葉國輝，楚彬，周睿，張飛宇，華銑澤，花蕊，王婷，花立民

(甘肅農(nóng)業(yè)大學(xué)草業(yè)學(xué)院，草業(yè)生態(tài)系統(tǒng)教育部重點實驗室，甘肅 蘭州 730070)

土壤動物是陸地生態(tài)系統(tǒng)土壤生物的重要組成部分，在改善土壤結(jié)構(gòu)和肥力，影響土壤健康和植物演替等方面具有重要作用[1-2].土壤動物群落組成和數(shù)量可以反映土壤的物理結(jié)構(gòu)、食物資源和生境多樣性[3-4].因此，許多研究把土壤動物群落作為外界干擾陸地生態(tài)系統(tǒng)的指示物種[5].近年來，草地生態(tài)系統(tǒng)因受人類活動干擾和環(huán)境影響呈現(xiàn)出結(jié)構(gòu)和功能受損的局面[6-7].研究發(fā)現(xiàn)隨放牧干擾強度增加，大型土壤動物群落的多樣性、均勻性、豐富度均呈降低趨勢[8].草地生態(tài)系統(tǒng)的生物干擾除放牧外，嚙齒動物從種群數(shù)量和分布面積來講是高寒草地生態(tài)系統(tǒng)重要的生物干擾源，對草地生產(chǎn)力、物種多樣性以及水土保持等產(chǎn)生復(fù)雜而深遠的影響[9-10].但是，草地嚙齒動物干擾對其棲息地土壤動物組成和數(shù)量的影響目前尚未見報道.

高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原高寒草地生態(tài)系統(tǒng)的優(yōu)勢嚙齒動物.由于其挖掘洞道造成水土流失、采食牧草與家畜競爭，多年來一直是高寒牧區(qū)重點防治鼠種[11].但是，高原鼠兔適度采食和掘洞行為能夠改善土壤水肥條件，造成草地生境異質(zhì)性，增加植物物種多樣性和群落的穩(wěn)定性[12].因此，研究高原鼠兔對高寒草地生態(tài)系統(tǒng)的干擾，對于保護生物多樣性和科學(xué)防治鼠害具有重要意義.以往高原鼠兔干擾草地生態(tài)系統(tǒng)的研究側(cè)重于對植物群落結(jié)構(gòu)、物種多樣性及土壤理化性質(zhì)等方面[11,13]，缺乏高原鼠兔干擾對草地土壤動物群落影響的研究.高原鼠兔干擾下植物群落特征以及土壤理化性質(zhì)變化與土壤動物的食物資源和棲息條件緊密相關(guān).因此，研究高原鼠兔對土壤動物影響可以進一步解釋該物種對草地生態(tài)系統(tǒng)的影響.基于以上認識，本研究在青藏高原甘肅省瑪曲縣典型高原鼠兔棲息區(qū)，選擇同一放牧強度下3個不同高原鼠兔種群密度的棲息地，以有效洞口數(shù)代表干擾強度，調(diào)查土壤動物種類、數(shù)量以及植被和土壤理化性狀，并分析大型土壤動物類群對高原鼠兔干擾下土壤理化性質(zhì)和植被性狀變化的響應(yīng).本研究對于科學(xué)解釋土壤動物種群分布與環(huán)境因素的關(guān)系，進而評價高原鼠兔在草地生態(tài)系統(tǒng)中的功能和位置具有重要意義.

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于甘肅省甘南藏族自治州瑪曲縣，地理坐標N 33°50′23″，E 102°08′48″，海拔3 434 m.以高寒濕潤氣候為特征，年均氣溫1.2 ℃,1月平均溫度-10 ℃，7月平均溫度10 ℃，年平均降水量615.5 mm，年均蒸發(fā)量1 353.4 mm.全年平均日照2 583.9 h，年內(nèi)霜期大于270 d，無絕對無霜期.土壤為亞高山草甸土，表層有5～10 cm草氈層[14].試驗區(qū)地勢平坦，植被類型為高寒草甸，優(yōu)勢種為矮生嵩草(Kobresiahumilis)，主要伴生種有披堿草(Elymusdahuricus)、金蓮花(Trolliuschinensis)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)、黃帚橐吾(Ligulariavirgaurea)、秦艽(Gentianamacrophylla)和翻白委陵菜(Potentilladiscolor)等.試驗區(qū)高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是絕對優(yōu)勢鼠種.

