辛蓓++鄭雅楠++劉佩旋

摘要：寄生蜂在寄主體內或體外產卵時，往往會注入毒液，使寄主麻痹、抑制寄主生長發(fā)育、抑制其免疫反應等作用，以確保寄生蜂的后代在寄主中生長發(fā)育。寄生蜂毒液的主要作用成分是蛋白質，而毒液蛋白包括酶、蛋白酶抑制劑、麻痹因子，這些蛋白質在害蟲生防和生理學研究中都具有重要研究價值。本文綜述了寄生蜂毒液作用和主要成分的研究進展，旨在為寄生蜂毒液的進一步研究提供理論基礎，為今后害蟲生防提供借鑒。

關鍵詞：寄生蜂；毒液；功能；成分

中圖分類號： S476.3文獻標志碼： A文章編號：1002-1302（2016）05-0171-04

寄生蜂是很多農林害蟲的自然天敵，人工釋放寄生蜂已經成為害蟲綜合治理中的重要生防手段。雌性寄生蜂在寄生時攜帶多種寄生因子，如毒液、萼液、多分DNA病毒等，毒液是所有寄生蜂都攜帶的寄生因子，可以保證子代蜂在寄主體內生長發(fā)育，毒液對寄主的影響主要包括：調控寄主的體液免疫、細胞免疫，抑制寄主的生長發(fā)育，影響寄主體內的內分泌激素水平以及調控寄主營養(yǎng)代謝等[1]。

寄生蜂的毒器官一般由毒囊和毒腺2部分組成，其中毒囊是用于儲存毒液并在產卵過程中利用旋轉收縮等方式通過產卵器將毒液注入寄主體內，毒腺作為毒液的分泌部位與毒囊相連，具有十分活躍的分泌細胞并分泌大量毒液，并將產生的毒液貯存于毒囊中。毒液中含有蛋白質、抗菌肽和一些有機化合物，但在寄主體內發(fā)揮主要作用的是毒液蛋白，包括酶、蛋白酶抑制劑、神經毒素和另外一些具有其他作用的蛋白，它們在寄主體內相互協(xié)同作用，為子代寄生蜂的生長發(fā)育提供環(huán)境條件和營養(yǎng)基礎[2]。本文就寄生蜂毒液的作用和主要成分的國內外研究綜述。

1寄生蜂毒液對寄主的影響

1.1寄生蜂毒液的麻痹作用

毒液蛋白作用于寄主中樞神經系統(tǒng)或神經肌肉系統(tǒng)，能夠對寄主造成永久性麻痹或暫時性麻痹，寄生蜂毒液對寄主的麻痹作用多見于外寄生蜂，只有少數的內寄生蜂毒液具有麻痹作用并且多數為暫時性麻痹，如外寄生的東方旋小蜂（Eupelmus orientalis）帶毒的螫刺能導致寄主永久麻痹并停止發(fā)育，足萊腫腿蜂（Laelius pedatus）寄生后谷斑皮蠹（Trogoderma granarium）幼蟲完全麻痹[3]。在寄主發(fā)育的不同時期，毒液對寄主的麻痹作用不同，寮黑瘤姬蜂（Pimla hypochondriaca）的毒液可以對番茄夜蛾（Lacanobia oleracea）成蟲在短時間內造成重度麻痹且不能恢復，但其毒液對番茄夜蛾5齡幼蟲麻痹則需要16 h且麻痹作用不明顯[4]。

1.2寄生蜂毒液對寄主免疫的影響

寄主的免疫系統(tǒng)包括體液免疫和細胞免疫2種。寄主的體液免疫往往導致寄主血淋巴凝結或黑化復雜酶鏈活化反應，當外來入侵物進入寄主時，寄主體內的酚氧化酶（PO）可以控制血淋巴發(fā)生黑化作用，在入侵物周圍產生黑色素沉淀。黑化作用產生的物理屏蔽可以阻止寄生蜂卵的生長發(fā)育，并生成高活性、高毒性的醌類物質，醌類物質將最終生成超氧化物和羥基自由基，有助于殺滅多分DNA病毒[1]。因此降低酚氧化酶活性是寄生蜂對抗寄主免疫反應的一個重要措施[5]，如菜粉蝶微紅絨繭蜂（Cotesia rubecula）的毒液會抑制其寄主體內酚氧化酶的活性，從而抑制寄主血淋巴的黑化作用。

