葛文超 羅文才 陳斌 張宏瑞 谷星慧 張立猛

摘要：【目的】測定3種絲孢類蟲生真菌對西花薊馬[Frankliniella occidentalis（Pergande）]成蟲的毒力，為篩選出對西花薊馬成蟲高毒力的蟲生真菌及生物防治提供依據。【方法】采用浸漬法在室內測定3種絲孢蟲生真菌（球孢白僵菌、黃綠綠僵菌和玫煙色棒束孢）共14株菌株對西花薊馬成蟲的侵染致死率;從3種絲孢蟲生真菌中選取對西花薊馬成蟲相對致病力較好的高毒力菌株各1株，測定其在不同濃度（濃度梯度分別為1.0×104、1.0×105、1.0×106、1.0×107和1.0×108孢子/mL）下對西花薊馬成蟲的毒力?！窘Y果】用1.0×107孢子/mL的球孢白僵菌菌株（WSWM81832、WSWL21831、WSWM1018315、WSWH21833和WSWL21836）、黃綠綠僵菌菌株（HLT17103、NGS21751、YKZ51712和WSWL51721）和玫煙色棒束孢菌株（WSWH31836、WSWL51831、WTS101822、NGS118310和WSWL21837）接種西花薊馬成蟲10 d后，西花薊馬成蟲的累積校正死亡率分別為68.45%～75.60%、67.35%～82.65%和61.45%～70.67%。球孢白僵菌WSWL21836、黃綠綠僵菌WSWL51721和玫煙色棒束孢WSWL21837菌株以1.0×104～1.0×108孢子/mL的孢子懸浮液接種西花薊馬成蟲后，第10 d時西花薊馬成蟲的累積校正死亡率分別為56.67%～82.33%、56.67%～89.67%和48.33%～76.67%;各菌株的毒力回歸方程分別為Y=3.2543+0.3332X（r=0.9167）、Y=3.5878+0.2874X（r=0.9656）和Y=3.8188+0.2082X（r=0.9925），致死中濃度（LC50）分別為2.63×104、4.17×104和7.85×105孢子/mL，在1.0×108孢子/mL濃度下對西花薊馬成蟲侵染致病的致死中時間（LT50）分別為5.67、4.91和6.12 d。【結論】黃綠綠僵菌菌株WSWL51721和球孢白僵菌菌株WSWL21836對西花薊馬成蟲具有較強的毒力，可作為西花薊馬生防制劑開發(fā)的潛力菌株。

關鍵詞： 西花薊馬;蟲生真菌;球孢白僵菌;黃綠綠僵菌;玫煙色棒束孢;毒力測定;生物防治

中圖分類號： S433.89? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?文獻標志碼： A 文章編號：2095-1191（2019）08-1735-07

Virulence of three hyphomycetes entomopathogenic fungi against the adult of Frankliniella occidentalis（Pergande）

GE Wen-chao1， LUO Wen-cai1， CHEN Bin1*， ZHANG Hong-rui1， GU Xing-hui2，

ZHANG Li-meng2*

（1College of Plant protection，Yunnan Agricultural University，Kunming? 650201， China; 2Yuxi Branch，

