羅 渡,汪學杰,徐 猛,顧黨恩,牟希東,韋 慧,楊葉欣,Cesar G. Demayo,胡隱昌,*

1 農業(yè)農村部休閑漁業(yè)重點實驗室,廣東省現(xiàn)代休閑漁業(yè)工程技術研究中心,中國水產科學研究院珠江水產研究所,廣州 510380 2 Department of Biological Sciences, College of Science and Mathematics, Mindanao State University-Iligan Institute of Technology, Iligan City, Philippines

貝類物種豐富、利害兼有,其數(shù)量、分布與人類生產、生活密切相關[1]。由于貝類的主動運動主要依靠肉足驅動,其種群擴散在行為上更多地表現(xiàn)為被動擴散。物種擴散的媒介或障礙往往能對種群、進化或生態(tài)系統(tǒng)產生廣泛的效應[2]。不僅是水生貝類,即使陸生螺類,水依然是其存活的重要條件,水流是其遠距離遷移的主要媒介之一[3]。研究表明水流介導了釘螺的遷移,并最終導致血吸蟲病的蔓延[4]。福壽螺、非洲大蝸牛等惡性入侵生物的滲透式擴散和爆發(fā)成災也往往隨洪水而發(fā)生。因此水介質在貝類的物種傳播上起著重要的作用。貝類在水下的沉降規(guī)律是研究其運動規(guī)律的重要內容之一[5]。

在貝類學的研究初期,貝殼特征幾乎成了分類特征的唯一來源[6]。長期以來,貝殼形態(tài)特征都是分類的主要依據(jù)[7],但是貝殼形態(tài)也會隨著環(huán)境變化而變化,貝殼的細微結構在種的水平上也具有差異[8]。貝類具有較大的表型可塑性,即使是不同地理種群,生活的環(huán)境差異以及長期的適應性進化在形態(tài)上都可能產生明顯分化[9]。盡管貝殼幾何學引起學者的注意已經有200多年了,然而對構造規(guī)則如何發(fā)揮作用以及形態(tài)進化是如何發(fā)生的還知之甚少。運動需要能量,貝殼在發(fā)揮著保護和支持作用的同時也是一種運動負擔。有殼動物在爬行、游泳或掘穴時,肌肉所施加的力量都必須足以克服貝殼的重量。碳酸鈣的密度比水的大三倍左右,減少貝殼重量將增加其個體的機動性能[10]。

貝類在貝殼厚度、生活史策略等特征上都存在快速進化的能力[11]。運動行為在軟體動物的生態(tài)和進化上具有重要作用,長期的適應性選擇往往可以使其運動擴散能力出現(xiàn)特化[12]。貝殼是軟體動物的支撐和保護器官,但是貝殼質量的增加不利于其捕食和遷徙。此外,在進化過程中,為了適應不同的生境,貝殼會通過異速生長產生差異,但是此種差異在“殼-體質量比”上的體現(xiàn)以及此種變化對于運動擴散功能的影響未見相關報道。生態(tài)水力學是研究生命體在水中的擴散轉移規(guī)律及流場控制技術的新興交叉型學科[4]。因此本研究選取9種具代表性的常見貝類作為研究對象,運用形態(tài)學與生態(tài)水力學相結合的交叉學科方法,通過分析殼-體質量比和靜水沉降特性的種間差異,及殼-體質量比與靜水沉降速度、靜水沉降加速度之間的相關關系,以期探討貝殼形態(tài)的適應性進化與水環(huán)境介導的運動擴散能力進化的關系,為闡明貝類種群擴散的生態(tài)策略提供理論基礎。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

實驗于珠江水產研究所外來水生生物入侵風險評估中心進行,所用貝類為南方地區(qū)常見貝類,樣品主要采集于廣東省境內,每個物種的樣本量≥30。所有實驗貝類樣品皆為成體,9種貝類樣品分屬于9個屬,其物種分類信息如表1所示。