毒液對寄主細胞免疫的影響包括降低寄主血細胞的包囊作用和吞噬作用、改變漿血細胞總量和各類血細胞數量[6]。包囊作用是寄主血細胞包裹在異物周圍，最終導致寄生蜂注入寄主體內的卵窒息死亡甚至在最后時期發(fā)生黑化[7]，蝶蛹金小蜂（Pteromalus puparum）和麗蠅蛹集金小蜂（Nasonia uitripennis）的毒液會抑制寄主細胞包囊[8]。不同種類昆蟲的吞噬細胞類型也不同，鱗翅目昆蟲的吞噬細胞為顆粒血細胞和漿血細胞，有的鞘翅目昆蟲的吞噬細胞則是類絳色細胞[9]。另外，毒液會影響寄主血細胞的數量，有的寄生蜂毒液可以提高寄主細胞的死亡率，導致寄主細胞總數下降，菜粉蝶絨繭蜂（Apanteles glomeratus）的毒液會導致其寄主顆粒血細胞和漿血細胞大量死亡，但其他血細胞數量基本不變[10]；也有的寄生蜂毒液引起寄主的免疫反應，導致寄主細胞數量升高[11]，麗蠅蛹集金小蜂的毒液可使寄主漿血細胞大量死亡，而顆粒血細胞數量基本不變，最終導致其寄主血細胞數量大量減少[12]。

1.3寄生蜂毒液對寄主生長發(fā)育的影響

寄生蜂毒液可使寄主變態(tài)提前，還可導致寄主的體質量和形態(tài)等發(fā)生變化，如棉貪夜蛾（Spodoptera littoralis）的幼蟲一般有5個齡期，但其幼蟲在被寄生時通常會出現6齡幼蟲，且被寄生的幼蟲比正常幼蟲的頭殼更小，體質量更輕[13]。毒液還可以抑制寄主生殖系統(tǒng)的發(fā)育，引起寄主寄生性去勢[14]。毒液對寄主內分泌的調控是通過對咽側體、前胸腺以及它們分泌物的抑制和調控，完成毒液對寄主生長發(fā)育和變態(tài)的調節(jié)。毒液能通過阻止寄主前胸腺激素的釋放來抑制寄主的化蛹，即通過保持較低的蛻皮激素水平來推遲寄主幼蟲—蛹的蛻皮，導致寄主無法化蛹而最終死亡[15]。研究證實黑頭折脈繭蜂（Cardiochiles nigriceps）的萼液和毒液能降低寄主前胸腺釋放的蛻皮激素活性[1]，菜粉蝶絨繭蜂毒液會導致寄主體內的脂肪含量降低[16]。

2寄生蜂毒液的主要組成成分

寄生蜂毒液的主要成分是蛋白質、多肽、一些有機化合物和抗菌活性肽成分[17]。其中，毒液蛋白對寄主的影響最大，有機化合物和抗菌活性肽是毒液中的輔助作用因子。毒液蛋白包含酶、蛋白酶抑制劑、麻痹作用的蛋白和其他蛋白，它們往往無法單獨作用于寄主，而是相互協(xié)同完成對寄主的麻痹、生長發(fā)育的調控和免疫的影響。

