姚天華, 朱志紅,*, 李英年, 潘石玉, 孔彬彬, 衛(wèi)欣華, 杜家麗

1 陜西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，西安　710062　2 中國科學(xué)院西北高原生物研究所，西寧　810008

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功能多樣性和功能冗余對高寒草甸群落穩(wěn)定性的影響

姚天華1, 朱志紅1,*, 李英年2, 潘石玉1, 孔彬彬1, 衛(wèi)欣華1, 杜家麗1

1 陜西師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，西安7100622 中國科學(xué)院西北高原生物研究所，西寧810008

摘要:功能多樣性和功能冗余是影響群落穩(wěn)定性的重要因素，但它們對穩(wěn)定性影響的相對強(qiáng)弱尚有爭論。通過在青藏高原高寒矮嵩草(Kobresia humilis)草甸為期6a的刈割(不刈割、留茬3cm、留茬1cm)和施肥(施肥、不施肥)控制實驗對此進(jìn)行了探討。研究結(jié)果顯示，群落穩(wěn)定性隨著功能多樣性和功能冗余的增大而單調(diào)增加，但由于功能多樣性的變異性大于功能冗余的變異性，功能多樣性與物種多樣性間的相關(guān)性強(qiáng)于功能冗余與物種多樣性間的相關(guān)性，功能多樣性與群落穩(wěn)定性間的相關(guān)性也強(qiáng)于功能冗余與群落穩(wěn)定性間的相關(guān)性，因此，盡管功能冗余產(chǎn)生的保險效應(yīng)對維持群落穩(wěn)定性具有促進(jìn)作用，但功能多樣性的互補(bǔ)效應(yīng)對維持群落穩(wěn)定性的作用更大。結(jié)果表明，功能多樣性和功能冗余對群落穩(wěn)定性的相對影響與其變化程度正相關(guān)，功能多樣性與群落穩(wěn)定性的變化具有更緊密的聯(lián)系，能更好地預(yù)測生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的變化。研究為草原生態(tài)系統(tǒng)的可持續(xù)管理提供了重要啟示。

關(guān)鍵詞：高寒草甸；功能多樣性；功能冗余；群落穩(wěn)定性

生物多樣性喪失對生態(tài)系統(tǒng)功能的潛在影響是生態(tài)學(xué)家持續(xù)關(guān)注的熱點問題[1- 2]。大量研究表明，物種多樣性對群落穩(wěn)定性具有正效應(yīng)[3- 8]。由于生態(tài)系統(tǒng)功能由物種的功能屬性決定[9- 10]，物種多樣性(SD)既包括功能多樣性(FD)，也包括功能冗余(FR)[11- 12]。因此，物種多樣性下降或物種喪失引起的植物功能性狀丟失、功能性狀組成變化、或性狀空間維度減小，必將導(dǎo)致功能多樣性和功能冗余發(fā)生改變，進(jìn)而影響群落穩(wěn)定性。但功能多樣性和功能冗余究竟哪個對群落穩(wěn)定性影響較大，仍未達(dá)成共識。盡管理論[13- 15]和實驗[16- 18]研究均證實功能冗余也是維持群落穩(wěn)定性的一個關(guān)鍵特征，但長期以來有關(guān)功能多樣性和功能冗余對群落穩(wěn)定性相對影響的定量研究很少[16]。

功能多樣性是指群落或生態(tài)系統(tǒng)中有機(jī)體功能性狀的值和變化范圍[9- 10，19]，即影響植物功能的形態(tài)、生理或物候性狀的組成與變化[20]，是用來表示種間功能屬性相對差異性和生態(tài)互補(bǔ)性的指標(biāo)，因而在決定生態(tài)系統(tǒng)功能上比物種多樣性具有更為直接的作用[1，21- 24]。功能冗余是指生態(tài)系統(tǒng)中執(zhí)行相似功能的物種的多樣性[11，16]，即群落中具有相似功能性狀物種的飽和程度[12]。由于冗余物種具有相似的生態(tài)功能[25]，可相互取代，其喪失不會影響生態(tài)系統(tǒng)功能[26]。但功能冗余的存在并不意味著冗余物種可有可無，冗余物種對于確保擾動后生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)是必需的[13，27]。因此，功能冗余對于維持生態(tài)系統(tǒng)過程具有保險作用[16，28]。由此可見，作為物種多樣性的兩個重要成分[12]，功能多樣性和功能冗余分別表示種間功能性狀的相異性和相似性，并分別通過生態(tài)互補(bǔ)和保險效應(yīng)影響生態(tài)系統(tǒng)功能。

