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木葡聚糖基溫敏水凝膠預(yù)防大鼠腹壁-腸壁再粘連及其對(duì)局部TGF-β1和CTGF表達(dá)的影響

2018-03-30 09:31:58李碩峰張二帥李景武熊艷杰馬麗桃姚芳蓮車鵬程
關(guān)鍵詞:松解術(shù)盲腸腹壁

孫 紅,李碩峰,崔 菁,張二帥,李景武,熊艷杰,馬麗桃,姚芳蓮,車鵬程

(1.華北理工大學(xué)基礎(chǔ)醫(yī)學(xué)院 河北省慢性病重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 唐山市慢性病臨床基礎(chǔ)研究重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,河北 唐山 063210;2.天津大學(xué)化工學(xué)院高分子科學(xué)與工程系,天津 300350;3.河北省唐山市人民醫(yī)院腹盆外科,河北 唐山 063001;4.華北理工大學(xué)附屬醫(yī)院病理科,河北 唐山 063000)

臨床上對(duì)于既已形成的粘連多采用粘連松解手術(shù)進(jìn)行分離,但對(duì)粘連組織分離的同時(shí)又會(huì)造成新的創(chuàng)傷,粘連松解術(shù)后再粘連的發(fā)生率高達(dá)50%,因此對(duì)于粘連松解術(shù)后預(yù)防再粘連的研究具有非常重要的臨床意義[1-2]。目前預(yù)防術(shù)后粘連的方法大多針對(duì)于普通腹腔外科手術(shù)后引起的粘連[3-4],對(duì)于粘連機(jī)制更加復(fù)雜的粘連松解術(shù)后再次粘連的預(yù)防效果尚不清楚。研究[5-7]顯示:聚乙二醇-聚己內(nèi)酯-聚乙二醇(PEG-PCL-PEG)溫敏凝膠在大鼠腹壁-盲腸缺損模型中均取得了良好的防粘連效果,然而在大鼠腹壁盲腸粘連松解術(shù)后的二次損傷模型中卻未能有效地預(yù)防再次粘連的發(fā)生。

本文作者前期研究[8]表明:木葡聚糖基(mXG)溫敏水凝膠具有可逆的“低溫溶膠,體溫凝膠”溫敏行為,有很好的細(xì)胞相容性,對(duì)普通手術(shù)后的腹腔粘連有優(yōu)異的防粘連效果。4% mXG溶液溶膠-凝膠轉(zhuǎn)變溫度為23℃,在37℃下凝膠過(guò)程在3 min內(nèi)即可完成,并且有較高的凝膠強(qiáng)度,因此本文作者推測(cè)其對(duì)預(yù)防粘連松解術(shù)后再粘連的發(fā)生可能也具有一定的效果。本研究在以往工作的基礎(chǔ)上,進(jìn)一步評(píng)價(jià)mXG溫敏水凝膠對(duì)成纖維細(xì)胞的抗黏附性能,并構(gòu)建粘連松解術(shù)后再次粘連動(dòng)物模型,在此基礎(chǔ)上評(píng)價(jià)mXG溫敏水凝膠對(duì)于粘連松解術(shù)后再粘連發(fā)生的預(yù)防效果及對(duì)轉(zhuǎn)化生長(zhǎng)因子β1(transforming growth factor-β1,TGF-β1)和結(jié)締組織生長(zhǎng)因子(connective tissue growth factor,CTGF)表達(dá)的影響,旨在為解決粘連松解術(shù)后再粘連這一臨床難題提供新的治療方法。

