史燕杰，陳 穎，李曉婷，王之龍，孫應(yīng)實(shí)

北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院暨北京市腫瘤防治研究所醫(yī)學(xué)影像科惡性腫瘤發(fā)病機(jī)制及轉(zhuǎn)化研究教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100142

·論 著·

多排CT評(píng)價(jià)局部進(jìn)展期食管鱗癌新輔助化療后再分期及療效

史燕杰，陳 穎，李曉婷，王之龍，孫應(yīng)實(shí)

北京大學(xué)腫瘤醫(yī)院暨北京市腫瘤防治研究所醫(yī)學(xué)影像科惡性腫瘤發(fā)病機(jī)制及轉(zhuǎn)化研究教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100142

目的評(píng)估多排CT對(duì)食管鱗癌術(shù)前新輔助化療后再分期的準(zhǔn)確性，分析CT對(duì)食管癌療效評(píng)價(jià)和預(yù)后判斷的可行性。方法回顧性分析2005年9月至2011年12月在北京腫瘤醫(yī)院就診的接受新輔助化療及手術(shù)的135例食管鱗癌患者的臨床資料，由2名醫(yī)師采用CT對(duì)新輔助化療前后的病灶行TN分期，并評(píng)價(jià)CT腫瘤退縮分級(jí)(TRG)和病理TRG。根據(jù)術(shù)前CT TN分期分為治療有效(T0- 2N0)、無(wú)效(T3- 4N+)和療效不確定(T3- 4N0或T0- 2N+)3組，比較各組間的生存差異。結(jié)果以術(shù)后病理T和N分期為金標(biāo)準(zhǔn)，2名醫(yī)生采用CT診斷治療后T和N分期的總體準(zhǔn)確率分別為50%、54%(κ=0.718，P<0.001)和59%、56%(κ=0.753，P<0.001)，一致性均較好。CT診斷TRG的整體準(zhǔn)確率僅為27%。生存曲線顯示，病理TRG與總生存有顯著關(guān)聯(lián)(χ2=8.13，P=0.04)，隨分級(jí)增高，生存變差；CT預(yù)測(cè)的TRG與總生存無(wú)顯著關(guān)聯(lián)(χ2=1.17，P=0.286)，但表現(xiàn)出分級(jí)增高，生存變差的趨勢(shì)。135例患者中，19 例(14.07%)有效，46例(34.07%)無(wú)效，70例(50.37%)療效不確定。有效組、不確定組和無(wú)效組的總生存率分別為71.5%、47.3%和18.5%，其中有效組高于不確定組(χ2=1.518，P=0.63)和無(wú)效組(χ2=12.04，P=0.0016)，不確定組明顯高于無(wú)效組(χ2=14.468，P=0.0003)。結(jié)論CT對(duì)食管癌新輔助化療后再分期準(zhǔn)確性不高。CT TN再分期對(duì)評(píng)估食管癌新輔助化療療效及預(yù)測(cè)預(yù)后有一定的臨床應(yīng)用價(jià)值。

多排CT；胸部；腫瘤療效評(píng)估；食管

ActaAcadMedSin，2017,39(1)：133-139

局部進(jìn)展期食管癌患者行術(shù)前新輔助放、化療聯(lián)合手術(shù)治療能提高其生存期，改善預(yù)后[1- 3]。多排CT是臨床無(wú)創(chuàng)評(píng)價(jià)食管癌新輔助治療后分期及療效的常用手段[4- 6]。然而，由于CT不能區(qū)分食管癌新輔助治療后炎癥、纖維化與殘留腫瘤組織，因此對(duì)食管癌新輔助治療后再分期的準(zhǔn)確性不高。研究顯示，CT對(duì)食管癌新輔助治療后療效評(píng)估的敏感度和特異度分別為27%～55%和50%～91%[4，7]。依據(jù)CT T分期判斷食管癌新輔助治療后療效的效能欠佳，CT的主要優(yōu)勢(shì)在于判斷治療后轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)的大小變化[8]。本研究評(píng)估了多排CT TN再分期評(píng)價(jià)新輔助化療療效和預(yù)后的臨床應(yīng)用價(jià)值，以期為今后的臨床應(yīng)用提供參考。