一般認(rèn)為，當(dāng)功能多樣性隨物種多樣性增加表現(xiàn)為飽和增加模式，就預(yù)示存在功能冗余[16，29- 30]。但這種定性描述并不能量化生態(tài)梯度上不同群落的功能冗余程度[16]。de Bello等提出的方法[12]為量化功能冗余，并研究功能多樣性和功能冗余與群落穩(wěn)定性間的關(guān)系奠定了基礎(chǔ)。該方法是將Simpson物種多樣性指數(shù)(SD)分為功能多樣性(FD)和功能冗余(FR)兩部分，即SD=FD+FR[12]，反映出物種多樣性是產(chǎn)生功能多樣性和功能冗余的基礎(chǔ)，通過計算一個群落的Simpson物種多樣性指數(shù)和功能多樣性，就能確定其功能冗余的大小。de Bello等認(rèn)為，SD是潛在的最大FD或FR[12]。因為當(dāng)群落物種具有完全不同的功能性狀而表現(xiàn)出功能唯一性時，F(xiàn)R=0，SD=FD[12]，任何物種的喪失都會對群落穩(wěn)定性造成顯著影響，就像鉚釘假說(rivet hypothesis)預(yù)測的那樣[28]，群落穩(wěn)定性應(yīng)完全依賴于功能多樣性；與之相反，當(dāng)所有物種的功能性狀相同而表現(xiàn)出功能完全重疊時，F(xiàn)D=0，SD=FR[12]，物種豐富度越高，功能冗余就越大[14]，群落穩(wěn)定性應(yīng)完全依賴于功能冗余。然而，自然群落中FD或FR的大小應(yīng)處于上述兩種極端情況之間，共同維持著群落穩(wěn)定性。但Valone和Barber[18]認(rèn)為功能冗余產(chǎn)生的保險效應(yīng)并非維持陸生群落穩(wěn)定性的強(qiáng)有力機(jī)制，因為物種對環(huán)境波動主要表現(xiàn)為同步響應(yīng)而非保險效應(yīng)所要求的異步響應(yīng)。與此觀點相反，Pillar等人對巴西南部放牧草地的研究顯示[16]，物種多樣性對群落穩(wěn)定性的維持作用僅來自功能冗余的保險效應(yīng)，功能冗余越高，植物功能性狀組成在擾動前后也更相似[16]，且功能冗余與物種多樣性的正相關(guān)性(R=0.769,P=0.0001)強(qiáng)于功能多樣性與物種多樣性的正相關(guān)性(R=0.537,P=0.0026)，而功能多樣性對穩(wěn)定性無影響[16]。可以注意到，該研究所用草地放牧歷史較長[16]，植物對放牧選擇壓力的趨同響應(yīng)產(chǎn)生的內(nèi)在冗余[30]可能是功能冗余成為維持群落穩(wěn)定性主要動力的原因。另外，該實驗研究僅持續(xù)1a，功能多樣性的變化小于功能冗余的變化[16]，也可能是造成功能多樣性對穩(wěn)定性無影響的原因。就SD=FD+FR來說，盡管在特定環(huán)境和擾動條件下SD的變化是引起FD和FR變化的首要因素，但FD和FR的變化程度不一定相同，甚至可能出現(xiàn)其中一個變化，另一個保持相對不變的情況。因此，在物種多樣性與群落穩(wěn)定性正相關(guān)[3- 8]的前提下，根據(jù)上述分析以及Pillar等人的研究結(jié)果[16]，可做如下推測：功能多樣性和功能冗余中變異性較高者更有可能對群落穩(wěn)定性產(chǎn)生較大影響，因為具有較高變異性的成分就意味著對物種多樣性的生態(tài)系統(tǒng)功能效應(yīng)產(chǎn)生更大影響。因此，功能多樣性和功能冗余對群落穩(wěn)定性的相對影響應(yīng)該與其在特定環(huán)境或擾動條件下的變化程度正相關(guān)。

通過在青藏高原高寒草甸為期6a(2007—2012年)的一項刈割和施肥控制實驗，采用de Bello等人的計算方法[12]量化功能冗余，研究了功能多樣性和功能冗余對群落穩(wěn)定性的相對影響。高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)作為青藏高原最重要的自然生態(tài)系統(tǒng)類型之一，是全球變化的敏感區(qū)和生物多樣性重點保護(hù)區(qū)，長期受放牧家畜的強(qiáng)烈影響，加之地處高寒，雖然土壤有機(jī)質(zhì)豐富，但其礦化率較低，可利用養(yǎng)分缺乏，不能滿足植物生長需要[31]，施用化肥就成為高寒草甸改良和管理中的常見措施。但長期施肥在提高生產(chǎn)力的同時，也會降低物種豐富度[32]。適度放牧雖能提高物種豐富度，但普遍存在的過度放牧仍是導(dǎo)致高寒草甸退化的最重要因子。因此，放牧擾動強(qiáng)度和土壤養(yǎng)分獲得性的變化是影響該生態(tài)系統(tǒng)最重要的兩種因素?，F(xiàn)有研究表明，刈割和施肥能分別增加和減小高寒草甸的物種多樣性、群落穩(wěn)定性[33]和功能多樣性[34]。物種多樣性與群落穩(wěn)定性正相關(guān)，刈割和施肥能分別提高和降低多樣性對穩(wěn)定性的影響[33]。功能多樣性隨物種多樣性增加表現(xiàn)為減速遞增模式，群落存在一定的功能冗余[35]。這說明功能多樣性和功能冗余都可能提高該群落的穩(wěn)定性，但兩者促進(jìn)群落穩(wěn)定性效應(yīng)的差異目前并不明確。通過研究該群落功能多樣性和功能冗余在刈割擾動和土壤養(yǎng)分梯度上的變化及其與群落穩(wěn)定性的關(guān)系，有助于深入揭示高寒草甸在這兩種重要外部因子影響下群落結(jié)構(gòu)的變化及其影響生態(tài)系統(tǒng)功能的機(jī)制。本研究待檢驗的2個假定是：(1)由于刈割和施肥能分別增加和降低物種多樣性，因而也能通過增加或降低功能多樣性和功能冗余提高或降低群落穩(wěn)定性，但如果刈割和施肥的相反效應(yīng)相互抵消，其互作效應(yīng)可能對群落穩(wěn)定性無顯著影響；(2)在刈割和施肥處理影響下，功能多樣性和功能冗余的變化程度存在差異，該變異性與其對群落穩(wěn)定性的影響正相關(guān)。

