孫會婷, 江　莎, 劉婧敏, 郭亞嬌, 沈廣爽, 古　松

南開大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，天津　300071

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青藏高原不同海拔3種菊科植物葉片結(jié)構(gòu)變化及其生態(tài)適應(yīng)性

孫會婷, 江莎, 劉婧敏, 郭亞嬌, 沈廣爽, 古松*

南開大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，天津300071

摘要:采用常規(guī)石蠟制片技術(shù)和顯微觀察方法，對分布于青藏高原祁連山東部山地冷龍嶺3600—4400 m不同海拔高度的蒲公英(Taraxacum mongolicum Hand-Mazz)、火絨草(Leontopodium leontopodioides (Willd.) Beauv)和美麗風(fēng)毛菊(Saussurea superba Anthony)的葉片形態(tài)解剖結(jié)構(gòu)進行了研究，并探討了其對海拔高度的響應(yīng)及生態(tài)適應(yīng)性。結(jié)果表明：隨海拔高度的升高，3種植物氣孔器外拱蓋內(nèi)緣、角質(zhì)層紋飾、氣孔與表皮細胞的位置關(guān)系以及上、下表皮氣孔器內(nèi)緣呈現(xiàn)不同的變化趨勢；火絨草上、下表皮氣孔密度隨海拔升高而增加，而蒲公英和美麗風(fēng)毛菊的氣孔密度則降低；3種植物上、下表皮氣孔指數(shù)隨海拔高度的增加均未出現(xiàn)規(guī)律性變化；3種植物葉片厚度、上下表皮厚度、上下角質(zhì)層厚度、柵欄細胞系數(shù)均隨海拔升高而增加；解剖學(xué)指標(biāo)之間大多呈明顯的協(xié)同進化；葉片結(jié)構(gòu)，尤其是氣孔密度對海拔高度變化表現(xiàn)出較大的可塑性。研究表明3種植物采取不同的響應(yīng)機制來適應(yīng)海拔高度的變化，植物對高原環(huán)境變化的適應(yīng)具有多樣性。

關(guān)鍵詞：海拔高度；協(xié)同進化；可塑性；青藏高原

青藏高原平均海拔在4000 m 以上，是世界上平均海拔最高的高原。青藏高原獨特的氣候特點：高寒缺氧、太陽輻射強烈、CO2分壓低、晝夜溫差大等使在如此極端環(huán)境中生存的植物體必然會形成特殊的形態(tài)結(jié)構(gòu)來適應(yīng)環(huán)境[1]。近年來，以特定的生境、連續(xù)分布的高山植物為研究點，通過海拔梯度上植物葉片性狀與環(huán)境因子相互關(guān)系來研究環(huán)境變化，已成為研究全球氣候變化的熱點之一[2- 3]。

海拔高度變化對植物葉片解剖結(jié)構(gòu)的影響，近年來已取得了一些研究成果。李有忠等[4]對生長在不同海拔高度的6種植物的葉片內(nèi)部結(jié)構(gòu)進行了比較，結(jié)果表明不同植物葉片對環(huán)境中的某個或某些生態(tài)因子敏感程度有所不同。馬建靜等[5]通過對青藏高原高寒草地和內(nèi)蒙古高原溫帶草地主要雙子葉植物葉片解剖特征的比較研究，進一步探討了兩地植物葉片結(jié)構(gòu)的差異及其對環(huán)境因子的響應(yīng)。施海燕等[6]的研究結(jié)果表明：隨著海拔高度的升高，植物葉片總厚度、柵欄組織厚度和海綿組織厚度均增加。目前，多數(shù)研究是用一些解剖學(xué)術(shù)語對不同海拔高度的葉片形態(tài)解剖結(jié)構(gòu)特征進行了描述，沒有解剖學(xué)數(shù)量指標(biāo)的測定與分析，而全面系統(tǒng)地對青藏高原不同海拔高度的植物葉片形態(tài)解剖結(jié)構(gòu)及其對環(huán)境響應(yīng)的研究鮮為報道。

本文對分布于青藏高原冷龍嶺不同海拔高度的3種菊科植物葉片進行了形態(tài)及解剖結(jié)構(gòu)的觀察，并對解剖學(xué)指標(biāo)進行數(shù)量化測定和分析，闡明其葉片解剖結(jié)構(gòu)對隨海拔高度變化的響應(yīng)，并探討分析其生態(tài)適應(yīng)性，以期為高山植物功能生態(tài)學(xué)的研究提供參考依據(jù)。

