孫夢(mèng)蕾,蔣潔蘭,王莉蘋(píng),陳 飛,韓雨哲,姜志強(qiáng),暴 寧,司 濱

（大連海洋大學(xué) 遼寧省北方魚(yú)類(lèi)應(yīng)用生物學(xué)與增養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，農(nóng)業(yè)部北方海水增養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，遼寧 大連 116023）

低鹽脅迫下紅鰭東方鲀幼魚(yú)鰓、腎和腸組織結(jié)構(gòu)的變化

孫夢(mèng)蕾,蔣潔蘭,王莉蘋(píng),陳 飛,韓雨哲,姜志強(qiáng),暴 寧,司 濱

（大連海洋大學(xué) 遼寧省北方魚(yú)類(lèi)應(yīng)用生物學(xué)與增養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，農(nóng)業(yè)部北方海水增養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，遼寧 大連 116023）

對(duì)低鹽脅迫下體質(zhì)量（11.34±2.13）g紅鰭東方鲀（Takifugu rubripes）的鰓、腎和腸組織結(jié)構(gòu)進(jìn)行顯微觀察，探討組織結(jié)構(gòu)變化與滲透壓的關(guān)系。結(jié)果表明，低鹽脅迫下，鰓絲和鰓小片寬度增大，鰓小片間距縮小，與對(duì)照組差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），鰓小片細(xì)胞更為圓潤(rùn)飽滿，低鹽度組每100μm泌氯細(xì)胞數(shù)為0.91±0.78，低于對(duì)照組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）；低鹽度組的腎小球膨大，飽滿充盈，與腎小囊內(nèi)壁間隙小于對(duì)照組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），近曲小管和集合管管徑增大，近曲小管游離面刷狀緣較對(duì)照組發(fā)達(dá)；低鹽度組腸絨毛單層柱狀上皮厚度為（51.54±2.53）μm，大于對(duì)照組（P＜0.05），柱狀上皮細(xì)胞間每100μm杯狀細(xì)胞數(shù)為5.05±0.91，小于對(duì)照組（P＜0.05），而兩組間的杯狀細(xì)胞大小差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）。水體鹽度變化導(dǎo)致紅鰭東方鲀鰓、腎和腸發(fā)生適應(yīng)性變化。

紅鰭東方鲀；鰓；腎；腸；結(jié)構(gòu)；低鹽脅迫

對(duì)廣鹽性魚(yú)類(lèi)來(lái)說(shuō)，其體內(nèi)滲透壓隨水體鹽度的變化而發(fā)生變化，須通過(guò)滲透調(diào)節(jié)維持體內(nèi)相對(duì)穩(wěn)定的滲透濃度。魚(yú)類(lèi)對(duì)水環(huán)境鹽度變化的耐受能力取決于滲透調(diào)節(jié)能力[1]。鰓和腎是硬骨魚(yú)類(lèi)滲透壓調(diào)節(jié)的重要器官，主要功能是調(diào)節(jié)機(jī)體滲透壓、體液pH、離子濃度的穩(wěn)定以及排泄氨氮等，以維持機(jī)體內(nèi)、外環(huán)境之間的平衡[2-5]。已有研究表明，廣鹽性魚(yú)類(lèi)在對(duì)水環(huán)境鹽度變化的適應(yīng)過(guò)程中，鰓絲上皮細(xì)胞中泌氯細(xì)胞的數(shù)量、分布以及內(nèi)部結(jié)構(gòu)會(huì)發(fā)生明顯變化[6-7]，腎變化主要體現(xiàn)在腎小球及各級(jí)腎小管的結(jié)構(gòu)上，鹽度降低會(huì)導(dǎo)致腎小球膨大，各級(jí)腎小管管徑增大[8-10]。劉修業(yè)[10]、Jeong等[11]研究表明，魚(yú)類(lèi)腸組織通過(guò)對(duì)Na+、K+等離子的主動(dòng)吸收來(lái)吸收大量水分，以防止魚(yú)體水分過(guò)量丟失，從而維持魚(yú)類(lèi)體內(nèi)外的滲透壓平衡[11]。