1材料和方法

1.1研究區(qū)概況

野外實驗在中國科學(xué)院海北高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)定位站矮嵩草(Kobresiahumilis)草甸內(nèi)進(jìn)行。該站位于青藏高原東北隅(37°29′—37°45′N，101°12′—101°23′ E)，隸屬青海省海北藏族自治州門源回族自治縣。站區(qū)平均海拔3200m，年平均氣溫-1.7℃，最冷月(1月)平均氣溫-14.8℃，最熱月(7月)平均溫度9.8℃，年平均降水量580mm，6—9月降水量占全年降水量的68.6%[36]。矮嵩草草甸地勢平緩，為當(dāng)?shù)囟翰輬?每年11月—年5月底放牧，6—10月休閑，家畜轉(zhuǎn)至夏季高山牧場)，放牧家畜為藏羊和牦牛。矮嵩草草甸土壤為高山草甸土[37]，呈微堿性[38]，植株低矮，群落結(jié)構(gòu)簡單，初級生產(chǎn)力低。主要植物有矮嵩草、垂穗披堿草(Elymusnutans)、粗喙薹草(Carexscabrirostris)、異針茅(Stipaaliena)、羊茅(Festucaovina)、美麗風(fēng)毛菊(Saussureasuperba)、瑞苓草(S.nigrescens)、圓萼藦苓草(Morinachinensis)、蕨麻(Potentillaanserina)、雪白委陵菜(P.nivea)、甘肅棘豆(Oxytropiskansuensis)、鈍裂銀蓮花(Anemoneobtusiloba)和萎軟紫菀(Asterflaccidus)等。

1.2研究方法1.2.1實驗設(shè)計

實驗樣地建于2007年4月底，面積0.6ha(100m×60m)。樣地建立前，草地處于家畜自由放牧狀態(tài)，放牧強(qiáng)度中等。實驗為3因子裂區(qū)嵌套設(shè)計，包括3個刈割水平、2個施肥水平、2個水分添加水平，3區(qū)組，每區(qū)組5個4m×4m大樣方。實驗主區(qū)為刈割處理，刈割留茬高度分別為1cm(H1)、3cm(H3)和不刈割(NH, 對照)，2個刈割處理的刈割量分別為當(dāng)年總地上生物量的60%—70%和45%—50%。此留茬高度是根據(jù)過去在該群落進(jìn)行藏羊放牧實驗時[31-32]，在重度和中度放牧強(qiáng)度(放牧強(qiáng)度分別為5.35和4.30只藏羊/ha，牧草利用率分別為60%和45%)下6月中上旬的群落實際高度確定的，可以認(rèn)為這兩個刈割處理相當(dāng)于重度和中度放牧強(qiáng)度下的牧草利用率。實驗副區(qū)嵌套于主區(qū)中，用4塊長2m、寬0.25m的鐵皮十字形縱切嵌入草地0.25m深，將每個主區(qū)大樣方分隔成4個2m×2m的副區(qū)樣方，設(shè)置4個副區(qū)處理(圖1)[34]，即：1)不施肥不澆水(NFNW)；2)僅施肥(F)；3)僅澆水(W)；4)既施肥又澆水(FW)，共180個副區(qū)樣方。刈割、施肥和澆水處理在副區(qū)樣方中央1.5m×1.5m范圍內(nèi)進(jìn)行，4個副區(qū)樣方相互間隔0.5m。在每個副區(qū)樣方內(nèi)設(shè)4個0.5m×0.5m觀測樣方，其中1個為長期觀測物種組成變化的永久樣方，剩余3個用于植物功能性狀測定。

圖1　副區(qū)處理樣方設(shè)置圖[34]Fig.1　Quadrats layout of subplot [34]NFNW，不施肥，不澆水；F，僅施肥；W，僅澆水；FW，既施肥，又澆水。

每年生長季開始至植物高度達(dá)到10cm左右時(6月中旬)實施刈割處理。每年施肥3次，分別于5—7月中旬進(jìn)行，每次施撒尿素4.25 g/m2(含N 20.4%)及磷酸二胺1.02 g/m2(含N 5.9%，P 28.0%)，每年添加N、P的總量分別為2.782 g/m2和0.857 g/m2。施肥后用噴壺澆水4.5kg/m2，澆水總量為年降水量的2.4%。為確定嵌入草地0.25m深的雪花鐵皮及0.5m的樣方間隔能否有效隔離副區(qū)4個樣方間的水、肥滲透，我們于2007年7月15日，在前次降雨5d后，在樣地圍欄外地勢平坦的草地中設(shè)置3個1.5 m×1.5m的樣方，用噴壺各澆水10kg(相當(dāng)于4.5 kg/m2)，分別于澆水后1、2、3h和4h沿垂直于樣方邊緣的方向向外挖出長0.3m、寬0.05m、深0.3m的溝槽，觀察水分沿土壤水平和垂直方向的滲透距離，確定隔離效應(yīng)。結(jié)果顯示，澆水后3—4h水分即停止?jié)B透，3個樣方中水分向外和向下的最大滲透距離分別為0.065m和0.06m，遠(yuǎn)小于鐵皮嵌入深度和樣方間距。說明本實驗設(shè)計能有效隔離不同處理間的水、肥滲透。

對2007年和2008年的數(shù)據(jù)分析顯示，澆水的作用不顯著，故2009年每次澆水量增至6.7 kg/m2，為年降水量的3.6%。但仍對物種多樣性、群落地上凈初級生產(chǎn)力及其穩(wěn)定性無顯著影響[33]，因此，自2010年始停止?jié)菜幚怼１疚牡臄?shù)據(jù)分析只考慮刈割與施肥效應(yīng)。

