崔榮秀 張議文 陳曉倩 谷彩紅 張荃

（山東師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院 山東省植物逆境重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，濟(jì)南 250014）

bZIP轉(zhuǎn)錄因子為最大的轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控家族之一，在植物生物、非生物脅迫應(yīng)答和發(fā)育等生理過程中發(fā)揮重要作用［1］。bZIP類轉(zhuǎn)錄因子可受干旱、鹽害、冷害和脫落酸等因素的誘導(dǎo)，通過與脅迫相關(guān)基因啟動(dòng)子區(qū)域的順式作用元件相互作用，調(diào)控靶基因的轉(zhuǎn)錄水平，進(jìn)而調(diào)控植物的耐逆性。本文對(duì)bZIP類轉(zhuǎn)錄因子的分布、分類、結(jié)構(gòu)特點(diǎn)、作用機(jī)理及其耐逆相關(guān)功能等方面的最新研究進(jìn)展進(jìn)行了較全面地綜述。

1 bZIP轉(zhuǎn)錄因子的分布與分類

1.1 bZIP轉(zhuǎn)錄因子的分布

目前，在幾乎所有真核生物中均已鑒定了大量bZIP轉(zhuǎn)錄因子。但較之于微生物和動(dòng)物，植物中具有更多的bZIP類轉(zhuǎn)錄因子［2］。迄今為止，在大豆（Glycine max）、亞洲棉花（Gossypium hirsutum）、玉米（Zea mays）、毛果楊（Populus trichocarpa）、煙草（Nicotiana tabacum）、小麥（Triticum aestivum）、擬南芥（Arabidopsis thaliana）、黃瓜（Cucumis sativus）、水稻（Oryza sativa）及番茄（Solanum lycopersicum）中 分 別 發(fā) 現(xiàn) 了 352、224、216、214、210、186、127、118、89和70個(gè)bZIP轉(zhuǎn)錄因子［3］；而在酵母、果蠅和線蟲中僅分別發(fā)現(xiàn)25、21和21個(gè)bZIP轉(zhuǎn)錄因子［4］（表 1）。

1.2 bZIP轉(zhuǎn)錄因子的分類

bZIP轉(zhuǎn)錄因子的分類方法有多種，目前主要依據(jù)其氨基酸豐富度、DNA結(jié)合位點(diǎn)、保守序列以及系統(tǒng)進(jìn)化關(guān)系等進(jìn)行分類。根據(jù)特定氨基酸豐富度進(jìn)行分類是較為常用的一種方法。利用該方法將蕓苔（Brassica rapa）中的bZIP家族分為9組，它們的結(jié)構(gòu)域中分別富含谷氨酰胺（Q）、天冬氨酸（D）、脯氨酸（P）、天冬酰胺（N）、絲氨酸（S）、甘氨酸（G）以及僅有簡單結(jié)構(gòu)域、無簡單結(jié)構(gòu)域或僅有一個(gè)跨膜結(jié)構(gòu)域（Transmembrane domain，TMD）［5］。根據(jù)bZIP基本結(jié)構(gòu)域和鉸鏈區(qū)的氨基酸序列及DNA結(jié)合位點(diǎn)，可將水稻中的bZIP基因分為I-XI 共11組，每組分別包含 7、3、6、22、3、14、16、3、11、3和1個(gè)OsbZIP基因［6］，同樣的方法可將蓖麻（Ricinus communis）中的bZIP基因分為I-XI 共11組，它們分 別 包 含 3、2、1、13、1、9、7、2、7、1、1個(gè)RcbZIP基因［7］；根據(jù)系統(tǒng)發(fā)育進(jìn)化關(guān)系，可將黃瓜中的64個(gè)bZIP基因分為I-VI 共6組，每組分別包含20、10、14、5、14和1個(gè)CsbZIP基因［1］。蘋果（Malus domestica）中的114個(gè)bZIP基因分為A-I（A、B、C、D、E、F、G、H、I）和S共 10個(gè)亞組，其中最大的一個(gè)亞組為S組，包含21個(gè)MdbZIP基因［8］。番茄bZIP基因可分成A-I 共9組，分別包含16、12、6、2、12、2、3、4 和 12 個(gè)SlbZIP基因［9］。木 豆（Cajanus cajan）bZIP基因可分為A-I、S、U共11組，每組分別包含 12、1、4、11、3、0、5、2、8、14和 1個(gè)CcbZIP［10］。 草 莓（Fragaria vesca）bZIP基因可分為A-I、S、U共11組，每組分別包含8、2、7、4、2、2、5、2、6、9 和 3 個(gè)FvbZIP［11］。 葡 萄（Vitis vinifera）bZIP基因可分為A-I、J、U共11組，每組分別包含13、3、10、5、4、6、2、1、2、7和2 個(gè)VvbZIP［12］。