Yunnan Tobacco Company， Yuxi， Yunnan? 653000， China）

Abstract：【Objective】The virulence of three hyphomycetes entomopathogenic fungi against the adult western flower thrips， Frankliniella occidentalis（Pergande） was studied to provide basic information for the selecting of high virulent entomopathogenic fungi and biological control for the adult F. occidentalis. 【Method】Immersion method was used to test the virulence of three entomopathogenic fungi（Beauveria bassiana， Metarhizium flavoviride and Isaria fumosorosea） against the F. occidentalis adults under laboratory condition， and based on the fourteen isolates tested， three high infective and lethal rates strains（B. bassiana WSWL21836， M. flavoviride WSWL51721， I. fumosorosea WSWL21837） were selected against the F. occidentalis adults at different concentrations（1.0×104， 1.0×105， 1.0×106， 1.0×107 and 1.0×108 spore/mL）. 【Result】After 10 d of F. occidentalis adults were inoculated with 1.0×107 spore/mL of B. bassiana strains（WSWM81832， WSWL21831，WSWM1018315，WSWH21833 and WSWL21836）， M. flavoviride strains（HLT17103， NGS21751， YKZ51712 and WSWL51721） and I. fumosorosea strains（WSWH31836， WSWL51831， WTS101822， NGS118310 and WSWL21837），the cumulative corrected mortality rates of F. occidentalis adults were 68.45%-75.60%，67.35%-82.65%，and 61.45%-70.67%， respectively. The virulence of B. bassiana WSWL21836， M. flavoviride WSWL51721 and I. fumoso-rosea WSWL21837 to F. occidentalis adults were inoculated with spore suspension at the concentration of 1.0×104 to 1.0×108 spores/mL. On the 10th day， the cumulative corrected mortality rates of F. occidentalis adults were 56.67%-82.33%，56.67%-89.67% and 48.33%-76.67%， respectively. The virulence regression equations of each strain were Y=3.2543+0.3332X（r=0.9167），Y=3.5878+0.2874X（r=0.9656） and Y=3.8188+0.2082X（r=0.9925）， respectively， and the median lethal concentrations（LC50） were 2.63×104，4.17×04 and 7.85×105 spores/mL，the median lethal time（LT50） of infected F. occidentalis adults were 5.67，4.91 and 6.12 d with the concentration of 1.0×108 spores/mL， respectively. 【Conclusion】The strains M. flavoviride WSWL51721 and B. bassiana WSWL21836 have strong virulence to F. occidentalis adults， and can be used as a biological control agent in an integrated pest management program.

Key words： Frankliniella occidentalis（Pergande）; entomopathogenic fungi; Beauveria bassiana; Metarhizium flavoviride; Isaria fumosorosea; virulence detection; biological control