1.2.2取樣測定

每年8月初進(jìn)行群落調(diào)查，計測永久樣方的物種數(shù)和種群密度(分別以單株散生植物和叢生植物的個體數(shù)和分株數(shù)計數(shù)密度)。

2012年8月中旬，在性狀測定樣方中隨機(jī)選取5株被測物種的健康植株，計測株高和總?cè)~片數(shù)，剪取地上部分，用激光葉面積儀(CI-203，美國CID公司中國分公司，北京)測定5株植物的總?cè)~面積，然后置于60℃烘箱中72h，稱取莖、葉干重，計算單株平均地上重(g)、平均葉面積(m2)、比葉重(kg/m2)和比葉面積(m2/kg)。由于有些物種，如鱗葉龍膽(Gentianasquarrosa)等，其植株矮小，葉片極小且抱莖，基部合生成筒狀，在野外測定葉面積很困難，本文最后以26個共有物種的6個定量性狀(植株地上重、株高、葉干重、葉面積、比葉面積和比葉重)計算功能多樣性。

根據(jù)《西藏植物志》的描述和相關(guān)文獻(xiàn)中植物定性性狀對放牧或刈割以及土壤養(yǎng)分資源變化的響應(yīng)研究報道[39- 45]，以群落調(diào)查中所有78個物種的7個定性性狀用于計算功能多樣性。這7個性狀及其分類狀態(tài)為生長型(疏叢生，蓮座狀，密叢生，匍匐狀，單株散生)、子葉類型(單子葉，雙子葉)、植物經(jīng)濟(jì)類群(禾草，莎草，豆科植物，其它雙子葉雜類草)、生活周期(多年生，一年生或二年生)、光合途徑(C3植物，C4植物)、營養(yǎng)繁殖器官(無，有(包括根莖，匍匐莖，塊莖)和葉表面特征(光滑，具毛，具刺)。

在計算功能多樣性時，對物種×性狀狀態(tài)數(shù)據(jù)矩陣中每個物種定性性狀的狀態(tài)進(jìn)行賦值分類，并標(biāo)準(zhǔn)化，使賦值之和等于1。其中，對于僅有單一性狀狀態(tài)的物種，以0、1進(jìn)行賦值。如，垂穗披堿草屬于禾草，在經(jīng)濟(jì)類群的禾草這一列中賦1，在其它列中賦0。對于具有多重性狀狀態(tài)的物種，則使用模糊編碼進(jìn)行賦值。例如，蕨麻兼有匍匐莖和塊莖，在營養(yǎng)繁殖器官的匍匐莖這一列賦0.5，在塊莖這一列賦0.5，其它列則賦0。對于定量性狀，則對其實測值標(biāo)準(zhǔn)化使其數(shù)據(jù)統(tǒng)一映射到[0, 1]區(qū)間上用于運算。

1.3數(shù)據(jù)計算與統(tǒng)計分析1.3.1功能冗余FR

功能冗余FR采用de Bello等[12]的公式計算：

FR=D-Q

(1)

式中，D為Simpson多樣性指數(shù)[46]，Q為表示功能多樣性的Rao系數(shù)[24]。D、Q分別以下式計算：

(2)

(3)

式中，S為永久樣方內(nèi)的物種數(shù)；Pi和Pj分別為樣方中第i和j個物種的相對密度；dij為歐氏距離，0 ≤dij≤ 1，表示物種i、j在一組性狀空間中的相異性。通過采用物種相對密度對dij進(jìn)行加權(quán)，Rao系數(shù)描述了種間功能性狀的相對差異，是所有性狀Q值的平均值[24]，比其它功能多樣性指數(shù)更適合表征群落的種間相對差異[47- 49]，也能更好地將物種喪失與生態(tài)系統(tǒng)功能變化相聯(lián)系[49- 50]。對于所有成對物種，如果dij=1(即物種完全不同)，則Q=D。因此，Rao系數(shù)實際上是Simpson多樣性指數(shù)的一般式[24]，表示一個特定群落的潛在最大功能多樣性[12]。

本文通過計算13個性狀(6個定量性狀，7個定性性狀)的Q值得到功能冗余值。

1.3.2群落穩(wěn)定性

群落穩(wěn)定性以物種種群密度變異系數(shù)(CV)的倒數(shù)ICV表示[32- 33，51]：

(4)

式中，μ為樣方中各物種的平均密度，σ為各物種密度的標(biāo)準(zhǔn)差。ICV值越大，群落穩(wěn)定性越高，因為相對于平均密度，各物種密度的變異性較小[52]。在本研究樣地，由于各實驗處理樣方物種的平均密度與其地上凈初級生產(chǎn)力顯著正相關(guān)(P<0.05)[33]，以密度計算的群落穩(wěn)定性也能表征生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力的穩(wěn)定性[32-51]。

1.3.3功能冗余和功能多樣性的變異性

不同實驗處理物種功能多樣性和功能冗余的變異性以變異系數(shù)CV(FR/Q)表示。計算公式如下：

(5)

式中，σ(FR/Q)和μ(FR/Q)分別表示功能冗余(FR)或功能多樣性(Q)的標(biāo)準(zhǔn)差和平均值，以相同實驗處理同一區(qū)組的5個樣方計算。統(tǒng)計分析時以每處理3個區(qū)組CV(FR/Q)的平均值表示。