紅鰭東方鲀（Takifugu rubripes）屬鲀形目（Tetraodontiformers）鲀亞目（Tetraodontoidei）鲀科（Tetraodontidae）東方鲀屬（Takifugu），因其肉質(zhì)鮮美、營(yíng)養(yǎng)價(jià)值高，深受人們喜愛(ài)。紅鰭東方鲀?yōu)榕瘻匦?、廣鹽性底棲魚(yú)類(lèi)，適鹽范圍為5～45，最適鹽度為15～35[12-13]，已成為眾多學(xué)者研究魚(yú)類(lèi)滲透壓調(diào)節(jié)機(jī)制的重要材料。本研究通過(guò)組織切片技術(shù)，研究紅鰭東方鲀?cè)诘望}環(huán)境下鰓、腎、腸組織顯微結(jié)構(gòu)的變化，為紅鰭東方鲀養(yǎng)殖條件的優(yōu)化及其滲透壓調(diào)節(jié)機(jī)制提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料

實(shí)驗(yàn)用紅鰭東方鲀幼魚(yú)購(gòu)自大連天正實(shí)業(yè)有限公司，于大連海洋大學(xué)北方海水增養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室暫養(yǎng)，鹽度32，水溫（25.03±0.42）℃，24 h連續(xù)充氣，每天8:00、16:30飽食投喂2次，投喂1 h后吸出底部殘餌及其他廢物，換水。暫養(yǎng)7 d后，選取規(guī)格相近[體長(zhǎng)（7.18±0.34）cm，體質(zhì)量（11.34±2.13）g]、體格健康的個(gè)體進(jìn)行實(shí)驗(yàn)。實(shí)驗(yàn)用水為凈化處理的天然海水（鹽度32）和與曝氣后自來(lái)水配制成的低鹽度海水，容器為200 L的方形水槽。

1.2 實(shí)驗(yàn)設(shè)計(jì)

設(shè)置32和4兩個(gè)鹽度組，以鹽度為32的天然海水為對(duì)照組，每個(gè)鹽度組設(shè)置 3個(gè)平行組。每個(gè)水槽中隨機(jī)放入紅鰭東方鲀幼魚(yú)10尾，低鹽度組由鹽度32每天降低4至鹽度4。水溫、充氣和投喂同暫養(yǎng)期，投喂1 h后，對(duì)照組換取儲(chǔ)存的鹽度為32的天然海水，低鹽度組則換取鹽度為4的低鹽度海水。實(shí)驗(yàn)時(shí)間30 d[14]。

1.3 樣品采集與制備

養(yǎng)殖實(shí)驗(yàn)結(jié)束后，每水槽隨機(jī)取幼魚(yú) 2尾，用MS-222麻醉，剖取鰓、腎、腸，用Bouin液固定24 h，用體積分?jǐn)?shù)75%的乙醇洗滌至溶液呈無(wú)色，于體積分?jǐn)?shù)70%的乙醇中保存。用石蠟包埋，橫向切片，厚度為6μm，經(jīng)HE染色、中性樹(shù)膠封片后，用Nikon eslipse 50i顯微鏡觀察，Nikon coolpix 5400數(shù)碼相機(jī)照相。

1.4 組織形態(tài)學(xué)觀察與測(cè)量

對(duì)于鰓、腎和腸3個(gè)組織，在每個(gè)鹽度組每槽幼魚(yú)的切片中，每個(gè)組織選取 7張。每張?chǎng)w切片中，隨機(jī)測(cè) 5組鰓絲寬度、鰓小片間距、鰓小片寬度和軟骨組織寬度（n=35），然后在每張切片中隨機(jī)選取5根鰓絲，測(cè)量其上每100μm鰓絲中泌氯細(xì)胞數(shù)量（n=35）；每張腎切片中則隨機(jī)選取 5個(gè)腎小球與腎小囊，測(cè)量腎小球的長(zhǎng)徑、短徑及腎小球與腎小囊內(nèi)壁的間距大?。╪=35）；每張腸切片隨機(jī)選取 5根完整的絨毛，測(cè)量單層柱狀上皮厚度、杯狀細(xì)胞胞體直徑和杯狀細(xì)胞數(shù)量（n=35），而杯狀細(xì)胞數(shù)量用每100μm絨毛中的細(xì)胞數(shù)量表示[15]。

1.5 數(shù)據(jù)處理

實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)用平均值±標(biāo)準(zhǔn)差表示，運(yùn)用SPSS 16.0軟件對(duì)實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)進(jìn)行單因素方差分析（One-way ANOⅤA），用Tukey法進(jìn)行多重比較分析，當(dāng)P＜0.05時(shí)，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié) 果

