孫　坤，王柏森，賈凌云，張世虎，侯勤正

(西北師范大學生命科學學院，甘肅蘭州　730070)

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青藏高原東緣兩種橐吾訪花昆蟲的多樣性及訪花行為研究

孫坤，王柏森，賈凌云，張世虎，侯勤正

(西北師范大學生命科學學院，甘肅蘭州730070)

研究青藏高原東緣高寒草甸重要毒雜草黃帚橐吾與箭葉橐吾兩個同域近緣種的訪花昆蟲種類及其活動規(guī)律.對不同時段的訪花昆蟲和傳粉昆蟲種類調(diào)查，捕獲并鑒定.兩種橐吾的訪花昆蟲多樣，共有分屬膜翅目、雙翅目和鱗翅目的11科昆蟲訪花，蜜蜂科、熊蜂科、眼蝶科和食蚜蠅科的昆蟲為兩種橐吾的主要傳粉者，其中蜜蜂科昆蟲的訪花頻率明顯高于其它訪花昆蟲，其平均訪花頻率達3.13±2.13次·株-1·h-1；兩種橐吾的傳粉昆蟲基本一致，其中蜜蜂科與食蚜蠅科昆蟲的訪花頻率在兩種間無明顯差異(P>0.05)，但熊蜂科與眼蝶科昆蟲對黃帚橐吾與箭葉橐吾的訪花頻率有顯著性差異(P<0.05)，這與兩種橐吾花期先后有關(guān)；一天內(nèi)不同時間段訪花昆蟲對橐吾的訪花頻率不同，訪花頻率最高的蜜蜂科昆蟲的訪花高峰期為11:30～12:30，氣溫、光照等環(huán)境因素都可能影響訪花昆蟲的活動.黃帚橐吾與箭葉橐吾訪花昆蟲種類多樣且泛化，是兩種橐吾適應高原環(huán)境下的繁殖對策.

黃帚橐吾；箭葉橐吾；訪花昆蟲；訪花行為；日活動規(guī)律

黃帚橐吾(L virgaurea(Maxim)Mattf)和箭葉橐吾(L sagitta(Maxim)Mattf)為菊科橐吾屬(LigulariaCass)多年生植物，主要分布于海拔2 600～4 700m的草地、沙地、河灘，是青藏高原東緣高寒草場的優(yōu)勢毒雜草，是草場退化的標志之一.作為橐吾屬兩種近緣植物，繁育系統(tǒng)都以遠交為主[1]，花部形態(tài)特征極其相似，但兩者總狀花序上頭狀花序的開放順序相反、花期也不一致.有研究認為，兩種橐吾具有有性和無性(根狀莖)兩種繁殖功能，但在自然條件下，由于無性繁殖受到草場其他物種的競爭與抑制，其繁殖方式主要為有性生殖[2-3].高原蟲媒植物在高寒環(huán)境下有性繁殖成功的關(guān)鍵在于訪花昆蟲的種類與訪花行為[4].雖然廣大學者已對兩種橐吾的有性生殖進行了大量研究，但關(guān)于橐吾訪花昆蟲的種類、訪花行為以及兩種橐吾的訪花者是否存在差異、是否特化出專一的傳粉昆蟲等問題仍缺乏研究.

為此，我們以青藏高原東緣高寒草場同域分布的黃帚橐吾與箭葉橐吾為對象，對其訪花昆蟲及行為進行了觀察研究，以期為揭示上述問題和橐吾適應高原環(huán)境的繁殖對策提供依據(jù).

1　材料與方法

1.1研究樣地概況

實驗在甘肅省甘南自治州合作市蘭州大學高寒草甸與濕地生態(tài)系統(tǒng)定位研究站(E102.882213°；N34.950415°)進行.研究樣地設(shè)在站內(nèi)退化高寒草甸，海拔2 960m，該地冷季長，暖季短，年均氣溫2.6 ℃，極端最高氣溫28 ℃，極端最低氣溫-23 ℃.年均降水量620mm，主要集中于7～9月.樣地內(nèi)黃帚橐吾與箭葉橐吾同花期的伴生植物有鈍裂銀蓮花(Anemone obtusiloba)，馬先蒿(Pedicularis kansuensis)，銀葉火絨草(Leontopodium souliei)，露蕊烏頭(Aconitum gymnandrum)，展毛翠雀(Delphinium kamaonense var glabrescens)等.