1.3.4統(tǒng)計分析

統(tǒng)計分析采用SPSS Version 21.0軟件進(jìn)行，所用數(shù)據(jù)采自2012年。由于本研究并非物種多樣性控制實驗，實施刈割和施肥等處理后引起的物種多樣性、功能多樣性、功能冗余的變化都可能受實驗處理前群落物種豐富度本底差異的影響。為了控制并消除此影響，用2007年第1次刈割和施肥處理前調(diào)查的物種豐富度為協(xié)變量予以校正，并采用裂區(qū)設(shè)計的Univariate ANCOVA混合模型分析實驗處理對物種多樣性、功能多樣性、功能冗余及群落穩(wěn)定性的影響。模型的變異來源在主區(qū)為刈割和區(qū)組，副區(qū)為施肥、以及刈割×施肥、施肥×區(qū)組的交互作用。如果實驗處理與協(xié)變量間的互作效應(yīng)顯著，就表示協(xié)變量會改變物種多樣性、功能多樣性、功能冗余與群落穩(wěn)定性間的關(guān)系。如果刈割×施肥兩因素的交互作用顯著，則針對其中一個因素對另一因素進(jìn)行Univariate ANOVA分析。分析前對數(shù)據(jù)進(jìn)行對數(shù)轉(zhuǎn)換，并進(jìn)行正態(tài)性和方差齊性檢驗，以滿足方差分析的假定。各處理平均數(shù)之間的多重比較采用Duncan氏檢驗。

采用成對樣本的T檢驗分析功能冗余與功能多樣性變異系數(shù)間的差異。如果差異顯著，就表示功能多樣性和功能冗余對同一實驗處理的響應(yīng)變化程度不同。T檢驗分別在以下5個處理組合梯度上進(jìn)行：不施肥-刈割強(qiáng)度(3個刈割強(qiáng)度，3個區(qū)組，n=9)，施肥-刈割強(qiáng)度(3個刈割強(qiáng)度，3個區(qū)組，n=9)，不刈割-施肥(2個施肥水平，3個區(qū)組，n=6)，中度刈割-施肥(2個施肥水平，3個區(qū)組，n=6)以及重度刈割-施肥(2個施肥水平，3個區(qū)組，n=6)。協(xié)方差分析和T檢驗的顯著水平均設(shè)為P< 0.05。

由于物種多樣性與功能多樣性間可能存在正線性、飽和增加及S形曲線3種關(guān)系[29]，采用線性、對數(shù)、指數(shù)、冪函數(shù)以及Logistic曲線5種模型擬合了功能多樣性-物種多樣性、功能冗余-物種多樣性、功能多樣性-功能冗余、群落穩(wěn)定性-功能冗余以及群落穩(wěn)定性-功能多樣性間的關(guān)系，以F檢驗顯著(P<0.05)且決定系數(shù)R2值最大的模型為最優(yōu)回歸模型。

采用二元逐步回歸分析，以群落穩(wěn)定性為因變量，以功能多樣性和功能冗余為自變量，確定功能多樣性和功能冗余對穩(wěn)定性的相對影響。影響程度以標(biāo)準(zhǔn)化的偏回歸系數(shù)確定。此分析也分別在不施肥-刈割強(qiáng)度 (n=90)、施肥-刈割強(qiáng)度(n=90)、不刈割-施肥(n=60)、中度刈割-施肥(n=60)以及重度刈割-施肥(n=60)5個組合梯度上進(jìn)行，以比較刈割和施肥的影響。

2結(jié)果和分析

2.1刈割和施肥對物種多樣性、功能多樣性、功能冗余和群落穩(wěn)定性的影響

協(xié)方差分析顯示，協(xié)變量與刈割或施肥的交互作用不具有顯著效應(yīng)(P>0.05)，滿足協(xié)方差分析中斜率相同的條件。在相同物種豐富度條件下(SR=1.449)對修正均數(shù)的分析表明，刈割增加了物種多樣性、功能多樣性和群落穩(wěn)定性，而施肥的作用則相反。刈割和施肥對功能冗余的影響都不顯著，刈割×施肥以及施肥×區(qū)組的交互作用也無顯著效應(yīng)(表1，表2)。

表1刈割和施肥對高寒草甸物種多樣性、功能多樣性、功能冗余和群落穩(wěn)定性的影響的協(xié)方差分析

Table 1ANCOVA for the effects of clipping and fertilizing on the species diversity, functional diversity, functional redundancy and community stability in alpine meadow

變異來源Sourcesofvariance自由度df(m,n)DQFRICVFPFPFPFP主區(qū)B(2,2)11.4070.006**13.4510.004**3.1130.10814.3910.003**WholeplotC(2,8)6.2630.028*8.7230.013*0.8180.4797.8810.047*副區(qū)F(1,2)6.8320.035*26.5920.001**1.7040.23311.7750.011*SubplotC×F(2,8)0.3410.7220.5690.5900.1120.8960.2860.760B×F(2,8)1.6310.2622.2160.1800.9080.4461.6120.266

*P<0.05；**P<0.01；m：處理自由度；n：誤差自由度;B：區(qū)組；C：刈割；F：施肥；×：交互作用；D：Simpson物種多樣性；Q：功能多樣性；FR：功能冗余；ICV：群落穩(wěn)定性

表2物種多樣性、功能多樣性、功能冗余和群落穩(wěn)定性在刈割和施肥處理下的變化(平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤)

Table 2Changes of species diversity, functional diversity, functional redundancy and community stability under the clipping and fertilizing treatments (mean ± SE)