2 bZIP轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)與作用機(jī)制

2.1 bZIP轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)

bZIP轉(zhuǎn)錄因子根據(jù)其共有的bZIP保守結(jié)構(gòu)域來命名，bZIP結(jié)構(gòu)域包含60-80個(gè)氨基酸，其結(jié)構(gòu)特征為：（1）N末端為18個(gè)堿性氨基酸組成的堿性區(qū)域，含有一個(gè)核定位信號(hào)（Nuclear localization signal，NLS）和一個(gè)與特異DNA序列相結(jié)合的N-x7-R/K基序；（2）C末端為亮氨酸拉鏈區(qū)域，由于其獨(dú)特的氨基酸組成，該區(qū)域往往經(jīng)疏水面的相互作用形成α-螺旋形式的同源或異源二聚體［2-3］。例如，擬南芥花粉中的bZIP18、bZIP34轉(zhuǎn)錄因子可相互作用形成異源二聚體，共同調(diào)節(jié)脂類代謝途徑，進(jìn)而影響花粉壁的合成［14］。bZIP的轉(zhuǎn)錄激活結(jié)構(gòu)域則富含脯氨酸、谷氨酰胺或酸性氨基酸［15］。

2.2 bZIP轉(zhuǎn)錄因子的作用機(jī)制

bZIPs通過二聚化、磷酸化修飾或與其它蛋白之間的相互作用，改變其與DNA結(jié)合的特異性、親和力，并影響其它基因的激活，同時(shí)影響bZIPs自身的穩(wěn)定性和亞細(xì)胞定位［16］。bZIP轉(zhuǎn)錄因子形成同源或異源二聚體，并通過其堿性區(qū)域結(jié)合特定基因啟動(dòng)子，進(jìn)而調(diào)控下游相關(guān)基因的表達(dá)［3］。植物bZIP通常優(yōu)先結(jié)合ACGT核心的回文或假回文（Pseudopalindromic）順式作用元件，如G-box（CACGTG）、C-box（GACGTC）、A-box（TACGTA）及 ABRE（CCACGTGG）［2-3］。

另外，某些植物轉(zhuǎn)錄因子可以結(jié)合H-box（CCTACC）、PB（TGAAAA）和GLM（GCN4-like mo-tif，GTGAGTCAT）等非回文結(jié)構(gòu)的啟動(dòng)子序列，如煙草RSG、水稻RF2a和番茄VSF-1可分別結(jié)合非回文結(jié)構(gòu)的啟動(dòng)子序列rbeS（CCCAAAGTCCAGCTTGAAATG）、AC-I（CCCACCTACCA）和 vs-1（TCACCAACCGTTGGATGTGG）［2-3，17-18］。擬南芥 bZIP 家族bZIP的C組和S組成員通過同源或異源二聚化，在細(xì)胞核中產(chǎn)生多種具有不同調(diào)控特點(diǎn)的轉(zhuǎn)錄復(fù)合物，如C組bZIP成員AtbZIP10與S組（N端短、C端長）bZIP成員AtbZIP53形成異源二聚體，該二聚體與脯氨酸脫氫酶的啟動(dòng)子特異性結(jié)合，進(jìn)而在低滲脅迫中激活脯氨酸脫氫酶的表達(dá)（圖1-A）。

表1 bZIP家族在植物中的分布

續(xù)表

磷酸化作用在植物的ABA途徑及耐逆脅迫應(yīng)答中具有重要作用，其產(chǎn)生的負(fù)電荷可改編蛋白質(zhì)的構(gòu)象及其排斥與吸引力，圖1-B所示為一些蛋白激酶和磷酸酶參與ABA信號(hào)途徑。