2.1寄生蜂毒液蛋白質和多肽

寄生蜂毒液蛋白質包括酶、蛋白酶抑制劑、神經毒素和具有麻痹作用的蛋白以及其他作用的蛋白，而蛋白酶是毒液蛋白質的主要成分。姬蜂和繭蜂的毒液蛋白大部分為酸性蛋白，其等電點（PI）在4.9～6.9之間[18]。同時，一般毒液蛋白的蛋白分子量都較小，如甲腹繭蜂（Braconids chelonus）、煙倉麥繭蜂（Bracon hebetor）和菜粉蝶絨繭蜂的蛋白質分子量都僅有30、20、18 ku[18-19]。已從麗蠅蛹集金小蜂毒液中鑒定出79種蛋白，其中23種蛋白是新發(fā)現的[20]。隨著生物技術的日益發(fā)展，常見的生物技術已經開始應用到寄生蜂毒液蛋白研究中，研究內容涉及毒液蛋白的生化性質、毒液功能以及寄主與寄生蜂之間的相互作用[21]。寄生蜂毒液中存在大量酶類，現已通過基因序列分析和免疫染色等方法鑒定出10余種酶類。除蛋白酶外，寄生蜂毒液中還存在蛋白酶抑制劑，它們有的直接作用于寄主，也有的起保持或修飾毒囊中其他毒液蛋白活性的作用。

2.1.1寄生蜂毒液蛋白中的酶寄生蜂毒液蛋白中酶的種類眾多（表1），有水解酶、氧化還原酶和轉移酶等，還有一些具有特異性的蛋白酶[22]。研究證明水解酶的種類在毒液蛋白最多，包括常見的磷酸蛋白酶、幾丁質酶、β-葡糖苷酶、酯酶、β-半乳糖苷酶、類酯酶等，它們具有水解酶活性，但在寄主體外試驗時并沒有活性[23]。其中，有關酸性磷酸蛋白酶的研究較多，在蝶蛹金小蜂和瘤姬蜂毒液中，酸性磷酸蛋白酶的主要作用是參與溶酶體的降解與細胞凋亡[24]，酸性磷酸蛋白在繭蜂科毒液中參與寄主營養(yǎng)物質的分解，為寄生蜂幼蟲發(fā)育提供營養(yǎng)，同時也對寄主體內免疫相關蛋白產生去磷酸化作用[25]。還有很多水解酶已從毒液中分離出來，但是它們的作用尚不明確[25]。漆酶是一種金屬氧化酶，與酚氧化酶具有相似的活性，在黑瘤姬蜂的毒液中發(fā)現漆酶具有氧化多巴胺的活性，麗蠅蛹集金小蜂的毒液中也發(fā)現2個漆酶基因[12]。γ-谷氨酰轉移酶可以引起細胞死亡、誘導卵巢凋亡，對寄主雌蟲有去勢作用[26]。另外，特異性的蛋白酶類包括溶血素和幾丁質酶等，溶血素是一種金屬蛋白酶，在寄主體內的作用主要是抑制寄主蛻皮和變態(tài)[27]，幾丁質酶存在于寄生蜂卵的周圍，在寄主中發(fā)揮的主要作用是參與寄主細胞分裂和寄主組織退化，促進寄生蜂幼蟲在寄主體內取食[27]。

表1毒液蛋白中的酶

蛋白或多肽作用物種海藻糖酶釋放烴類物質Ph[27]漆酶氧化Ph[27]絲氨酸蛋白酶蛋白酶、抑制黑化作用Ph[27]酚氧化酶黑化作用Ph[27]溶血素金屬蛋白酶Ph，Ma，Mh[27-28]幾丁質酶幾丁質分解Ph，Ma，Mh[27-28]類天冬氨酰氨基葡萄糖苷酶溶酶體At[32]酸性磷酸酶釋放烴類物質PP，Ph[23，27]丁酰膽堿酯酶細胞溶解Pt[29]γ-谷氨酰轉移酶誘導細胞凋亡、卵巢凋亡Ae[26]組織蛋白酶與溶解酵素有關Ma，Mh[28]硫醇還原酶溶酶體硫醇還原酶Ma，Mh[28]超氧化物歧化酶在體外有果蠅酚氧化酶活性Lb[30]注：縮寫：Ae：Aphidius ervi阿爾蚜繭蜂；At：Asobara tabida反顎繭蜂；Cc：Chelonus near curvimaculatus曲斑甲腹繭蜂；Cr：C. rubecula盤絨繭蜂；Lb：Leptopilina boulardi匙胸癭蜂；Ph：Pimpla hypochondriaca斑痣懸繭蜂；PP：P.puparum蝶蛹金小蜂；Pt：P.turionellae卷蛾黑瘤姬蜂；Ma：Microctonus aethiopoides埃塞食甲繭蜂；Mh：Microctonus hyperodae。