對(duì)象和方法

對(duì)象2005年9月至2011年12月在北京腫瘤醫(yī)院就診的食管鱗癌患者135例，其中，男103例，女32例，平均年齡(59.2±8.3)歲(42～75歲)；上段食管癌37例，中段食管癌55例，下段食管癌43例。入選標(biāo)準(zhǔn)：(1)患者接受治療前經(jīng)纖維胃鏡活檢，病理確診為食管鱗癌；(2)患者接受新輔助化療；(3)化療前后均行胸部增強(qiáng)CT檢查；(4)化療前CT分期為T1- 2N+M0或T3- 4aN-/++M0；(5)化療后患者接受手術(shù)切除。排除標(biāo)準(zhǔn)：(1)術(shù)后病理為食管腺癌、小細(xì)胞癌、混合癌或其他疾??；(2)術(shù)前接受過(guò)除標(biāo)準(zhǔn)化療外其他治療(如放療)；(3)化療前后影像資料遺失或圖像無(wú)法滿足準(zhǔn)確測(cè)量；(4)食管多原發(fā)癌；(5)手術(shù)后30 d內(nèi)死亡。本研究經(jīng)北京腫瘤醫(yī)院倫理委員會(huì)批準(zhǔn)，并豁免知情同意書。

檢查方法采用GE Lightspeed VCT掃描，一次憋氣掃描完成，從胸廓入口至肺底，管電壓120～140 kV，管電流300 mA，準(zhǔn)直64×1.25 mm，螺距1.5∶1。增強(qiáng)掃描使用高壓注射器經(jīng)肘靜脈團(tuán)注非離子型碘對(duì)比劑(100 ml Iopromide，Schering，3 ml/s)，注藥后55 s掃描。原始圖像傳至AW 4.2影像工作站后處理，重建層厚5 mm，行多平面重建(multiplanar reconstruction，MPR)獲得冠狀位及矢狀位圖像。

多排CT評(píng)估食管癌分期由2名有經(jīng)驗(yàn)的影像科醫(yī)生獨(dú)立盲法評(píng)價(jià)新輔助治療前后的CT圖像。

測(cè)量指標(biāo)：食管癌管壁最厚處的厚度，如果管腔閉塞，測(cè)量病灶最大徑/2；測(cè)量所見(jiàn)淋巴結(jié)的短徑。

分期標(biāo)準(zhǔn)：(1)CT-T0：食管壁增厚<5 mm，無(wú)明確縱隔侵犯。(2)CT-T1- 2：食管壁增厚至少5～10 mm，無(wú)明確縱隔侵犯。(3)CT-T3：管壁增厚超過(guò)10 mm，伴縱隔受侵，鄰近組織結(jié)構(gòu)未受侵。(4)CT-T4a：病灶侵犯胸膜、心包及膈??；T4b為病灶侵犯主動(dòng)脈、椎體及氣管[4]。

轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)判斷標(biāo)準(zhǔn)：鎖骨上區(qū)淋巴結(jié)短徑≥5 mm；縱隔及腹部淋巴結(jié)短徑≥10 mm[9- 11]。

腫瘤退縮分級(jí)的影像學(xué)評(píng)價(jià)2名醫(yī)師參考實(shí)體瘤療效評(píng)價(jià)標(biāo)準(zhǔn)(response evaluation criteria in solid tumors，RECIST)，比較患者治療前后CT測(cè)量的厚度變化，分成TRG1～4評(píng)價(jià)腫瘤治療療效，分歧較大時(shí)引入第3名高年資醫(yī)生進(jìn)行仲裁。具體為：(1)腫瘤退縮分級(jí)(tumor regression grade，TRG) 1：完全緩解，CT未見(jiàn)食管壁增厚，食管外膜面光滑；(2)TRG2：部分緩解，腫瘤最大徑減少至少為50%；(3)TRG3：穩(wěn)定，腫瘤直徑減少小于50%，增加小于25%；(4)TRG 4：進(jìn)展，病灶增加大于25%[12- 13]。

