閆坤，胡莎莎，楊品，黎金葵，翟亞楠，雷軍強

擴散峰度成像與宮頸癌病理學(xué)特征相關(guān)性的初步探索

閆坤，胡莎莎，楊品，黎金葵，翟亞楠，雷軍強*

目的 評價對比磁共振擴散加權(quán)成像(DWI)與擴散峰度成像(DKI)在鑒別宮頸癌病理類型及分化程度的價值。材料與方法 搜集39例經(jīng)病理確診的宮頸癌患者，包括鱗癌組(31例)與腺癌組(8例)，鱗癌組分為高、中、低分化組(分別為7、19、5例)。所有患者行常規(guī)、DWI和DKI序列掃描，對比ADC、MK及MD值在鱗癌、腺癌與高、中、低分化宮頸鱗癌內(nèi)的差別，經(jīng)ROC曲線評價對比ADC、MK及MD值鑒別宮頸鱗癌、腺癌與高、中、低分化鱗癌的能力。結(jié)果 (1) ADC值與MD值鱗癌均低于腺癌， MK值鱗癌高于腺癌，差異均具有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.001)。MK鑒別宮頸鱗癌與腺癌的ROC曲線下面積AUC (0.968)最大，其次為MD (0.940)、ADC (0.915)。(2) ADC、MK、MD值在低中高分化鱗癌中差異均具有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05 )。在低、中與中、高分化鱗癌的鑒別中，MK具有最佳鑒別診斷效能，ROC曲線下面積AUC (0.905，P=0.003；0.940，P＜0.001)，其次是MD (AUC=0.884，P=0.009；AUC=0.887，P=0.002)、ADC (AUC=0.853，P=0.012；AUC=0.842，P=0.003)。結(jié)論 在宮頸鱗癌與腺癌、高中低分化鱗癌的鑒別上，DKI優(yōu)于DWI。

子宮頸腫瘤；彌散磁共振成像；病理學(xué)

在女性惡性腫瘤中，宮頸癌具有高發(fā)病率與死亡率(分別居第二、三位)[1]，近十幾年來，其發(fā)病率與死亡率在我國呈逐年增高的趨勢，對我國女性健康形成極大威脅[2]。宮頸癌的病理類型與分級、分期等情況是臨床醫(yī)師決定治療方案、判斷預(yù)后的關(guān)鍵因素，因此準(zhǔn)確判斷宮頸癌的病理特征非常重要[3-4]。對于不進行手術(shù)的患者，穿刺活檢可能存在誤差，因此，需要影像手段對癌組織定性加以補充。

擴散加權(quán)成像(diffusion-weighted imaging，DWI)能通過測量表觀擴散系數(shù)(apparent diffusion coefficient, ADC)值對異常病變組織內(nèi)水分子擴散變化進行定量分析進而反映病變組織特征?，F(xiàn)今關(guān)于ADC值與宮頸癌病理特點的研究不多且存在較多差異，因此ADC值在宮頸癌病理類型及病理分級中的鑒別價值有待商榷。DWI技術(shù)的理論基礎(chǔ)是假定水分子擴散符合高斯分布模型[5]。然而在人體大多數(shù)復(fù)雜的組織結(jié)構(gòu)中，由于細(xì)胞自身及細(xì)胞內(nèi)外復(fù)雜微環(huán)境等多種因素的影響，水分子的擴散呈現(xiàn)非高斯分布特征[6-7]，以高斯模型為基礎(chǔ)的DWI并不能真實的觀察復(fù)雜微環(huán)境下人體組織內(nèi)水分子的擴散。DKI (diffusional kurtosis imaging，DKI)以非高斯分布模型為基礎(chǔ)，創(chuàng)新拓展于DWI技術(shù)基礎(chǔ)之上[6]，相比DWI，能更加真實、準(zhǔn)確的把握人體組織微觀結(jié)構(gòu)特點，為臨床提供更豐富的信息[8-10]，目前，已有相關(guān)研究顯示DKI在腫瘤病理類型鑒別與分級上優(yōu)于DWI。

因此本研究采用以非高斯模型為基礎(chǔ)的DKI技術(shù)，初步探索其對不同病理學(xué)類型與分級宮頸癌的鑒別能力，并與以高斯模型為理論基礎(chǔ)的DWI加以對照。