1.2訪花昆蟲與傳粉昆蟲的種類調(diào)查

兩種橐吾開花期間(6～8月)在樣地內(nèi)觀察并用捕蟲網(wǎng)捕捉、毒瓶處死等方法采集正在訪問橐吾花的昆蟲，將其制成標本，帶回實驗室鑒定.在解剖鏡下觀察蟲體攜帶橐吾花粉粒的情況，以確定其是否為傳粉昆蟲.

1.3訪花昆蟲訪花行為及活動規(guī)律的觀察

分別在兩種橐吾樣地內(nèi)隨機選取4個觀察區(qū)，每個區(qū)選取處于盛花期的植株10株，從早上8:30到下午17:30對訪花昆蟲及其訪花行為進行觀察，并記錄主要訪花昆蟲種類、訪花頻率以及昆蟲在頭狀花序上的駐留時間，觀察持續(xù)7d.

1.4數(shù)據(jù)處理

所有測得數(shù)據(jù)均用SPSS16.0進行分析，通過單因素方差分析檢驗差異顯著性；用Origin7.5進行作圖.

2　結(jié)果與分析

2.1兩種橐吾訪花昆蟲的多樣性

經(jīng)鑒定，在兩種橐吾花期觀察到的訪花昆蟲共有3目11科，其中膜翅目(Hymenoptera)有4科，是訪問兩種橐吾花的優(yōu)勢類群，它們分別是蜜蜂科(Apidae)、熊蜂科(Bombidae)、葉蜂科(Tenthredinidae)、胡蜂科(Vespidae).其中蜜蜂科與熊蜂科為主要的訪花昆蟲；雙翅目(Diptera)4科，分別是食蚜蠅科(Syrphidae)、麗蠅科(Calliphoridae)、寄蠅科(Tachinidae)、蜂虻科(Bombyliidae).其中食蚜蠅科訪花種類最多，對兩種橐吾的訪問也表現(xiàn)出差異性；鱗翅目(Lepidoptera)中共3科，分別是眼蝶科(Satyridae)、夜蛾科(Noctuidae)、舟蛾科(Notodontidae).

在兩種橐吾的上述訪花昆蟲中，訪花頻率較高或者對兩種橐吾訪花不一致的大部分昆蟲鑒定到了種，其他都只鑒定到科.對兩種橐吾都訪問的昆蟲有蜜蜂科的中華蜜蜂(Apis cerana)與西方蜜蜂(Apis mellifera)、熊蜂科的蘇氏熊蜂(Bombus sushikini)、食蚜蠅科的長尾管食蚜蠅(Eristalis tenax)和寬跗食牙蠅(Platycheirus)、蜂虻科的雛蜂虻(Anastoechus chinensis paramonow)、眼蝶科的紅框眼蝶(Erebia alcmena)和白眼蝶(Melanargia halimede)以及夜蛾科、舟蛾科的昆蟲；盡管兩種橐吾的大部分訪花昆蟲一致，但我們的觀察發(fā)現(xiàn)，食蚜蠅科的黃顏蚜蠅(Syrphus ribesii)、葉蜂科的落葉松紅腹葉蜂(Pristiphora erichsonii)以及胡蜂科、寄蠅科的昆蟲只訪問黃帚橐吾，食蚜蠅科的黑帶蚜蠅(Episyrphus balteatus)和腰角牙蠅(Sphiximorpha)只訪問箭葉橐吾.

表1　兩種橐吾訪花昆蟲的多樣性

2.2主要訪花昆蟲及其訪花行為

對兩種橐吾訪花昆蟲訪花頻率的觀察表明，蜜蜂科、熊蜂科、眼蝶科和食蚜蠅科昆蟲訪花頻率較高(表2)，是兩種橐吾主要的訪花昆蟲，而其他科的昆蟲訪花頻率過低，可以忽略不計.

在主要訪花昆蟲中，蜜蜂科的中華蜜蜂和西方蜜蜂種群數(shù)量最大，訪花頻率最高，平均可達到3.13±2.13次·株-1·h-1.它們訪花時后足作為支撐，前足抱住花藥，將喙伸入管狀花內(nèi)，同時其面部、腹部以及腿部沾滿鮮黃色的花粉粒，并快速的依次訪問已開放的管狀花，并有少數(shù)回訪現(xiàn)象.中華蜜蜂和西方蜜蜂在花序上的平均停留時間為(7.02±5.85)s，是樣地內(nèi)橐吾最主要的訪花昆蟲.