1材料與方法

1.1材料1.1.1研究地概況

冷龍嶺(101°12′—102°12′ E，37°15′—37°30′ N)位于青海省海北藏族自治州門源回族自治縣東北，為祁連山脈東段的第一山，是我國青藏高原高寒區(qū)和西北荒漠區(qū)的過渡區(qū)。冷龍嶺最高峰——崗什卡峰海拔5254.5 m，本區(qū)多年平均降水量410.0 mm，年均溫度為0℃； 8月為最濕潤月(多年平均降水量為93 mm)；最熱月(7月)的年均溫度為11.4℃(1951—2006年)[7]。

1.1.2實驗材料

在植物生長旺季的7—8月，在冷龍嶺東段南麓坡地3600—4400 m不同海拔高度上采集3種菊科植物的新鮮成熟葉片：在每個海拔高度處隨機選取10—15株發(fā)育程度相近的成熟植株，在植株中部相同的位置采集健康成熟的葉片3—5片，然后在葉片中部以主脈為中心剪取5 mm × 5 mm大小的樣品，經(jīng)FAA固定液(90 mL 70%乙醇+5mL甲醛+5mL冰乙酸)固定，帶回實驗室后放入4℃的冰箱中保存。每一樣品的測量數(shù)量為3，共30個視野。植物及采集地點海拔高度信息見表1。

表1　植物種和海拔高度

1.2實驗方法1.2.1掃描電鏡(SEM)觀察

將FAA固定液中的樣品放入4%戊二醛中固定1h，磷酸緩沖液漂洗3次后轉(zhuǎn)移到1%鋨酸內(nèi)再次固定，磷酸緩沖液漂洗后經(jīng)乙醇系列脫水，自然干燥后的樣品固定于樣品臺上，噴金后在Hitachi S-3500N掃描電鏡下觀察并照相。

1.2.2石蠟制片

材料經(jīng)FAA固定、乙醇系列脫水、二甲苯透明、浸蠟并包埋，利用旋轉(zhuǎn)切片機切片，切片厚度8μm，番紅-固綠對染，中性膠封片[8]。OLYMPUS BX53光學(xué)顯微鏡(LM)下觀察并照相，同時利用CellSens軟件測量各項解剖學(xué)指標(biāo)。

1.2.3表皮微形態(tài)觀察

取經(jīng)FAA固定后的植物葉片，用50%的乙醇沖洗后，放入25%的次氯酸鈉溶液中浸泡1—2h，待葉片發(fā)白后，蒸餾水沖洗，在解剖鏡下用解剖針剝離上下表皮，水封后制成臨時裝片。Olympus BX53光學(xué)顯微鏡(LM)觀察并照相。

1.3指標(biāo)測量1.3.1柵欄系數(shù)(CP)

CP=PT/ST

式中，PT為柵欄組織厚度，ST為海綿組織厚度。

1.3.2柵欄細胞系數(shù)：是單個柵欄細胞自身的長軸與短軸之比。

1.3.3細胞表面積(CA)和細胞體積(CV)[9]

CA=π×CW×(2CL+CW)/2

CV=π×(CW/2)2×CL(0.38+0.117CL/CW)

式中，CW代表葉肉細胞的寬度；CL為第一層?xùn)艡诩毎L度

1.3.4氣孔密度(SD)和氣孔指數(shù)(SI)[10]

SD=N/S

SI=SD/(SD+ED)

式中，N為單個視野內(nèi)氣孔個數(shù)；S表示單個視野面積；ED指表皮細胞密度。

1.3.5氣孔器面積SA[11]

SA=1/4×3.14×SL×SW

式中，SL指氣孔器長；SW指氣孔器寬。

1.3.6可塑性指數(shù)PI[12]

PI=1-x/X

式中，x為各種群中的最小平均值；X為各種群中的最大平均值。

1.4數(shù)據(jù)分析

利用Excel(2010版)軟件對葉片解剖學(xué)指標(biāo)和氣孔參數(shù)進行計算，利用SPSS 20.0軟件，采用One-way ANOVA法分析不同海拔高度的葉片解剖學(xué)特征和氣孔參數(shù)的差異。采用Pearson相關(guān)分析來檢驗葉片各解剖學(xué)特征與海拔的相關(guān)性。