0 引言

【研究意義】西花薊馬[Frankliniella occidentalis（Pergande）]是一種危害嚴重的外來入侵性、世界性農林害蟲，由于其特殊的生物學和行為學特性，極易對殺蟲劑產生抗藥性（吳青君等，2005;Gao et al.，2012;Wu et al.，2015，2018）。目前，西花薊馬已對有機氯、有機磷、擬除蟲菊酯、氨基甲酸酯和多殺菌素類等殺蟲劑產生了不同程度的抗藥性（Espinosa et al.，2002;Bielza et al.，2007;Cloyd，2016;Li et al.，2016;Wang et al.，2016），在田間應用化學農藥防治時難以獲得理想的效果。因此，尋找能保護生態(tài)環(huán)境和持續(xù)有效控制其種群的生物防治措施成為西花薊馬綜合防治的重要途徑?！厩叭搜芯窟M展】蟲生真菌因其生態(tài)分布廣、寄主種類多、在自然條件下發(fā)生流行能力強而在國內外害蟲生物防治研究和應用中倍受關注（Wang and Feng，2014;李增智，2015）。球孢白僵菌（Beauveria bassiana）、黃綠綠僵菌（Metarhizium flavoviride）和玫煙色棒束孢（Isaria fumosorosea）等絲孢類昆蟲病原真菌在害蟲生物防治中發(fā)揮著越來越重要的作用，已被開發(fā)成多種制劑產品應用于農林害蟲的防治（Wraight et al.，2001，2016），如球孢白僵菌（Botani Gard?，Mycotrol?，Beauverin?）、金龜子綠僵菌（Met52?，Bio-Catch-M?，Green Muscle?）、黃綠綠僵菌（Biogreen?）和玫煙色棒束孢（Preferal?，Priority?）等多種真菌類生物農藥產品（葛文超等，2018）。目前，球孢白僵菌不同菌株對西花薊馬的毒力已有研究報道。陳斌等（2012）采用孢子懸浮液噴霧處理法測定了8株球孢白僵菌對西花薊馬成蟲的毒力，篩選出4株高致病力球孢白僵菌菌株BbKM030716、BbJS080625、BbQJ031121和BbXW060615，對西花薊馬成蟲噴霧接種10 d后其累積校正死亡率均在96%以上，致死中時間（LT50）均低于4 d;李銀平等（2013）采用浸漬生測法生物測定了33株球孢白僵菌對西花薊馬成蟲的毒力，篩選出4株高致病力球孢白僵菌菌株N-5、SZ-26、SZ-22和SZ-15，LT50均低于5 d，累積校正死亡率均在90%以上;李娟等（2015）通過浸漬生測法測定了191株不同地理來源的球孢白僵菌對西花薊馬成蟲的毒力，篩選出61株高致病力菌株，LT50均在4 d以下，接種處理后第10 d時其累積校正死亡率均在90%以上。此外，Vestergaard等（1995）采用浸漬法生物測定了275株金龜子綠僵菌對西花薊馬成蟲的毒力，發(fā)現(xiàn)在接種7 d后對西花薊馬成蟲的致死率在94%以上，LT50為3 d，表明金龜子綠僵菌對西花薊馬有較強的致病性?！颈狙芯壳腥朦c】綜合以上研究，不同學者篩選出的高毒力球孢白僵菌菌株和金龜子綠僵菌菌株對西花薊馬的毒力間存在明顯差異，因此，開展不同種類昆蟲病原真菌對西花薊馬的毒力比較研究，以篩選出更高毒力的致病菌株十分必要。目前，關于西花薊馬高毒力菌株的篩選主要集中于球孢白僵菌，對其他蟲生真菌，如黃綠綠僵菌和玫煙色棒束孢等對西花薊馬成蟲的致病力尚無系統(tǒng)研究報道?！緮M解決的關鍵問題】進行3種絲孢蟲生真菌（球孢白僵菌、黃綠綠僵菌和玫煙色棒束孢）對西花薊馬成蟲的室內毒力測定，通過比較3種云南本地昆蟲病原真菌對西花薊馬成蟲的致病力差異，篩選出對西花薊馬具有高毒力的菌株，為防治該蟲的生物制劑研究提供菌種資源。

1 材料與方法

1. 1 試驗材料

1. 1. 1 供試蟲體 以室內用滅菌組培瓶在其內放入新鮮的四季豆（Phaseolus vulgaris L.）豆莢飼養(yǎng)繁殖10代的西花薊馬為試驗種群。所用四季豆豆莢購自當地農貿市場。將采集的西花薊馬用吸蟲器收集后放入裝有新鮮四季豆豆莢的組培瓶內，將組培瓶放在光照培養(yǎng)箱中于（25±1）℃、光照周期14L∶10D的條件下飼養(yǎng)繁殖，期間不斷添加新采集的西花薊馬以建立和擴大其種群。生物測定時選用大小一致、初羽化健康的西花薊馬成蟲。

1. 1. 2 供試菌株 選用采自云南西雙版納自然保護區(qū)，在室內分離保存的球孢白僵菌（B. bassiana）、黃綠綠僵菌（M. flavoviride）和玫煙色棒束孢（I. fumosorosea）3類蟲生真菌。各菌株信息見表1。

1. 2 孢子懸浮液的配制

采用薩氏培養(yǎng)基（SDAY），在25 ℃下于氣候箱內培養(yǎng)7 d，待產生大量孢子后，挑取培養(yǎng)基表面新鮮的孢子粉，用0.05%吐溫-80無菌溶液作為濕潤劑洗脫其固體培養(yǎng)基上的分生孢子，過濾除去菌絲和雜質，以200 r/min于恒溫培養(yǎng)箱（上海知楚儀器有限公司，ZQLY-180F）中振蕩培養(yǎng)15 min。用血球計數器測定懸浮液中孢子數，計算其孢子濃度，再用0.05%吐溫-80無菌溶液逐步稀釋獲得供試孢子濃度的孢子懸浮液（李銀平等，2013）備用。

