楊建東，郭莉娜，王自然，郭俊，李進(jìn)學(xué)，高俊燕

(云南省農(nóng)業(yè)科學(xué)院熱帶亞熱帶經(jīng)濟(jì)作物研究所，云南 瑞麗 678600)

檸檬Citrus limon隸屬于蕓香目Rutales 蕓香科Rutaceae 柑橘屬Citrus，是一種鮮食與加工兼用的世界性高檔水果，經(jīng)濟(jì)價(jià)值極高[1]。全世界共有60 多個(gè)國(guó)家種植檸檬，位居世界柑橘產(chǎn)業(yè)第3 位，國(guó)內(nèi)主要種植區(qū)域?yàn)樗拇ê驮颇? 省[2-4]。云南省保山市、普洱市及德宏州等干濕熱地區(qū)是主要檸檬產(chǎn)區(qū)。近年，檸檬種植面積不斷增加，一些天然林地、撂荒地及現(xiàn)有農(nóng)業(yè)用地被改造為經(jīng)濟(jì)效益更高的檸檬種植園，原有的低干擾低利用強(qiáng)度的生態(tài)系統(tǒng)轉(zhuǎn)變?yōu)楦吒蓴_高利用強(qiáng)度的生態(tài)系統(tǒng)，使得經(jīng)濟(jì)發(fā)展與生物多樣性保護(hù)的矛盾日益凸顯。

生物多樣性作為生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)的內(nèi)部驅(qū)動(dòng)因子和系統(tǒng)結(jié)構(gòu)基礎(chǔ)，與人類福祉息息相關(guān)[5-6]。生物多樣性受影響后主要表現(xiàn)為物種多樣性水平、物種組成及群落結(jié)構(gòu)等層面的變化[7-8]。研究學(xué)者往往將關(guān)注目光集中于群落多樣性水平，而忽略了具體物種受影響及如何受影響才是明確群落對(duì)環(huán)境變化的基礎(chǔ)和生物多樣性變化的具體形式體現(xiàn)[9-10]。

螞蟻隸屬于膜翅目Hymenoptera 蟻科Formicidae，是地球生態(tài)系統(tǒng)中分布最廣泛的昆蟲類群[11-13]。該類群昆蟲數(shù)量巨大，種類豐富，全球已知種類超過(guò)12 500 種[14-15]。大多數(shù)螞蟻為肉食性種類，可作為天敵昆蟲用于農(nóng)林業(yè)害蟲的生物控制[16-18]。螞蟻可以控制柑橘[19]、杧果[20]及紫膠蟲Kerria yunnanensis[21]等的害蟲類群。螞蟻分類知識(shí)庫(kù)完整，對(duì)環(huán)境變化高度敏感，也可作為評(píng)價(jià)生物多樣性及環(huán)境變化的指示物種[10，22]。螞蟻群落受土壤、植被、土地利用強(qiáng)度等多種因素的影響[10]，不同螞蟻的物種競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)地位[23]、抗壓能力[24]及對(duì)環(huán)境敏感程度[10]等也不同，食性分化明顯，具有多個(gè)不同的生態(tài)系統(tǒng)功能，對(duì)生物多樣性和環(huán)境變化的響應(yīng)也有所差異。因此，通過(guò)研究螞蟻的物種組成變化，可以更準(zhǔn)確地反映出生態(tài)系統(tǒng)的狀態(tài)。

筆者在云南省主要檸檬產(chǎn)區(qū)調(diào)查9 種類型檸檬園地表螞蟻群落，比較不同類型檸檬園地表螞蟻的物種組成及其多度變化，分析不同類型檸檬園間地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)、特征物種及指示物種。從物種層面探討了由檸檬園區(qū)域生態(tài)環(huán)境和經(jīng)營(yíng)管理差異導(dǎo)致的群落結(jié)構(gòu)差異是哪些螞蟻物種在變化，這些物種是如何變化。以期為今后檸檬的科學(xué)生產(chǎn)管理及檸檬園地表螞蟻群落多樣性保護(hù)提供理論指導(dǎo)。