表1 實驗所用貝類的分類信息

1.2 研究方法

(1)形態(tài)測量：貝類個體的形態(tài)參數(shù)用游標卡尺(精確到0.001 cm)進行測量,所測指標包括：殼長,殼頂沿中軸到殼底部的最大長度；殼寬,垂直于殼長中軸的最大寬度[13-14]；對于雙殼貝類,殼長為殼體前后方向最大距離；殼寬為殼體背部與腹部方向最大距離[15]。用吸水紙吸干表面水分后,用電子天平稱量體質量(精確到0.01 g)和殼質量(精確到0.01 g),所有質量均為濕重[16]。用變異系數(shù)(Coefficient of Variation,C.V.)表征數(shù)據(jù)的離散程度大小,其值為標準差與平均值之比。

(2)殼-體質量比計算：按以下公式計算。

(3)靜水沉降特性的測定：采用靜水沉降法,設置沉降缸模擬自然條件下的沉降特征。沉降缸為圓柱體形,高2.4 m、直徑1.2 m,以清澈的池塘養(yǎng)殖用水灌裝。于水面中心點以下15 cm設置沉降起始點,于起始點以下140 cm的垂直平面設置沉降計時終點,終點距離缸底垂直距離大于25 cm,缸底設置“緩沖網”以使樣品免受機械刺激和損傷。所有受試個體皆以體長軸平行于水面的姿態(tài)進入自然沉降。以秒表記錄起點至終點的運動時間,測量重復3次(圖1)。依據(jù)公式v=S/t計算平均沉降速度(其中,v為沉降速度,S為沉降距離、t為沉降時間)；假設樣品為勻加速運動,依據(jù)公式a=2S/t2計算加速度(其中a為沉降加速度,S為沉降距離、t為沉降時間)。

圖1 靜水沉降示意圖Fig.1 Settlement process of the molluscs in this study

1.3 數(shù)據(jù)分析

采用Microsoft office 2010軟件、OriginPro 8.6軟件和IBM SPSS Statistics 20軟件等進行數(shù)據(jù)統(tǒng)計、差異性比較、回歸分析和作圖。依據(jù)前述公式計算殼-體質量比和沉降速度、沉降加速度。結果表示為：平均值±標準差。以“殼長”、“殼寬”、“體質量”、“殼-體質量比”等作為因變量,采用單因素方差分析法(ANOVA)分析種間差異顯著性(P<0.01)。

2 結果與分析

2.1 供試貝類的主要形態(tài)測量

分別測量9種貝類的殼長、殼寬和體質量三個主要的形態(tài)指標,其測量結果如表2所示。由表可知,背角無齒蚌(SinanodontawoodianaLea, 1834)的殼長、殼寬、體質量最大,平角卷螺(Planorbariuscorneusvar.)的殼長最小,橢圓蘿卜螺(RadixswinhoeiH.Adams)的殼寬和體質量最小。9種貝類的殼長、殼寬、體質量的總體變異系數(shù)(C.V.)分別為0.67,0.54,1.11,因此體質量的變異>殼長的變異>殼寬的變異。

2.2 殼-體質量比的種間差異

研究結果顯示(圖2)：9種貝類的平均殼-體質量比為(0.32±0.13),所有受試貝類殼-體質量比的種內C.V.<0.36,平均C.V.=0.20,背角無齒蚌變異最大(C.V.=0.35),河蜆變異最小(C.V.=0.11),因此貝類殼-體質量比的種屬特異性強。不同種貝類之間存在明顯的種間變異,其中非洲大蝸牛的殼-體質量比最小(0.17±0.04),極顯著地低于其他貝類(P<0.01),河蜆的殼-體質量比最大(0.54±0.06),極顯著高于其他貝類(P<0.01),福壽螺的殼-體質量比接近0.50(0.50±0.06),銅銹環(huán)棱螺次之(0.38±0.06)。中華園田螺(0.22±0.03)、背角無齒蚌(0.23±0.08)、同型巴蝸牛(0.26±0.08)、平角卷螺(0.26±0.04)和橢圓蘿卜螺(0.28±0.04)的殼體質量比為0.25左右,種間差異性較小(P<0.01),只有中華園田螺和橢圓蘿卜螺之間存在極顯著差異(P<0.01),其余差異不顯著。陸生貝類的總體殼-體質量比(0.21)顯著小于水生貝類(0.35)(P<0.01),但并非所有陸生貝類的殼-體質量比都較水生貝類小。