2.1 紅鰭東方鲀幼魚(yú)鰓的顯微結(jié)構(gòu)

觀察對(duì)照組紅鰭東方鲀幼魚(yú)鰓的顯微結(jié)構(gòu)，可見(jiàn)鰓結(jié)構(gòu)與魚(yú)類(lèi)組織學(xué)的鰓結(jié)構(gòu)相一致（圖1：1）。經(jīng)測(cè)量，對(duì)照組的軟骨組織、鰓絲和鰓小片的寬度為46.79±2.07、91.46±2.02、4.51±0.42μm，相鄰鰓小片間距為50.84±2.08μm，泌氯細(xì)胞數(shù)量較多，每100μm平均4.77±1.19 個(gè)（表1）。鰓小片表面的柱細(xì)胞較小，鰓小片細(xì)窄。幼魚(yú)在低鹽度水中馴化30 d后，鰓絲軟骨組織橫向拉長(zhǎng)，長(zhǎng)度大于對(duì)照組（P＜0.05）；鰓絲和鰓小片寬度增大，鰓小片間距縮小，與對(duì)照組差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），鰓小片細(xì)胞圓潤(rùn)飽滿（圖1：2），HE著色較深；低鹽度組每100μm泌氯細(xì)胞數(shù)為0.91±0.78，與對(duì)照組差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）（表2）。

表1 低鹽度處理對(duì)紅鰭東方鲀鰓組織的影響Table 1 Effect of low-salt treatment on gill of Takifugu rubripes

2.2 紅鰭東方鲀幼魚(yú)腎的顯微結(jié)構(gòu)

對(duì)照組近曲小管內(nèi)腔游離面刷狀緣發(fā)達(dá)（圖1：3～4），腎小球長(zhǎng)、短徑分別為（47.80±2.87）μm和（32.95±3.09）μm，腎小球與腎小囊內(nèi)壁間距（15.26±2.18）μm（表 2）。馴化后，低鹽度組幼魚(yú)腎小球膨大，各級(jí)腎小管管徑增大，近曲小管內(nèi)壁游離面的刷狀緣更為發(fā)達(dá)（圖1：5～6）。低鹽度組的腎小球發(fā)達(dá)，飽滿充盈，長(zhǎng)、短徑大于對(duì)照組，與腎小囊內(nèi)壁的間隙小于對(duì)照組，差異均有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05）（表2）。

表2 低鹽度處理對(duì)紅鰭東方鲀腎組織腎小球與腎小囊的影響Table 2 Effect of low-salt treatment on glomerulus and inner wall of Bowman’s capsule of Takifugu rubripes

2.3 紅鰭東方鲀幼魚(yú)腸的顯微結(jié)構(gòu)

幼魚(yú)前腸腸壁黏膜上皮厚度為 37.20±2.46μm，每100μm上皮杯狀細(xì)胞數(shù)為9.74±1.77（表3），存在于柱狀上皮細(xì)胞之間（圖1：7～8）。馴化后，低鹽度組幼魚(yú)腸絨毛上的單層柱狀上皮厚度（51.54 ±2.53μm）增加，與對(duì)照組差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P ＜0.05），固有層增大（圖1：9），每100μm柱狀上皮細(xì)胞的杯狀細(xì)胞數(shù)為 5.05±0.91，少于對(duì)照組，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.05），而兩組間杯狀細(xì)胞胞體大小差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）（表3）。

表3 低鹽度處理對(duì)紅鰭東方鲀腸絨毛的影響Table 3 Effect of low-salt treatment on intestinal villus of Takifugu rubripes

圖1 紅鰭東方鲀幼魚(yú)鰓、腎和腸組織結(jié)構(gòu)變化Fig.1 Structural changes in gill,kidney and intestine of juvenile Takifugu rubripes.

3 討 論

對(duì)于廣鹽性魚(yú)類(lèi)來(lái)說(shuō)，水環(huán)境鹽度變化會(huì)引起魚(yú)體鰓、腎、腸等組織結(jié)構(gòu)的適應(yīng)性改變，以調(diào)節(jié)滲透壓。