變量Variables刈割處理Clippingtreatment施肥處理FertilizationtreatmentNHH3H1NFFD0.262±0.003a0.278±0.003b0.275±0.002b0.275±0.002b0.268±0.002aQ0.147±0.003a0.163±0.002b0.160±0.002b0.163±0.002b0.150±0.002aFR0.154±0.002a0.158±0.002a0.158±0.002a0.155±0.002a0.158±0.002aICV0.118±0.005a0.144±0.005b0.137±0.004b0.141±0.003b0.124±0.003a

D、Q、FR和ICV的含義同表1;NF，F(xiàn)，NH，H3和H1分別表示不施肥，施肥，不刈割，中度刈割和重度刈割;表中刈割或施肥處理下同行平均值后的相同字母表示無顯著差異(P﹥0.05)

2.2功能多樣性與功能冗余的變異性

T-檢驗結(jié)果顯示，功能多樣性的變異系數(shù)值均大于功能冗余的變異系數(shù)值，且在不刈割-施肥(NH-F)和重度刈割-施肥(H1-F)梯度上出現(xiàn)顯著差異(P<0.05)(表3)。

表3不同處理組合梯度上功能多樣性與功能冗余變異性的T-檢驗

Table 3T-test for the variability for functional diversity and functional redundancy under different treatment combinations with clipping and fertilizing

處理組合TreatmentcombinationsCV(Q)CV(FR)T-testPnNF-H0.084±0.037a0.021±0.004a1.6660.1349F-H0.098±0.042a0.024±0.003a1.6880.1309NH-F0.042±0.008b0.029±0.007a2.9580.032*6H3-F0.022±0.004a0.020±0.003a0.6930.5196H1-F0.209±0.060b0.019±0.002a3.1870.024*6

*P<0.05;CV(Q)和CV(FR)分別表示功能多樣性和功能冗余的變異系數(shù);n表示樣本量;NF-H：不施肥-刈割強(qiáng)度；F-H：施肥-刈割強(qiáng)度；NH-F：不刈割-施肥；H3-F：中度刈割-施肥；H1-F：重度刈割-施肥; 表中同行平均值后的相同字母表示無顯著差異(P>0.05)

2.3物種多樣性、功能多樣性、功能冗余和群落穩(wěn)定性間的關(guān)系

回歸分析顯示，功能多樣性與物種多樣性(Q-D)為正相關(guān)(圖2)，但最優(yōu)模型隨處理有所不同(表4)。不施肥時(NF-H)，由于冪值(1.131)大于1，Q將隨D增速遞增，施肥后(F-H)則線性增加。不刈割時(NH-F)，Q隨D線性增加，刈割后(H3-F, H1-F)，Q隨D減速遞增(圖2)。說明施肥或刈割會降低Q隨D的增速。

功能冗余與物種多樣性(FR-D)也為正相關(guān)(圖2)。不施肥和施肥時(NF-H, F-H)的最優(yōu)模型都為冪函數(shù)(表4)，且冪值在0—1之間，F(xiàn)R為D的減速遞增函數(shù)，但不施肥時冪值(0.881)大于施肥時(0.562)，因此，施肥后FR的增速較低(圖2)。不刈割時(NH-F)，F(xiàn)R-D關(guān)系也為冪函數(shù)(表4)，冪值為0.702，F(xiàn)R隨D減速遞增(圖2)。刈割后，F(xiàn)R-D關(guān)系變?yōu)橹笖?shù)函數(shù)(表4)，由于底數(shù)e大于1，F(xiàn)R為D的增速遞增函數(shù)。與中度刈割(H3-F, 圖2)相比，重度刈割(H1-F, 圖2)會降低FR隨D的增速。

表4不同處理組合梯度上物種多樣性、功能多樣性、功能冗余和群落穩(wěn)定性關(guān)系的最優(yōu)回歸模型

Table 4Optimal regression models between species diversity, functional diversity, functional redundancy and community stability on gradients by different treatment combinations with clipping and fertilizing

處理組合TreatmentcombinationsQ(y)-D(x)FR(y)-D(x)Q(y)-FR(x)ICV(y)-Q(x)ICV(y)-FR(x)NF-Hy=0.523x1.131y=0.478x0.881y=e(-0.425-0.191/x)y=0.030e5.544xy=0.022e6.664xF-Hy=0.714x-0.195y=0.479x0.562—y=0.063e3.946xy=0.041e4.704xNH-Fy=0.659x-0.142y=0.484x0.702y=0.357e0.424xy=0.059e4.047xy=0.047e4.393xH3-Fy=e(0.429-1.087/x)y=0.203e0.863x—y=0.044e4.741xy=0.028e5.995xH1-Fy=1.106-0.582/xy=0.272e0.536x—y=0.049e4.521xy=0.052e4.421x

功能多樣性與功能冗余(Q-FR)在不施肥時(NF-H)為正相關(guān)，最優(yōu)模型為S形曲線，施肥后(F-H)兩者間無相關(guān)(表4, 圖2)。Q-FR在不刈割時(NH-F)也為正相關(guān)，表現(xiàn)為指數(shù)函數(shù)，但刈割后(H3-F, H1-F)兩者間無相關(guān)(表4, 圖2)。

群落穩(wěn)定性與功能多樣性(ICV-Q)以及與功能冗余(ICV-FR)間均為正相關(guān)，且為指數(shù)函數(shù)關(guān)系(表4)。由于施肥后指數(shù)的系數(shù)減小(表4)，因此施肥降低了ICV隨Q或FR的增速(圖2)。與不刈割相比，刈割后指數(shù)的系數(shù)增大(表4)，提高了ICV隨Q或FR的增速(圖2)。