2實驗結(jié)果

2.1表皮細胞和氣孔的形態(tài)特征

3種植物上下表皮角質(zhì)層紋飾、氣孔與表皮細胞的位置關(guān)系、氣孔外拱蓋內(nèi)緣特征、表皮細胞特征和氣孔器特征隨海拔升高產(chǎn)生不同的變化(表2)。

表2　不同海拔高度掃描電鏡和光學(xué)顯微鏡下表皮微形態(tài)特征

→表明指從低海拔到高海拔的變化趨勢；3600, 3800, 4000, 4200, 4400分別指不同的海拔高度(m)

2.2氣孔參數(shù)數(shù)量化指標(biāo)

蒲公英和美麗風(fēng)毛菊上下表皮氣孔密度SD(圖1)隨海拔高度的增加而呈現(xiàn)降低趨勢?；鸾q草上表皮SD隨海拔增加呈現(xiàn)明顯的增加；其下表皮SD隨海拔增加呈現(xiàn)先降低后增加的變化，各海拔高度間差異顯著。

蒲公英上下表皮氣孔指數(shù)SI(圖2)變化趨勢相反。上表皮除海拔4000 m和4200 m兩者之間差異不顯著外，其余各海拔間差異顯著；下表皮除海拔3600 m和4000 m之間差異不顯著外，其余各海拔間差異顯著?；鸾q草上表皮隨海拔高度的增加而明顯增加，海拔3800 m和4400 m的SI差異不顯著；其下表皮SI隨海拔的增加先增加后降低的變化,各海拔之間差異顯著。美麗風(fēng)毛菊上表皮SI隨海拔的增加先降低后增加的趨勢，各海拔高度間差異顯著；其下表皮SI與上表皮具有同樣的變化趨勢，海拔3800 m明顯低于其它海拔。

圖1　3種植物上、下表皮氣孔密度隨海拔高度的變化Fig.1　Changes of stomatal density in upper and lower epidermis of leaves of the three plants with altitude changing

圖2　3種植物上、下表皮氣孔指數(shù)隨海拔高度的變化Fig.2　Changes of stomatal index in upper and lower epidermis of leaves of the three plants with altitude changing

圖3　3種植物上、下表皮氣孔器面積隨海拔高度的變化Fig.3　Changes of stomatal apparatus area in upper and lower epidermis of leaves of the three plants with altitude changinga1、b1、c1/ a2、b2、c2/ a3、b3、c3，分別指蒲公英、火絨草和美麗風(fēng)毛菊的各個指標(biāo)隨海拔變化有顯著性差異(P<0.05)

蒲公英上、下表皮氣孔器面積SA(圖3)隨海拔高度的增加而增加，4個海拔之間差異顯著?；鸾q草上、下表皮SA隨海拔高度的增加而增加，前者海拔3600 m明顯低于其它兩個海拔，后者3個海拔間差異顯著。美麗風(fēng)毛菊上、下表皮SA隨海拔高度的增加先增加后降低的趨勢，各個海拔高度間差異顯著。

2.3葉片解剖學(xué)數(shù)量化指標(biāo)

3種植物的解剖學(xué)數(shù)量化指標(biāo)隨海拔高度的變化(表3—表5)表明：蒲公英的各項指標(biāo)均隨海拔升高而增大；火絨草除柵欄系數(shù)、海綿組織厚度與葉厚之比外，其余各項指標(biāo)變化趨勢同蒲公英；美麗風(fēng)毛菊除柵欄系數(shù)、柵欄細胞系數(shù)、上下角質(zhì)層厚度和上下表皮厚度隨海拔升高而增加，其余各項指標(biāo)均隨海拔升高而減小。

表3　不同海拔高度蒲公英葉片解剖學(xué)數(shù)量化指標(biāo)

表4　不同海拔高度火絨草葉片解剖學(xué)數(shù)量化指標(biāo)

表5　不同海拔高度美麗風(fēng)毛菊葉片解剖學(xué)數(shù)量化指標(biāo)

2.4解剖學(xué)特征相關(guān)性分析

對3種植物葉片的各解剖學(xué)指標(biāo)(葉片總厚度、上下表皮厚度、上下角質(zhì)層厚度、柵欄厚度、柵欄細胞系數(shù)、海綿組織厚度、柵欄系數(shù)、葉肉表面積和體積)的Pearson相關(guān)分析結(jié)果表明：蒲公英(表6)除了海綿組織厚度與柵欄系數(shù)相關(guān)性不顯著之外，其他解剖指標(biāo)之間均呈顯著相關(guān)性(P< 0.01)；火絨草(表7)除了柵欄細胞系數(shù)與葉肉表面積和體積相關(guān)性不顯著之外，其他解剖指標(biāo)之間均呈顯著相關(guān)性(P< 0.01)；美麗風(fēng)毛菊(表8)各個解剖指標(biāo)之間均呈顯著相關(guān)性(P< 0.01)。

