張霏霏，隋汝波，李木子，李桂嵐，趙明奎，張 磊

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血管性癡呆患者彌散張量成像小腦形態(tài)結構變化及其與認知狀態(tài)的關系研究

張霏霏，隋汝波，李木子，李桂嵐，趙明奎，張 磊

121001遼寧省錦州市，錦州醫(yī)科大學(張霏霏，李木子，李桂嵐，趙明奎，張磊)；錦州醫(yī)科大學附屬第一醫(yī)院神經內科(隋汝波)

【摘要】目的應用彌散張量成像(DTI)定量研究血管性癡呆(VD)患者小腦形態(tài)結構的變化并分析其與認知狀態(tài)的關系。方法連續(xù)收集2014年6月—2015年6月在錦州醫(yī)科大學附屬第一醫(yī)院神經內科住院的VD患者20例為VD組，同時期收住院的腦卒中非癡呆(CIND)患者20例為CIND組，體檢健康志愿者20例為對照組。統(tǒng)計3組一般資料及實驗室檢查指標結果；采用簡易精神狀態(tài)檢查表(MMSE)、蒙特利爾認知評估量表(MoCA)評價認知狀態(tài)；行小腦常規(guī)磁共振成像(MRI)和DTI掃描，測定小腦各部分體積及各向異性分數(FA)值。結果3組收縮壓、舒張壓、空腹血糖、三酰甘油(TG)、總膽固醇(TC)、低密度脂蛋白膽固醇(LDL-C)水平比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05)。VD組MMSE、MoCA評分較對照組和CIND組降低(P<0.05)；對照組與CIND組MMSE、MoCA評分比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05)。VD組左側小腦后葉下部體積較對照組和CIND組減小(P<0.05)，VD組左側小腦后葉下部體積較右側減小(P<0.05)。VD組左側小腦中腳FA值較對照組和CIND組降低(P<0.05)，VD組左側小腦中腳FA值較右側降低(P<0.05)。VD組左側小腦后葉下部體積分別與MMSE、MoCA評分呈正相關(r=0.913，P<0.001；r=0.872，P<0.001)；VD組左側小腦中腳FA值分別與MMSE、MoCA評分呈正相關(r=0.845，P=0.005；r=0.789，P=0.005)。結論VD患者DTI小腦形態(tài)結構發(fā)生了改變且這種變化與認知狀態(tài)相關，小腦可能參與了VD的發(fā)生。

【關鍵詞】癡呆,血管性；彌散張量成像；小腦；認知

張霏霏，隋汝波，李木子，等.血管性癡呆患者彌散張量成像小腦形態(tài)結構變化及其與認知狀態(tài)的關系研究[J].中國全科醫(yī)學，2016，19(17)：2099-2105.[www.chinagp.net]

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血管性癡呆(vascular dementia,VD)是由于腦血管疾病導致的認知功能下降，是繼阿爾茨海默病之后導致癡呆的第二大常見原因[1]。然而，迄今為止VD的發(fā)病機制仍不十分清楚，各種指南尚未有高級別推薦的治療藥物。因此進一步深入研究VD的發(fā)病機制，探索新的治療方案，具有一定的理論和現實意義。近年的大量研究證實，小腦在認知功能、情感、精神分裂方面發(fā)揮著重要的作用[2]，小腦損害也可引起認知功能與情感的改變[3]。本課題組前期的實驗性研究證實，小腦參與了腦卒中后抑郁的發(fā)生[4]，并且電刺激腦卒中后抑郁大鼠的小腦頂核能顯著減輕小腦損傷而改善抑郁狀態(tài)[5]。更進一步的研究發(fā)現，VD大鼠的小腦頂核也發(fā)生了顯著改變，即VD大鼠小腦頂核活化型含半胱氨酸的天冬氨酸蛋白水解酶3(Caspase-3)、多聚腺苷二磷酸核糖聚合酶1(PARP-1)的表達明顯增加，尼氏染色可見VD組大鼠小腦頂核神經元數量較假手術組明顯減少[6]。陳松盛等[7]研究證實，電刺激小腦頂核可以改善VD大鼠的認知功能。由此推測，小腦可能參與了VD的發(fā)病，并可能是VD重要的發(fā)病機制之一。故本研究通過彌散張量成像(DTI)技術進一步從臨床上證實VD患者小腦的形態(tài)結構發(fā)生了改變，并分析這種改變與認知狀態(tài)的關系。