1　材料與方法

1.1研究對象

連續(xù)搜集2015年10月至2016年3月我院婦產(chǎn)科、放療科收治的宮頸癌患者，均為手術(shù)病理或?qū)m頸活檢初次證實；納入標(biāo)準(zhǔn)：(1)原發(fā)性宮頸癌；(2) MR檢查前未經(jīng)任何治療；排除標(biāo)準(zhǔn)：(1)磁共振檢查禁忌者：如幽閉恐懼癥以及體內(nèi)有金屬支架、心臟起搏器、宮內(nèi)節(jié)育器等金屬物；(2)病灶最大徑小于1.0 cm；(3)宮頸腺鱗癌、小細(xì)胞腫瘤等較少見腫瘤。

1.2盆腔MRI掃描設(shè)備及檢查方法

采用西門子 Magnetom Skyra 3.0 T磁共振掃描儀，線圈為標(biāo)準(zhǔn)體部相控陣8通道。接受掃描前8 h禁食，保持膀胱適度充盈，進床體位為仰臥位、頭先進，呼吸保持自然放松狀態(tài)，使用腹帶減小運動呼吸偽影。常規(guī)序列：軸面 TSE-T1WI：TR 536 ms，TE 20 ms， FOV 420 mm×420 mm，矩陣 384×269，層厚4.5 mm，層數(shù)30，NEX為1；軸面FS-TSE-T2WI：TR 6450 ms，TE 66 ms，F(xiàn)OV 420 mm×420 mm，矩陣320×224，層厚4.5 mm，層數(shù) 30，NEX為2；矢狀面TSE-T2WI：TR 6630 ms，TE 77 ms，F(xiàn)OV 350 mm×350 mm，矩陣320×224，層厚4.0 mm，層數(shù)30，NEX為2；矢狀面FS-TSE-T2WI：TR 5172 ms，TE 106 ms，F(xiàn)OV 350 mm×350 mm，矩陣320×224，層厚4.0 mm，層數(shù)25，NEX為2；冠狀面TSE-T2WI：TR 4000 ms，TE 50 ms，F(xiàn)OV 340 mm×341 mm，矩陣320×182，層厚4.0 mm，層數(shù)30，NEX為1。常規(guī)DWI序列采用單次激發(fā)平面回波(SS-EPI)序列軸面成像，掃描參數(shù)：TR 4600 ms，TE 57 ms，F(xiàn)OV 258 mm×420 mm，矩陣160×95，層厚4.5 mm，層數(shù)121，NEX為1、6，擴散敏感梯度b值取0、800 s/mm2。DKI序列：采用SS-EPI序列軸面成像，掃描參數(shù)：TR 5630 ms，TE 89 ms，F(xiàn)OV 1966 mm ×1885 mm，矩陣160×95，層厚4.5 mm，層數(shù)121，NEX為1，擴散敏感梯度b值取0、500、1000、1500、2000 s/mm2，30個均勻分布的彌散方向。

1.3DKI及DWI數(shù)據(jù)的測量與分析

所有MRI常規(guī)、DWI、DKI序列圖像均由2名放射科主治醫(yī)師在不了解患者病理與臨床資料的情況下單獨分析，當(dāng)出現(xiàn)分歧時，協(xié)商尋求一致意見，分歧較大時，由高年資決定。

DWI、DKI圖像處理及數(shù)據(jù)測量：通過Siemens Workstation后處理DWI圖像得到ADC圖；通過DKE、mricron后處理DKI圖像得到MK、MD圖。對比觀察常規(guī)T1WI、T2WI圖像，在ADC、MD和MK圖上沿腫瘤邊緣畫出感興趣區(qū)，避開病灶內(nèi)的壞死、出血及囊變區(qū)等，且每個感興趣區(qū)面積不小于50 mm2。全部測量層面腫瘤的ADC、MD、MK均值作為該病灶最終值。

1.4數(shù)據(jù)統(tǒng)計學(xué)分析

通過SPSS 19.0和Graph Pad Prism 5進行統(tǒng)計學(xué)分析。通過Bland-Altman分析檢測2名測量者DKI與DWI各參數(shù)測量的一致性；通過Kolmogorov-Smirnov檢驗，分析測得各參數(shù)值，均滿足正態(tài)分布，采用獨立樣本t檢驗，對不同病理類型宮頸癌的DWI與DKI參數(shù)進行比較；采用單因素方差分析(one-way ANOVA)，對不同分化程度宮頸鱗癌的DWI與DKI參數(shù)進行比較，采用LSD檢驗對組與組兩兩之間進行比較。對差異有統(tǒng)計學(xué)意義的參數(shù)，通過ROC曲線比較評價其在鑒別宮頸癌不同病理學(xué)特征的能力。差異有統(tǒng)計學(xué)意義的標(biāo)準(zhǔn)為P＜0.05。