表6　蒲公英葉解剖特征相關(guān)性分析

**指有極顯著相關(guān)性(P<0.01)；*指有顯著相關(guān)性(P<0.05)

表7　火絨草葉解剖特征相關(guān)性分析

**指有極顯著相關(guān)性(P<0.01)；*指有顯著相關(guān)性(P<0.05).

表8　美麗風(fēng)毛菊葉解剖特征相關(guān)性分析

**指有極顯著相關(guān)性(P<0.01)；*指有顯著相關(guān)性(P<0.05)

2.5葉片可塑性分析

葉片解剖指標(biāo)(上表皮厚度、下表皮厚度、上表皮氣孔密度及下表皮氣孔密度、柵欄厚度、海綿厚度、柵欄細胞系數(shù)及葉片厚度)的可塑性分析結(jié)果表明3種植物的葉片結(jié)構(gòu)表現(xiàn)出較大的可塑性(表9)。其中，蒲公英和火絨草的上、下表皮氣孔密度可塑性顯著高于表皮厚度可塑性；美麗風(fēng)毛菊的海綿組織厚度可塑性最大。不同植物同一指標(biāo)相比較，蒲公英的上、下表皮厚度和上表皮氣孔密度最大；而3種植物中，火絨草的下表皮氣孔密度、柵欄組織厚度、海綿組織厚度、柵欄細胞系數(shù)和葉片厚度最大。

表9　不同海拔高度下3種植物葉片解剖可塑性指數(shù)

3討論

植物及其生長環(huán)境是統(tǒng)一的整體，環(huán)境的長期作用能夠直接影響植物的生態(tài)特征及形態(tài)解剖結(jié)構(gòu)[13]。葉片作為植物體暴露在環(huán)境中面積最大的器官，對環(huán)境的變化表現(xiàn)得更為敏感[14]。

3.1氣孔性狀的生態(tài)適應(yīng)性

在長期的進化過程中，不同和同種植物不同種群的氣孔性狀差異顯著，尤其是對溫度、光照、CO2濃度、水分等環(huán)境因子的變化很敏感[15]。

本研究中，火絨草上、下表皮氣孔密度隨海拔的升高而增加，這與安黎哲等[16]的研究結(jié)果一致。通常，隨著海拔高度的增加，溫度、O2和CO2分壓會降低，植物可能通過增大氣孔密度來加大對O2和CO2的攝入，從而提高光合作用效率，同時改善在較高光強下由于具有較大的葉肉表面積而造成對CO2擴散的阻力[17]，這是植物對高山環(huán)境中低O2和CO2分壓的一種適應(yīng)。但是，蒲公英和美麗風(fēng)毛菊的上、下表皮氣孔密度卻隨海拔的增加而降低，Reddy等[18]認為，溫度增高可以增加葉片氣孔密度，隨海拔高度的增加，氣溫下降，這2種植物很可能通過降低氣孔密度來適應(yīng)高山環(huán)境中的低溫。這說明不同的植物對CO2濃度、光強、溫度等環(huán)境因子的敏感性不同，導(dǎo)致上述植物葉片氣孔密度隨海拔高度增加出現(xiàn)相反的變化趨勢。

本文中的3種植物葉片上、下表皮氣孔指數(shù)隨海拔高度的增加均未出現(xiàn)規(guī)律性變化。Kürschner[19]的研究表明氣孔指數(shù)隨光照強度的增加而保持相對穩(wěn)定，但Poole等[20]的研究表明，氣孔指數(shù)隨光照增強而增加。也有研究指出，氣孔指數(shù)對溫度和CO2變化的反應(yīng)具有穩(wěn)定性[19, 21]。對有些植物來說，水分的增多會使氣孔指數(shù)出現(xiàn)稍微的增加或者減少的現(xiàn)象[22]，但總體來說，水分對氣孔指數(shù)的影響不明顯[23]。本研究結(jié)果說明氣孔指數(shù)對環(huán)境因子的響應(yīng)和適應(yīng)表現(xiàn)的更加復(fù)雜和多樣，因此，要揭示氣孔指數(shù)隨海拔梯度的變化規(guī)律，還需進行更深入的研究。