圖1-C顯示bZIP類轉(zhuǎn)錄因子的A、C、D組成員與非bZIP蛋白相互作用，在細(xì)胞核或細(xì)胞質(zhì)中形成特異性調(diào)控復(fù)合物，其中 A組bZIP的保守序列中具有磷酸化位點(diǎn)，C組bZIP的N端具有疏水性或酸性轉(zhuǎn)錄激活結(jié)構(gòu)域，D組bZIP可與DNA中TGACGT核心序列相結(jié)合（表2）。

表2 部分植物中bZIP基因的分類

A：同源或異源二聚化：bZIP家族C組（N端具有疏水性或酸性轉(zhuǎn)錄激活結(jié)構(gòu)域）、S組（N端短、C端長）成員通過同源或異源二聚化，在細(xì)胞核中產(chǎn)生具有不同調(diào)控特點(diǎn)的多種轉(zhuǎn)錄復(fù)合物（如擬南芥）；B：磷酸化修飾：磷酸化修飾可調(diào)控bZIP家族的A組（bZIP的保守序列中具有磷酸化位點(diǎn)）、H組（可與COP1蛋白相互作用）成員的活性和穩(wěn)定性，bZIP家族的G組（N端有富含脯氨酸的轉(zhuǎn)錄激活結(jié)構(gòu)域）和I組（基本結(jié)構(gòu)域的-10位點(diǎn)上有保守的賴氨酸）成員在磷酸化修飾后進(jìn)行核轉(zhuǎn)位；C：bZIP家族的A、C和D組（bZIP可與DNA中TGACGT核心序列相結(jié)合）成員與非bZIP蛋白相互作用，在細(xì)胞核或細(xì)胞質(zhì)中形成特異性調(diào)控復(fù)合物［16］。

擬南芥中bZIP轉(zhuǎn)錄因子ABF1、ABF2、ABF3和ABF4受逆境脅迫的誘導(dǎo)激活，并與順式作用元件ABRE結(jié)合，即通過ABRE與bZIP蛋白之間的相互作用，調(diào)控下游諸多耐鹽、耐旱相關(guān)基因的表達(dá)［19］。水稻bZIP轉(zhuǎn)錄因子RF2a、RF2b與水稻東格魯桿狀病毒（Rice tungro bacilliformvirus，RTBV）的順式作用元件BoxII結(jié)合，即通過BoxII與bZIP蛋白之間相互作用，激活水稻東格魯桿狀病毒增殖基因的表達(dá)，使得RTBV在水稻維管組織中大量復(fù)制，引發(fā)水稻東格魯病癥（Rice tungro disease，RTD），但過量表達(dá)bZIP轉(zhuǎn)錄因子RF2a和RF2b的水稻對(duì)東格魯病的抗性增強(qiáng)［2］。在ABA、鹽和干旱等脅迫誘導(dǎo)下，剛毛檉柳（Tamarix hispida）bZIP1轉(zhuǎn)錄因子與脅迫反應(yīng)基因的啟動(dòng)子順式元件結(jié)合，調(diào)控下游基因的表達(dá)。值得一提的是，ThbZIP1與啟動(dòng)子順式元件C-box、G-box和A-box的結(jié)合親和力依次由強(qiáng)到弱［20］?？傊?，bZIP轉(zhuǎn)錄因子通過與應(yīng)答基因啟動(dòng)子區(qū)域特異性順式調(diào)控序列相互作用，調(diào)控脅迫應(yīng)答基因的表達(dá)，并對(duì)植物的耐逆性進(jìn)行調(diào)控［18］。

3 bZIP參與植物非生物脅迫的應(yīng)答

高鹽、干旱、低溫以及損傷等非物脅迫對(duì)植物的生長發(fā)育具有重大影響，甚至?xí)?dǎo)致植株死亡。植物對(duì)多種非生物脅迫的響應(yīng)通常需要多組分信號(hào)通路的交叉應(yīng)答調(diào)控。轉(zhuǎn)錄因子bZIP、NAC、AP2/ERF及 MYB等主要的植物轉(zhuǎn)錄因子家族形成了對(duì)非生物脅迫進(jìn)行應(yīng)答的調(diào)節(jié)網(wǎng)絡(luò)，其中bZIP在植物對(duì)鹽害、干旱、冷害、機(jī)械損傷以及滲透脅迫的應(yīng)答中擔(dān)任重要作用［21］。