2.1.2毒液蛋白中的蛋白酶抑制劑毒液中具有蛋白酶抑制劑活性的物質大部分是與蛋白酶抑制劑有相同氨基酸序列的多肽，有的氨基酸片段也發(fā)揮蛋白酶抑制劑的作用（表2）[31]。其中，絲氨酸蛋白酶抑制劑主要作用是抑制寄主黑化作用，它們是通過抑制酚氧化酶抑制劑在毒囊中發(fā)揮作用，與對毒囊組織結構有潛在破壞作用的蛋白質特異性結合，從而保護毒囊[7，30]。此外，Parkinson等研究發(fā)現瘤姬蜂體內含有4種富半胱氨酸蛋白酶（Cys-rich venom protein 1，2，4，6），它們與PO抑制劑作用相關[27]。

表2毒液蛋白中的蛋白酶抑制劑

蛋白或多肽作用物種富半胱氨酸毒液蛋白1蛋白酶抑制劑Ph[27]富半胱氨酸毒液蛋白2Kunitz蛋白酶抑制劑Ph[27]富半胱氨酸毒液蛋白4Pacifastin蛋白酶抑制劑Ph[27]富半胱氨酸毒液蛋白6蛋白酶抑制劑Ph[27]LbSPNy抑制黑化作用Lb[30]絲氨酸蛋白酶抑制劑抑制黑化作用Lb[30]注：縮寫：Lb：L.boulardi匙胸癭蜂；Ph：P. hypochondriaca斑痣懸繭蜂。

2.1.3毒液蛋白中具有麻痹作用的蛋白質與神經毒素毒液蛋白的麻痹作用多見于外寄生蜂，而外寄生蜂的毒液對寄主的麻痹作用通常是永久性的麻痹，但是研究發(fā)現，內寄生蜂的毒液對寄主也存在暫時性的麻痹作用[27]。毒液蛋白中具有麻痹作用的蛋白有：Pimplin、富半胱氨酸毒液蛋白5、富半胱氨酸毒液蛋白3、Vn4.6、Icarapin、VG3等。毒液中具有麻痹作用的物質具體成分并不確定，其中有的是神經毒素，有的是蛋白質[31]，這些神經毒素在常見的有毒動物如蛇（Dendroaspis polylepis）、芋螺（Cone Snail）、蜜蜂（Apis mellifica）等體內均有發(fā)現，在寄生蜂的體內就發(fā)現了與這些毒素具有相似序列的蛋白質和多肽（表3）[22]。

表3毒液蛋白中具有麻痹作用的蛋白質與神經毒素

蛋白或多肽作用物種富半胱氨酸毒液蛋白5類芋螺毒素Ph[27]Vn4.6類芋螺毒素Cr[34]VG3類火蟻過敏原Ma，Mh[28]富半胱氨酸毒液蛋白3類芋螺毒素Ph[27]Pimplin麻痹作用Ph[27]Icarapin類蜜蜂過敏源Ma，Mh[28]注：縮寫：Cr：C. rubecula盤絨繭蜂；Ph：P. hypochondriaca斑痣懸繭蜂；Ma：Mi.aethiopoides埃塞食甲繭蜂；Mh：M.hyperodae。

2.1.4毒液蛋白中其他蛋白質毒液中還含有很多其他蛋白質，具有抑制黑化作用、抑制血球蔓延、抑制包囊作用、離子運輸、與PDA基因表達相關聯(lián)等等[36]，詳見表4。