1資料與方法

1.1臨床資料

1.1.1VD組連續(xù)收集2014年6月—2015年6月在錦州醫(yī)科大學附屬第一醫(yī)院神經內科住院的VD患者20例為VD組。入組標準：(1)經顱腦磁共振成像(MRI)掃描證實為右側缺血性腦卒中患者，且符合中華醫(yī)學會第四屆全國腦血管病學術會議中華神經科學會制訂的《各類腦血管病診斷要點》缺血性腦卒中診斷標準[8]。(2)嚴格滿足由美國神經系統(tǒng)疾病和卒中研究所(NINDS)-瑞士國際神經科學研究協會(AIREN)制訂的VD診斷標準[9]。(3)腦卒中前無由阿爾茨海默病、帕金森病、亨廷頓舞蹈癥以及其他神經退行性疾病引起的癡呆。(4)神經心理狀態(tài)評估采用簡易精神狀態(tài)檢查表(MMSE)，評分在0～23分，初篩存在癡呆[10]。癡呆按嚴重程度分為3級：輕度癡呆：MMSE評分21～23分；中度癡呆：MMSE評分10～20分；重度癡呆：MMSE評分≤9分。(5)缺血指數量表(HIS)評分≥7分，為診斷VD的準確指標[11]。(6)蒙特利爾認知評估量表(MoCA)評分為0～25分[12]。排除標準：(1)既往有記憶力或其他認知功能障礙，但影像上沒有明顯的缺血性病灶。(2)由創(chuàng)傷、腫瘤、感染、甲狀腺功能異常、酗酒等引起的認知功能障礙。(3)嚴重視力、聽力障礙以及失語，影響檢查或不能配合完成癡呆量表評定。(4)伴焦慮、抑郁、精神障礙及意識障礙。

1.1.2腦卒中非癡呆(CIND)組連續(xù)收集同時期收住院的與VD組患者年齡、受教育年限相匹配的CIND患者20例為CIND組，符合中華醫(yī)學會第四屆全國腦血管病學術會議中華神經科學會制訂的《各類腦血管病診斷要點》缺血性腦卒中診斷標準[8]，并經顱腦MRI掃描證實為右側缺血性腦卒中患者，但經MMSE和MoCA評分，排除癡呆狀態(tài)。排除標準：MMSE評分≥23分，MoCA評分≥26分。

1.1.3對照組收集同時期與VD組患者年齡、受教育年限相匹配的體檢健康志愿者20例為對照組，無癡呆家族史、無顱腦創(chuàng)傷史及腦器質性疾病史，均為右利手。經MMSE和MoCA評分排除癡呆狀態(tài)。

對照組、CIND組、VD組性別、年齡及受教育年限比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05，見表1)。本研究經錦州醫(yī)科大學附屬第一醫(yī)院醫(yī)學倫理委員會審查同意，患者均知情同意(《錦州醫(yī)科大學附屬第一醫(yī)院醫(yī)學倫理委員會審查表》《知情同意書》《受試者同意聲明》見本刊官網www.chinagp.net電子期刊相應文章附件)。

表13組性別、年齡及受教育年限比較

Table 1Comparison of gender,age and educational years among the three groups

組別例數性別(男/女)年齡(x±s,歲)受教育年限(x±s,年)對照組2010/1063.4±7.8 9.3±3.0 CIND組2011/965.5±12.010.4±1.8VD組2013/762.4±9.8 9.7±2.6 χ2(F)值0.9500.248a0.485aP值0.6220.7820.621