賀金生等[24]對不同海拔高度的高山櫟(QuercussemecarpifoliaSmith)葉片的形態(tài)結(jié)構(gòu)進行了研究，結(jié)果表明：隨著海拔高度的升高，氣孔數(shù)目減少、氣孔器面積增大。Carpenter和smith[25]認為氣孔器面積主要受溫度、光照和降水的影響。本研究中，蒲公英和火絨草的上下表皮氣孔器面積隨海拔高度的升高呈現(xiàn)出增大的趨勢，這是植物與高原獨特的氣候長期適應(yīng)的結(jié)果。

3.2葉解剖學(xué)特征的生態(tài)適應(yīng)性

段喜華等[26]對分布于青藏高原東部邊緣干旱河谷地區(qū)的不同海拔高度陽坡或半陽坡泡沙參(AdenophorapotaniniiKorsh)葉片進行進行了研究，結(jié)果表明：隨著海拔的升高，角質(zhì)層增厚，這與本研究結(jié)果相一致。角質(zhì)層增厚可以有效地防止強光照射，降低葉片的蒸騰作用，使植物具有較強的抗逆性。本研究結(jié)果進一步證實了植物對高山環(huán)境中的寒冷氣候和強輻射的適應(yīng)。

本研究的3種植物上、下表皮厚度及葉片總厚度均隨海拔的升高而增厚。溫度通常隨海拔的升高而降低，同時空氣越來越稀薄，大氣的保溫作用減弱，不利于熱量的積累和保持，較厚的葉片增強了植物的保溫作用。蔡永立和宋永昌[27]的研究也表明葉片總厚度和上、下表皮厚度隨著海拔的升高而增加是植物對低溫環(huán)境的一種適應(yīng)。葉片厚度的增加，一方面增加了葉肉細胞面積和葉面積之比，有利于減少體內(nèi)水分的過度蒸騰，提高了水分利用效率[6]，另一方面葉片厚度的增加也可以防止強輻射對葉肉細胞造成損傷[28]。本研究結(jié)果說明隨海拔的升高植物葉片增厚是植物對低溫和強輻射的一種適應(yīng)。

本文研究結(jié)果顯示，蒲公英和火絨草的柵欄組織和海綿組織隨海拔升高而增大，而美麗風(fēng)毛菊則相反；而3種植物柵欄系數(shù)和柵欄細胞系數(shù)均隨海拔升高呈增加趨勢。Mendes等[29]的研究指出，發(fā)達的柵欄組織是植物對強輻射的一種適應(yīng)。強輻射和低溫同時存在高山地區(qū)，發(fā)達的柵欄組織也可能是環(huán)境中強輻射和低溫共同作用的結(jié)果。直接而強烈的太陽輻射，使高原植物處于減少葉灼傷和提高光合效率的矛盾之中，較厚的柵欄組織，既可以增加光量子的吸收，提高光合作用效率，又可以減少強光對葉肉的損傷[6, 29]。蔡永立和宋永昌[1]的研究指出，柵欄組織和海綿組織厚度增加都是植物對低溫環(huán)境的反應(yīng)，而李全發(fā)等[30]指出柵欄組織厚度與植物的保水功能關(guān)系密切，海綿組織增加是植物對低溫環(huán)境的適應(yīng)。Rengifo[31]等在CO2濃度控制實驗中發(fā)現(xiàn)柵欄組織、海綿組織厚度及其與葉片厚度的比值與CO2濃度有密切關(guān)系。在一定程度上，柵欄系數(shù)相對較大的植物，凈光合速率較大[32]。

3.3解剖學(xué)特征相關(guān)性和可塑性與生態(tài)適應(yīng)性

結(jié)構(gòu)特征最能體現(xiàn)環(huán)境因子與植物的協(xié)同進化[33]。本研究結(jié)果顯示，雖然3種植物葉片的解剖特征隨海拔高度的變化有所不同，但除了蒲公英的柵欄系數(shù)與海綿組織厚、火絨草的柵欄細胞系數(shù)與葉肉細胞表面積和體積相關(guān)性不顯著外，其它各指標(biāo)相互之間均顯著相關(guān)。由此可知，葉片的解剖學(xué)特征之間存在明顯的協(xié)同進化：較厚的上、下角質(zhì)層厚度對應(yīng)較厚的上、下表皮厚度，但不同的植物在不同海拔高度上表現(xiàn)出的協(xié)同進化又具有種間差異，說明隨著海拔高度的變化，不同的植物采取不同的響應(yīng)機制來適應(yīng)高山惡劣環(huán)境[5]。同時，解剖學(xué)特征的協(xié)同進化也是植物對環(huán)境變化的一個很重要的適應(yīng)策略。