1 材料與方法

1.1實(shí)驗(yàn)動(dòng)物、細(xì)胞和主要試劑健康雄性SD大鼠55只,由華北理工大學(xué)動(dòng)物實(shí)驗(yàn)中心提供,動(dòng)物許可證號(hào):SCXK(京)2004-0004。所有大鼠在溫度(22±2)℃、相對(duì)濕度(50±5)%環(huán)境下單籠飼養(yǎng),期間提供充足的水和飼料,實(shí)驗(yàn)前保證至少1周的適應(yīng)性飼養(yǎng),術(shù)前12 h禁食。帶有綠色熒光的L929鼠成纖維細(xì)胞(3T3 小鼠胚胎成纖維細(xì)胞)由軍事醫(yī)學(xué)科學(xué)院微生物流行病研究所提供。mXG溫敏水凝膠由天津大學(xué)化工學(xué)院合成,醫(yī)用殼聚糖防粘連膜粘停寧為煙臺(tái)萬(wàn)利醫(yī)用品有限公司產(chǎn)品,TGF-β1和CTGF多克隆抗體為Affinity公司產(chǎn)品,免疫組織化學(xué)通用二抗PV6000為北京中杉金橋生物技術(shù)有限公司產(chǎn)品,Van Gieson為珠海貝索生物技術(shù)有限公司產(chǎn)品,RPMI-1640和胎牛血清為美國(guó)Gibco公司產(chǎn)品。

1.2mXG溫敏水凝膠抗細(xì)胞黏附性能檢測(cè)將0.2 mL 4%mXG溶液加入48孔培養(yǎng)板中,移至37℃孵育1 h,使其完全凝膠。在每孔中加入1 mL含有10%FBS的RPMI-1640培養(yǎng)基,將含有綠色熒光標(biāo)記的L929鼠成纖維細(xì)胞以1×104mL-1密度、在37℃、5%CO2的培養(yǎng)箱中培養(yǎng)。以直接在孔板中培養(yǎng)的細(xì)胞作為對(duì)照。培養(yǎng)48 h后,熒光顯微鏡下觀察凝膠表面細(xì)胞的數(shù)量和形態(tài)。

1.3大鼠腹壁-盲腸粘連松解術(shù)后再次粘連模型建立制作腹壁1 cm×2 cm大小、深約1 mm的創(chuàng)面;在與腹壁創(chuàng)面相對(duì)應(yīng)的盲腸表面使用手術(shù)刷輕輕磨擦直到盲腸漿膜層被破壞至有明顯的點(diǎn)狀出血,將盲腸和腹壁表面懸吊縫合,使盲腸創(chuàng)面和腹壁創(chuàng)面相對(duì)合以確保粘連形成。術(shù)后7 d,鈍性分離粘連組織,創(chuàng)面摩擦處理至有明顯的滲血,連續(xù)縫合關(guān)腹。常規(guī)肌肉注射消炎藥。為了驗(yàn)證模型的有效性,二次術(shù)后第7天處死大鼠,再次開(kāi)腹驗(yàn)證粘連松解術(shù)后再次粘連的情況。

1.4mXG水凝膠對(duì)粘連松解術(shù)后再次粘連效果的評(píng)價(jià)在一次損傷后發(fā)生粘連的大鼠中選擇48只粘連評(píng)分接近的實(shí)驗(yàn)動(dòng)物,對(duì)其實(shí)施粘連松解手術(shù),隨機(jī)分為3組(n=16):再粘連組、商業(yè)膜組和mXG水凝膠組。再粘連組在關(guān)腹前將1 mL生理鹽水注射于大鼠腹壁和盲腸的創(chuàng)面;商業(yè)膜組將2 cm× 3 cm大小的醫(yī)用殼聚糖防粘連膜粘停寧覆蓋于大鼠腹壁創(chuàng)面后關(guān)腹;mXG水凝膠組將1 mL 4% mXG溫敏水凝膠注射至大鼠腹壁和盲腸的創(chuàng)面,待凝膠完全形成后關(guān)腹。術(shù)后第7和14天分別處死各組大鼠8只,并按照以下評(píng)分標(biāo)準(zhǔn)對(duì)粘連程度進(jìn)行評(píng)分[9]:0分,完全無(wú)粘連;1分,腹腔內(nèi)有一處薄的粘連;2 分,有不止一處的疏松粘連;3 分,有比較致密的粘連;4 分,有不止一處的致密粘連;5 分,廣泛而致密的血管化粘連。對(duì)于粘連發(fā)生的區(qū)域,切取腹壁-盲腸粘連區(qū)域的組織;對(duì)于未粘連的區(qū)域,分別切取腹壁和盲腸的創(chuàng)面組織,固定、包埋,連續(xù)切片行HE染色、Van Gieson染色和免疫組織化學(xué)染色,觀察TGF-β1和CTGF表達(dá)情況, TGF-β1陽(yáng)性細(xì)胞為細(xì)胞質(zhì)或細(xì)胞核內(nèi)出現(xiàn)棕黃或棕褐色顆粒,CTGF陽(yáng)性細(xì)胞為細(xì)胞質(zhì)內(nèi)出現(xiàn)棕黃或棕褐色顆粒。