表1　不同病理學(xué)類型宮頸癌DWI與DKI各參數(shù)對比Tab. 1 DWI and DKImetric of different cervical cancer pathological type

表2　高、中、低分化宮頸鱗癌DWI、DKI各參數(shù)對比Tab. 2 DWI and DKI metric of high, medium and low differentiation cervical squamous cell cancer

表3　DWI、DKI參數(shù)鑒別宮頸鱗癌與腺癌的ROC曲線對比Tab. 3 ROC curve of DWI, DKI metric indifferentiating cervical cancer pathological type

2　結(jié)果

2.1納入與排除患者資料

本研究最終入組39例宮頸癌患者，年齡33～79歲[(51.10±11.13)歲]，13例在磁共振掃描后10 d內(nèi)進行手術(shù)，術(shù)后癌組織送檢，病理確診為宮頸癌，26例通過穿刺活檢確診。

2.2不同病理學(xué)特征宮頸癌DWI與DKI各參數(shù)對比

通過Bland-Altman檢測發(fā)現(xiàn)兩位測量者所測ADC、MD、MK值均具有較好的一致性，在95%一致性界限之內(nèi)的點分別為38/39(97.4%)，37/39(94.8%)， 38/39(97.4%)，將高年資主治醫(yī)師所測數(shù)據(jù)作為最終分析評價指標(biāo)。

宮頸鱗癌的ADC、MD值均低于宮頸腺癌，MK值宮頸鱗癌高于宮頸腺癌，差異均具有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.001)(表1)。高分化、中分化、低分化宮頸鱗癌的ADC、MK、MD值差異有統(tǒng)計學(xué)差異(P＜0.001)(表2)，LSD兩兩比較，ADC、MK、MD值在高與中、中與低分化宮頸鱗癌中均具有統(tǒng)計學(xué)差異(P＜0.001)(圖1)。

2.3DWI與DKI鑒別宮頸鱗癌、腺癌與高、中、低分化宮頸鱗癌效能對比

3個參數(shù)對比，在鑒別宮頸鱗癌與腺癌方面，MK具有最優(yōu)鑒別能力， ROC曲線下面積AUC最大(0.968)，高于ADC與MD，差異具有明顯統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.001)，各參數(shù)敏感度、特異度見表3(圖2)。

鑒別低、中分化與中、高分化宮頸鱗癌時，MK值均具有最有診斷效能，曲線下面積分別為0.905(P=0.003)(表3)、0.940(P＜0.001)，其次依次為MD、ADC。鑒別低、中分化宮頸鱗癌時，各參數(shù)敏感度、特異度見表4；鑒別中、高分化宮頸鱗癌時，各參數(shù)敏感度、特異度見表5(圖3，4)。

3　討論

本研究首次對DKI在宮頸癌病理類型(腺癌、鱗癌)中的鑒別能力進行了探討，結(jié)果顯示宮頸鱗癌的MK值明顯高于宮頸腺癌，宮頸鱗癌的MD、ADC值明顯低于宮頸腺癌值，ROC曲線下面積MK最大，均高于以高斯模型為基礎(chǔ)的傳統(tǒng)DWI參數(shù)ADC值和MD值(P＜0.001)；高、中、低分化的宮頸鱗癌的MK、MD、ADC值，兩兩對比，差異均具有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)，通過分析ROC曲線發(fā)現(xiàn)，MK在鑒別低中、中高分化鱗癌上均具有最大曲線下面積，其次為MD、ADC。雖然目前尚未見DKI關(guān)于宮頸癌的相關(guān)研究，但國內(nèi)外有關(guān)鑒別腦、鼻咽、乳腺、肝臟、膽管、膀胱、前列腺病變良惡性和腫瘤病理類型及分級的研究[11-17]初步表明，非高斯模型中的擴散峰度參數(shù)診斷價值高于高斯模型中的擴散加權(quán)參數(shù)，與本研究結(jié)果相似。

圖1　宮頸中分化鱗癌。軸面(A)及矢狀面(B) T2WI抑脂像癌組織為稍高信號；常規(guī)DWI (C)為高信號，ADC圖(D)為低信號；MK圖(E)為高信號；MD圖(F)為低信號Fig. 1 Cervical medium differentiation squamous cell cancer. axial view (A) and sagittal view (B) T2WI-FScancer tissue presents lightly high signal. DWI (C) presents high signal, ADC (D) presents lightly high signal. MK (E) presents high signal. MD (F) presents low signal.