表2 實驗貝類的主要形態(tài)測量

同列數(shù)據(jù)無相同字母表示在0.01水平上差異極顯著

圖2 貝類殼-體質量比的種間差異 Fig.2 Interspecific difference of the ratio of shell-mass to body-mass

2.3 靜水沉降特性的種間差異

觀察發(fā)現(xiàn),除中華園田螺、銅銹環(huán)棱螺和河蜆外,其余貝類均具備在水面漂浮的能力。在靜水沉降實驗中,殼形是影響沉降姿勢的主要因素,雙殼貝類和螺類的沉降行為差異明顯,其中雙殼類的沉降穩(wěn)定性較差,沉降終點距離理想降落點的距離較大,而螺類多為螺旋形下沉或平穩(wěn)形下沉,殼形接近的物種沉降行為相似。不同貝類沉降速度的種間差異如圖3所示。由圖可知,貝類沉降速度的變異范圍較大,其中橢圓蘿卜螺的沉降速度最低((4.13±0.96) cm/s),只與平角卷螺((9.86±3.04) cm/s)差異不顯著,但極顯著低于其他貝類(P<0.01)；而河蜆的沉降速度最大((24.99±4.22) cm/s),極顯著高于其他貝類(P<0.01)。同為水生貝類,河蜆的沉降速度是橢圓蘿卜螺沉降速度的6倍；平角卷螺、同型巴蝸牛((12.73±3.93) cm/s)和背角無齒蚌((13.04±3.73) cm/s)3種貝類的種間沉降速度差異不顯著,但與其他貝類差異極顯著(P<0.01)；非洲大蝸牛((18.30±3.64) cm/s)、銅銹環(huán)棱螺((19.48±3.14) cm/s)、中華園田螺((21.44±3.92) cm/s)和福壽螺((21.77±5.23) cm/s)4種貝類的種間沉降速度差異不顯著,但是與其他貝類差異極顯著(P<0.01)。

沉降加速度的種間差異如圖4所示,由圖可知橢圓蘿卜螺的沉降加速度最小(0.25±0.11 cm/s2),平角卷螺、同型巴蝸牛和背角無齒蚌的沉降加速度較為接近,處于較低水平。非洲大蝸牛、銅銹環(huán)棱螺、中華園田螺和福壽螺4種貝類的沉降加速度較為接近,處于較高水平,河蜆的沉降加速度最大(9.17±3.20 cm/s2),極顯著的高于其他貝類(P<0.01)。貝類的沉降速度和沉降加速度的種間差異不盡相同,但是種間差異的趨勢基本一致。

2.4 殼-體質量比與水力學沉降特性的關系

9種受試貝類的沉降速度和沉降加速度與殼-體質量比的相關關系如圖5所示,由圖可知,總體上,沉降速度、沉降加速度與殼-體質量比的均值之間存在一定的相關性,相關性系數(shù)R2分別為0.28和0.39,但是沒有明顯的線性關系。而指數(shù)函數(shù)(0.15, 0.15)、冪函數(shù)(0.09, 0.09)和對數(shù)函數(shù)(0.19, 0.28)回歸分析得到的相關性系數(shù)更低,擬合度更小。

圖3 靜水沉降速度的種間差異Fig.3 Interspecific difference of the settling velocity in still water

圖4 靜水沉降加速度的種間差異Fig.4 Interspecific difference of the settling acceleration in still water

圖5 殼-體質量比與沉降速度、沉降加速度的相關關系Fig.5 The relationship between shell-mass: body-mass and the settling characteristics (velocity and acceleration)