注：CIND=腦卒中非癡呆,VD=血管性癡呆；a為F值

1.2臨床資料的收集記錄性別、年齡、受教育年限；檢測血壓、空腹血糖、血脂水平；檢查顱腦CT或MRI。

1.3方法

1.3.1認知狀態(tài)的測評所有測試由同一位具有臨床經驗、經過培訓的神經內科醫(yī)生進行雙盲判定。MMSE包括7個方面：時間定向力、地點定向力、即刻記憶、注意力及計算力、延遲記憶、語言、視空間，共30項題目，每項回答正確得1分，總分30分,MMSE具有較高信度和效度[13]。MoCA主要評定執(zhí)行功能、注意力、記憶力、語言能力、視空間能力、抽象思維能力、計算和定向力，總分30分，MoCA具有較高信度和效度[14]。

1.3.2小腦體積的測量采用3.0T磁共振掃描儀(德國西門子，型號：MAGNETOM Verio 3T)采集小腦結構變化，運用BRAINS2軟件[15]對小腦進行勾畫，根據小腦原裂及水平裂對小腦結構進行分割，在矢狀位圖像上被分為前葉、后葉上部、后葉下部，通過多個層面標記對小腦進行準確分割，測量小腦雙側3個部分的體積，每項指標取2次測量的平均值。

1.3.3各向異性分數(fractional anisotropy，FA)值的測量采用自旋回波序列在平行于前后聯和線平面掃描得到DTI。擴散敏感梯度方向25個，擴散敏感系數b=1 000 s/mm2。通過對軸位進行DTI掃描(b=0)，采集參數：重復時間(time of repetition,TR)=17 000 ms，回波時間(time of echo，TE)=85.4 ms，矩陣=240×240，視野(field of view,FOV)=24 cm×24 cm，層厚=2 mm，層間隔=0，掃描層數65層，掃描時間7′39″，像素大小2 mm×2 mm×2 mm。

將DTI的原始數據導入到DTI-Studio軟件(version 2.40,Johns Hopkins University,Baltimore,MD)中，獲得彩色張量圖像和FA圖。采用感興趣區(qū)(ROI)功能在相應橫軸位FA圖上測量雙側小腦上腳、中腳及下腳的FA值，每項指標取3次測量的平均值。ROI的選擇盡量避免不相關組織，且參照彩色張量圖像。所有操作由同一位經驗豐富的放射科醫(yī)師負責，并將圖像存于光盤內，在同一時間測量。

2結果

2.13組實驗室檢查指標比較3組收縮壓、舒張壓、空腹血糖、三酰甘油(TG)、總膽固醇(TC)、低密度脂蛋白膽固醇(LDL-C)水平比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05，見表2)。

2.23組MMSE、MoCA評分比較3組MMSE、MoCA評分比較，差異均有統(tǒng)計學意義(P<0.05)；其中VD組MMSE、MoCA評分較對照組和CIND組降低，差異均有統(tǒng)計學意義(P<0.05)；對照組與CIND組MMSE、MoCA評分比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05，見表3)。

2.33組小腦體積比較3組雙側小腦前葉、后葉上部體積及右側后葉下部體積比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05)；3組左側小腦后葉下部體積比較，差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05)；其中VD組左側小腦后葉下部體積較對照組和CIND組減小，差異均有統(tǒng)計學意義(P<0.05)；對照組與CIND組左側小腦后葉下部體積比較，差異無統(tǒng)計學意義(P>0.05)。3組左側與右側小腦前葉、后葉上部體積，對照組和CIND組左側與右側小腦后葉下部體積比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05)；VD組左側小腦后葉下部體積較右側減小，差異有統(tǒng)計學意義(t=-27.383，P<0.001，見表4)。