1. 3 毒力測定

1. 3. 1 3種蟲生真菌對西花薊馬成蟲的侵染致死率 配制1.0×107孢子/mL的孢子懸浮液，以0.05%吐溫-80溶液為空白對照，采用浸漬法接種（李銀平等，2013;李娟等，2015）。將供試西花薊馬成蟲在配制好的不同濃度孢子懸浮液中浸漬5 s后取出放于經滅菌處理的濾紙上，除去蟲體表面多余的孢懸液，再用軟小毛筆刷將接種后的成蟲蟲體挑入已放入2根四季豆（長10 cm，直徑3 cm）經滅菌的玻璃養(yǎng)蟲管中，用200目紗網、吸水紙和橡皮筋封口，以防止試驗過程中西花薊馬逃逸，每處理投放20頭西花薊馬成蟲，處理后在溫度（26±1）℃，相對濕度（80±5）%，光周期14L∶10D的恒溫氣候箱（廣州康恒儀器有限公司，RG-300）中連續(xù)飼養(yǎng)觀察10 d，每天定時觀察和記錄死亡情況，及時挑出死亡蟲體并置于滅菌培養(yǎng)皿中保濕培養(yǎng)，3～5 d后鏡檢死蟲，觀察是否產生球孢白僵菌、黃綠綠僵菌和玫煙色棒束孢菌絲或孢子以確定是否為有效感染死亡。處理期間，每2 d更換一次新鮮四季豆。試驗重復3次。

1. 3. 2 高毒力菌株對西花薊馬成蟲的毒力測定 從1.3.1結果中選擇3種西花薊馬昆蟲病原真菌中相對致病力較好的高毒力菌株各1株作為供試菌株。毒力測定方法同1.3.1，用0.05%吐溫-80無菌溶液配制成5個不同濃度梯度的分生孢子懸浮液（濃度梯度分別為1.0×104、1.0×105、1.0×106、1.0×107和1.0×108孢子/mL），以0.05%吐溫-80溶液為對照。將死亡蟲體在培養(yǎng)皿內保濕培養(yǎng)，待長出菌絲后進行鑒定，以確定有效侵染個體數。

1. 4 統(tǒng)計分析

試驗數據采用DPS軟件進行統(tǒng)計分析（唐啟義和馮明光，2002），采用Duncan’s新復極差法（DMRT）進行不同處理間的差異性分析，采用機率值分析法計算供試菌株對西花薊馬成蟲的毒力回歸方程。

2 結果與分析

2. 1 3種絲孢蟲生真菌對西花薊馬成蟲的侵染致死效果

由圖1可知，分別用5株球孢白僵菌（WSWM81 832、WSWM1018315、WSWH21833、WSWL21831、WSWL21836）、4株黃綠綠僵菌（NGS21751、YKZ 51712、HLT17103、WSWL51721）和5株玫煙色棒束孢（WTS101822、WSWL51831、WSWH31836、WSWL 21837、NGS118310）在1.0×107孢子/mL懸浮液接種處理西花薊馬成蟲后，第10 d的西花薊馬成蟲累積校正死亡率分別為68.45%～75.60%、67.35%～82.65%和61.45%～70.67%。綜合比較3種昆蟲病原真菌不同菌株對西花薊馬成蟲的侵染致病率，發(fā)現(xiàn)球孢白僵菌菌株WSWL21836、黃綠綠僵菌菌株WSWL51721和玫煙色棒束孢菌株WSWL21837對西花薊馬成蟲的侵染致病作用較強，累積校正死亡率分別為75.60%、82.65%和70.67%，均大于70.00%，因此，選取球孢白僵菌菌株WSWL21836、黃綠綠僵菌菌株WSWL51721和玫煙色棒束孢菌株WSWL21837進行后續(xù)的毒力測定。