3 討論

3.1 殼-體質量比的種間差異及其進化形成原因

軟體動物種類繁多且分布廣泛,現(xiàn)存種和化石種共有近15萬種,貝殼是最重要的保護器官,其形成主要依靠外套膜表皮細胞的分泌物。瓣鰓綱(Lamellibranchia)貝類約2萬種,全部營水生生活,大部分海產,少部分淡水種。腹足綱(Gastropoda)貝類約10萬種,一般通稱螺類,包括前鰓亞綱(Prosobranchia)、后鰓亞綱(Opisthobranchia)及肺螺亞綱(Pulmonata)。廣布于海洋、淡水和陸地。貝類的干重、濕重與殼長、殼寬、殼高等主要形態(tài)學參數(shù)存在明顯的線性關系,這些關系在河蜆[15]、環(huán)棱螺[16]、蘿卜螺[16]、福壽螺[14]等大多數(shù)物種中都得到了驗證。帶殼濕重(體質量)是估算淡水螺類生物量和能量值的最有效指標[16]。因此,殼-體質量比是形態(tài)對環(huán)境變化適應性的一種綜合反應。

殼形的可塑性和異速生長在貝類中已被廣泛研究,環(huán)境因素可以誘導殼形的微結構產生變異,受環(huán)境因子時空變異的選擇作用,螺類的生態(tài)表型可在殼的厚薄和大小之間產生進化權衡[17]。因此盡管本研究中由于不同貝類生境特征的差異性和多樣性[18],水文環(huán)境特征可能并非是貝類殼-體質量比種間差異形成的主要原因,但是陸生貝類與水生貝類之間、雙殼類與螺類之間受水力學作用的差異性是顯而易見的,只是這種具體選擇作用的實現(xiàn)過程還有待進一步研究[19]。

有研究表明,淡水貝類在殼厚、殼型、生長以及繁殖等特征上的表型可塑性是海水貝類的三倍以上,因此淡水貝類的表型可塑性在種間以及種內的差異可能是極其顯著的[20],這與本研究發(fā)現(xiàn)淡水貝類的殼-體質量比呈現(xiàn)出極顯著的種間差異是相一致的(P<0.01)。有研究表明生活在海岸帶的貝類,其形態(tài)和行為都會受到水流的影響并產生適應性變化[10]。一般而言,貝殼的保護作用和貝類的運動速度的進化方向是不相容的[10]。但是,某些貝殼較厚的螺類更能夠在一定的時間內抵御水禽的消化作用,從而實現(xiàn)遠距離傳播,這可能是貝殼同時具有保護作用和促進擴散能力的另一種體現(xiàn)[21]。

環(huán)境對貝殼形態(tài)不具備決定作用,而只有調控作用[22]。古代湖泊中的軟體動物貝殼形態(tài)與其捕食者的進化有關,對于捕食者驅動的貝類貝殼形態(tài)進化,淡水貝類不如海洋貝類那么明顯[10]。具備最堅固貝殼的淡水貝類只在古湖泊和古河流中有發(fā)現(xiàn),然而這種普遍的反捕食特征在現(xiàn)代貝類中已經不復存在了[23]。大量研究表明,淡水螺類的殼形態(tài)指數(shù)與體質量顯著相關,但是相關關系會隨著生境條件的變化而不同[24]。除了本文所研究的成體貝類的殼-體質量比特征以外,貝殼的強度、硬度和彈性模量等力學性能指標也會隨著貝殼的生長而增大[25]。因此,殼-體質量比的種內時空變異還需要進一步的研究。

3.2 貝類水力學沉降特性的種間差異

貝類水力學沉降特征研究屬于生態(tài)水力學的范疇。生態(tài)水力學作為一門新興交叉學科,關注水力學與生態(tài)過程之間的關聯(lián),研究水力條件的改變對水生態(tài)系統(tǒng)平衡以及對生物多樣性的影響是其最重要的研究內容之一[26-27]。貝類水力學沉降特性種間差異的研究是對水文與生物體之間互作研究的一個有益補充[28-29]。極端氣候和人類活動影響下,貝類水力學沉降特征的明確有助于對入侵、進化等相關生態(tài)過程的理解[30]。