2 結(jié) 果

2.1mXG溫敏水凝膠內(nèi)L929鼠成纖維細(xì)胞的粘附性能再粘連組中可見(jiàn)大量L929鼠成纖維細(xì)胞貼壁生長(zhǎng),呈細(xì)長(zhǎng)的梭形并有偽足形成;在mXG溫敏水凝膠組mXG溫敏水凝膠表面僅有非常少的細(xì)胞,由于不能很好地貼壁,這些細(xì)胞大都呈圓球狀。見(jiàn)圖1(插頁(yè)一)。

2.2腹壁-腸壁粘連松解術(shù)后再次粘連的形態(tài)表現(xiàn)為了驗(yàn)證模型的有效性,二次手術(shù)后第7天處死大鼠,再次開(kāi)腹驗(yàn)證粘連松解術(shù)后再次粘連的情況,所有經(jīng)粘連松解術(shù)后再次損傷的大鼠腹壁與盲腸間均發(fā)生了嚴(yán)重的粘連,證明了腹壁-盲腸粘連松解術(shù)后再損傷粘連模型的有效性和穩(wěn)定性。見(jiàn)圖2(插頁(yè)二)。

2.3再粘連術(shù)后粘連程度評(píng)分根據(jù)評(píng)分標(biāo)準(zhǔn)對(duì)各組大鼠術(shù)后粘連情況進(jìn)行評(píng)分和統(tǒng)計(jì),結(jié)果如表1所示。在再粘連組,術(shù)后第7天所有大鼠均發(fā)生了4~5分的嚴(yán)重粘連,第14天多數(shù)大鼠形成了5分粘連。在商業(yè)膜組,術(shù)后第7天時(shí)的粘連主要集中在3~4分,而在第14天時(shí)多數(shù)均形成4~5分的粘連,商業(yè)膜組粘連評(píng)分與再粘連組接近,但差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)。在mXG溫敏水凝膠組,多數(shù)大鼠均未發(fā)生粘連,少數(shù)幾只大鼠發(fā)生粘連,但僅是1分的輕度粘連;mXG溫敏水凝膠組粘連評(píng)分低于再粘連組(P<0.05)。

表1術(shù)后第7和14天各組大鼠損傷部位粘連評(píng)分

GroupAdhesionscore(t/d)  714Adhesion4.25±0.464.88±0.35Commercial membrane3.50±0.934.10±0.76mXGhydrogel0.13±0.35?△0.25±0.46?△

*P<0.05vsadhesion group;△P<0.05 compared with commerial membrane group.

2.4再粘連術(shù)后第7天組織病理學(xué)表現(xiàn)術(shù)后第7天的組織學(xué)結(jié)果顯示:再粘連組漿膜層連續(xù)性中斷,纖維結(jié)締組織增生情況嚴(yán)重,有大量中性粒細(xì)胞及巨噬細(xì)胞;商業(yè)膜組漿膜層連續(xù),增生的結(jié)締組織厚度低于再粘連組,但膠原纖維較致密。mXG組盲腸和腹壁創(chuàng)面恢復(fù)平整,但纖維結(jié)締組織增生較多,且可見(jiàn)纖維組織中包裹著未降解的凝膠團(tuán)。在再粘連組和商業(yè)膜組中,腹壁和盲腸間存在明顯的粘連區(qū)域(虛線內(nèi)),這一區(qū)域在Van Gieson特殊染色中被特異性地染成紅色。見(jiàn)圖3(插頁(yè)二)。