2. 2 高毒力菌株對西花薊馬成蟲的毒力測定結果

2. 2. 1 高毒力菌株對西花薊馬成蟲的校正死亡率 測定高毒力菌株WSWL21836、WSWL51721和WSWL21837對西花薊馬成蟲的侵染致病效果。分別用1.0×104、1.0×105、1.0×106、1.0×107和1.0×108孢子/mL的孢子懸浮液接種西薊馬成蟲，第1 d即有西花薊馬成蟲死亡，隨著時間的推移，西花薊馬成蟲的累積校正死亡率逐漸增加;接種后第3 d時，不同濃度WSWL21836、WSWL51721和WSWL21837對西花薊馬成蟲的累計校正死亡率分別為11.67%～28.33%、15.00%～30.00%和12.33%～30.00%，三者間無明顯差異（F=0.43，P>0.05）;從接種后第5 d開始，WSWL51721對西花薊馬成蟲的侵染致死率高于WSWL21836和WSWL21837;到接種后第10 d時，不同濃度WSWL21836、WSWL51721和WSWL21837對西花薊馬成蟲的累積校正死亡率分別56.67%～82.33%、56.67%～89.67%和48.33%～76.67%，接種WSWL51721后西花薊馬成蟲的累積校正死亡率顯著高于接種WSWL21836（F=12.65，P<0.05）和WSWL21837（F=16.37，P<0.05）的處理，且接種WSWL21836和WSWL51721后西花薊馬成蟲的累積校正死亡率較高，在1.0×108孢子/mL接種濃度下西花薊馬成蟲的累積死亡率均在80.00%以上，而接種WSWL21837后西花薊馬成蟲的累積校正死亡率為76.67%（圖2）。表明WSWL21836和WSWL51721對西花薊馬成蟲具有較強的侵染致死作用。

2. 2. 2 高毒力菌株對西花薊馬成蟲的侵染致病效應

2. 2. 2. 1 毒力回歸方程 WSWL21836、WSWL 51721和WSWL21837對西花薊馬成蟲均具有較強的致病力，3種蟲生真菌對西花薊馬成蟲侵染致病的回歸方程見表2。經卡方檢驗WSWL21836、WSWL 51721和WSWL21837的卡方值（χ2）分別為4.4497、1.3656和0.1568，均小于χ2分布表中P=0.05、df =3時的χ2（7.82），表明各回歸方程式均符合具體實際。

2. 2. 2. 2 致死劑量 由表2可知，WSWL21836、WSWL51721和WSWL21837對西花薊馬成蟲的致死中濃度（LC50）分別為2.63×104、4.17×104和7.85×105孢子/mL，WSWL51721對西花薊馬成蟲的LC50小于WSWL21836和WSWL21837，表明WSWL51721對西花薊馬成蟲具有較高的毒力。

2. 2. 2. 3 致死時間 試驗結果顯示，西花薊馬成蟲在1.0×104、1.0×105、1.0×106、1.0×107和1.0×08孢子/mL濃度下接種處理后第1 d開始死亡，在低濃度（1.0×106孢子/mL）下，WSWL21836、WSWL51721和WSWL 21837對西花薊馬成蟲侵染致病的LT50無顯著差異（P>0.05，下同）;隨著接種濃度的增加，WSWL21836、WSWL51721和WSWL21837對西花薊馬成蟲的LT50逐漸降低，在1.0×106～1.0×108孢子/mL濃度下，3株菌株對西花薊馬成蟲的LT50分別為5.67～8.52、4.91～7.26和6.12～8.66 d（表3），3株菌株間的LT50亦無顯著差異。WSWL51721對西花薊馬成蟲的LT50小于WSWL21836和WSWL21837，表明WSWL51721對西花薊馬成蟲的侵染致死速率較快。