MDCT TN再分期評(píng)價(jià)食管癌新輔助化療后的療效并判斷預(yù)后治療前所有患者CT分期為T1- 2N+或T3- 4aN-/+期，根據(jù)患者術(shù)前CT的TN分期結(jié)果，將T0- 2N0患者評(píng)價(jià)為治療有效，T3- 4N+患者評(píng)價(jià)為治療無(wú)效，其他患者(T3- 4N0或T0- 2N+)認(rèn)為療效不確定，計(jì)算3組間的生存是否有統(tǒng)計(jì)學(xué)差異。

新輔助化療方案新輔助化療采用含鉑二藥聯(lián)合方案：紫杉醇175 mg/m2，d1；順鉑75 mg/m2，d1～d3；21 d為1周期，行1～4個(gè)周期?；熃Y(jié)束后1～2周，患者接受根治性食管癌切除術(shù)，術(shù)式為胸腹兩切口或頸胸腹三切口食管癌切除術(shù)，加區(qū)域淋巴結(jié)清掃。

手術(shù)與病理學(xué)療效評(píng)價(jià)1名有經(jīng)驗(yàn)的病理科醫(yī)生重新復(fù)閱病理切片對(duì)腫瘤病理分級(jí)。該醫(yī)師光學(xué)顯微鏡下觀察食管癌手術(shù)標(biāo)本，對(duì)食管癌進(jìn)行T分期。病理TRG分為4級(jí)：(1)TRG 1級(jí)：未見(jiàn)腫瘤細(xì)胞殘余；(2)TRG 2級(jí)：殘余腫瘤比例為1%～10%；(3)TRG 3級(jí)：殘余腫瘤比例為11%～50%，纖維結(jié)構(gòu)完整；(4)TRG 4、5級(jí)：殘余腫瘤比例為51%～100%，纖維結(jié)構(gòu)不完整[14]。該病理科醫(yī)師判斷切除淋巴結(jié)是否為轉(zhuǎn)移。

患者隨訪患者自手術(shù)后開(kāi)始2年內(nèi)每3個(gè)月隨訪1次；隨后每半年時(shí)間隨訪1次，持續(xù)3年；然后每年隨訪1次至死亡。記錄患者的死亡時(shí)間、原因。本研究結(jié)局事件為腫瘤相關(guān)死亡，其他原因造成的死亡計(jì)作患者失訪。計(jì)算隨訪時(shí)間從化療后CT檢查日期至患者死亡日期，或至最近一次隨訪日期，記錄患者的總生存時(shí)間?；颊唠S訪日期至2014年6月1日。

統(tǒng)計(jì)學(xué)處理采用SPSS 22.0統(tǒng)計(jì)軟件，觀察者間一致性行Kappa檢驗(yàn)，κ≥0.81表示吻合度優(yōu)，κ=0.61～0.80為良，κ=0.41～0.60為一般，κ≤0.40為差；生存曲線計(jì)算采用Kaplan-Meier 乘積極限法，組間生存時(shí)間的比較采用log-rank檢驗(yàn)，P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