圖2　刈割和施肥處理組合梯度上物種多樣性(D)、功能多樣性(Q)、功能冗余(FQ)與群落穩(wěn)定性(ICV)之間的最優(yōu)回歸關(guān)系Fig.2　Optimal regressive relations between species diversity (D), functional diversity (Q), functional redundancy (FQ), and community stability (ICV) on various combined gradients of different levels of clipping and fertilizing

圖2結(jié)果還顯示，在同一處理組合梯度上，功能多樣性與物種多樣性的相關(guān)性(由相關(guān)系數(shù)r表示)均大于功能冗余與物種多樣性的相關(guān)性，功能多樣性與群落穩(wěn)定性的相關(guān)性也大于功能冗余與群落穩(wěn)定性的相關(guān)性。

逐步回歸分析顯示，增加功能多樣性和功能冗余都能提高群落穩(wěn)定性，R2值的大小表明兩者能共同解釋群落穩(wěn)定性83.1%—89.0%的變化。但由于回歸模型中功能多樣性的標(biāo)準(zhǔn)化偏回歸系數(shù)均大于功能冗余的標(biāo)準(zhǔn)化偏回歸系數(shù)，因此，功能多樣性對群落穩(wěn)定性的影響大于功能冗余的影響。由于各模型自變量的容忍度值較大，功能多樣性和功能冗余之間不存在共線性(表5)。

3討論和結(jié)論3.1功能多樣性和功能冗余與群落穩(wěn)定性

由于物種多樣性是產(chǎn)生功能多樣性和功能冗余的基礎(chǔ)，因此，物種多樣性對群落穩(wěn)定性的正效應(yīng)是通過功能多樣性(互補(bǔ)效應(yīng))和功能冗余(保險效應(yīng))的增加實現(xiàn)的。大量研究表明，物種多樣性對群落穩(wěn)定性具有正效應(yīng)[3- 8]，并且與功能多樣性和功能冗余正相關(guān)[12]。本研究中結(jié)果(表4, 圖2)為此提供了新的證據(jù)。本研究同時表明，功能多樣性對群落穩(wěn)定性的影響要大于功能冗余的影響(表5)。因此，盡管功能冗余的保險效應(yīng)對維持群落穩(wěn)定性有促進(jìn)作用[15]，但功能多樣性的互補(bǔ)效應(yīng)更大?？赡苡?個原因?qū)е律鲜鼋Y(jié)果：第一，功能多樣性和群落穩(wěn)定性在刈割或施肥處理間保持著同步變化，而功能冗余則保持相對恒定(表2)。同時，功能多樣性和功能冗余的平均變異系數(shù)分別為9.10%和2.26%(表3)，功能多樣性比功能冗余具有更高的變異性(表3)；第二，功能多樣性與物種多樣性的相關(guān)性強(qiáng)于功能冗余與物種多樣性的相關(guān)性(圖2)，即實驗處理引起的物種多樣性變化導(dǎo)致種間趨異性變化程度大于趨同性變化程度，說明物種間通過更強(qiáng)的功能互補(bǔ)性維持群落穩(wěn)定性；第三，功能多樣性與群落穩(wěn)定性的相關(guān)性也強(qiáng)于功能冗余與群落穩(wěn)定性的相關(guān)性(圖2)。而在Pillar等的研究中，上述3個方面正好與本研究相反，因此群落穩(wěn)定性就僅由功能冗余所決定[16]。綜合這些證據(jù)，我們認(rèn)為群落物種功能多樣性和功能冗余對擾動發(fā)生響應(yīng)變化的程度確實與其對群落穩(wěn)定性影響的相對強(qiáng)弱正相關(guān)，即功能多樣性和功能冗余兩者中與物種多樣性關(guān)系更為密切且變異性較高者對群落穩(wěn)定性的影響也將越大。因此，在本研究刈割擾動及土壤資源變化的條件下，種間功能性狀差異的互補(bǔ)效應(yīng)才是維持高寒草甸群落穩(wěn)定性的主要動力。證實了本文假定(2)。

表5不同處理組合梯度上功能多樣性(x1)和功能冗余(x2)對群落穩(wěn)定性(y)影響的逐步回歸分析

Table 5Stepwise regressive analysis of the effects of functional diversity (x1) and functional redundancy (x2) on community stability (y) under different treatment combinations with clipping and fertilizing

處理組合Treatmentcombinations回歸方程RegressionequationsR2FP自由度df(m,n)容忍度ToleranceNF-Hy=0.551x1+0.490x20.831220.381<0.0012,870.707F-Hy=0.728x1+0.472x20.853258.820<0.0012,870.977NH-Fy=0.738x1+0.416x20.862185.572<0.0012,570.941H3-Fy=0.619x1+0.610x20.886230.527<0.0012,570.968H1-Fy=0.832x1+0.529x20.890255.388<0.0012,570.993

功能冗余的低變異性可能是群落本身的內(nèi)在屬性。Petchey等認(rèn)為[30]，一個群落的功能冗余程度由內(nèi)在冗余(intrinsic redundancy)和外在冗余(extrinsic redundancy)共同決定，內(nèi)在冗余源于種間的功能相似性，而外在冗余由物種組成的非隨機(jī)變化引起的植物功能性狀的非隨機(jī)變化產(chǎn)生。例如，植物對長期放牧選擇壓力的趨同響應(yīng)形成的抗牧或耐牧性狀[53]使群落產(chǎn)生內(nèi)在冗余，而家畜選擇性地采食高適口性物種[9]以及放牧或刈割對競爭優(yōu)勢物種的抑制效應(yīng)[29]則會增加低適口性和次要物種的相對多度或多樣性，引起性狀組成的非隨機(jī)變化，從而產(chǎn)生外在冗余。因此，除非遭受特別強(qiáng)烈的環(huán)境變化或擾動影響，特定群落的功能冗余程度應(yīng)該相對恒定。本研究中，功能冗余不受刈割或施肥的影響(表1)且與功能多樣性變化相獨立的結(jié)果[16]就說明了這點。在此前提下，功能多樣性表現(xiàn)出的較高變異性就成為決定該群落穩(wěn)定性的主要因素。