3 討論

不同地理來源及寄主來源的昆蟲病原真菌菌株對不同種類害蟲的毒力不同。本研究發(fā)現(xiàn)以1.0×108孢子/mL球孢白僵菌菌株WSWL21836侵染西花薊馬成蟲后第10 d的累積校正死亡率為82.33%，與其他寄主來源的球孢白僵菌菌株對西花薊馬成蟲的毒力間存在一定差異。袁盛勇等（2011）發(fā)現(xiàn)球孢白僵菌菌株MZ050724對西花薊馬成蟲的累積校正死亡率可達93.13%，與本研究結果存在差異的原因可能是供試菌株的寄主來源不同，袁盛勇等（2011）所用球孢白僵菌菌株MZ050724的寄主為鱗翅目夜蛾科銀紋夜蛾幼蟲，而本研究中采用的球孢白僵菌菌株WSWL21836的寄主為半翅目扁蝽科昆蟲。本研究發(fā)現(xiàn)西花薊馬成蟲在接種濃度為1.0×108孢子/mL的玫煙色棒束孢菌株WSWL21837后第10 d的累積校正死亡率為76.67%，而Ansari等（2008）研究發(fā)現(xiàn)，玫煙色棒束孢菌株CLO55和P34在孢子懸浮液濃度為1.0×1010孢子/mL接種西花薊馬若蟲后第11 d時，西花薊馬若蟲的累積校正死亡率為63%～75%，但要系統(tǒng)評價玫煙色棒束孢菌株WSWL21837對西花薊馬的生防潛力，還有必要進一步研究證明其對西花薊馬若蟲的毒力。

有關綠僵菌對西花薊馬的毒力研究主要為金龜子綠僵菌（Vestergaard et al.，1995;Ansari et al.，2008;Wraight et al.，2016）和棕色綠僵菌（Metarhizium brunneum）（Wraight et al.，2016），而對于黃綠綠僵菌對西花薊馬的毒力研究尚未見報道。本研究發(fā)現(xiàn)黃綠綠僵菌菌株WSWL51721對西花薊馬成蟲具有較強的侵染致病性，為生防西花薊馬篩選蟲生真菌菌株提供了依據。WSWL51721在濃度為1.0×108孢子/mL接種西花薊馬成蟲第10 d時，西花薊馬成蟲的累積校正死亡率為89.67%，低于Ansari等（2008）對金龜子綠僵菌菌株V275和ERL700接種西花薊馬若蟲后11 d時西花薊馬若蟲累積校正死亡率85%～90%和91%～96%，造成該差異的原因可能是綠僵菌種類不同、菌株的寄主不同，也有可能與供試西花薊馬的蟲態(tài)不同有關。

本研究較系統(tǒng)分析了采自云南西雙版納自然保護區(qū)的3種絲孢類蟲生真菌對西花薊馬成蟲的毒力，其中球孢白僵菌菌株WSWL21836和黃綠綠僵菌菌株WSWL51721對西花薊馬成蟲具有較強的侵染致病力，但該結果僅反映了對西花薊馬成蟲的侵染致病作用，而對于西花薊馬若蟲的侵染致病情況是否相同還有待進一步探究，進而為優(yōu)良菌種資源的篩選和西花薊馬的生物防治提供理論依據。

有關蟲生真菌中球孢白僵菌（陳斌等，2012;李銀平等，2013;李娟等，2015;Wu et al.，2015，2016）、金龜子綠僵菌（Vestergaard et al.，1995;Wraight et al.，2016）、棕色綠僵菌（Metarhizium brunneum）（Wraight et al.，2016）和蠟蚧輪枝菌（Vestergaard et al.，1995;Wraight et al.，2016）等對西花薊馬的毒力均已有研究報道，本研究發(fā)現(xiàn)黃綠綠僵菌對西花薊馬成蟲具有較強的毒力，將豐富西花薊馬生防菌資源。