圖2　DWI、DKI各參數(shù)鑒別宮頸鱗癌、腺癌的ROC曲線 圖3 DWI、DKI各參數(shù)鑒別宮頸低、中分化鱗癌的ROC曲線 圖4 DWI、DKI各參數(shù)鑒別宮頸中、高分化鱗癌的ROC曲線Fig. 2 ROC curve of DWI, DKI metric in differentiating cervical squamous cell carcinoma, cervical adenocarcinoma. Fig. 3 ROC curve of DWI, DKI metric in differentiating low, medium differentiation cervical squamous cell carcinoma. Fig. 4 ROC curve of DWI, DKI metric in differentiating medium, high differentiation cervical squamous cell carcinoma.

表4　DWI、DKI各參數(shù)鑒別宮頸低、中分化鱗癌的ROC曲線對比Tab. 4 ROC curve of DWI, DKI metric in differentiating low, medium differentiation cervical squamous cell carcinoma

表5　DWI、DKI各參數(shù)鑒別宮頸中、高分化鱗癌的ROC曲線對比Tab. 5 ROC curve of DWI, DKI metric in differentiating medium,high differentiation cervical squamous cell carcinoma

MK、MD及ADC值三種參數(shù)從根本上來說均體現(xiàn)出癌組織細(xì)胞內(nèi)外水分子的擴散運動狀況。而癌組織細(xì)胞內(nèi)外水分子的擴散運動狀況受包括細(xì)胞核、細(xì)胞器的改變、核漿比、細(xì)胞密度、細(xì)胞內(nèi)外水分子的比例等多種因素影響[18-19]。

在諸多因素中，細(xì)胞密度最為關(guān)鍵，為腫瘤病理類型與分級的重要評價參數(shù)。許多研究表明細(xì)胞密度是決定組織內(nèi)水分子擴散情況的最關(guān)鍵因素，與正常組織相比，惡性腫瘤細(xì)胞增殖速度快、密度大、分布緊湊、外周空間縮小，造成組織中水分子擴散顯著受限[20-21]。

從病理類型來看，鱗癌內(nèi)細(xì)胞分布緊湊，細(xì)胞密度比腺癌大而均勻，又因無腺管樣結(jié)構(gòu)，故腫瘤組織內(nèi)水分子擴散受限較為明顯，而腺癌內(nèi)細(xì)胞分布相對分散，細(xì)胞密度較低，又具有較多腺管樣結(jié)構(gòu)，間質(zhì)成分較多，因此腺癌內(nèi)水分子彌散相對自由，受限較弱。Matoba等[22]發(fā)現(xiàn)肺鱗癌細(xì)胞密度高于腺癌，間接支持本研究結(jié)果。

腫瘤細(xì)胞密度不僅與腫瘤病理類型密切相關(guān)，同時與腫瘤分化程度關(guān)系緊密。分化程度越低的鱗癌組織內(nèi)，細(xì)胞異型性越大，伴隨胞內(nèi)核漿比變高，細(xì)胞器數(shù)量變大，造成細(xì)胞內(nèi)水分子擴散受限；另一方面，分化程度越低，癌組織細(xì)胞密度越高，細(xì)胞外空間越狹窄，細(xì)胞外水分子擴散運動受限越明顯。所以推測可知，高、中、低分化宮頸鱗癌MK、MD以及ADC值差別的病理學(xué)基礎(chǔ)主要源于細(xì)胞密度的差異。

MK為DKI最關(guān)鍵的參數(shù)，代表空間各梯度方向的擴散峰度平均值[23]，其與組織復(fù)雜程度呈正比，結(jié)構(gòu)復(fù)雜度越高(如癌細(xì)胞病理分級越高、分布越緊湊) ，水分子運動阻礙則越顯著，MK值越高[24]。

部分DKI在膠質(zhì)瘤的研究結(jié)果顯示，MK值同腫瘤惡性程度表現(xiàn)為正相關(guān)，ROC曲線分析發(fā)現(xiàn)，相比于DWI參數(shù)以及其他DKI參數(shù)，MK 在區(qū)分高、低級別膠質(zhì)瘤中具有最佳診斷效能。這些研究[11，24-25]間接支持了本研究結(jié)果。在本研究結(jié)果中，與ADC與MD值相比，MK值在宮頸鱗、腺癌、宮頸鱗癌高中低分化鑒別中均具有最優(yōu)診斷效能，也更加印證了宮頸癌病灶內(nèi)水分子擴散特點符合非高斯模型。