Table 3Comparison of the scores of MMSE and MoCA among the three groups

組別例數MMSE評分MoCA評分對照組2029.3±0.828.5±1.4CIND組2028.9±0.928.2±1.6VD組2015.8±4.2ab13.3±3.7abF值91.242125.717P值<0.001<0.001

注：MMSE=簡易精神狀態(tài)檢查表，MoCA=蒙特利爾認知評估量表；與對照組比較，aP<0.05；與CIND組比較，bP<0.05

表2　3組實驗室檢查指標比較±s)

注：TG=三酰甘油，TC=總膽固醇，LDL-C=低密度脂蛋白膽固醇

2.43組小腦FA值比較3組雙側小腦上腳、下腳FA值，右側小腦中腳FA值比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05)；3組左側小腦中腳FA值比較，差異有統(tǒng)計學意義(P<0.05)；其中VD組左側小腦中腳FA值較對照組和CIND組降低，差異均有統(tǒng)計學意義(P<0.05)；對照組與CIND組左側小腦中腳FA值比較，差異無統(tǒng)計學意義(P>0.05)。3組左側與右側小腦上腳、下腳FA值，對照組和CIND組左側與右側小腦中腳FA值比較，差異均無統(tǒng)計學意義(P>0.05)；VD組左側小腦中腳FA值較右側降低，差異有統(tǒng)計學意義(t=-17.566，P<0.001，見表5、圖1，本文彩圖見本刊官網www.chinagp.net電子期刊相應文章附件)。

2.5VD組左側小腦后葉下部體積、左側小腦中腳FA值與MMSE、MoCA評分的相關性VD組左側小腦后葉下部體積分別與MMSE、MoCA評分呈正相關(r=0.913，P<0.001；r=0.872，P<0.001，見圖2、3)；VD組左側小腦中腳FA值分別與MMSE、MoCA評分呈正相關(r=0.845，P=0.005；r=0.789，P=0.005，見圖4、5)。

注：VD=血管性癡呆，CIND=腦卒中非癡呆；橫軸位彩色張量圖像上VD組左側小腦中腳(箭頭所示)FA值降低

圖1　3組患者小腦DTI圖

注：與對照組比較，aP<0.05；與CIND組比較，bP<0.05;與同組右側比較，cP<0.05

表5　3組小腦FA值比較

注：與對照組比較，aP<0.05；與CIND組比較，bP<0.05;與同組右側比較，cP<0.05

注：MMSE=簡易精神狀態(tài)檢查表

圖2VD組左側小腦后葉下部體積與MMSE評分相關性散點圖

Figure 2Scatter plot of the correlation between the volume of the lower section of the left cerebellum posteriorlobe and MMSE score of VD group

注： MoCA=蒙特利爾認知評估量表

圖3VD組左側小腦后葉下部體積與MoCA評分相關性散點圖

Figure 3Scatter plot of the correlation between the volume of the lower section of the left cerebellum posterior lobe and MoCA score of VD group

3討論

目前，VD的發(fā)病率逐年增加，給家庭和社會造成巨大的經濟負擔。然而，迄今為止其發(fā)病機制仍不十分清楚。有研究表明，認知功能障礙的發(fā)生與額葉、頂葉、丘腦的功能改變有關[16-17]。然而，目前據此制定的治療方案對VD的早期預防效果仍不理想。近年來的研究發(fā)現，認知、行為及精神異常者小腦的結構和功能發(fā)生了改變[18]，而VD作為一種特殊的認知功能障礙，筆者猜測其具有相似的機制。本課題組前期研究已經證實，VD大鼠小腦的結構和功能發(fā)生了改變[6]，因此本研究應用DTI技術，從臨床角度對VD進行研究，從而進一步證實小腦參與了VD的發(fā)生。