表2　主要訪花昆蟲的訪花頻率與滯留時間

注：平均訪花頻率和平均滯留時間為平均值±標準差;同列中不同字母為差異顯著(P<0.05).

Note:Averagevisitingfrequencyandresidencetimeuseaverage±standarddeviation;SignificanttestsareconductedonlybetweentwofamilywithdifferentlettersindicateasignificantdifferenceatP<0.05

熊蜂科的蘇氏熊蜂種群數(shù)量較大，但對橐吾的訪花活動不頻繁，平均訪花頻率為(0.39±0.28)次·株-1·h-1.熊蜂飛行能力強，訪花時比蜜蜂更加“機敏”，訪花速度也比蜜蜂快許多，后足立穩(wěn)后，迅速對管狀花“搜索”，其胸腹以及足上的絨毛會攜帶大量的花粉，在頭狀花序上的停留時間約為(4.63±4.16)s.

眼蝶科的紅框眼蝶和白眼蝶，種群數(shù)量較大，但對橐吾的訪花頻率不高，平均訪花頻率為(0.67±0.49)次·株-1·h-1，它們通常只食取花蜜，用長長的喙伸入管狀花內(nèi)取食，胸部的絨毛可攜帶花粉粒，是有效傳粉者，在花序上的滯留時間長，可達(27.53±18.93)s.

食蚜蠅科的訪花昆蟲雖然種類相對較多，但種群數(shù)量小，其訪花頻率為(0.76±0.44)次·株-1·h-1，在花序上滯留的時間(10.84±9.27)s.這類昆蟲體型較小，沒有攜粉足且蟲體上的絨毛不長，故攜帶花粉的能力有限，但檢測發(fā)現(xiàn)它們依然可以通過體表絨毛粘黏花粉粒進行傳粉.可見，上述昆蟲均為橐吾的傳粉昆蟲.

2.3兩種橐吾主要傳粉昆蟲的訪花頻率比較

蜜蜂科、熊蜂科、眼蝶科和食蚜蠅科等主要傳粉昆蟲對兩種橐吾的訪花頻率見圖1.統(tǒng)計分析表明，蜜蜂科和食蚜蠅科昆蟲的訪問頻率在兩種橐吾間沒有顯著差異(P>0.05)，但眼蝶科和熊蜂科昆蟲的訪花頻率在兩種橐吾間有顯著差異(P<0.05)，其中，眼蝶科昆蟲對箭葉橐吾的訪花頻率明顯高于黃帚橐吾(P<0.05)，熊蜂科昆蟲對黃帚橐吾的訪花頻率明顯高于箭葉橐吾(P<0.05).對黃帚橐吾而言，傳粉訪花頻率由高到低依次為蜜蜂科>熊蜂科>食蚜蠅科>眼蝶科，其中蜜蜂科的訪花頻率顯著高于其他三科(P<0.05)，熊蜂科的訪花頻率顯著高于眼蝶科和食蚜蠅科(P<0.05)，但眼蝶科和食蚜蠅科的訪花頻率之間不存在差異顯著性(P>0.05)；對箭葉橐吾而言，傳粉訪花頻率由高到低依次為蜜蜂科>眼蝶科>食蚜蠅科>熊蜂科，并且四科昆蟲的訪花頻率之間均存在差異顯著性(P<0.05).說明對于每個種的橐吾而言，不同科的昆蟲對其訪問有不同喜好，但可以確定的是蜜蜂科是兩種橐吾最主要的傳粉者.