1 材料與方法

1.1 樣地設(shè)置 在云南省主要檸檬生產(chǎn)區(qū)保山市、普洱市及德宏州瑞麗市選取9 種類型檸檬園。每種類型檸檬園種植面積約4 hm2，陽(yáng)坡，坡度10°～15°，土壤條件基本一致，檸檬種植品種“云檸”1 號(hào)，行間距3 m ×3.5 m，主要區(qū)別在于干擾情況和郁閉度的不同。檸檬園具體情況見(jiàn)表1。

表1 云南省主要檸檬產(chǎn)區(qū)9 種類型檸檬園基本情況

1.2 調(diào)查方法 于2016年4月(旱季)和7月(雨季)，采用陷阱法調(diào)查9 種類型檸檬園的地表螞蟻群落。每種類型設(shè)置3 條樣帶，樣帶間距30 m，每個(gè)樣帶設(shè)置10 個(gè)陷阱，陷阱間距10 m。以50%乙二醇溶液為陷阱溶液，每個(gè)陷阱注入50 mL，設(shè)置擋雨板。設(shè)置48 h 后，收集陷阱內(nèi)的螞蟻，置于離心管內(nèi)，以75%酒精溶液為保存液，填寫采集標(biāo)簽，帶回實(shí)驗(yàn)室參照徐正會(huì)[11]的方法制作螞蟻標(biāo)本，采用形態(tài)學(xué)方法鑒定螞蟻種類，不能確定具體種類的螞蟻以形態(tài)種對(duì)待[11，25]。樣地設(shè)置過(guò)程中為避免周邊生境對(duì)調(diào)查結(jié)果的影響，所選樣地均遠(yuǎn)離周邊生境50 m 以上，避免或減少邊緣效應(yīng)[26]。

1.3 數(shù)據(jù)分析

1.3.1 不同類型檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)及物種組成 將2 次調(diào)查的數(shù)據(jù)合并得到云南省主要檸檬產(chǎn)區(qū)不同類型檸檬園地表螞蟻群落的物種名錄。采用6 級(jí)評(píng)分標(biāo)準(zhǔn)對(duì)螞蟻多度進(jìn)行相對(duì)多度轉(zhuǎn)換，減小誤差(6 級(jí)評(píng)分標(biāo)準(zhǔn):1 分，1 頭；2 分，2～5 頭；3分，6～10 頭；4 分，11～20 頭；5 分，21～50 頭；6 分，50 頭以上)[27]。使用 PRIMER v7 中的層次聚類基于Bray-Curtis similarity 比較9 種類型檸檬園地表螞蟻群落相似性，將地表螞蟻相對(duì)多度進(jìn)行平方根轉(zhuǎn)換繪制螞蟻物種的陰影圖(Shade plot)。

1.3.2 不同類型檸檬園地表螞蟻的特征物種分析使用PRIMER v7 中的相似性百分率(SIMPER:Similarity Percentage)分析計(jì)算同一植被類型下的3個(gè)重復(fù)樣地不同層次各物種對(duì)群落結(jié)構(gòu)相似性百分率的貢獻(xiàn)程度，按貢獻(xiàn)率由大到小排序，選取貢獻(xiàn)率累積大于70%的物種，以同一物種在不同樣地不同層次中貢獻(xiàn)程度來(lái)說(shuō)明該物種對(duì)土地利用方式變化的響應(yīng)。數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)得出不同樣地不同層次螞蟻出現(xiàn)的頻次并進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化處理，以螞蟻出現(xiàn)的頻次得出不同層次不同樣地的螞蟻群落相似性矩陣，使用統(tǒng)計(jì)軟件PRIMER v7 中的Coherence plots 分析方法對(duì)各樣地不同層次物種進(jìn)行分類，該方法為基于組間平均距離的層次聚類方法(HC:Hierarchical Cluster analysis) 與相似性分組(SIMPROF:Similarity Profile)比較結(jié)合的線形圖，以此評(píng)價(jià)不同螞蟻集合對(duì)土地利用方式改變的響應(yīng)，以“ +”數(shù)量表示與樣地的響應(yīng)程度，每20%作為一個(gè)量級(jí)[10，28]。