有研究表明河蜆形態(tài)在流域間存在顯著的區(qū)域變化,區(qū)域間殼體形態(tài)差異是水流速度的差異所致, 而水體化學組成和溫度變化與此種形態(tài)變化之間相關性不大[31]。沉降速度與沉降加速度是體質量與形態(tài)的綜合作用結果。許多底棲無脊椎動物都沒有對抗強烈水流的游泳能力[32],因此只能作為近似顆粒在水流中被動運動,隨水漂流和吸附能力對于擴散、傳播和定殖尤其重要[33]。在底棲動物生活史中利于種群擴散的時期可能不盡相同[34],種群的擴散傳播往往是通過整個生活史策略實現(xiàn)的。因此本研究中沉降速度較大的物種并不一定就是隨水流擴散能力弱的物種,不過其他生活史階段的擴散能力還有待進一步研究。

3.3 貝類殼-體質量比與水力學沉降特性的相關關系

本研究所涉及的貝類為我國南方地區(qū)常見的貝類,相關性分析表明殼-體質量比和沉降特性之間的相關性總體上不顯著,并非殼-體質量比越大沉降速度或沉降加速度就越大。殼-體質量比是形態(tài)參數(shù)之間的一種關系,沉降特性是形態(tài)、行為功能與水環(huán)境之間互作的一種反應。有研究表明螺類運動特征的進化通常是不穩(wěn)定的,但是體型大小在進化上則是相對較為保守的,而體型大小是運動能力最主要的限制因子之一[10]。福壽螺和非洲大蝸牛的體型與同類型螺類相比優(yōu)勢極其顯著,都具有較強的運動、擴散能力,此二種螺類極強的攝食、破壞能力也與體型大小相關[35],并且成體階段都具有水中漂浮的能力,這可能部分解釋了其成為惡性入侵生物的原因。這與水文格局變化、長距離運輸和極端氣候改變了腹足類在人類世的地理分布的研究結果也是一致的[36]。

盡管體型對于貝類在生態(tài)上具有無可爭議的重要性,但這并不意味著在宏觀進化上就一定會有直接的體現(xiàn)[37]。形態(tài)上的特化將降低貝類的運動、擴散能力,但是擴散能力是一個綜合性狀,并不是由某一特征單獨決定的。殼-體質量比和沉降特性之間的相關關系不顯著,可能預示著貝殼特征在很大程度上是綜合生境適應的結果。沉降速度和沉降加速度是成體貝類隨水流擴散能力的一種反應,但生態(tài)水力學對于種群擴散的綜合作用可能還需考慮整個生活史階段的作用以及貝類的運動、繁殖行為特征[38]。例如,福壽螺與中華園田螺和銅銹環(huán)棱螺的沉降速度差異并不顯著,但是前者在非應激狀態(tài)下還具有在水中漂浮的能力,使其具備更強的擴散能力。作為廣布種,這些貝類都具有較強的適應能力[39],除了福壽螺和非洲大蝸牛等世界性入侵物種以外,河蜆、背角無齒蚌、同型巴蝸牛等在某些地區(qū)也被當做入侵種,種群擴散能力的研究是其入侵生態(tài)學研究的重要內容[40]。不過,貝殼表型與沉降行為特征各自的進化路徑與生態(tài)功能以及二者之間的相關關系對于種群擴散的作用力還有待深入研究[41]。

4 結論

貝類的殼-體質量比存在極顯著的種間差異,種屬特異性強,水生貝類的殼-體質量比顯著大于陸生貝類,“殼-體質量比”參數(shù)能較好的反應貝類在生境適應性上對運動與保護功能的權衡。貝類的靜水沉降速度和沉降加速度存在極顯著的種間差異,成體貝類的殼-體質量比與沉降特性之間不存在普適性的顯著相關關系,其相關性的進一步揭示還需考慮水文對不同生活史時期貝類種群擴散的作用。同時,貝類入侵種的危害性與其擴散能力密切相關,而擴散能力是物種長期適應性進化的重要結果,是包含物種個體形態(tài)特征、生理生態(tài)行為以及所處生境等多因素的綜合策略。