植物的表型可塑性與其生態(tài)適應(yīng)能力密切相關(guān)[34]。較大的表型可塑性可以使植物在資源受到限制、存在各種脅迫的條件下仍能維持必要的生理功能。本文中3種植物，尤其是火絨草葉片的柵欄組織厚度、海綿組織厚度、柵欄細胞系數(shù)和葉片厚度等指標(biāo)較大的可塑性說明這些指標(biāo)能夠通過改變和調(diào)節(jié)光能的吸收和利用效率，忍受高山強烈的輻射，是對青藏高原強紫外線環(huán)境的一種適應(yīng)，加之蒲公英和火絨草具有較大的表皮氣孔密度可塑性，使這兩種植物能夠適應(yīng)較寬范圍的生態(tài)環(huán)境。植物葉片結(jié)構(gòu)上的這種表型可塑性，是它們廣泛分布于不同生境的解剖學(xué)基礎(chǔ)，可以使物種具有更寬的生態(tài)幅，從而占據(jù)更加廣闊的地理空間，成為生態(tài)位理論中的廣幅種。

參考文獻(References):

[1]盧存福, 簡令成, 匡廷云. 高山植物的抗寒抗凍特性. 植物學(xué)通報, 1998, 15(3): 17- 22.

[2]Willis C G, Ruhfel B, Primack R B, Miller-Rushing A J, Davis C C. Phylogenetic patterns of species loss in Thoreau′s woods are driven by climate change. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2008, 105(44): 17029- 17033.

[3]Gedan K B, Bertness M D. Experimental warming causes rapid loss of plant diversity in New England salt marshes. Ecology Letters, 2009, 12(8):842- 848.

[4]李有忠, 賁桂英, 韓發(fā), 師生波. 海拔高度的變化對植物葉片內(nèi)部結(jié)構(gòu)的影響. 青海師范大學(xué)學(xué)報: 自然科學(xué)版, 1995(4): 34- 40.

[5]馬建靜, 吉成均, 韓梅, 張婷芳, 閆雪東, 胡東, 曾輝, 賀金生. 青藏高原高寒草地和內(nèi)蒙古高原溫帶草地主要雙子葉植物葉片解剖特征的比較研究. 中國科學(xué): 生命科學(xué), 2012, 42(2): 158- 172.

[6]施海燕, 王一峰, 王劍虹. 青藏高原不同海拔地7種風(fēng)毛菊屬植物葉片解剖結(jié)構(gòu)的研究. 植物研究, 2009, 29(3): 289- 294.

[7]侯迎, 王乃昂, 張學(xué)敏, 程弘毅, 路俊偉. 基于樹輪資料重建祁連山東段冷龍嶺1848年以來的干濕變化. 山地學(xué)報, 2011, 29(1): 12- 18.

[8]Pandey S, Kumar N, Kushwaha R. Morpho-anatomical and physiological leaf traits of two alpine herbs,PodophyllumhexandrumandRheumemodiin the Western Himalaya under different irradiances. Photosynthetica, 2006, 44(1):11- 16.

[9]Pyankov V I, Kondratchuk A V, Shipley B. Leaf structure and specific leaf mass: the alpine desert plants of the Eastern Pamirs, Tadjikistan. New Phytologist, 1999, 143(1): 131- 142.

[10]Kouwenberg L L R, McElwain J C, Kürschner W M, Wagner F, Beerling D J, Mayle F E, VisscherH. Stomatal frequency adjustment of four conifer species to historical changes in atmospheric CO2. American Journal of Botany, 2003, 90(4): 610- 619.

[11]Wise R R, Sassenrath-Cole G F, Percy R G. A comparison of leaf anatomy in field-grownGossypiumhirsutumandG.barbadense. Annals of Botany, 2000, 86(4): 731- 738.

[12]Gratani L, Covone F, Larcher W. Leaf plasticity in response to light of three evergreen species of the Mediterranean maquis. Trees, 2006, 20(5): 549- 558.

[13]高建平, 王彥涵, 陳道峰. 不同產(chǎn)地華中五味子葉表皮結(jié)構(gòu)和導(dǎo)管分子的解剖學(xué)特征及其與環(huán)境因子的關(guān)系. 西北植物學(xué)報, 2003, 23(5): 715- 723.