1.3.3 不同類型檸檬園地表螞蟻指示物種分析通過(guò)R 語(yǔ)言中的labdsv 軟件包計(jì)算3 種類型檸檬園各螞蟻的IndVal 值，計(jì)算公式為 IndValij＝Aij×Bij，其中，Aij表示物種i在樣地j中的特異性，Bij表示物種i在樣地j中的保真度，IndVal 值≥0.7 則該物種為指示物種[29]。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同類型檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)及物種組成 2016年4月和7月共采集猛蟻亞科Ponerinae、盲蟻亞科Aenictinae、切葉蟻亞科Myrmicinae、臭蟻亞科Dolichoderinae、蟻亞科Formicinae 5 亞科的地表螞蟻52 種2 641 頭(圖1)。其中，檸檬園 BA 采集2 亞科 6 種 35 頭；檸檬園 BB 采集 4 亞科 7 種253 頭；檸檬園 BC 采集 3 亞科 7 種 159 頭；檸檬園LD 采集 4 亞科 33 種 707 頭；檸檬園 LE 采集 4 亞科11 種 241 頭；檸檬園 LF 采集 4 亞科 21 種 170 頭；檸檬園RG 采集3 亞科17 種276 頭；檸檬園 RH 采集 5 亞科 22 種 527 頭；檸檬園 RI 采集 4 亞科 16 種273 頭。

9 種類型檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)有差異(ANOSIM GlobalR＝0.744，P＝0.01)，共分為5 組(圖1)。其中，檸檬園BB 和BC 的地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)相似，為第1 組；檸檬園 LD、RH、RG 及 RI 的地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)相似，為第2 組；檸檬園BA、LE 及LF與其余8 種類型檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)互不相似，各為1 組。

9 種類型檸檬園地表螞蟻特有種不同(圖1)。其中，檸檬園 BA 僅有茸毛鋪道蟻Tetramorium lanuginosum；檸檬園LD 有紅足厚結(jié)猛蟻Pachycondyla rufipes等10 種；檸檬園 LF 有鱗結(jié)臭蟻Dolichoderus squamanodus等 3 種；檸檬園 RG 有棒刺大頭蟻Pheidole spathifera等3 種；檸檬園 RH 有弗氏盲蟻Aenictus fergusoni等4 種；檸檬園RI 有小眼鉤猛蟻Anochetus subcoecus和貝氏冠胸蟻Lophomyrmex bedoti；檸檬園 BC、BB 及 LE 中無(wú)特有種。

黃足厚結(jié)猛蟻Pachycondyla luteipes、鄰巨首蟻Pheidologeton affinis、賽奇大頭蟻Pheidole sagei、印度大頭蟻Pheidole indica、皮氏大頭蟻Pheidole pieli及黑頭酸臭蟻Tapinoma melanocephalum在6 種以上檸檬園中出現(xiàn)，但在不同類型檸檬園地表螞蟻多度不同(圖1)。其中，黃足厚結(jié)猛蟻和黑頭酸臭蟻在檸檬園LD 中多度最高，賽奇大頭蟻和印度大頭蟻在檸檬園RI 中多度最高，鄰巨首蟻在檸檬園RH中多度最高，皮氏大頭蟻在檸檬園LF 中多度最高。