魚(yú)類(lèi)鰓與水環(huán)境直接接觸，可第一時(shí)間感知鹽度變化，并引起鰓各類(lèi)細(xì)胞變化，鰓絲表皮細(xì)胞變化尤為明顯，對(duì)鰓生理功能的發(fā)揮至關(guān)重要。當(dāng)水環(huán)境鹽度變化時(shí)，魚(yú)類(lèi)鰓上皮細(xì)胞數(shù)目和大小會(huì)發(fā)生適應(yīng)性改變[16]，鹽度降低，上皮細(xì)胞數(shù)減少，胞體變小。紅鰭東方鲀?yōu)榻５讓訌V鹽性魚(yú)類(lèi)，可生存于海水及低鹽度水環(huán)境中，因此鹽度變化時(shí)，鰓結(jié)構(gòu)會(huì)發(fā)生一定改變以維持滲透壓調(diào)節(jié)平衡。本研究顯示，低鹽度組紅鰭東方鲀幼魚(yú)的鰓絲和鰓小片變寬、變長(zhǎng)，鰓絲表面的表皮細(xì)胞變大，鰓絲和鰓小片更加圓潤(rùn)、飽滿，該變化有利于鰓與水體充分接觸，以攝取水中無(wú)機(jī)離子而適應(yīng)低滲環(huán)境[1,17]。魚(yú)類(lèi)鰓表皮以扁平細(xì)胞（90%）和泌氯細(xì)胞（10%）為主，扁平細(xì)胞分布于鰓絲表面大部分區(qū)域，通過(guò)被動(dòng)運(yùn)輸與外界進(jìn)行氣體交換的方式參與鰓的生理活動(dòng)。與扁平細(xì)胞不同的是，泌氯細(xì)胞雖在鰓絲上皮細(xì)胞中所占區(qū)域較小，卻是廣鹽性魚(yú)類(lèi)適應(yīng)不同鹽度的重要調(diào)節(jié)細(xì)胞，以主動(dòng)運(yùn)輸方式與外界環(huán)境進(jìn)行物質(zhì)交換，對(duì)鰓生理功能發(fā)揮重要作用[5,18-19]。泌氯細(xì)胞內(nèi)含大量線粒體，胞質(zhì)內(nèi)的微小管系統(tǒng)上具有豐富的 Na+/K+-ATP 酶，在鹽度變化時(shí)，泌氯細(xì)胞在低滲調(diào)節(jié)中分泌 Cl-，高滲調(diào)節(jié)中吸收Na+和Cl-，由此可見(jiàn)，泌氯細(xì)胞具調(diào)節(jié)滲透壓的功能[20-21]。本研究中，低鹽度組泌氯細(xì)胞數(shù)減少，胞體變小，與鯔(Mugil cephalus)[1]、納氏鱘(Acipenser naccarii)[16]、施氏鱘 (A.schrencki)[18]的研究結(jié)果相似，進(jìn)一步證實(shí)外界鹽度變化時(shí)廣鹽性魚(yú)類(lèi)鰓細(xì)胞的適應(yīng)性變化。

腎臟是魚(yú)類(lèi)滲透壓調(diào)節(jié)的另一重要器官，腎小球可過(guò)濾血液里的血細(xì)胞和大分子蛋白質(zhì)，腎小管可重吸收水分、葡萄糖、氨基酸等物質(zhì)。本研究中，低鹽度組腎小球更為發(fā)達(dá)，第1和第2近曲小管管徑增大，細(xì)胞游離面的刷狀緣更為發(fā)達(dá)，此結(jié)構(gòu)變化利于幼魚(yú)對(duì)血液中營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的過(guò)濾和重吸收。

魚(yú)類(lèi)腸對(duì)滲透壓調(diào)節(jié)所起作用較小。但也有研究表明，腸上皮細(xì)胞膜具有Na+/K+/2Cl-協(xié)同轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白、Na+/K+-ATP酶、CFTR氯離子通道蛋白等離子通道轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，參與細(xì)胞內(nèi)外Na+、K+和Cl-的主動(dòng)跨膜轉(zhuǎn)運(yùn)，結(jié)合水分的被動(dòng)運(yùn)輸以維持體內(nèi)的滲透壓平衡[3,11,22]。Jeong等[11]認(rèn)為，腸的滲透壓調(diào)節(jié)功能體現(xiàn)在對(duì)離子的主動(dòng)運(yùn)輸和水的被動(dòng)轉(zhuǎn)運(yùn)上，通過(guò)對(duì)Na+、K+等離子的主動(dòng)吸收來(lái)吸收大量的水分，以防止魚(yú)體水分的過(guò)量丟失。本研究中，低鹽脅迫對(duì)紅鰭東方鲀幼魚(yú)腸組織的影響主要體現(xiàn)在腸絨毛結(jié)構(gòu)的變化上，低鹽度組幼魚(yú)腸絨毛單層柱狀上皮厚度增加（P＜0.05），是否與通道中離子轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白有關(guān)尚需進(jìn)一步研究。杯狀細(xì)胞可分泌黏液以潤(rùn)滑上皮表面和清除廢物[22]，本研究中杯狀細(xì)胞數(shù)減少（P＜0.05），該變化與鹽度的關(guān)系亦有待進(jìn)一步研究。