2.5再粘連術(shù)后第14天組織病理學(xué)表現(xiàn)術(shù)后第14天組織學(xué)結(jié)果顯示:再粘連組的粘連區(qū)域膠原纖維沉積明顯增多,粘連變得更為致密,部分區(qū)域可以觀察到有新生血管的出現(xiàn),而且粘連區(qū)域的厚度相對(duì)于第7天時(shí)也有所增加;商業(yè)膜組粘連區(qū)域的厚度未見(jiàn)明顯增加,但粘連組織相對(duì)于第7天時(shí)變得更加規(guī)整和致密,而且部分區(qū)域有新生血管的出現(xiàn);與第7天時(shí)比較,mXG溫敏水凝膠組第14天時(shí)腹壁創(chuàng)面組織中的炎性細(xì)胞明顯減少,未見(jiàn)凝膠的殘留,新生間皮層下原來(lái)存在的纖維蛋白沉積物在纖維蛋白溶解酶系統(tǒng)的作用下也逐漸地被降解和吸收,愈合后的組織變薄。盲腸的愈合情況與腹壁類似,但仍可見(jiàn)少量的纖維包裹的殘留凝膠。見(jiàn)圖4(插頁(yè)二)。

2.6再粘連術(shù)后TGF-β1和CTGF表達(dá)情況術(shù)后第7天,再粘連組與商業(yè)膜組在巨噬細(xì)胞、血管內(nèi)皮細(xì)胞及鄰近的成纖維細(xì)胞中可見(jiàn)TGF-β1和CTGF呈強(qiáng)陽(yáng)性表達(dá);mXG組TGF-β1和CTGF陽(yáng)性表達(dá)則較弱,陽(yáng)性部位為組織內(nèi)血管內(nèi)皮細(xì)胞胞漿。術(shù)后第14天,再粘連組與商業(yè)膜組TGF-β1和CTGF表達(dá)呈彌漫陽(yáng)性表達(dá),主要在成纖維細(xì)胞和血管內(nèi)皮細(xì)胞胞漿;mXG組細(xì)胞排列整齊,在結(jié)締組織內(nèi)TGF-β1主要表達(dá)于成纖維細(xì)胞。各組TGF-β1和CTGF的表達(dá)情況與大體觀察、HE和Van Gieson染色結(jié)果一致。見(jiàn)圖5和6(插頁(yè)二)。

3 討 論

術(shù)后粘連是腹部手術(shù)引起的一種后遺癥,輕者影響腸道的運(yùn)動(dòng)功能,導(dǎo)致腹痛和腹脹等癥狀,重者出現(xiàn)腸梗阻乃至腸壞死。普通腹部外科手術(shù)后腹部粘連發(fā)生率為76%[10]。粘連松解術(shù)后再次粘連的情況不容忽視,然而對(duì)于預(yù)防粘連松解術(shù)后再次粘連的研究國(guó)內(nèi)少有報(bào)道,作為這一研究的基礎(chǔ),成功構(gòu)建粘連松解術(shù)后再次粘連動(dòng)物模型尤為重要。本研究實(shí)驗(yàn)結(jié)果表明經(jīng)粘連松解術(shù)后再次損傷的動(dòng)物腹壁與盲腸間均發(fā)生了嚴(yán)重的粘連,建立了粘連松解術(shù)后再次粘連動(dòng)物模型,在該模型有效性和穩(wěn)定性的基礎(chǔ)上,研究和開(kāi)發(fā)能夠有效預(yù)防粘連松解術(shù)后再次粘連的材料具有重要的臨床意義。

溫敏水凝膠由于兼具液態(tài)類材料的操作便利性和固態(tài)類材料的物理屏障性,并能結(jié)合微創(chuàng)療法,在術(shù)后防粘連領(lǐng)域得到了廣泛的關(guān)注。Yang等[11]新近報(bào)道一種新型光誘導(dǎo)亞胺交聯(lián)水凝膠—CNG hydrogel,該水凝膠便于術(shù)中操作使用,有很好的生物相容性,易于降解。Chen等[12]報(bào)道了含透明質(zhì)酸與殼聚糖的可注射溫敏水凝膠,有良好的預(yù)防腹腔粘連的效果,但缺乏對(duì)粘連松解術(shù)后再次粘連的研究報(bào)道。因此研究和開(kāi)發(fā)能夠有效預(yù)防粘連松解術(shù)后再次粘連的材料,具有重要的臨床意義。