3.1 bZIP參與鹽脅迫應(yīng)答

鹽脅迫可引起植物大范圍的生理和基因表達(dá)的響應(yīng)，而植物bZIP過量表達(dá)可有效提高轉(zhuǎn)基因植株的耐鹽性［22］。

擬南芥AtbZIP17直接或間接地激活鹽脅迫應(yīng)答基因如ATHB-7的表達(dá)，對(duì)鹽脅迫進(jìn)行響應(yīng)，進(jìn)而提高擬南芥的耐鹽性［22］。異源表達(dá)擬南芥AtbZIP60的煙草、水稻和濕地松（Pinus elliottii）對(duì)鹽脅迫的抗性增強(qiáng)，其超氧化物歧化酶的活性提高，而脂質(zhì)過氧化反應(yīng)則減慢［23］。水稻 OsbZIP71、Oshox22、OsHBP1b等bZIP轉(zhuǎn)錄因子也參與鹽脅迫的應(yīng)答。OsbZIP71與滲透調(diào)控基因OsNHX1的啟動(dòng)子結(jié)合，將細(xì)胞質(zhì)中多余的Na+、K+運(yùn)至液泡，通過減少細(xì)胞質(zhì)中Na+濃度，進(jìn)而提高水稻耐鹽性［24］；Oshox22經(jīng)脫落酸介導(dǎo)的信號(hào)途徑參與鹽脅迫響應(yīng)，水稻Oshox22過表達(dá)使植株ABA含量增加，進(jìn)而降低水稻的耐鹽性［25］。較之于野生型煙草，鹽處理下OsHBP1b的轉(zhuǎn)基因煙草過氧化氫含量降低，超氧化物歧化酶的活性卻增強(qiáng)，進(jìn)而提高了液泡膜的穩(wěn)定性和K+/Na+比，表明OsHBP1b具有較強(qiáng)的抗氧化損傷功能［26］。

蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）bZIP2和bZIP-26的過量表達(dá)可提高植株耐鹽性。異源表達(dá)大豆GmbZIP44、GmbZIP62與GmbZIP78的轉(zhuǎn)基因擬南芥植株的耐鹽性明顯增強(qiáng)［10］。玉米HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子Zmhdz10經(jīng)脫落酸介導(dǎo)的信號(hào)途徑正向調(diào)控植株的耐鹽性，異源表達(dá)玉米Zmhdz10的水稻和擬南芥植株的耐鹽性均明顯增強(qiáng)［27］。在400 mmol/L NaCl處理下，辣椒（Capsicum annuum）HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子CaHB1的表達(dá)明顯提高，且異源表達(dá)CaHB1的轉(zhuǎn)基因番茄耐鹽性得到了較大提高［28］。另外，與野生型煙草相比，剛毛檉柳ThbZIP1轉(zhuǎn)基因煙草的活性氧積累量、細(xì)胞死亡數(shù)目均降低，且植株保水能力增強(qiáng)，從而提高植株的耐鹽性［29］。

3.2 bZIP參與干旱脅迫應(yīng)答

很多植物bZIP家族成員均參與對(duì)干旱脅迫的應(yīng)答。干旱脅迫下蘋果葉、根中的16 個(gè)MdbZIP（MdbZIP2、8、10、39、46、60、69、72、76、78、79、94、96、98、104和109）均具有差異性的表達(dá)，表明以上16個(gè)蘋果MdbZIP均與干旱脅迫應(yīng)答相關(guān)［8］。干旱處理下，大豆GmbZIP102的表達(dá)顯著上調(diào)；在淹水處理后，GmbZIP102的表達(dá)則顯著下調(diào)，表明GmbZIP102在植物逆境脅迫應(yīng)答中具有雙重作用［30］。干旱處理下，野生型水稻OsbZIP20和OsABA45均上調(diào)了大約6倍；OsDERF2基因敲除的水稻植株中，脫落酸響應(yīng)基因OsbZIP20和OsABA45的表達(dá)分別上調(diào)25和120倍，表明OsDERF2通過調(diào)控其他脫落酸響應(yīng)基因的表達(dá)，進(jìn)而對(duì)脫落酸介導(dǎo)的干旱脅迫應(yīng)答進(jìn)行負(fù)調(diào)控?？傊?，bZIP家族成員在干旱脅迫下的脫落酸信號(hào)通路中也發(fā)揮重要作用［31］。

bZIP在一些農(nóng)作物中的過量表達(dá)可顯著提高作物耐旱性［23］。水稻OsbZIP71被干旱脅迫強(qiáng)烈誘導(dǎo)，其過量表達(dá)時(shí)可顯著提高轉(zhuǎn)基因水稻的抗旱性［24］。向日葵（Helianthus annuus）Hahb-4受干旱和脫落酸的調(diào)控，Hahb-4的轉(zhuǎn)基因擬南芥植株的耐旱性顯著增強(qiáng)［32］。另外，異源表達(dá)玉米HD-Zip I家族Zmhdz10的轉(zhuǎn)基因水稻耐旱性增強(qiáng)［27］。