綜上所述，低鹽脅迫影響紅鰭東方鲀幼魚(yú)的鰓、腎和腸組織結(jié)構(gòu)，尤其對(duì)鰓影響最大。低鹽脅迫使幼魚(yú)鰓組織的鰓絲、鰓小片、鰓絲間距、上皮細(xì)胞和泌氯細(xì)胞數(shù)量均發(fā)生變化；腎小球膨大和各級(jí)腎小管管徑增大；腸絨毛上的單層柱狀上皮厚度增加，位于柱狀上皮細(xì)胞之間的杯狀細(xì)胞數(shù)減少。這些結(jié)果可為紅鰭東方鲀滲透壓調(diào)節(jié)機(jī)制的深入研究提供基礎(chǔ)資料，為其淡水化養(yǎng)殖提供參考。

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（責(zé)任編輯：劉慶穎）

Structural Changes in Gill,Kidney andⅠntestine of Juvenile Takifugu rubripes under Low Salinity Treatment

SUN Meng-lei,JⅠANG Jie-lan,WANG Li-ping,CHEN Fei,HAN Yu-zhe,JⅠANG Zhi-qiang,BAO Ning,SⅠ Bin
（Key laboratory of fish applied biology and aquaculture in North China,Liaoning Province; Key Laboratory of Mariculture & Stock Enhancement in North China’s Sea,Ministry of Agriculture,China,Dalian Ocean University,Dalian 116023,China）

Structural changes in gill,kidney and intestine of juvenile Takifugu rubripes with body weight of 11.34 ± 2.13 g were observed under low salinity treatment by using the histological photomicrography technique.The relationships between structural changes and osmotic regulation were discussed.The results showed that the width of gill filaments and gill lamellae increased and the space of adjacent gill filaments reduced under low salinity condition with the statistical difference from the control (P＜0.05).The gill lamellae cells became plumper in the experimental group.The number of chloride cells was 0.91±0.78 cells per 100μm,which was obviously lower than that of the control group (P＜0.05).Compared with the control group,the glomerular expanded and the gap between the glomerular and the inner wall of the renal capsule became significantly smaller (P＜0.05).Ⅰn the low salinity group,thickness of simple columnar epithelium was 51.54 ± 2.53μm,remarkably higher thanthat in the control group (P＜0.05).The number of goblet cells (5.05 ± 0.91 cells per 100μm) among columnar epithelial cells decreased significantly (P＜0.05) while the body size of goblet cell had no significant difference within two groups (P＞0.05).The findings indicated that the variety of salinity could lead to adaptive changes in gill,kidney and intestine of juvenile Takifugu rubripes.These changes were beneficial to enhance environmental adaptability of Takifugu rubripes.This research could provide a theoretical basis for further study in osmitic regulation mechanism of Takifugu rubripes.

Takifugu rubripes; gill; kidney; intestine; tissue structure; low salinity treatment

Q954.5; Q959.489

A

1673-9159（2016）06-0038-06

10.3969/j.issn.1673-9159.2016.06.007

2016-03-31

遼寧省科技廳重大項(xiàng)目（2014203015）；遼寧省教育廳一般項(xiàng)目（L2015076）；大連海洋大學(xué)引進(jìn)人才啟動(dòng)項(xiàng)目（HDYJ201501）；農(nóng)業(yè)部北方海水增養(yǎng)殖重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室開(kāi)放課題（2015-MSENC-KF-04）

孫夢(mèng)蕾（1992－），女，碩士生，研究方向?yàn)轸~(yú)類(lèi)生物學(xué)。E-mail:sunmenglei512@163.com

姜志強(qiáng)（1960－），男，教授，研究方向?yàn)轸~(yú)類(lèi)生物學(xué)、水產(chǎn)動(dòng)物飼料學(xué)、水產(chǎn)集約化養(yǎng)殖。E-mail:zhqjiang@dlou.edu.cn