圖1　黃帚橐吾與箭葉橐吾主要傳粉昆蟲的訪花頻率

SignificanttestsareconductedonlybetweentwospeciesandbarswithdifferentlettersindicateasignificantdifferenceatP<0.05

2.4主要訪花昆蟲的日活動規(guī)律

兩種橐吾主要訪花昆蟲訪花頻率的日變化規(guī)律見圖2.蜜蜂科、熊蜂科與食蚜蠅科昆蟲的活動規(guī)律基本一致.早上8:30以前，幾乎沒有昆蟲出來活動，更難看到有昆蟲訪花；隨著太陽升起，溫度升高，昆蟲陸續(xù)出來活動，對橐吾的訪花頻率逐漸增加，12:30左右達到一個訪花高峰；13:30左右是一天中溫度最高、光照最強的時期，昆蟲對橐吾的訪花頻率有下降的趨勢，但此后半個小時，訪花頻率又有明顯的回升；16:00之后，氣溫開始下降，昆蟲對橐吾的訪問頻率開始急劇下降.眼蝶科昆蟲從早上8:30開始，隨溫度的升高，訪橐吾的頻率一直逐步上升；14:30左右，訪花頻率達到最高峰；15:30以后，訪花頻率迅速下降.在各訪花昆蟲中，蜜蜂科昆蟲的上述日活動規(guī)律最為明顯.

圖2　主要訪花昆蟲的日活動規(guī)律

此外，野外觀察發(fā)現(xiàn)，在陰雨天或大風天氣下，各類昆蟲基本上停止了外出活動，罕見有昆蟲出來訪花.但風雨過后，天空放晴，會有大量昆蟲出來對橐吾花進行訪問.

3　討論

青藏高原惡劣的自然環(huán)境阻礙了高山蟲媒植物的繁殖，其中一個重要的壓力在于傳粉者的稀少以及活動能力下降，因此高山植物進化出多樣的策略來應對這種壓力，例如昆蟲訪花報酬的增加[5]、植物通過艷麗的花朵或者精巧復雜的花序結(jié)構(gòu)增加自身對傳粉者的吸引[6]、自交或者延遲自交的繁育系統(tǒng)機制[7-8]等.橐吾屬植物的每一單株上都同時開放數(shù)百朵雌性舌狀花和兩性管狀花，其中舌狀花以艷麗的色彩增加了昆蟲吸引力，而管狀花以數(shù)量龐大的花粉作為食物為訪花者提供報酬來補償訪花者訪花時所消耗的能量.這種策略可以有效起到吸引傳粉昆蟲的作用.本研究證明黃帚橐吾與箭葉橐吾傳粉者種類多樣，主要有蜜蜂科、熊蜂科、眼蝶科和食蚜蠅科的昆蟲.同時，相對單一傳粉者的植物而言，各類傳粉者的訪花頻率也相對較高[9].這種泛化的傳粉模式增加了花粉傳播的數(shù)量，使兩種橐吾的花粉可以有效傳播，并作為一種穩(wěn)定繁殖策略保障了黃帚橐吾和箭葉橐吾的生殖成功.

在主要的傳粉昆蟲中，蜜蜂科的中華蜜蜂與西方蜜蜂種群數(shù)量最大且訪花頻率最高，其體表的絨毛以及腿部的“花粉籃”都可攜帶大量花粉，有效的促進了橐吾花的異花傳粉；眼蝶科的紅框眼蝶和白眼蝶種群數(shù)量較大，可在花序上長時間停留，它們在采食花蜜時有大量花粉粒附著在蝶類胸腹部的絨毛上，是橐吾有效的傳粉者；食蚜蠅科訪花昆蟲的種群數(shù)量不大，但仍然可以攜帶大量花粉，因而同樣可以高效傳粉.這些訪花昆蟲在不同時間段內(nèi)，結(jié)合自身特點以不同的方式進行傳粉，在兩種橐吾的傳粉中發(fā)揮重要的作用.