1.2 試驗設(shè)計與取樣

本研究區(qū)選取10 hm2的四季牧場.于2017年7月份，采用堵洞開洞法獲得高原鼠兔有效洞口數(shù).根據(jù)有效洞口數(shù)量將研究區(qū)劃分為高、中、低3個高原鼠兔干擾區(qū)，每個干擾區(qū)面積為100 m×100 m，相互間隔200 m.每個干擾區(qū)設(shè)置5個大型土壤動物采樣點，樣方面積0.5 m×0.5 m，取樣深度15 cm.在土壤取樣同時記錄樣方內(nèi)植物物種數(shù)目，并剪掉樣方內(nèi)植物獲得地上植物生物量.樣地總蓋度采用步測法[15].采用手撿法挑出大型土壤動物，除蚯蚓采用5%福爾馬林溶液保存，其余土壤動物均采用75%乙醇溶液保存.由于大部分土壤動物幼蟲鑒定到科比較困難，其次采集到的土壤動物數(shù)量相對較少，如鑒定到科、屬難以用于后期數(shù)據(jù)冗余分析.因此，本研究土壤動物參考《中國土壤動物檢索圖鑒》[16]，鑒定到目.為便于多元排序分析，測定土壤理化性狀的取樣位置與土壤動物采集點一致.土壤按0～10、10～20和20～30 cm分層取樣.土壤容重和含水量用環(huán)刀法測定，土壤緊實度使用土壤緊實度儀(Field scout SC900)測定.土壤全磷、全氮、全鉀和有機質(zhì)含量測定方法參考《土壤理化分析》[17]，土壤pH測定采用pHSJ-4A型pH計.

1.3 數(shù)據(jù)分析

1.3.1 植物物種豐富度計算 豐富度指數(shù)：R=S(S為樣方中出現(xiàn)的物種數(shù)).

1.3.2 土壤動物群落特征指數(shù)計算 土壤動物密度采用個/m2表示[18]；土壤動物多度計算根據(jù)各干擾區(qū)不同土壤動物類群捕獲量占捕獲總量的百分比，個體數(shù)量大于捕獲總量10%以上者為優(yōu)勢類群， 1%～ 10%者為常見類群，小于1%者為稀有類群[5，19].

1.3.3 多元排序 采用Canoco 4.5軟件分析土壤動物類群和數(shù)量與環(huán)境變量的關(guān)系.排序之前做除趨勢對應(yīng)分析[20].為評估環(huán)境因子對土壤動物數(shù)量的影響，分別計算每個環(huán)境因子的總效應(yīng)和凈效應(yīng)[21].所有排序的顯著性均由MonteCarlo隨機置換(999次)進行檢驗，采用CanocoDraw繪制RDA排序圖.

以上數(shù)據(jù)用Excel 2013進行初步處理，用Spass 19.0中的LSD法進行數(shù)據(jù)的多重比較(α=0.05).

2 結(jié)果與分析

2.1 不同高原鼠兔干擾強度下植物物種豐富度和生物量變化

高原鼠兔不同干擾強度下植物群落結(jié)構(gòu)明顯不同(表1).隨高原鼠兔干擾強度增加，草地植被總蓋度和物種豐富度呈下降趨勢，且高強度干擾樣地植被蓋度和物種豐富度顯著低于低強度干擾樣地(P<0.05).不同植物功能群地上生物量變化伴隨高原鼠兔干擾強度增加呈現(xiàn)不同變化趨勢，其中雜類草地上生物量伴隨高原鼠兔干擾強度增加呈上升趨勢，且高強度干擾度區(qū)雜類草地上生物量顯著高于中、低干擾樣地(P<0.05)；而禾本科植物地上生物量伴隨高原鼠兔干擾強度增加呈下降趨勢，且高強度干擾度區(qū)禾本科植物地上生物量顯著低于中、低干擾樣地(P<0.05).

表1 研究樣地信息

不同小寫字母表示不同樣地間各項指標差異顯著(P<0.05).

Different letters mean each variable in three plots has significant difference (P<0.05).