聚乙二醇（PEG）可模擬干旱脅迫。苧麻（Boehmeria nivea）經(jīng)聚乙二醇處理24至72 h后，其葉、根中分別有9 281、8 627個(gè)基因具有差異性表達(dá)，其中bZIP轉(zhuǎn)錄因子Comp28477和Comp58004可能與干旱脅迫相關(guān)［33］。在PEG處理6 h和24 h后，綠豆（Vigna radiata）bZIP轉(zhuǎn)錄因子VrbZIP52的表達(dá)顯著上調(diào)，表明VrbZIP52可能參與植株的干旱脅迫應(yīng)答［17］。在PEG處理24 h后，黃瓜根組 織 中CsbZIP6、CsbZIP8、CsbZIP12、CsbZIP15、CsbZIP29、CsbZIP30、CsbZIP44、vbZIP53、CsbZIP55和CsbZIP59共10個(gè)CsbZIP表達(dá)量均上調(diào)，而葉組織中的這些CsbZIP則下調(diào)，表明bZIP基因的表達(dá)具有組織特異性。另外，在PEG處理后的不同時(shí)間（0、3、12和24 h），黃瓜根中的CsbZIP12和CsbZIP44的表達(dá)水平呈逐漸上升趨勢(shì)，而葉中的CsbZIP29、CsbZIP30和CsbZIP44的表達(dá)水平則呈逐漸下降趨勢(shì)，說明bZIP基因的表達(dá)具有時(shí)間特異性［1］。

3.3 bZIP參與冷脅迫應(yīng)答

低溫影響農(nóng)作物的生長發(fā)育和質(zhì)量，而諸多轉(zhuǎn)錄因子參與植物對(duì)冷脅迫應(yīng)答的調(diào)控［34］。

較之于野生型擬南芥，冷處理下異源表達(dá)小麥TabZIP6以及異源表達(dá)茶樹（Camellia sinensis）CsbZIP6的轉(zhuǎn)基因擬南芥植株均出現(xiàn)了存活率降低，相對(duì)電導(dǎo)率增大，丙二醛含量提高，可溶性糖含量降低的現(xiàn)象，說明TabZIP6與CsbZIP6的表達(dá)均降低了轉(zhuǎn)基因擬南芥植株的抗凍性［35］。過量表達(dá)OsABF2的水稻植株的耐冷、耐鹽、耐旱性均增強(qiáng)［36］。但在水稻的耐冷性試驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，OsbZIP52的轉(zhuǎn)基因植株存活率為18%，野生型存活率為78.03%，可見OsbZIP52的表達(dá)與水稻的低溫耐性呈負(fù)相關(guān)［37］。

小麥bZIP轉(zhuǎn)錄因子TaABL（ABI-like）為水稻OsAREB2和玉米ZmABI5的同源物，TaABL的過量表達(dá)提高了小麥的耐寒性［36］。脯氨酸為植物的耐寒滲透調(diào)節(jié)物，大豆GmbZIP44、GmbZIP62和GmbZIP78可促進(jìn)脯氨酸的合成，進(jìn)而增強(qiáng)植物對(duì)冷、凍脅迫的耐性。同時(shí)，GmbZIP44、GmbZIP62和GmbZIP78可激活其下游基因ERF5、KIN1、CORl5A和COR78的表達(dá)，提高植株的耐鹽和耐寒性［15］。白菜（Brassica rapa）受冷處理后，27個(gè)BrbZIP的表達(dá)均顯著上調(diào)，其中Bra000256、Bra003320、Bra004689、Bra011648、Bra020735和Bra023540可能為冷應(yīng)答的關(guān)鍵基因［5］。低溫處理下，胡蘿卜（Daucus carota）根中的bZIP類蛋白Lip（Low temperature-induced protein）的表達(dá)上調(diào)，從而增強(qiáng)了胡蘿卜的抗寒性［38］。另外，番茄的啟動(dòng)子序列分析發(fā)現(xiàn)，51個(gè)HD-Zip（SlHZ01-51）的啟動(dòng)子中均含有低溫響應(yīng)元件LTRE（Low temperature responsive element），表明這51個(gè)番茄HD-Zip均參與植株對(duì)冷脅迫的響應(yīng)［39］。

