寄主形狀、反射光的強度和顏色對比等對檢測冠層內(nèi)植物同樣十分重要。蘋果實蠅在冠層中搜索寄主的過程說明昆蟲具備在冠層識別寄主的能力。補充營養(yǎng)時，蘋果實蠅基于寄主果實的形狀和大小檢測寄主，產(chǎn)卵時主要基于葉片的色調(diào)檢測合適的產(chǎn)卵場所(Boller and Prokopy, 1976)。

昆蟲對葉片邊緣的感知比葉片中心更強，因為葉片邊緣與背景的對比度較大，昆蟲對葉片與背景的對比度差異比較敏感(Wehner, 2003)。土壤和植被之間的顏色對比很明顯，理論上昆蟲識別葉片和土壤需要一個檢測波長580 nm以上的光感受器，這類光感受器已經(jīng)在一些鱗翅目昆蟲中發(fā)現(xiàn)(Bernard, 1979)。昆蟲為了增強對地面圖案運動的檢測能力，復(fù)眼腹側(cè)部分小眼特化為對長波光(大于500 nm)非常敏感，而對短波光(小于500 nm)不敏感(Kennedy, 2010)。因此，在冠層內(nèi)檢測植物寄主的過程中，色彩對比可能在有植被與沒有植被地面的距離檢測中起到刺激作用。

5 結(jié)論與展望

本文闡述了昆蟲視覺能力，植物反射光的特征以及昆蟲如何利用視覺信號檢測植物寄主。對昆蟲復(fù)眼結(jié)構(gòu)、視網(wǎng)膜電位和分子生物學(xué)的研究表明昆蟲擁有優(yōu)異的視覺能力。昆蟲吸收光子后，從視網(wǎng)膜電位產(chǎn)生到行為反應(yīng)的過程還是未知的，這個過程是如何發(fā)生以及發(fā)生的位置值得深入研究。

昆蟲定位植物寄主的過程中，除了植物的嗅覺刺激外，昆蟲能夠利用視覺檢測遠處的寄主或非寄主植物，主要基于寄主植物的總體輪廓，昆蟲不能在較遠的距離感知植物的色調(diào)或形狀等細節(jié)。當昆蟲接近植物到幾米或更近的距離時，植物光譜特性(形狀、大小和飽和度)成為檢測植物的的主要信號。當昆蟲進入冠層后，植物寄主與背景組成(土壤或灌木植被)在昆蟲檢測寄主和非寄主植物中發(fā)揮重要的作用。

目前，燈光誘殺技術(shù)已成為害蟲綜合管理重要的一部分(Katsukietal., 2012)。燈光防治害蟲不僅沒有化學(xué)防治方法所帶來的環(huán)境問題，并且有利于延緩害蟲抗藥性(邊磊等，2012)。與昆蟲性信息素相比，燈光誘捕器被證明具有更大的價值，因為燈光誘捕器可以吸引兩性的昆蟲。目前市場上作為燈光誘殺技術(shù)的光源主要是黑光燈和頻振式殺蟲燈，這兩種光源均是廣譜性光源，雖然可以誘捕到目標昆蟲，但也會殺死大量的昆蟲天敵或中性昆蟲，對生態(tài)環(huán)境穩(wěn)定性和生物多樣性造成一定影響。研究昆蟲視覺能力，對害蟲的監(jiān)測和防控也具有重要意義，目前廣泛使用含有昆蟲性信息素或植物源引誘劑的誘捕器如何借助視覺感知特性進一步提高效果和專一性等，例如，將LED燈與聚集信息素結(jié)合使用后，顯著提高了聚集信息素對赤擬谷盜Triboliumcastaneum的標記回捕率(Duehletal., 2011)。因此，基于昆蟲視覺特性研發(fā)高效、特異性強和環(huán)境友好的光源誘捕器也有重要的應(yīng)用價值。