結(jié) 果

多排CT對(duì)食管癌新輔助化療后再分期的診斷效能以術(shù)后病理T分期為金標(biāo)準(zhǔn)，2名醫(yī)生采用CT診斷T分期的總體準(zhǔn)確率分別為50%(68/135)和54%(73/135)(表1)，一致性較好(κ=0.718，P<0.001)。觀察者1診斷T0、T1- 2、T3及T4a分期的敏感度為21%、42%、69%和50%，特異度為100%、96%、46%和84%，陽(yáng)性預(yù)測(cè)值為100%、88%、44%和54%，陰性預(yù)測(cè)值為89%、74%、70%和94%，準(zhǔn)確性為89%、78%、52%和81%。觀察者2診斷T0、T1- 2、T3及T4a分期的敏感度為42%、55%、54%和57%，特異度為100%、93%、54%和85%，陽(yáng)性預(yù)測(cè)值為100%、79%、47%和58%，陰性預(yù)測(cè)值為91%、75%、71%和94%，準(zhǔn)確性為92%、76%、59%和82%。以術(shù)后病理N分期為金標(biāo)準(zhǔn)，2名醫(yī)生采用CT診斷N分期的總體準(zhǔn)確率分別為59%(79/135)和56%(76/135)(表2)，一致性較好(κ=0.753，P<0.001)；觀察者1診斷淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的敏感度、特異度、陽(yáng)性預(yù)測(cè)值、陰性預(yù)測(cè)值和準(zhǔn)確性分別為81%、56%、48%、78%和59%，觀察者2分別為85%、39%、48%、76%和56%。

食管癌新輔助治療后TRG及其與預(yù)后的關(guān)系CT診斷TRG的整體準(zhǔn)確率僅為27%(37/135)。生存曲線顯示，病理TRG與總生存有顯著關(guān)聯(lián)(χ2=8.13，P=0.04)，隨分級(jí)增高，生存變差(圖1)。CT預(yù)測(cè)的TRG與總生存無(wú)顯著關(guān)聯(lián)(χ2=1.17，P=0.286)，但表現(xiàn)出分級(jí)增高，生存變差的趨勢(shì)(圖2)。

CT TN再分期評(píng)價(jià)食管癌新輔助治療后療效和判斷患者預(yù)后根據(jù)食管癌新輔助治療后CT TN分期結(jié)果，135例患者中，19 例(14.07%)為有效(T0- 2N0)，46例(34.07%)無(wú)效(T3- 4N+)，70例(50.37%)療效不確定(T3- 4N0或T0- 2N+)。生存曲線顯示，有效組、不確定組和無(wú)效組的總生存率分別為71.5%、47.3%和18.5%，其中有效組高于不確定組(χ2=1.518，P=0.63)和無(wú)效組(χ2=12.04，P=0.0016)，不確定組明顯高于無(wú)效組(χ2=14.468，P=0.0003)(圖3)。

表1 食管癌新輔助化療后CT診斷T分期與病理T分期對(duì)照Table 1 Post-therapeutic T staging of CT comparing with pathological results

T：腫瘤分期

T：tumor stage

表2 食管癌新輔助化療后CT診斷N分期與病理N分期對(duì)照Table 2 Post-therapeutic N staging of CT comparing to pathological results

N：淋巴結(jié)分期

N：nodal stage

TRG：腫瘤退縮分級(jí)

TRG：tumor regression grade

圖1 不同病理診斷TRG的135例食管鱗癌患者新輔助化療后的Kaplan-Meier生存曲線

Fig 1 Kaplan-Meier survival curve in 135 patients with esophageal squamous carcinoma after neoadjuvant chemotherapy by pathological TRG

圖2 不同CT TRG的135例食管鱗癌患者新輔助化療后的Kaplan-Meier生存曲線

Fig 2 Kaplan-Meier survival curve in 135 patients with esophageal squamous carcinoma after neoadjuvant chemotherapy by CT TRG

圖3 不同CT TN再分期的135例食管鱗癌患者新輔助化療后的Kaplan-Meier生存曲線

Fig 3 Kaplan-Meier survival curve in 135 patients with esophageal squamous carcinoma after neoadjuvant chemotherapy by tumor and nodal staging from CT