[14]祁建, 馬克明, 張育新. 遼東櫟(Quercusliaotungensis) 葉特性沿海拔梯度的變化及其環(huán)境解釋. 生態(tài)學(xué)報, 2007, 27(3): 930- 937.

[15]張立榮, 牛海山, 汪詩平, 李英年, 趙新全. 增溫與放牧對矮嵩草草甸4種植物氣孔密度和氣孔長度的影響. 生態(tài)學(xué)報, 2010, 30(24): 6961- 6968.

[16]安黎哲, 戴怡齡, 陳拓, 徐世健, 張滿效, 劉艷紅, 程國棟. 烏魯木齊河源區(qū)不同海拔的火絨草葉片結(jié)構(gòu)特征的比較研究. 冰川凍土, 2004, 26(4): 474- 480.

[17]Mott K A, Gibson A C, O′leary J W. The adaptive significance of amphistomatic leaves. Plant, Cell and Environment, 1982, 5(6): 455- 460.

[18]Reddy K R, Robana R R, Hodges H F, Liu X J, McKinion J M. Interactions ofCO2enrichment and temperature on cotton growth and leaf characteristics. Environmental and Experimental Botany, 1998, 39(2):117- 129.

[19]Kürschner W M. The anatomical diversity of recent and fossil leaves of the durmast oak(QuercuspetraeaLieblein/Q.pseudocastaneaGoeppert)‐implications for their use as biosensors of palaeoatmospheric CO2levels. Review of Palaeobotany and Palynology, 1997, 96(1/2): 1- 30.

[20]Poole I, Weyers J D B, Lawson T, Raven J A. Variations in stomatal density and index:implications for palaeoclimatic reconstructions. Plant, Cell and Environment, 1996, 19(6):705- 712.

[21]Beerling D J,Royer D L. Reading a CO2signal from fossil stomata. New Phytologist, 2002, 153(3):387- 397.

[22]Tichá I. Photosynthetic characteristics during ontogenesis of leaves. 7. Stomata density and sizes. Photosynthetica, 1982, 16(3): 375- 471.

[23]Dixon M, Thiec D L E, Garrec J P. The growth and gas exchange response of soil-planted Norway spruce [Piceaabies(L.)Karst.] and red oak(QuercusrubraL.) exposed to elevated CO2and to naturally occurring drought. New Phytologist, 1995, 129(2): 265- 273.

[24]賀金生, 陳偉烈, 王勛陵. 高山櫟葉的形態(tài)結(jié)構(gòu)及其與生態(tài)環(huán)境的關(guān)系. 植物生態(tài)學(xué)報, 1994, 18(3): 219- 227.

[25]Carpenter S B, Smith N D. Stomatal distribution and size in southern Appalachian hardwoods. Canadian Journal of Botany, 1975, 53(11): 1153- 1156.

[26]段喜華, 孫立夫, 馬書榮, 祖元剛. 不同海拔高度泡沙參葉片形態(tài)研究. 植物研究, 2003, 23(3): 334- 336.

[27]蔡永立, 宋永昌. 浙江天童常綠闊葉林藤本植物的適應(yīng)生態(tài)學(xué)Ⅰ. 葉片解剖特征的比較. 植物生態(tài)學(xué)報, 2001, 25(1): 90- 98.

[28]李芳蘭, 包維楷, 劉俊華, 吳寧. 岷江上游干旱河谷海拔梯度上白刺花葉片生態(tài)解剖特征研究. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報, 2006, 17(1): 5- 10.

[29]Mendes M M, Gazarini L C, Rodrigues M L. Acclimation ofMyrtuscommunisto contrasting Mediterranean light environments—effects on structure and chemical composition of foliage and plant water relations. Environmental and Experimental Botany, 2001, 45(2):165- 178.

[30]李全發(fā), 王寶娟, 安麗華, 吉成均. 青藏高原草地植物葉解剖特征. 生態(tài)學(xué)報, 2013, 33(7): 2062- 2070.

[31]Rengifo E, Urich R, Herrera A. Water relations and leaf anatomy of the tropical species,JatrophagossypifoliaandAlternantheracrucis, grown under an elevated CO2concentration. Photosynthetica, 2002, 40(3): 397- 403.

[32]Martin P J, Stephens W. Willow growth in response to nutrients and moisture on a clay landfill cap soil.Ⅰ. Growth and biomass production. Bioresource Technology, 2006, 97(3): 437- 448.