本研究結果顯示，VD組病灶對側(左側)小腦后葉下部體積明顯小于CIND組和對照組，而小腦前葉、小腦后葉葉上部的體積改變不明顯。本研究進一步發(fā)現，VD組左側小腦后葉下部體積越小，MMSE、MoCA評分越低，即小腦體積與VD患者的認知狀態(tài)相關。目前，國內外關于VD與小腦體積關系的研究較少。Bernard等[19]通過測量不同研究對象小腦體積發(fā)現，小腦體積與認知行為密切相關，認知功能障礙者小腦體積較正常人明顯減小。其中小腦后部區(qū)域體積改變與認知狀態(tài)關系最為密切。本研究結果與之一致。Hellwig等[20]應用MRI技術也證實小腦體積的改變與患者的認知狀態(tài)明顯相關。

注：FA=各向異性分數

圖4VD組左側小腦中腳FA值與MMSE評分相關性散點圖

Figure 4Scatter plot of the correlation between the FA value of the left medipeduncle and MMSE score of VD group

圖5　VD組左側小腦中腳FA值與MoCA評分相關性散點圖

Figure 5Scatter plot of the correlation between the FA value of the left medipeduncle and MoCA score of VD group

本研究通過常規(guī)MRI掃描證實，VD組患者的小腦形態(tài)發(fā)生了改變，即病灶對側(左側)的小腦體積明顯減小。進而，利用DTI技術對VD組患者的小腦結構進行了進一步研究。DTI可以發(fā)現常規(guī)MRI表現正常的白質纖維束的潛在病變[21]，FA值是DTI檢查中常用的定量分析指標，凡是纖維束方向性和完整性存在損害的白質區(qū)域均顯示出FA值降低。本研究結果顯示，VD組左側小腦中腳FA值明顯低于右側，同時VD組左側小腦中腳FA值低于CIND組和對照組，而CIND組與對照組雙側小腦上腳、中腳及下腳FA值無差異。同時本研究還發(fā)現，隨著左側小腦中腳FA值的降低，VD組患者的MMSE、MoCA評分明顯降低，說明患者的認知狀態(tài)與小腦白質微結構損害嚴重程度有關。迄今為止，國內外關于VD與小腦白質損害的研究報道較少。Magnotta等[22]應用DTI對精神分裂癥患者進行研究，結果發(fā)現小腦上腳FA值明顯降低，通過大腦-腦橋-小腦環(huán)路引起小腦白質結構的改變，從而導致精神疾病的發(fā)生。本研究并未發(fā)現VD患者小腦上腳FA值發(fā)生改變，可能由于研究對象的選取不同，因而導致小腦損傷部位有所不同。

此外，本研究發(fā)現，VD組患者由于右側缺血性腦卒中病灶使右側大腦半球發(fā)生了損害，卻導致左側小腦體積減小及左側小腦中腳FA值降低，推測這種現象可能與“交叉性小腦神經功能聯系不全(crossed cerebellar diaschisis，CCD)”有關。CCD是指幕上腦損傷導致的對側小腦半球血流量下降，進一步影響對側小腦半球神經元活性及新陳代謝的現象。CCD發(fā)生的解剖學基礎是皮質-腦橋-小腦(cortical-pons-cerebellum，CPC)通路的受損[23]。CPC是連接大腦皮質與對側小腦半球最主要的一種白質纖維束，由皮質發(fā)出后沿白質纖維經腦橋的小腦中腳交叉到對側小腦半球。VD患者的缺血性病灶使CPC通路上軸突的完整性遭到破壞，繼而引起軸突的沃勒變性，造成此通路中斷，損害了小腦白質纖維束的完整性及方向性，使對側小腦半球不能接受到來自大腦皮質的興奮性沖動，引起對側小腦半球神經元新陳代謝和血流量下降，進而導致小腦體積的減小[24-25]。