討 論

術(shù)前新輔助治療是局部進(jìn)展期食管癌較為合理的治療方式。食管癌主要包括鱗癌和腺癌兩種病理類型，食管鱗癌行術(shù)前新輔助放化療或化療的總體生存高于腺癌，從新輔助放化療中受益更多，應(yīng)該對(duì)食管鱗癌及腺癌分別研究[15]。以往關(guān)于食管癌新輔助放化療后再分期和療效評(píng)價(jià)的研究，研究病例同時(shí)包括食管鱗癌和腺癌，以腺癌較多[4- 6]。本研究納入135例行術(shù)前新輔助化療食管鱗癌患者，更有利于探討CT對(duì)食管鱗癌新輔助化療后療效評(píng)價(jià)的價(jià)值。

以往研究顯示，多排螺旋CT對(duì)食管癌新輔助治療后再分期的準(zhǔn)確性不高，約為34.0%～57.6%[4，6，16]，其原因主要為：(1)多層螺旋CT不能很好的顯示食管壁分層結(jié)構(gòu)，對(duì)T1- 3判斷敏感性及特異性不高[9]；(2)食管癌新輔助治療后，一些點(diǎn)狀殘余病灶位于食管壁深層結(jié)構(gòu)，病理判斷為T2或T3，而影像學(xué)僅表現(xiàn)為食管壁輕度增厚，判斷為T1- 2[17]；(3)多排螺旋CT不能很好地鑒別新輔助放化療后殘留腫瘤組織、炎癥反應(yīng)及瘢痕組織[18]。本研究結(jié)果顯示，兩名觀察者對(duì)食管癌新輔助化療后T分期準(zhǔn)確性分別為50%和54%，N分期的準(zhǔn)確性分別為59%和56%，與以往研究結(jié)果相似。

Konieczny等[4]研究顯示，CT預(yù)測(cè)TRG的準(zhǔn)確性僅為8%。Cerfolio等[5]研究發(fā)現(xiàn)，CT預(yù)測(cè)病理完全緩解的準(zhǔn)確性為71%，低于PET/CT診斷效能(89%)。本研究結(jié)果顯示，與病理TRG對(duì)照，CT TRG評(píng)估食管癌新輔助化療療效準(zhǔn)確性不高，且CT預(yù)測(cè)的TRG與總生存無(wú)顯著關(guān)聯(lián)。推測(cè)CT預(yù)測(cè)TRG準(zhǔn)確性較低的原因可能為CT主要是通過(guò)測(cè)量治療前后病灶厚度變化來(lái)判斷腫瘤療效，而新輔助治療后腫瘤退縮常伴有內(nèi)部炎癥及纖維化，可表現(xiàn)為腫瘤厚度無(wú)變化，導(dǎo)致CT評(píng)估食管癌化療療效準(zhǔn)確性不高[18]。

術(shù)前新輔助治療后應(yīng)用增強(qiáng)CT篩選出對(duì)新輔助治療有效和無(wú)效的食管癌患者對(duì)臨床治療方案的制定更有意義；無(wú)效患者不能從新輔助治療中受益，需要接受手術(shù)或改變放化療方案，而有效患者可以繼續(xù)行新輔助治療，如果能達(dá)到完全緩解可以避免不必要的手術(shù)[17，19]。單純依據(jù)CT T分期或病灶大小變化判斷食管癌新輔助治療后療效的效果欠佳。而CT在判斷治療后轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)大小變化方面有一定的優(yōu)勢(shì)[8]。本研究根據(jù)食管癌新輔助治療后的多排CT TN分期，對(duì)食管癌術(shù)前新輔助化療療效進(jìn)行評(píng)估，結(jié)果顯示有效組與無(wú)效組患者占48%，即CT能對(duì)近一半的食管癌患者進(jìn)行較準(zhǔn)確的評(píng)效。有效組、無(wú)效組及不確定組3組間的生存有明顯性差異，提示CT TN再分期能夠預(yù)測(cè)食管癌患者新輔助治療后的總生存，在食管癌療效評(píng)價(jià)中有一定的臨床應(yīng)用價(jià)值。