本課題組前期利用綠色酶解反應(yīng)制得了具有反向溫敏行為的mXG溫敏水凝膠,基于mXG的可注射性、良好的生物相容性及生物可降解性,首次將其應(yīng)用于術(shù)后防粘連的研究中,在注射至腹壁和盲腸的創(chuàng)面后能夠快速地原位形成具有較高強(qiáng)度的凝膠,并且能夠在原位維持較好的完整性,所以其能夠在粘連形成的關(guān)鍵時(shí)期有效地將腹壁和盲腸的創(chuàng)面進(jìn)行隔離,避免了創(chuàng)面的相互接觸而形成粘連,不僅提高了手術(shù)操作的便利性,而且在SD大鼠腹壁-盲腸損傷模型中取得了良好的預(yù)防術(shù)后粘連的效果[8]。

成纖維細(xì)胞和膠原纖維在創(chuàng)面的沉積是導(dǎo)致術(shù)后粘連形成的關(guān)鍵因素[13]。成纖維細(xì)胞在粘連的形成過(guò)程中起著非常重要的作用,因此如果能夠有效地阻抗成纖維細(xì)胞的黏附,則可以顯著地提升術(shù)后防粘連的效果。本研究將L929鼠成纖維細(xì)胞接種于mXG溫敏水凝膠表面,研究其在水凝膠表面的黏附行為。本實(shí)驗(yàn)中抗細(xì)胞黏附性能研究結(jié)果顯示:相對(duì)于再粘連組大量L929鼠成纖維細(xì)胞貼壁梭形生長(zhǎng),伴偽足的形成,mXG溫敏水凝膠表面僅有非常少的細(xì)胞,呈圓球狀,表明mXG溫敏水凝膠具有很好的抗成纖維細(xì)胞黏附性能。鑒于mXG溫敏水凝膠有較高的凝膠強(qiáng)度,在有效發(fā)揮物理隔離作用的同時(shí),還能夠明顯阻抗成纖維細(xì)胞的黏附,本文作者預(yù)測(cè)mXG溫敏水凝膠能更好地預(yù)防粘連松解術(shù)后再次粘連的發(fā)生。

本實(shí)驗(yàn)中大體觀察和粘連程度評(píng)分結(jié)果顯示:再粘連組均發(fā)生了嚴(yán)重的粘連,粘連評(píng)分均在4~5分,組織病理學(xué)觀察可見(jiàn)粘連部分有大量膠原纖維存在,且有新生血管出現(xiàn),這表明粘連松解術(shù)后再次粘連實(shí)驗(yàn)動(dòng)物模型構(gòu)建成功。商業(yè)膜組大鼠均發(fā)生粘連,粘連情況接近再粘連組,但粘連評(píng)分結(jié)果略低于再粘連組,組織病理學(xué)觀察可見(jiàn)粘連區(qū)域厚度并未隨著時(shí)間的延長(zhǎng)而增厚,但粘連部分區(qū)域有新生血管生成,可見(jiàn)商業(yè)膜對(duì)粘連松解術(shù)后再次粘連的預(yù)防效果甚微。mXG溫敏水凝膠組中僅有2只大鼠發(fā)生輕微粘連,粘連評(píng)分在0~1分,其余均未發(fā)生粘連,隨著時(shí)間的延長(zhǎng)損傷部位炎性細(xì)胞逐漸減少,凝膠逐漸降解,組織逐漸愈合變薄。mXG溫敏水凝膠具有優(yōu)異的溫敏性,在注射至腹壁和盲腸的創(chuàng)面后能夠快速地原位形成具有較高強(qiáng)度的凝膠,起到很好的物理覆蓋作用,并且mXG溫敏水凝膠降解過(guò)程中也能夠在原位維持較好的完整性。mXG溫敏水凝膠在大鼠腹壁-盲腸粘連松解術(shù)后二次損傷粘連模型中能夠有效地預(yù)防粘連的發(fā)生。