2.2 不同類型檸檬園地表螞蟻的特征物種 通過(guò)相似百分比分析，9 種類型檸檬園地表螞蟻群落平均相似性均超過(guò)40%。其中，檸檬園LF 中地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)變化最大，平均相似性為46.51%；檸檬園RG 和檸檬園RH 的變化較小，平均相似性分別為71.71%和74.35%。共篩選出特征螞蟻物種16種，但不同檸檬園地表螞蟻特征種數(shù)量及群落相似貢獻(xiàn)率不同。其中，檸檬園BA 特征種為2 種；檸檬園BB、檸檬園BC 及檸檬園LE 特征種均為3 種；檸檬園LD 特征種為7 種；檸檬園LF 和檸檬園RG 特征種均為6 種；檸檬園RH 特征種為4 種；檸檬園RI特征種為5 種。在4 個(gè)以上檸檬園出現(xiàn)的特征種分別為橫紋齒猛蟻Odontoponera transversa、黃足厚結(jié)猛蟻、鄰巨首蟻、寬結(jié)大頭蟻及黑頭酸臭蟻，其中，橫紋齒猛蟻在檸檬園BC 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為26.50%；黃足厚結(jié)猛蟻在檸檬園LD 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為14.04%；鄰巨首蟻在檸檬園BA 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為30.45%；寬結(jié)大頭蟻在檸檬園LE 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為45.82%；黑頭酸臭蟻在檸檬園 BB 中群落相似貢獻(xiàn)率最高，為83.69%。(表2)。

表2 不同類型檸檬園地表螞蟻群落相似性平均貢獻(xiàn)率%

2.3 不同類型檸檬園地表螞蟻指示物種 不同類型檸檬園地表螞蟻指示物種不同，僅有檸檬園BB和檸檬LE 及檸檬園RI 具有指示物種，各為1 種，分別為寬結(jié)大頭蟻、黑頭酸臭蟻及印度大頭蟻(表3)。

表3 不同類型檸檬園地表螞蟻指示值分析

3 結(jié)論與討論

物種作為生態(tài)系統(tǒng)功能實(shí)現(xiàn)的載體，基于物種組成的群落結(jié)構(gòu)分析可以明確生態(tài)系統(tǒng)的運(yùn)行狀態(tài)[9]，干擾強(qiáng)度和郁閉度間的差異改變了檸檬園地表螞蟻群落結(jié)構(gòu)。總體來(lái)看，干擾強(qiáng)度不同的檸檬園地表螞蟻的群落結(jié)構(gòu)不相似。從物種層面來(lái)看，首先，地表螞蟻的特有種數(shù)量不一致，檸檬園BC、BB 及 LE 無(wú)特有種，檸檬園 BA 有 1 種，其余檸檬園有2～10 種。不同干擾強(qiáng)度和郁閉度與地表螞蟻特有種的生物學(xué)特性息息相關(guān)，檸檬園BA 中的茸毛鋪道蟻被認(rèn)為是分布在郁閉度較高和干擾強(qiáng)度大的生境中[7]，樣地信息顯示檸檬園BA 郁閉度最大(0.90)，人為活動(dòng)最高，25 次/a，干擾強(qiáng)度最大，與付興飛 等[7]的研究結(jié)果一致；檸檬園LD 中的紅足厚結(jié)猛蟻和聚紋雙刺猛蟻為專業(yè)捕食者[30]、費(fèi)氏盤腹蟻和雙脊鋪道蟻、普通擬毛蟻及檸檬園LF 中的鱗結(jié)臭蟻和羅斯尼舉腹蟻等常出現(xiàn)于棲境干擾較小或中度干擾，棲境相對(duì)復(fù)雜的生境[30-31]；檸檬園RG 中的特有種棒刺大頭蟻和羅伯特大頭蟻，研究顯示上述2 種螞蟻均分布在環(huán)境質(zhì)量較差的棲境中[22，32]。其次，地表螞蟻還通過(guò)多度變化對(duì)不同干擾強(qiáng)度和郁閉度變化導(dǎo)致的檸檬園棲境變化做出了響應(yīng)。東方小家蟻在檸檬園BB 中多度最高，東方小家蟻被認(rèn)為分布在干擾小、開(kāi)闊及郁閉度較低的棲境中[33]；黑頭酸臭蟻除檸檬園RG 無(wú)發(fā)現(xiàn)外，其余8 種類型檸檬園均有分布，其中，以檸檬園BC 中的數(shù)量最多，該物種在功能群上被劃分為機(jī)會(huì)主義者(Opportunities)，對(duì)生境要求較弱，對(duì)環(huán)境變化和干擾適應(yīng)中等，可廣泛分布于多種棲境中[33]。寬結(jié)大頭蟻在檸檬園LE 和RH 中數(shù)量較多，而該物種被認(rèn)為可在多種棲境中出現(xiàn)，如:郁閉度相對(duì)較低的開(kāi)闊桉樹(shù)林[34]和環(huán)境質(zhì)量較差的橡膠林[22]。地表螞蟻指示物種間的差異也說(shuō)明了檸檬園棲境之間存在一定的差異，黑頭酸臭蟻從屬機(jī)會(huì)主義者，廣泛分布于各種棲境中，能夠利用的食物資源豐富[33]，本研究中黑頭酸臭蟻出現(xiàn)在多個(gè)檸檬園中，為干擾強(qiáng)度小及相對(duì)開(kāi)闊檸檬園BB 的指示物種；寬結(jié)大頭蟻和印度大頭蟻喜歡環(huán)境質(zhì)量較差和具有干擾的棲息環(huán)境，在本研究中寬結(jié)大頭蟻為檸檬園LE 的指示物種，印度大頭蟻為檸檬園RI 的指示物種，也表明了檸檬園LE 和RI 均受到了不同程度的干擾，環(huán)境質(zhì)量較差。最后，通過(guò)群落結(jié)構(gòu)相似性可以反映出棲息環(huán)境的相似性及差異性[10]。黃足厚結(jié)猛蟻為4 種類型檸檬園的特征種，該螞蟻為大型螞蟻，從屬專業(yè)捕食者，主要棲息植被類群更為復(fù)雜的棲境[22]，也表明檸檬園 BB、LD、LE 及 RI 的植被類群更復(fù)雜。綜上所述，9 種類型檸檬園地表螞蟻群落物種組成、特有種、多度變化、指示物種及特征種上存在一定的差異，表明9 種類型檸檬園在小環(huán)境上也存在一定的差異。