本研究的局限性在于：(1)增強(qiáng)CT測(cè)量的食管癌厚度沒(méi)有與手術(shù)病理大體標(biāo)本做比較；(2)為單中心回顧性研究；(3)本研究中CT對(duì)約52%患者(T3- 4N0或T0- 2N+)新輔助化療效果無(wú)法做出準(zhǔn)確的評(píng)價(jià)，針對(duì)這部分患者能否結(jié)合MRI、超聲內(nèi)鏡或PET-CT來(lái)提高其療效評(píng)估的準(zhǔn)確性，是我們今后研究需要進(jìn)一步解決的問(wèn)題。

綜上，本研究結(jié)果顯示，CT對(duì)食管鱗癌術(shù)前新輔助化療后再分期準(zhǔn)確性不高，但CT TN再分期對(duì)評(píng)估食管癌新輔助化療療效有一定的臨床意義，對(duì)食管鱗癌患者術(shù)前新輔助化療后總生存有一定的預(yù)測(cè)價(jià)值。

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Multidetector CT for Restaging Locally Advanced Esophageal Squamous Cell Carcinoma and Assessing Therapeutic Response to Neoadjuvant Chemotherapy

SHI Yanjie，CHEN Ying，LI Xiaoting，WANG Zhilong，SUN Yingshi

Key Laboratory of Carcinognenesis and Translational Research of Ministry of Education，Department of Radiology，Peking University Cancer Hospital & Institute，Beijing 100142，China

SUN Yingshi Tel：010- 88196822，E-mail：sys27@163.com

Objective To assess the diagnostic accuracy of multidetector CT (MDCT) for restaging of patients with esophageal squamous cell carcinoma (SCC) after neoadjuvant chemotherapy and determine the feasibility of CT for assessing the treatment response and evaluating the prognosis. Methods Totally 135 patients with esophageal SCC who had received neoadjuvant treatment and surgery in Beijing Cancer Hospital from September 2005 to December 2011 were enrolled in this study. TN staging was performed using CT for lesions before and after neoadjuvant treatment by two radiologists，and the tumor regression grade (TRG) and pathological TRG were also assessed. Based on preoperative CT TN restaging results，the patients were defined as responders with T0- 2N0after therapy，non- responders with T3- 4N+，and patients with undefined response (T3- 4N0or T0- 2N+). Results The accuracy of T and N restaging using CT was 50%,54% (κ=0.718，P<0.001) and 59%,56% (κ=0.753，P<0.001) by two radiologists，respectively. TRG from CT was predicted correctly in 27% of patients. Pathological TRG was an accurate predictor of survival (χ2=8.13，P=0.04). There was no significant trend toward better survival for lower CT TRG (χ2=1.17，P=0.286). Among 135 patients with esophageal cancer，19 patients(14.07%) were responders ，46 patients(34.07%) were non-responders，and 70 patients (50.37%)were patients with undefined response . The overall survival rates of responders，non-responders and patients with undefined response were 71.5%，47.3%，and 18.5%，respectively. The overall survival of responders was better than that of patients with undefined response (χ2=1.518，P=0.63) and non-responders(χ2=12.04，P=0.0016)，but the overall survival of patients with undefined response was better than that of non-responders (χ2=14.468，P=0.0003). Conclusions MDCT restaging after neoadjuvant treatment can not accurately predict pathological stage in esophageal SCC. The CT T and N restaging has certain clinical value in assessing the response to neoadjuvant chemotherapy in patients with esophageal cancer and predicting the prognosis.

multidetector CT；thorax；tumor response；esophagus

國(guó)家自然科學(xué)基金(81471640、81371715)Supported by the National Natural Sciences Foundation of China (81471640，81371715)

孫應(yīng)實(shí) 電話：010- 88196822，電子郵件：sys27@163.com

R445.3

A

1000- 503X(2017)01- 0133- 07

10.3881/j.issn.1000- 503X.2017.01.022

2016- 11- 04)