訪花者種類的調(diào)查結(jié)果表明兩種橐吾之間訪花者的種類基本一致，區(qū)別主要集中在食蚜蠅科的黃顏蚜蠅、腰角蚜蠅和黑帶蚜蠅，葉蜂科的落葉松紅腹葉蜂以及胡蜂科，但這些昆蟲往往十分少見，訪花頻率極低.再從對不同橐吾的傳粉昆蟲訪花頻率調(diào)查結(jié)果(圖1)來看，熊蜂科與眼蝶科昆蟲對不同種橐吾的訪花頻率有顯著差異(P<0.05).其中，熊蜂科昆蟲是青藏高原上主要的傳粉者[10]，具有逆境飛行能力，熱調(diào)節(jié)能力[11]以及高效傳粉能力等適應于高原傳粉的特點.在野外觀察中發(fā)現(xiàn)，訪問黃帚橐吾的熊蜂科昆蟲數(shù)量和頻率均顯著高于箭葉橐吾(P<0.05).其原因可能是受到同花期伴生種的影響，當8月初箭葉橐吾進入盛花期時，黃帚橐吾已進入開花末期，而此時箭葉橐吾的伴生種馬先蒿(Pedicularis kansuensis)大量開放，馬先蒿屬植物較大的種群數(shù)量和較高的花蜜報酬形成傳粉者競爭[12]，從而導致熊蜂對箭葉橐吾的訪花頻率急劇下降.雖然熊蜂科昆蟲對箭葉橐吾訪花頻率下降，但由于此時除熊蜂科的傳粉者種類總體增多以及總體活動能力的增加(圖1)，因而并沒有影響到箭葉橐吾的花粉傳播,眼蝶科昆蟲對箭葉橐吾的訪花頻率明顯高于黃帚橐吾(P<0.05)，這可能與箭葉橐吾花期以及花蜜分泌時間等有密切聯(lián)系[13].綜上所述，黃帚橐吾與箭葉橐吾間傳粉昆蟲泛化且均不具有專一的傳粉者.

從各科昆蟲的日訪花規(guī)律可以看出，它們主要的訪花時間09:30～16:30，其中蜜蜂科與食蚜蠅科訪花最高頻率出現(xiàn)在11:30～12:30；熊蜂科與眼蝶科訪花最高頻率出現(xiàn)在15:30～16:30.這些可能與一天中溫度濕度的變化，訪花昆蟲的生理特性，花粉散布時間以及花蜜的分泌量等綜合影響相關(guān)[14-15].

致謝：感謝西北師范大學馬正學教授對訪花昆蟲種類進行鑒定.

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(責任編輯俞詩源)

Diversity and visiting behavior of flower-visitinginsectsoftwospeciesofLigulariaintheeastofQinghai-TibetPlateau

SUN Kun，WANG Bo-sen，JIA Ling-yun，ZHANG Shi-hu，HOU Qin-zheng

(College of Life Science，Northwest Normal University，Lanzhou 730070，Gansu，China)

Theflower-visitinginsectsofthesignificantpoisonousweeds,Ligularia virgaurea(Maxim.)MattfandLigularia sagitta(Maxim.)Mattf,whichsympatricdistributedineasternofQinghai-Tibetplateau,hasbeenstudied.Thespeciesofflower-visitinginsectandpollinatinginsectsindifferenttimesareinvestigated,capturedandidentified.ThevisitinginsectsofL.virgaureaandL.sagittabelongtoHymenoptera,Diptera,Lepidoptera,amountto11families,inwhichApidae,Bombidae,SatyridaeandSyrphidaearemayjorpollinatorofthetwoplantspecies.Theflower-visitingfrequenciesofApidaeareevidentlyhigherthanothers,andtheaveragefrequencyis3.13±2.13times·plant-1·h-1.L.virgaureaandL.sagittasharethesamepollinatorsandthereisnosignificantdifference(P>0.05)betweenthetwospeciesofflowervisitingfrequencyofApidaeandSyrphidae.However,thevisitingfrequencyofBombidaeandSatyrinaeshowsignificantdifference(P<0.05),itrelatestotheflorescenceoftwokindsofLigularia.Differentperiodinonedayhasdifferentvisitingfrequenciesofflower-visitinginsectforL.virgaureaandL.sagitta,peakofvisitingfrequenciesofApidaeinsectsare11:30～12:30,theactivityofflower-visitinginsectscanbeaffectedbyenvironmentalfactorssuchastemperatureandlight.ThespeciesofL.virgaureaandL.sagittaarediversityandgeneralization,itisthereproductivestrategyoftwoligulariastoadapttotheplateauenvironment.

Ligularia virgaurea(Maxim)Mattf;Ligularia sagitta(Maxim)Mattf;flower-visitinginsects;visitingbehavior;dailyactivityrhythm

10.16783/j.cnki.nwnuz.2016.04.018

2016-04-26;修改稿收到日期:2016-05-19

國家自然科學基金資助項目(31270429)

孫坤(1965—)，男，甘肅民勤人，教授，博士研究生導師.主要研究方向為植物系統(tǒng)學、生物多樣性和植物生態(tài)學.E-mail:kunsun@nwnu.edu.cn

Q948.1

A

1001-988Ⅹ(2016)04-0083-05