術(shù)后粘連形成的過(guò)程非常復(fù)雜,其中涉及各種生長(zhǎng)因子和細(xì)胞因子的參與,根據(jù)其功能可分為抗粘連細(xì)胞因子和促粘連細(xì)胞因子兩類,大量文獻(xiàn)[14-15]表明TGF-β1和CTGF在腹腔粘連的發(fā)生發(fā)展中起到了重要的作用。

目前公認(rèn)TGF-β在腹膜粘連形成過(guò)程中發(fā)揮關(guān)鍵作用,以TGF-β1作用最強(qiáng)[16],TGF-β1通過(guò)自分泌和旁分泌機(jī)制激活成纖維細(xì)胞產(chǎn)生膠原,阻斷纖維蛋白溶解酶原激活物,增加血管形成和趨化成纖維細(xì)胞、單核細(xì)胞及巨噬細(xì)胞,破壞纖維蛋白溶解與合成平衡,導(dǎo)致細(xì)胞外基質(zhì)沉積而有助于粘連的形成,阻斷其作用已證實(shí)可達(dá)到預(yù)防腹膜粘連形成的效果[17]。

CTGF是一種富含半胱氨酸的分泌性多肽,可由成纖維細(xì)胞、平滑肌細(xì)胞和內(nèi)皮細(xì)胞合成分泌。近年研究[18-19]顯示:CTGF是介導(dǎo)TGF-β1促纖維化作用的一個(gè)重要的下游因子。Thaler等[18]發(fā)現(xiàn):模型大鼠術(shù)后腹腔粘連組織中 CTGF水平高于正常對(duì)照組,其高峰出現(xiàn)在術(shù)后第6~15天,CTGF水平隨著粘連組織中膠原的表達(dá)而變化,故認(rèn)為CTGF與腹膜粘連形成有重要的關(guān)系。本研究結(jié)果顯示:對(duì)照組術(shù)后第7和14天均可見(jiàn)TGF-β1和CTGF高表達(dá),商業(yè)膜組早期起到一定的物理隔離作用,防粘連膜雖然在使用前為固態(tài)膜,但是植入體內(nèi)后在創(chuàng)面滲血和腹腔液的作用下會(huì)很快變?yōu)轲こ淼娜芤籂顟B(tài),難以長(zhǎng)時(shí)間地存留于創(chuàng)面,因而不能在粘連形成的關(guān)鍵時(shí)期起到有效的物理阻隔作用,所以在纖維蛋白原滲出的基礎(chǔ)上,有不同程度的CTGF表達(dá)。mXG溫敏水凝膠可以完全覆蓋在傷口表面,并且有較高的凝膠強(qiáng)度,一方面在術(shù)后早期起到隔離作用,阻止纖維蛋白原的滲出;另一方面mXG溫敏水凝膠有很好的生物相容性和可降解性,不會(huì)對(duì)機(jī)體產(chǎn)生不良影響,所以在術(shù)后第7和14天TGF-β1和CTGF只有弱陽(yáng)性表達(dá),這與HE和Van Gieson染色結(jié)果一致,表明mXG溫敏水凝膠可以有效預(yù)防粘連松解術(shù)后再次粘連的發(fā)生。

本實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示:采用大鼠構(gòu)建粘連松解術(shù)后再次粘連動(dòng)物模型成功率高。本實(shí)驗(yàn)成功復(fù)制了臨床上比較復(fù)雜的粘連松解術(shù)后再次粘連病癥模型,并且證實(shí)mXG溫敏水凝膠具有很好的預(yù)防粘連松解術(shù)后再次粘連的效果,為今后研究腹腔術(shù)后粘連奠定了良好的實(shí)驗(yàn)基礎(chǔ),也為解決粘連松解術(shù)后再粘連這一臨床難題提供了新的治療方法。

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