4 結論

黃綠綠僵菌菌株WSWL51721和球孢白僵菌菌株WSWL21836對西花薊馬成蟲具有較強的室內毒力，可作為西花薊馬生防制劑開發(fā)的潛力菌株。

參考文獻：

陳斌，張琦，桂富榮，何永紅，劉云龍，李正躍，肖關麗. 2012. 球孢白僵菌不同分離株對西花薊馬的毒力測定[J]. 生物安全學報，21（1）： 14-19. [Chen B，Zhang Q，Gui F R，He Y H，Liu Y L，Li Z Y，Xiao G L. 2012. Virulence of isolates of the insect pathogen Beauveria bassiana against the Western flower thrips，F(xiàn)rankliniella occidentals[J]. Journal of Biosafety，21（1）： 14-19.]

葛文超，杜廣祖，趙永鑫，張凌英，戶艷霞，孫軍偉，陳斌. 2018. 西花薊馬高毒力蟲生真菌篩選及其生防應用潛力的研究進展[J]. 生物安全學報，27（4）： 240-248. [Ge W C，Du G Z，Zhao Y X，Zhang L Y，Hu Y X，Sun J W，Chen B. 2018. Searching for highly virulent entomopathogenic fungi of the western flower thrips，F(xiàn)ranklinie-lla occidentalis（Pergande） and their potential applications in biocontrol[J]. Journal of Biosafety，27（4）： 240-248.]

李娟，吳圣勇，王曉青，王帥宇，雷仲仁. 2015. 防治西花薊馬的球孢白僵菌菌株篩選及耐熱性測定[J]. 中國生物防治學報，31（6）： 845-852. [Li J，Wu S Y，Wang X Q，Wang S Y，Lei Z R. 2015. Screening of Beauveria ba-ssiana strains against frankliniella occidentalis and their conidial thermotolerance[J]. Chinese Journal of Biological Control，31（6）： 845-852.]

李銀平，雷仲仁，王海鴻. 2013. 對西花薊馬高效的球孢白僵菌菌株篩選及產孢特性研究[J]. 中國生物防治學報，29（2）： 219-226. [Li Y P，Lei Z R，Wang H H. 2013. Selection of Beauveria bassiana strains against Frankliniella occidentalis and their conidial production characteristics[J]. Chinese Journal of Biological Control，29（2）： 219-226.]

李增智. 2015. 我國利用真菌防治害蟲的歷史、進展及現(xiàn)狀[J]. 中國生物防治學報，31（5）： 699-711. [Li Z Z. 2015.History，progress and current status of the application of fungi against pest insects in China[J]. Chinese Journal of Biological Control，31（5）： 699-711.]

唐啟義，馮明光. 2002. 實用統(tǒng)計分析及其DPS數據處理系統(tǒng)[M]. 北京： 科學出版社. [Tang Q Y，F(xiàn)eng M G. 2002. DPS data processing system for practical statistics[M]. Beijing： Science Press.]

吳青君，張友軍，徐寶云，朱國仁. 2005. 入侵害蟲西花薊馬的生物學、危害及防治技術[J]. 昆蟲知識，42（1）： 11-14. [Wu Q J，Zhang Y J，Xu B Y，Zhu G R. 2005. The biological character，damage and management of an invasive insect pest，F(xiàn)rankliniella occidentalis[J]. Chinese Bulletin of Entomology，42（1）： 11-14.]

袁盛勇，孔瓊，張宏瑞，王平，孫士卿，李正躍，肖春. 2011. 球孢白僵菌對西花薊馬成蟲和若蟲的毒力研究[J]. 西南大學學報（自然科學版），33（6）： 54-57. [Yuan S Y，Kong Q，Zhang H R，Wang P，Sun S Q，Li Z Y，Xiao C. 2011. Study on the virulence of Beauveryia bassiana against adult and nymph of Frankliniella occidentalis（Pergande）[J]. Journal of Southwest University（Natural Science Edition），33（6）： 54-57.]