2.2 不同高原鼠兔干擾強度下土壤理化性狀比較

不同高原鼠兔干擾強度下樣地土壤理化性狀差異較大(圖1)，其中高干擾區(qū)和中干擾區(qū)土壤有機質(zhì)含量顯著高于低干擾樣地(P<0.05).各干擾區(qū)土壤有機質(zhì)和全磷含量均隨土層深度增加而呈現(xiàn)降低趨勢.不同深度土壤全磷含量隨干擾強度下降而下降，且高強度干擾和中強度干擾區(qū)不同深度的土壤全磷含量均顯著高于低強度干擾樣地.土壤pH隨干擾強度增加而升高，且高干擾樣地不同深度土壤pH均顯著低于低干擾樣地.高強度干擾樣地，0～20 cm土壤緊實度和土壤容重顯著低于低強度樣地.隨高原鼠兔干擾強度增加，土壤全氮、全鉀和含水量未呈現(xiàn)規(guī)律性變化.

不同小寫字母表示同一深度不同樣地間各項指標差異顯著(P<0.05).Different letters mean each variable at same depth in three plots has significant difference (P<0.05).圖1 不同密度高原鼠兔干擾下土壤理化性狀比較Figure 1 The comparison of soil physical and chemistry properties in the plots under different disturbance of plateau pika

2.3 不同高原鼠兔干擾強度下大型土壤動物類群及數(shù)量變化

各干擾區(qū)共采集到大型土壤動物標本281個，分屬于 3個門10個目(鞘翅目Coleoptera、雙尾目Diplura、蜘蛛目Araneae、柄眼目Stylommatophora、單向蚯目Haplotaxida、膜翅目Hymenoptera、半翅目Hemiptera、等足目Isopoda、雙翅目Dipterahr和鱗翅目Lepidoptera).高、中和低強度干擾樣地土壤動物類群分別占7目、6目和5目.其中鞘翅目成蟲和雙翅目幼蟲為各干擾區(qū)的共有優(yōu)勢類群；鞘翅目幼蟲為高干擾區(qū)和中干擾區(qū)優(yōu)勢類群，分別占所調(diào)查區(qū)土壤動物總數(shù)量的10.71%和44.72%，而柄眼目、膜翅目成蟲和半翅目成蟲為低干擾區(qū)優(yōu)勢類群，分別占所調(diào)查區(qū)土壤動物總數(shù)量的16.67%、33.33%和16.67%.雙尾目、蜘蛛目、膜翅目、等足目和雙翅目為高干擾區(qū)的常見類群，單向蚯目和等足目為中等強度干擾樣地的常見類群，鞘翅目幼蟲為低強度干擾樣地的常見類群.高、中、低干擾樣地土壤動物密度分別為112、98和36只/m2，且高度和中度高原鼠兔干擾下的土壤動物數(shù)量顯著高于低強度干擾樣地(P<0.05)(表2).

表2 高原鼠兔不同干擾強度下大型土壤動物類群和密度變化

“+++”為優(yōu)勢類群，占總個體數(shù)10%以上；“++”為常見類群，占總個體數(shù)1%～10%；“+”為稀有類群，占總個體數(shù) 1%以下;“-”表示沒有采集到標本.

“+++” means dominant fauna with individual number above 10%；“++” means common fauna with individual number between 1%～10%；“+” means rare fauna with individual number below 1%;“-” means no soil animal.

2.4 高原鼠兔干擾下大型土壤動物類群分布與環(huán)境因子的關(guān)系

RDA排序第一軸反映有機質(zhì)含量變化，RDA排序第二軸反映其余環(huán)境因子的綜合變化.從環(huán)境因子與土壤動物類群排序相關(guān)性可知(圖2-A)，沿著軸1方向，不同干擾強度樣地土壤動物群落分布主要受土壤有機質(zhì)含量的影響.鞘翅目成蟲(S1)、雙尾目(S2)、雙翅目(S4)、等足目(S5)鞘翅目幼蟲(S9)和雙翅目幼蟲(S10)類群分布主要受土壤有機質(zhì)含量影響外，其次受土壤緊實度和全氮含量的影響.而膜翅目類群(S6)與土壤緊實度、全鉀和地上生物量緊密相關(guān).綜合分析表明不同干擾區(qū)土壤動物優(yōu)勢類群變化與其土壤理化性質(zhì)相關(guān).

從不同干擾區(qū)土壤動物類群分布可知(圖2-B)，低干擾區(qū)柄眼目(S7)數(shù)量較高，單向蚓目(S8)、鞘翅目幼蟲(S9)、雙翅目幼蟲(S10)在中干擾區(qū)數(shù)量較多，而鞘翅目成蟲(S1)、蜘蛛目(S3)和鱗翅目幼蟲(S11)在高干擾區(qū)數(shù)量較多.