3.4 bZIP參與滲透脅迫應(yīng)答

脯 氨 酸 脫 氫 酶 1（Proline dehydrogenase 1，PDH1）為脯氨酸降解途徑中的第一限速酶。擬南芥種子中ARR18調(diào)控蛋白與抑制種子萌發(fā)的AtbZIP63相互作用，共同調(diào)節(jié)脯氨酸脫氫酶1的活性，進(jìn)而提高植株對(duì)低滲脅迫的耐受力［40］。低滲脅迫下，擬南芥bZIP轉(zhuǎn)錄因子VIP1（AtbZIP51）在細(xì)胞核中快速積累，以響應(yīng)低滲脅迫［5，41］。同時(shí)，VIP1與bZIP29可形成異源二聚體，該二聚體通過與低滲應(yīng)答基因CYP707A1、CYP707A3啟動(dòng)子中的低滲響應(yīng)元件（AGCTGK）結(jié)合，共同響應(yīng)滲透脅迫［42］。使用NaHCO3（50 mmol/L）處理野生大豆（Glycine soja），發(fā)現(xiàn)其中一編碼HD-Zip蛋白的Gshdz4基因在葉片和根中高表達(dá)；而異源表達(dá)Gshdz4的擬南芥植株對(duì)NaHCO3、KHCO3脅迫的耐受力明顯提高，說明Gshdz4參與了植株的滲透脅迫應(yīng)答［43］。鑒于高鹽、干旱和低溫均可引起對(duì)植物的滲透脅迫，因而bZIP不僅在植物應(yīng)答高鹽、干旱及冷脅迫中擔(dān)任重要作用，同時(shí)對(duì)滲透脅迫進(jìn)行響應(yīng)（圖2）。

3.5 bZIP參與調(diào)控ABA信號(hào)途徑

bZIP參與調(diào)控某些與ABA途徑相關(guān)的信號(hào)傳導(dǎo)通路。在擬南芥種子萌發(fā)及開花期間，bZIP轉(zhuǎn)錄因子 ABI5（ABA insensitive 5） 和 ABFs（ABRE binding factors）是調(diào)控 ABA 信號(hào)的關(guān)鍵因子［44］。擬南芥abi5突變體對(duì)ABA敏感性降低，由于ABA抑制種子的萌發(fā)，因而ABI5可通過ABA介導(dǎo)的信號(hào)傳導(dǎo)通路，激活種子中特定基因的表達(dá)，進(jìn)而促進(jìn)種子的萌發(fā)［44］。研究發(fā)現(xiàn)，AtbZIP63、AtbZIP3和ABI8可能在ABA介導(dǎo)的葡萄糖轉(zhuǎn)運(yùn)中發(fā)揮重要作用［5，36］。異源表達(dá)番茄SIAREB的擬南芥植株，通過產(chǎn)生AtRd29A、AtCOR47及SICI7-like脫水蛋白，對(duì)ABA介導(dǎo)的干旱和鹽脅迫進(jìn)行應(yīng)答［36］。

植物中的ABF2/AREB1、ABF4/AREB2和ABF3均參與ABA信號(hào)的應(yīng)答調(diào)控［44］。水稻OsbZIP52/RISBZ5、OsAREB1/OsABF2、OsABI5/OREB1 和OSBZ8通過與靶基因的ABRE元件結(jié)合，調(diào)控植物ABA響應(yīng)基因的表達(dá)［3］。Oshox22過量表達(dá)可提高水稻植株的ABA含量，表明Oshox22調(diào)控ABA的生物合成，同時(shí)該基因可能通過ABA介導(dǎo)的信號(hào)傳導(dǎo)途徑，調(diào)控植株對(duì)干旱和鹽脅迫的應(yīng)答［25］。另外，ABA可誘導(dǎo)黃花蒿（Artemisia annua）AabZIP1的表達(dá)來激活下游ADS和CYP71AV1的表達(dá)，進(jìn)而調(diào)控青蒿素的生物合成［45］。