農(nóng)業(yè)生產(chǎn)是導(dǎo)致大部分物種面臨瀕危的重要因素，對(duì)生物多樣性保護(hù)及生態(tài)服務(wù)功能的維持極為不利[35]。本研究結(jié)果顯示:在絕大多數(shù)檸檬園中地表螞蟻的多樣性水平均維持在較低水平，其中，以檸檬園BA 中最低，僅發(fā)現(xiàn)地表螞蟻6 種35 頭。由此表明，以上9 種檸檬生產(chǎn)方式是不利于地表螞蟻群落多樣性保護(hù)及生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能維持的。導(dǎo)致以上結(jié)果的原因是多方面的，首先，檸檬園長(zhǎng)期依賴化學(xué)農(nóng)藥來(lái)控制檸檬園病蟲草害，忽略了生物多樣性的重要性，并且這些化學(xué)農(nóng)藥對(duì)生物的生存與發(fā)展通常是不利的；其次，檸檬園植被類群?jiǎn)我?，主要以檸檬為主，并且長(zhǎng)期通過(guò)覆膜、清耕及噴施除草劑等多種方法來(lái)控制檸檬園的植物類群，導(dǎo)致檸檬園植被類群?jiǎn)我?，食物?lái)源減少；最后，檸檬園長(zhǎng)期從事檸檬生產(chǎn)，該產(chǎn)業(yè)屬精細(xì)農(nóng)業(yè)種植，與其他農(nóng)業(yè)生產(chǎn)相比，干擾程度更高，更不利于生物多樣性的保護(hù)和生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能的維持。因此建議:1)今后檸檬生產(chǎn)中，在不影響正常檸檬生產(chǎn)的同時(shí)應(yīng)該適當(dāng)控制化學(xué)農(nóng)藥的使用或開(kāi)發(fā)利用低殘留或無(wú)殘留和低毒或無(wú)毒的新型農(nóng)藥；2)可采用檸檬與其他作物搭配種植或適當(dāng)保留園內(nèi)植被，一定程度上提高園內(nèi)植被的復(fù)雜度；3)適當(dāng)降低檸檬園人為干擾程度；4)加大檸檬生產(chǎn)的綠色控制技術(shù)研究和應(yīng)用，是未來(lái)檸檬種植及生物多樣性保護(hù)的重點(diǎn)發(fā)展方向。