Ansari M A，Brownbridge M，Shah F A，Butt T M. 2008. Efficacy of entomopathogenic fungi against soil-dwelling life stages of western flower thrips，F(xiàn)rankliniella occidentalis，in plant-growing media[J]. Entomologia Experimentalis et Applicata，127（2）： 80-87.

Bielza P，Quinto V，Contreras J，Torné M，Martín A，Espinosa P J. 2007. Resistance to spinosad in the western flower thrips，F(xiàn)rankliniella occidentalis（Pergande），in greenhou-ses of south-eastern Spain[J]. Pest Management Science，63（7）： 682-687.

Cloyd R A. 2016. Western flower Thrips（Thysanoptera： Thri-pidae） and insecticide resistance： An overview and strategies to mitigate insecticide resistance development[J]. Journal of Entomological Science，51（4）：257-273.

Espinosa P J，Bielza P，Contreras J，Lacasa A. 2002. Insecticide resistance in field populations of Frankliniella occidentalis（Pergande） in Murcia（south-east Spain）[J]. Pest Management Science，58（9）： 967-971.

Gao Y L，Lei Z R，Reitz S R. 2012. Western flower thrips resistance to insecticides： Detection，mechanisms and mana-gement strategies[J]. Pest Management Science，68（8）：1111-1121.

Li D G，Shang X Y，Reitz S R，Nauen R，Lei Z R，Lee S H，Gao Y L. 2016. Field resistance to spinosad in western flower thrips Frankliniella occidentalis（Thysanoptera： Thripidae）[J]. Journal of Integrative Agriculture，15（12）：2803-2808.

Vestergaard S，Gillespie A T，Butt T M，Schreiter G，Eilenberg J. 1995. Pathogenicity of the hyphomycete fungi Verticillium lecanii and Metarhizium anisopliae to the western flower thrips，F(xiàn)rankliniella occidentalis[J]. Biocontrol Science and Technology，5（2）： 185-192.

Wang C，F(xiàn)eng M. 2014. Advances in fundamental and app-lied studies in China of fungal biocontrol agents for use against arthropod pests[J]. Biological Control，68： 129-135.

Wang Z H，Gong Y J，Jin G H，Li B Y，Chen J C，Kang Z J，Zhu L，Gao，Y L，Reitz S R，Wei S J. 2016. Field-evolved resistance to insecticides in the invasive western flower thrips Frankliniella occidentalis（Pergande）（Thysanoptera： Thripidae） in China[J]. Pest Management Science，72（7）：1440-1444.

Wraight S P，Jackson M A，Kock De S L. 2001. Production，stabilization and formulation of fungal biological agents[M]//Butt T M，Jackson C，Magan N. Fungi as biocontrol agents. Wallingford： CABI Publishing：253-287.

Wraight S P，Ugine T A，Ramos M E，Sanderson J P. 2016. Efficacy of spray applications of entomopathogenic fungi against western flower thrips infesting greenhouse impatients under variable moisture conditions[J]. Biological Control，97： 31-47.

Wu S Y，Gao Y L，Smagghe G，Xu X N，Lei Z R. 2016. Inte-ractions between the entomopathogenic fungus Beauveria bassiana and the predatory mite Neoseiulus barkeri and biological control of their shared prey/host Frankliniella occidentalis[J]. Biological Control，98： 43-51.

Wu S Y，Gao Y L，Xu X N，Goettel M S，Lei Z R. 2015. Compatibility of Beauveria bassiana with Neoseiulus bar-keri for control of Frankliniella occidentalis[J]. Journal of Integrative Agriculture，14（1）： 98-105.

Wu S Y，Tang L D，Zhang X R，Xing Z L，Lei Z R，Gao Y L. 2018. A decade of a thrips invasion in China： Lessons learned[J]. Ecotoxicology，27（7）：1032-1038.

（責任編輯 麻小燕）