綜上所述，本研究證實VD患者小腦后葉下部體積及小腦中腳FA值明顯降低，并且這種改變與認知狀態(tài)相關。因此，提示小腦有可能參與了VD的發(fā)生。本研究為深入研究VD的發(fā)病機制提供了新的思路，為進一步探討VD的治療方案提供了新的線索。由于MMSE、MoCA評分具有一定的主觀性且本研究樣本量偏小，尚需要今后進一步擴大樣本量深入研究。另外，本研究僅對VD患者小腦形態(tài)結構的改變進行了探討，未能從神經生化水平對VD患者的小腦功能進行研究，仍需進一步研究。

作者貢獻：張霏霏進行課題設計與實施、資料收集整理、撰寫論文、成文并對文章負責；隋汝波進行質量控制及審校；李木子進行課題實施、評估、資料收集；李桂嵐進行統(tǒng)計學分析與量表評定；趙明奎進行多模式影像資料收集與整理；張磊進行量表評定。

本文無利益沖突。

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(本文編輯：陳素芳)

Morphological Changes of Cerebellar Structure Shown by Diffusion Tensor Imaging of Patients With Vascular Dementia and Its Correlation With Cognitive State

ZHANGFei-fei,SUIRu-bo,LIMu-zi,etal.

JinzhouMedicalUniversity,Jinzhou121001,China

【Abstract】ObjectiveTo investigate the morphological changes of cerebellar structure shown by diffusion tensor imaging(DTI) of patients with vascular dementia(VD) and its correlation with cognitive state.MethodsTwenty hospitalized VD patients were collected as VD group and other twenty stroke inpatients without dementia were collected as CIND group from the Neurology Department of the First Affiliated Hospital of Liaoning Medical University from June 2014 to June 2015.Twenty healthy volunteers were collected as control group.The general data and laboratory examination indexes of the three groups were collected.The cognitive functions were assessed by Mini-Mental State Examination(MMSE) and Montreal Cognitive Assessment(MoCA).All subjects received routine MRI and DTI examination to determine the volume and fractional anisotropy(FA) value of each part of cerebellum.ResultsThe three groups were not significantly different in systolic pressure,diastolic pressure,fasting blood glucose,TG,TC and LDL-C (P>0.05).VD group was lower than control group and CIND group in the scores of MMSE and MoCA(P<0.05);control group and CIND group were not significantly different in the scores of MMSE and MoCA (P>0.05).The volume of the lower section of the left posterior lobe of VD group was smaller than that of control group and CIND group(P<0.05),and VD group had smaller volume of the lower section of the left posterior lobe than the right posterior lobe(P<0.05).VD group was lower than control group and CIND group in FA value of the left medipeduncle (P<0.05),and had lower FA value of the left medipeduncle than the right medipeduncle (P<0.05).The volume of the lower section of the left posterior lobe of VD group was positively correlated with the scores of MMSE and MoCA (r=0.913，P<0.001；r=0.872，P<0.001);FA value of the left medipeduncle of VD group was positively correlated with the scores of MMSE and MoCA (r=0.845，P=0.005；r=0.789，P=0.005).ConclusionChanges happen in the morphological changes of cerebellar structure of VD patients shown by DTI,and have positive correlation with cognitive state.Cerebellum may be involved in the development of VD.

【Key words】Dementia,vascular；Diffusion tensor imaging；Cerebellum；Cognition

基金項目:國家自然科學基金資助項目(81371461)；遼寧省自然科學基金資助項目(2013022018)；遼寧省科學技術計劃項目(2012225019)；遼寧醫(yī)學院青年基金(Y2012Z014)

通信作者：隋汝波，121001遼寧省錦州市，錦州醫(yī)科大學附屬第一醫(yī)院神經內科；E-mail：suirubo521@aliyun.com

【中圖分類號】R 743

【文獻標識碼】A

doi：10.3969/j.issn.1007-9572.2016.17.022

(收稿日期：2015-11-14；修回日期：2016-04-16)

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