[33]劉全宏, 王孝安, 田先華, 肖婭萍. 太白紅杉(Larixchinensis)葉的形態(tài)解剖學(xué)特征與環(huán)境因子的關(guān)系. 西北植物學(xué)報, 2001, 21(5): 885- 893.

[34]周世權(quán), 馬恩偉. 植物分類學(xué). 北京: 中國林業(yè)出版社, 1995.

Structure and ecological adaptability of the leaves of three asteraceae species at different altitudes on the Qinghai-Tibet Plateau

SUN Huiting, JIANG Sha, LIU Jingmin, GUO Yajiao, SHEN Guangshuang, GU Song*

CollegeofLifeScience,NankaiUniversity,Tianjin300071,China

Abstract：To investigate the impacts of climate change on plants, the paraffin section method and microscopic techniques were used to study the morphological and anatomical structures of Taraxacum mongolicum Hand-Mazz, Leontopodium leontopodioides (Willd.) Beauv, and Saussurea superba Anthony leaves. These species are distributed at different altitudes (3600 m to 4400 m) in the eastern part of the Qilian Mountains on the Qinghai-Tibet Plateau. Leaves, as the organs with the largest surface area exposed to the sun and air, are the main photosynthetic organs of most plants, and very sensitive to environmental changes (e.g. light, temperature, moisture etc.). Thus, leaves can exhibit great phenotypic plasticity in response to environmental heterogeneity, as both the external morphology and internal anatomy of a leaf can vary extensively with changes in environmental conditions. The Qinghai-Tibet Plateau is one of the areas most vulnerable to the effects of global climate change, because of its high altitude. In this study, we observed the morphological features of leaves, calculated their anatomical indexes and stomatal parameters, and analyzed the correlation between the anatomical characteristics of the above Asteraceae plants. We also investigated the response and ecological adaptability of these plants to differences in altitude. The results showed that the three plants undergo different changes in the inner margin of the outer stomatal ledge, cuticular ornamentation, relative positions of stomata and epidermal cells, as well as the inter-margin of the upper and lower epidermal stomatal apparatus with increased altitude. The average stomatal density of on upper and lower epidermis of Leontopodium leontopodioides increased with altitude; however, the opposite effect was observed in Taraxacum mongolicumand Saussurea superba. The three plants underwent an irregular change in the stomatal indices of the upper and lower epidermis with the increase in altitude. The area of the stomatal apparatus of the upper and lower epidermis of Taraxacum mongolicum andLeontopodium leontopodioides gradually increased with altitude (there was no significant differences at the 0.05 level in the stomatal apparatus area of upper epidermis of Leontopodium leontopodioides between 3800 m and 4400 m above sea level),while the area of the stomatal apparatus of Saussurea superba first decreased, then increased when the altitude increased from 3600 m to 4000 m. The thicknesses of the leaves, upper and lower epidermis, upper and lower cuticle, and coefficient of the palisade cell increased with altitude. The results indicate the occurrence of a significant co-evolution between most leaf anatomic indexes (for example, upper and lower cuticle thickness and epidermis thickness, palisade tissue thickness and spongy tissue thickness, coefficient of palisade and coefficient of palisade cell, and mesophyll cell area and volume). The anatomical structures of the leaves, and the stomatal density in particular exhibited highly plastic responses to changes in altitude. These results suggest that the anatomical structures responded similarly to altitude change among the three species, and that the co-evolution and plasticity of leaf anatomy were driven by environmental variation. The different plants possess different response mechanisms that allow them to adapt to changes in altitude, which confer adaptability to environmental changes on the Qinghai-Tibet Plateau.

Key Words:altitude; co-evolution; plasticity; Qinghai-Tibet Plateau

DOI:10.5846/stxb201408251679

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: songgu@nanaki.edu.cn

收稿日期:2014- 08- 25; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015- 07- 29

基金項目:國家自然科學(xué)基金項目(31070433)

孫會婷, 江莎, 劉婧敏, 郭亞嬌, 沈廣爽, 古松.青藏高原不同海拔3種菊科植物葉片結(jié)構(gòu)變化及其生態(tài)適應(yīng)性.生態(tài)學(xué)報,2016,36(6):1559- 1570.

Sun H T, Jiang S, Liu J M, Guo Y J, Shen G S, Gu S.Structure and ecological adaptability of the leaves of three asteraceae species at different altitudes on the Qinghai-Tibet Plateau.Acta Ecologica Sinica,2016,36(6):1559- 1570.