MD值代表平均擴散率，與ADC值相比，反映多個擴散敏感梯度方向上的水分子的擴散特征，因此，從理論上講，MD值在鑒別不同病理類型及分化程度的宮頸癌也較ADC值更具有優(yōu)勢，而本研究結(jié)果也支持這一理論假設(shè)。

目前尚未見DKI與宮頸癌病理特征相關(guān)性的報道，本研究結(jié)果顯示在宮頸癌病理特征鑒別上，DKI優(yōu)于DWI，與其他部位DKI研究結(jié)果相似，也更加印證了DKI在細(xì)微結(jié)構(gòu)的觀察能力優(yōu)于DWI。

本研究也存在較多局限性：總體樣本量較小，尤其鱗癌高、低分化組以及宮頸腺癌的病例數(shù)較少，目前關(guān)于DKI在宮頸癌病理類型及病理分級的研究尚無文獻報道，需要更大樣本量的研究進一步證實DKI在宮頸癌中的價值；由于目前DKI在宮頸癌方面的研究尚處于空白階段，因此很難確定在宮頸掃描的最佳DKI序列參數(shù)值，如b值的多少、b值大小及擴散梯度多少方向的選擇等等，故仍需更多學(xué)者參與其中進行研究。

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The relationship between DKI and pathological features of cervical cancer: a primary study

YAN kun, HU Sha-sha, YANG Pin, LI Jin-kui, ZHAI Ya-jun, LEI Jun-qiang*
Department of Radiology, the First Hospital of Lanzhou University, Lanzhou 730000, China

*Correspondence to: Lei JQ, E-mail: leijq1990@163.com

Objective: To evaluate and contrast diffusion-weighted imaging (DWI) and diffusion kurtosis imaging (DKI) in differentiating cervical cancer pathological type and degree of differentiation. Materials and Methods: Collecting 39 patients with cervical cancer diagnosed by pathological examination, 31 were cervical squamous cell cancer (7 high, 19 medium and 5 low differentiation cervical squamous cell cancer), and the remaining 8 patients were cervical adenocarcinoma. Everyone underwent cervical magnetic resonance imaging (MRI) examination, the sequences included conventional, DWI and DKI. Compared mean value of ADC (apparent diffusion coefficient), MK (mean kurtosis) and MD (mean diffusion) of cervical squamous cell cancer, cervical adenocarcinoma and high, medium and low differentiation cervical squamous cell cancer. Evaluate the discriminability of ADC, MK and MD in cervical squamous cell cancer, cervical adenocarcinoma and high, medium and low differentiation cervical squamous cell cancer by receiver operating characteristics (ROC) curves. Results: (1) The mean values of ADC, MD were lower in cervical squamous cell carcinoma contrast to adenocarcinoma (P＜0.001), but the mean values of MK in cervical squamous cell carcinoma were higher contrast to adenocarcinoma (P＜0.001). When differentiating cervical squamous cell carcinoma from cervical adenocarcinoma, mean value of MK possessed a biggest AUC (0.968), followed MD (0.940) and ADC (0.915). (2) When differentiating poorly from medium , medium from high differentiated squamous cell carcinoma, the mean value of MK had best ability with largest AUC (0.905, P=0.003. 0.940, P＜0.001), followed MD (AUC=0.884, P=0.009. AUC=0.887, P=0.002) and ADC (AUC=0.853, P=0.012. AUC=0.842, P=0.003). Conclusions: DKI is better than DWI ondiscriminating cervical squamous cell carcinoma, cervical adenocarcinoma and high, medium and low differentiated subtypes of cervical squamous carcinoma.

Uterine cervical neoplasms; Diffusion magnetic resonance imaging; Pathology

9 Apr 2016, Accepted 26 May 2016

甘肅省蘭州市蘭州大學(xué)第一醫(yī)院，730000

雷軍強，E-mail：leijq1990@163.com

2016-04-09

接受日期：2016-05-26

R445.2；R737.33

A

10.12015/issn.1674-8034.2016.09.009

閆坤, 胡莎莎, 楊品, 等. 擴散峰度成像與宮頸癌病理學(xué)特征相關(guān)性的初步探索. 磁共振成像, 2016, 7(9): 683-688.