圖2-A中代碼S1～S11表示土壤動物類群(鞘翅目、雙尾目、蜘蛛目、雙翅目、等足目、膜翅目、柄眼目、單向蚓目、鞘翅目幼蟲、雙翅目幼蟲、鱗翅目幼蟲)；圖2-B數(shù)字 1～5表示高強度采樣點樣方，數(shù)字6～10表示中強度采樣點的樣方，數(shù)字10～15表示低強度采樣點的樣方.圖2 土壤動物類群與土壤因子的排序圖Figure 2 RDA biplot between environmental factors and soil animal communities

通過計算環(huán)境因子的膨脹系數(shù)( inflation factors，IFs)，結(jié)果表明土壤全磷的膨脹系數(shù)大于10，表現(xiàn)出較高的自相關(guān)性.剔除全磷含量影響，其余環(huán)境因子均符合分析要求.經(jīng)Monte Carlo隨機置換檢驗(表3)，表明9個獨立的環(huán)境解釋變量中，土壤因子(土壤有機質(zhì)和土壤緊實度)變化對土壤動物類群分布解釋的總效應(yīng)達到顯著水平(P<0.05)，而植被因子(物種豐富度和地上生物量)變化對土壤動物類群空間分布解釋的總效應(yīng)未達到顯著水平(P>0.05).除去協(xié)同變量影響，各環(huán)境因子解釋變量均無顯著影響(P>0.05).

表3 環(huán)境因子對物種組成的總效應(yīng)和凈效應(yīng)Table 3 Gross and net effects of environmental variables on species composition

* 表示在0.05水平(雙側(cè))上顯著相關(guān)，**表示在0.01水平(雙側(cè))上顯著相關(guān)．

* Correlation is significant at the 0.05 level,** Correlation is significant at the 0.05 level.

3 討論

3.1 高原鼠兔干擾對大型土壤動物群落的影響

地下生物以及生態(tài)系統(tǒng)的功能和穩(wěn)定性受地上過程影響[2].草地生態(tài)系統(tǒng)中地上植物群落空間分布格局可以影響地下土壤動物的組成[22].已有研究表明高寒草甸退化過程中，草地生物量減少會影響地表節(jié)肢動物的群落組成[23].而高原鼠兔種群過大時采食牧草導(dǎo)致牧草生物量降低[24]，進而會影響土壤動物類群豐度和密度.Brussaard and Hemerik[25]研究發(fā)現(xiàn)大型土壤動物數(shù)量在貧瘠土壤中較少.吳鵬飛等[19]研究發(fā)現(xiàn)若爾蓋高寒草甸的大型土壤動物的類群和密度與土壤有機質(zhì)含量呈顯著正相關(guān).本研究發(fā)現(xiàn)，高強度高原鼠兔干擾樣地雜類草地上生物量相比中、低干擾強度樣地顯著增高，而禾本科植物地上生物量顯著較低(表1).主要原因是高原鼠兔和家畜傾向于采食禾本科植物與豆科植物，而闊葉類雜類草，特別是有毒雜類草由于草食動物不喜食，其立枯體和凋落物可增加土壤有機質(zhì)生物量，從而增加土壤動物食物資源有利于土壤動物種群數(shù)量提高.在高原鼠兔低強度干擾樣地，受表層草氈層影響造成土壤緊實度較高和透氣透水性較差，不利于土壤動物和微生物活動，降低了有機質(zhì)分解速率，從而使得低強度干擾土壤有機質(zhì)較低，導(dǎo)致土壤動物數(shù)量顯著較低.此外，伴隨高原鼠兔密度增加其地表排泄物也隨之增加，進而增加了表層土壤有機質(zhì)含量.因此，本研究中高原鼠兔高強度干擾區(qū)的大型土壤動物類群和數(shù)量均比其他兩個干擾區(qū)高.