3.6 bZIP參與機(jī)械損傷脅迫應(yīng)答

bZIP可參與植物對(duì)機(jī)械損傷脅迫的應(yīng)答。擬南芥AtbZIP29在增生組織中特異表達(dá)，其通過與細(xì)胞周期調(diào)控因子及細(xì)胞壁再生相關(guān)基因的特異性結(jié)合，調(diào)控葉片和根分生組織的細(xì)胞數(shù)量，進(jìn)而促進(jìn)組織再生。細(xì)胞分裂周期中，bZIP29可與bZIP69相互作用并形成二聚體，從而在側(cè)根的根原基、根冠以及莖尖的分生組織中發(fā)揮作用，參與調(diào)控機(jī)械損傷的脅迫應(yīng)答［42］。

傷口可強(qiáng)烈誘導(dǎo)向日葵（Helianthus annuus）HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子HaHB4的表達(dá)。較之于對(duì)照植株，向日葵HaHB4的轉(zhuǎn)基因擬南芥受傷害和細(xì)菌感染時(shí)，其茉莉酸和乙烯含量明顯提高，水楊酸含量則降低。表明HaHB4通過調(diào)控植物激素如乙烯或植物內(nèi)源生長調(diào)節(jié)物質(zhì)茉莉酸和水楊酸的產(chǎn)生，參與機(jī)械損傷的脅迫應(yīng)答，進(jìn)而降低對(duì)植株的傷害［40］。另外。損傷誘導(dǎo)野生型煙草HD-ZipI轉(zhuǎn)錄因子NaHD20的表達(dá)，但煙草NaHD20基因沉默植株受傷害后，其茉莉酸、乙烯和水楊酸的含量與對(duì)照植物相比無明顯差異，表明NaHD20在煙草的機(jī)械損傷應(yīng)答中并未影響植物激素的合成，其機(jī)制尚未知［46］。

機(jī)械等物理損傷會(huì)導(dǎo)致樹干韌皮部的壞死（Trunk phloem necrosis，TPN），降低天然橡膠的產(chǎn)量。在天然橡膠受到損傷時(shí)，miR166及其靶基因HDZIP III通過調(diào)控樹干木質(zhì)部和韌皮部的分化，促進(jìn)樹皮的再生，進(jìn)而提高橡膠的產(chǎn)量［47］。

4 bZIP參與植物生物脅迫應(yīng)答

bZIP轉(zhuǎn)錄因子參與蟲害、病原體感染等生物脅迫的應(yīng)答［48］。水稻OsbZIP1則可能通過水楊酸（Salicylic acid，SA）、 茉 莉 酸（Jasmonic acid，JA）及ABA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路，增強(qiáng)對(duì)稻瘟病菌（Magnaporthe grisea）的抗性［49］。小麥TabZIP1基因可能通過乙烯/茉莉酸甲酯（Methyl jasmonate，MeJA）介導(dǎo)的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路，增強(qiáng)對(duì)丁香假單胞菌（Pseudomonas syringaepv）的抗性［50］。辣椒CabZIP1的轉(zhuǎn)基因擬南芥植株對(duì)丁香假單胞菌的抗性增強(qiáng)，其耐鹽、耐旱性也均有提高［51］。向日葵（Helianthus annuus）HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子HaHB10通過增加植株中水楊酸（Salicylic acid，SA）的含量和降低茉莉酸（Jasmonic acid，JA）的含量，對(duì)丁香假單胞菌等生物脅迫進(jìn)行應(yīng)答；同時(shí)，HAHB10可激活下游基因HASEP3和HAFT的表達(dá)，促進(jìn)植株的開花［52］。過量表達(dá)HD-Zip轉(zhuǎn)錄因子ATHB1的擬南芥突變體植株，對(duì)昆蟲如桃蚜（Myzus persicae）以及病原菌如白粉菌（Oidium neolycopersici）、 霜 霉 菌（Hyaloperonospora arabidopsidis）的抗性增強(qiáng)，但其保留了對(duì)丁香假單胞菌的易感性，說明ATHB1在植物脅迫應(yīng)答中可能具有雙重作用［53-54］。另外，AtbZIP10通過與順式作用元件G-box和C-box的結(jié)合，負(fù)向調(diào)控?cái)M南芥植株對(duì)病原菌及其它脅迫的抗性；擬南芥LSD1（Lesions simulating disease resistance 1）蛋白可抑制細(xì)胞死亡，研究發(fā)現(xiàn)lsd1基因突變體植株中AtbZIP10的過表達(dá)促進(jìn)細(xì)胞的非程序化死亡［55］。