表4毒液蛋白中其他蛋白質

蛋白或多肽作用物種激活蛋白使寄主血細胞變形、抑制包囊Lb[30]Vn1.5促進PDA基因表達Cr[34]鈣網蛋白抑制血球蔓延Mh[28]昆蟲血細胞抗凝蛋白抑制血細胞擴散凝集、抑制包囊Ph[27]Vn50黑化作用抑制劑Cr[34]毒性蛋白，P4Rho-GAP蛋白質影響細胞粘附Lb[30]鐵蛋白鐵結合蛋白Ma，Mh[28]TEGT（基因）抑制細胞凋亡Ma，Mh[28]VG10離子運輸蛋白Ma，Mh[28]VG8熱休克蛋白Ma，Mh[28]Vpr3與抗血清細胞結合Ph[27]Vn.11抑制愈合Pp[23]跨膜四蛋白涉及細胞黏附和能動性Ma，Mh[28]注：縮寫：Cr：C.rubecula盤絨繭蜂；Lb：L.boulardi匙胸癭蜂；Ph：P.hypochondriaca斑痣懸繭蜂；Pp：P.puparum蝶蛹金小蜂；Ma：M.aethiopoides埃塞食甲繭蜂；Mh：M.hyperodae。

2.2毒液中的有機化合物和抗菌活性肽

Skinner等在寄生蜂毒液中發(fā)現多胺、腐胺和少量巴胺成分，多胺的作用是阻礙神經和肌肉質膜陽離子通道；Shimizu等也發(fā)現黏蟲盤絨繭蜂（Apanreles kariyai）的毒液中含有多巴胺和4-羥基苯乙酸[23]。目前有研究證實瘤姬蜂的毒液對大腸桿菌和油菜黃單胞菌有抗菌活性[19]，酈衛(wèi)弟也發(fā)現頸雙緣姬蜂（Diadromus collaris）的毒液對大腸桿菌有活性[35]。

綜上所述，寄生蜂的毒液不僅僅含有蛋白類物質，有機化合物與抗菌活性肽對寄生蜂的寄生也提供了條件。另外，隨寄生蜂卵和毒液一起注入寄主體內的還有萼液中的多分DNA病毒（PDA）、類病毒顆粒和畸形細胞等，所有這些寄生因子相互協(xié)同作用，輔助寄生蜂幼蟲生長發(fā)育[25，36]。

3應用與展望

現階段對寄生蜂毒液功能研究取得了一定的進展，已經明確毒液的最主要作用成分為蛋白質，還包括一些有機化合物，但是關于毒液蛋白的鑒定和具體功能的研究仍處于起步階段。另外，目前大部分毒液蛋白功能的研究都是在寄主體外進行的，而毒液在寄主體內的作用往往是相互協(xié)同，因此作者認為今后關于毒液蛋白功能的研究應該更加側重于毒液各因子間的協(xié)同作用和寄主與寄生蜂之間的互作。

毒液的主要成分，特別是毒液蛋白中的酶、蛋白酶抑制劑和麻痹毒素等在害蟲生物防治和藥理學領域均有很大的應用前景[37]。Khan等已成功將毒液蛋白中的ω-ACTX-Hval轉入植物體內，并且抗蟲效果良好[38]，寄生蜂毒液中的TEGT基因和PDV病毒等基因也可以利用同樣的方法導入植物體內，為害蟲的防治提供新的可能。

目前，已經有實驗室開始探索毒液中生物大分子在寄生蜂發(fā)育過程中的變化，還有實驗室通過毒液蛋白質組分富集得到了之前并未發(fā)現的毒液蛋白，對于寄生蜂毒液的研究還有以下幾方面值得進一步探索：（1）先進的蛋白質組學研究方法已經開始在毒液蛋白的組分分析、鑒定和功能的研究中應用，但是取得的成果并不顯著。（2）許多毒液的組分在藥理學方面都有很廣闊的應用前景，但是目前這方面的研究仍然很薄弱。（3）研究過程中通過解剖毒囊來獲得毒液，由于寄生蜂個體微小，解剖工作費時費力，且毒液若長時間放置會變質，造成成分分析有誤，因此，優(yōu)化寄生蜂毒液的提取方法，進而快速獲得高質量的毒液對后續(xù)研究至關重要。

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