絕大多數(shù)螞蟻屬肉食性種類，可以控制鱗翅目Lepidoptera、鞘翅目 Coleoptera 及雙翅目 Diptera 等多種害蟲[15]，可作為天敵昆蟲用于農(nóng)林業(yè)有害生物的生物控制[16-18]。檸檬的主要害蟲為紅蜘蛛Panonychus citri、根粉蚧Rhizoecussp.、紅園蚧Aonidiella aurantii、白粉虱Dialeurodes citri、玉帶鳳蝶Papilio polytes、潛葉蛾P(guān)hyllocnistis citrella、薊馬類及蚜蟲類[3，36]。張祖兵 等[37]研究表明:黃猄蟻Oecophylla smaragdina可以顯著降低柚子花期薊馬的有蟲花率。但螞蟻與半翅目 Hemiptera 昆蟲之間以“蜜露”為紐帶建立的互利關(guān)系，可以提高半翅目昆蟲的種群數(shù)量，導(dǎo)致半翅目昆蟲對(duì)農(nóng)林業(yè)的危害更嚴(yán)重[38]。在實(shí)際調(diào)查中也發(fā)現(xiàn)了類似的現(xiàn)象，在多個(gè)樣地中均出現(xiàn)的黑頭酸臭蟻，在無(wú)半翅目昆蟲的檸檬植株上會(huì)攻擊植株上的鱗翅目類昆蟲幼蟲，而當(dāng)有半翅目昆蟲存在時(shí)，則會(huì)出現(xiàn)照顧半翅目昆蟲的行為。因此，關(guān)于螞蟻群落控制檸檬蟲害方面的研究比較復(fù)雜，仍需進(jìn)一步探討。

本研究中調(diào)查了9 種類型檸檬園地表螞蟻群落，比較了不同類型檸檬園地表螞蟻群落的物種組成及多度變化，分析了不同類型檸檬園間地表螞蟻的群落結(jié)構(gòu)、特征物種及指示物種。從物種層面通過(guò)螞蟻特有種、多度變化、指示生物及特征物種來(lái)分析地表螞蟻對(duì)檸檬園區(qū)域生態(tài)和經(jīng)營(yíng)管理差異的響應(yīng)作用，并根據(jù)現(xiàn)行檸檬生產(chǎn)現(xiàn)狀提出關(guān)于檸檬科學(xué)生產(chǎn)管理和檸檬園地表螞蟻多樣性保護(hù)和生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)功能維持的建議。通過(guò)指示物種分析獲取螞蟻指示物種用于評(píng)估環(huán)境變化和質(zhì)量情況，已經(jīng)被廣泛應(yīng)用，但由于缺乏相應(yīng)物種的生物學(xué)資料和對(duì)相關(guān)棲境分析，無(wú)法獲得對(duì)應(yīng)的指示生物。本研究中，已存在類似的現(xiàn)象，在9 種類型檸檬園中僅有3種類型檸檬園獲得指示物種，由此表明指示物種方法的應(yīng)用仍存在不足。通過(guò)從螞蟻群落物種組成、多度變化、特有種、特征種結(jié)合指示物種可以更加準(zhǔn)確的反應(yīng)環(huán)境的變化和質(zhì)量情況，建議在今后研究中推廣使用。同時(shí)，本研究中并未開(kāi)展地表螞蟻群落與檸檬生產(chǎn)量及檸檬病蟲害直接的關(guān)系研究，關(guān)于彼此間的具體關(guān)系，仍有待進(jìn)一步研究。