灰翅夜蛾（Spodoptera littoralis）和草地貪夜蛾（Spodoptera frugiperda）的幼蟲侵害擬南芥和玉米，導(dǎo)致植株受傷害；較之于野生型植株，向日葵HAHB4的轉(zhuǎn)基因擬南芥和玉米植株上的灰翅夜蛾和草地貪夜蛾的幼蟲數(shù)量減少，且灰翅夜蛾和草地貪夜蛾幼蟲的體重也有所降低，表明向日葵HAHB4增強(qiáng)了轉(zhuǎn)基因擬南芥和玉米的抗蟲能力［56］。

表3 植物bZIP轉(zhuǎn)錄因子的功能

5 展望

植物bZIP轉(zhuǎn)錄因子分布廣泛，種類繁多，其在植物的發(fā)育、種子成熟，以及脅迫信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和病原體的防御中擔(dān)任重要作用。目前，國內(nèi)外對(duì)bZIP的研究主要集中在模式植物擬南芥、經(jīng)濟(jì)作物水稻、大麥和高粱等，其研究方向則集中在逆境脅迫中的調(diào)控機(jī)制和功能。但由于不同植物中bZIP家族成員的數(shù)量不等，且同一家族成員在不同物種中也可能具有不同的功能。因此，尚無法全面揭示植物中某一或某些bZIP的作用機(jī)制和功能。

bZIP參與調(diào)控種子成熟、休眠、植物發(fā)育和衰老等生物學(xué)過程，在非生物脅迫如鹽害、干旱、冷害、滲透脅迫及機(jī)械損傷中均具有重要的作用。同時(shí)，bZIP可調(diào)控水楊酸、茉莉酸及ABA信號(hào)通路，在植株抵抗蟲害和病原體感染中也具有不可或缺的功能。本文對(duì)bZIP的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)、bZIP家族及分類特征、作用機(jī)制及其在生物、非生物脅迫應(yīng)答中的功能等進(jìn)行了全面的綜述。因而，對(duì)于深入理解bZIP在植物應(yīng)答多種生物和非生物脅迫中的復(fù)雜調(diào)控網(wǎng)絡(luò)具有指導(dǎo)意義。另外，鑒于bZIP轉(zhuǎn)錄因子在植物脅迫應(yīng)答中的重要功能，運(yùn)用基因工程手段，在作物中轉(zhuǎn)基因過量表達(dá)bZIP或調(diào)控特定bZIP的表達(dá)水平，可實(shí)現(xiàn)作物多重抗逆性及綜合品質(zhì)的提高，進(jìn)而培育優(yōu)良作物新品種。

鑒于bZIP生物學(xué)功能的多樣性和重要性，未來可進(jìn)一步擴(kuò)大bZIP轉(zhuǎn)錄因子的研究領(lǐng)域，加強(qiáng)對(duì)bZIP在更廣泛物種中的深入研究，發(fā)掘其更多的理論和應(yīng)用價(jià)值［12］。同時(shí)，更多地關(guān)注bZIP的應(yīng)答調(diào)控途徑，通過植株示蹤技術(shù)揭示bZIP網(wǎng)絡(luò)調(diào)控機(jī)制動(dòng)態(tài)過程［57］，系統(tǒng)生物學(xué)方法對(duì)bZIP的上、下游基因及其所構(gòu)成的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)進(jìn)行深入的探究，揭示bZIP應(yīng)答環(huán)境脅迫的網(wǎng)絡(luò)調(diào)控機(jī)制［36，57］。例如，通過研究根發(fā)育途徑與鹽脅迫調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的交叉響應(yīng)機(jī)理，全面闡明鹽脅迫影響根系發(fā)育的分子機(jī)制［58］?？傊?，對(duì)bZIP的分布、分類、結(jié)構(gòu)和功能的全面了解，并實(shí)現(xiàn)其研究的全局、動(dòng)態(tài)和立體化，將是未來的研究方向。