土壤緊實度是影響土壤動物的一個重要因素.劉任濤等[26]研究表明土壤動物群落多度與植物蓋度和高度呈顯著負相關(guān).因為高的植物群落郁閉度會影響土壤溫度和緊實度，不利于土壤動物的生存和繁殖.本研究發(fā)現(xiàn)隨鼠兔干擾強度上升，導(dǎo)致草地中洞道數(shù)量增加進而顯著降低了土壤緊實度(圖1).在本研究的低強度干擾區(qū)，土壤表層土壤緊實度顯著高于高強度干擾區(qū).因此高強度干擾區(qū)土壤動物類群數(shù)和密度較中、低干擾強度樣地明顯較高.路凱亮等[27]在分析動物類群與土壤理化指標的相關(guān)關(guān)系中也發(fā)現(xiàn)，鞘翅目幼蟲與土壤容重呈顯著的負相關(guān)，雙翅目幼蟲與土壤容重呈顯著的負相關(guān).本研究也發(fā)現(xiàn)鞘翅目成蟲、蜘蛛目和鱗翅目幼蟲主要分布在高原鼠兔高強度干擾區(qū).

3.2 不同土壤動物類群對棲息地環(huán)境因子的響應(yīng)

不同土壤動物類群對土壤因子的響應(yīng)不同.張洪芝等[28]研究表明不同土壤動物類群有其主要環(huán)境影響因子，其中鞘翅目和半翅目類群密度與土壤容重和全鉀含量成正相關(guān)，而直翅目和雙翅目類群密度與含水量、全氮以及有機質(zhì)呈負相關(guān).其他研究也表明環(huán)境因子與土壤動物類群分布具有相關(guān)性[29]，如土壤有機質(zhì)與等足目和鞘翅目有很強相關(guān)性，土壤類型和pH與雙翅目類群有相關(guān)關(guān)系[30].本試驗發(fā)現(xiàn)不同干擾強度下，土壤動物優(yōu)勢類群受土壤有機質(zhì)和緊實度顯著影響，其中鞘翅目成蟲、雙尾目、雙翅目、等足目、鞘翅目幼蟲和雙翅目幼蟲類群分布主要受土壤有機質(zhì)含量影響，其次受土壤緊實度和全氮含量的綜合影響.而膜翅目類群與土壤緊實度和全鉀緊密相關(guān).在不同干擾強度高原鼠兔分布區(qū)，其中高干擾區(qū)土壤動物類群(鞘翅目成蟲、蜘蛛目和鱗翅目幼蟲)和中干擾區(qū)土壤動物類群(單向蚓目、鞘翅目幼蟲、雙翅目幼蟲)傾向分布于疏松肥沃的土壤中，而低干擾區(qū)土壤動物類群(柄眼目)傾向分布于土壤結(jié)構(gòu)緊實貧瘠的土壤中.

已有研究表明土壤動物群落組成和結(jié)構(gòu)受植物群落物種組成影響[25]，主要是受凋落物和根系分泌物影響使得土壤動物類群存在明顯差異.劉繼亮等[31]研究發(fā)現(xiàn)植食性和捕食性土壤動物功能群密度與植物物種豐富度呈顯著正相關(guān)，而與草本植物地上生物量呈顯著負相關(guān).本研究發(fā)現(xiàn)植物物種豐富度和地上生物量與土壤動物類群密度無顯著相關(guān)性，冗余分析發(fā)現(xiàn)土壤有機質(zhì)和土壤緊實度對土壤動物類群、密度影響大于植物對其影響.劉繼亮等的研究是基于不同的植被生境展開，可能由于土壤動物食物網(wǎng)對土壤動物功能群分布影響較大，而導(dǎo)致與本研究結(jié)果存在分異.

總之，土壤動物類群分布和數(shù)量既取決于土壤環(huán)境狀況，也取決于地上植物群落.本研究認為高原鼠兔挖掘打洞降低了土壤緊實度，其糞便的輸入以及不喜食雜類草增加了土壤有機質(zhì)含量，從而改善了土壤動物棲息環(huán)境.因此，土壤有機質(zhì)和緊實度是影響調(diào)查區(qū)域高寒草甸大型土壤動物類群組成和分布的主要環(huán)境因子.

4 結(jié)論

本研究調(diào)查到瑪曲縣高寒草甸大型土壤動物共3門10目，其中鞘翅目成蟲和雙翅目幼蟲為高原鼠兔干擾區(qū)優(yōu)勢土壤動物類群.高原鼠兔干擾對土壤動物密度具有顯著影響，其通過挖掘采食活動明顯改變了土壤理化性狀(有機質(zhì)含量和緊實度)進而影響土壤動物類群和密度.RDA分析結(jié)果表明有機質(zhì)含量和緊實度與大型土壤類群和密度具有顯著相關(guān)性，而與植物豐富度和地上生物量無顯著相關(guān)性.