本研究群落的物種多樣性可能尚未飽和，因為功能多樣性和功能冗余都隨物種多樣性而增加(圖2)，群落穩(wěn)定性也隨功能多樣性或功能冗余的增加而增加(圖2)。有研究認(rèn)為物種多樣性(以Shannon-Wiener指數(shù)H′值表示)一般在1.5至3.5之間，很少超過4.5[54]，本實驗樣地的研究表明[35]，功能多樣性將在H′ = 3.99至4.28時達(dá)到飽和。因此，盡管物種多樣性對群落穩(wěn)定性的正效應(yīng)是通過功能多樣性和功能冗余的增加實現(xiàn)的，但物種多樣性下降或物種喪失必將引起群落或生態(tài)系統(tǒng)中功能性狀丟失、功能性狀組成變化、或性狀空間維度減小，進(jìn)而導(dǎo)致功能多樣性和功能冗余降低。因此，較高的物種多樣性對于維持群落或生態(tài)系統(tǒng)的功能穩(wěn)定性仍是至關(guān)重要的。

3.2實驗處理效應(yīng)

刈割和施肥對物種多樣性、功能多樣性和群落穩(wěn)定性確實具有相反的影響，刈割為增加效應(yīng)，施肥為降低效應(yīng)，且刈割×施肥的交互作用也無顯著效應(yīng)。同時，刈割和施肥對功能冗余都不具有顯著影響(表1,表2)。這些結(jié)果證實了本文假定(1)。增加效應(yīng)與以往一些放牧或刈割實驗的結(jié)果[33- 34，45，51，56]相同，這主要是因為放牧或刈割提供了適于物種定居的小生境[57]，以及由此產(chǎn)生的競爭釋放效應(yīng)增加了物種均勻度[58]，從而提高了物種多樣性。同時，競爭釋放也能導(dǎo)致群落植物功能特性多樣化，有利于物種以不同方式對有限資源進(jìn)行最大利用[34，55]。因此，物種多樣性提高以及種間功能互補(bǔ)性增加都對群落穩(wěn)定性具有促進(jìn)作用。施肥的降低效應(yīng)也在很多研究中[3，32- 34，59- 61]得到證實。該效應(yīng)主要是由施肥后快速生長的高大禾本科植物對其它植物的光競爭抑制作用所致[59]。施肥降低物種豐富度的作用還與氮和磷組合的負(fù)效應(yīng)及銨鹽肥料引起土壤的酸化效應(yīng)有關(guān)[32]。

Yang等在中國北部溫帶草原7年的野外實驗表明[3]，刈割和養(yǎng)分添加分別增加和降低了種群和群落的穩(wěn)定性，而穩(wěn)定性與種群、功能群和群落水平的物種豐富度正相關(guān)。這與本研究中施肥和刈割分別降低和提高了物種多樣性和群落穩(wěn)定性的結(jié)果(表2)一致。本研究進(jìn)一步說明，出現(xiàn)這種結(jié)果與功能多樣性或功能冗余對群落穩(wěn)定性的影響程度(表4, 圖2)有直接關(guān)系。但如果長期大量施肥使物種多樣性降至很低水平，功能多樣性或功能冗余對群落穩(wěn)定性的影響也會隨之降低或消失。Yang等的研究[32]顯示，高寒草甸在不放牧且連續(xù)施肥10年后，群落優(yōu)勢度明顯增加，物種豐富度顯著下降，群落穩(wěn)定性與物種多樣性效應(yīng)無關(guān)，轉(zhuǎn)而受優(yōu)勢種的種群動態(tài)控制。說明在低多樣性條件下(如長期施肥后)，群落穩(wěn)定性將不再受控于由物種多樣性產(chǎn)生的功能多樣性和功能冗余效應(yīng)。因此，施肥降低群落穩(wěn)定性是由于施肥對物種多樣性的負(fù)效應(yīng)(表2)降低了功能多樣性或功能冗余對物種多樣性的依賴程度(表4, 圖2)，進(jìn)而降低功能多樣性或功能冗余對群落穩(wěn)定性的影響(圖2)。此結(jié)果的啟示是，如果在草地生態(tài)系統(tǒng)的管理或退化草地恢復(fù)實踐中單純大量增施化肥，雖能獲得較高的生產(chǎn)力，但必將引起物種多樣性下降或物種喪失，改變?nèi)郝浞€(wěn)定性的維持機(jī)制。由于刈割和施肥對物種多樣性和群落功能穩(wěn)定性具有相反效應(yīng)，采取適當(dāng)放牧(或刈割)與施肥相結(jié)合的措施，應(yīng)該能夠獲得較為平衡的多樣性-生產(chǎn)力-生產(chǎn)力穩(wěn)定性的結(jié)果，從而保持生態(tài)系統(tǒng)的可持續(xù)性。這需要設(shè)計更有針對性的實驗進(jìn)行長期研究。

致謝：感謝中國科學(xué)院海北高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)定位研究站的支持，野外取樣得到本實驗室呂美強(qiáng)、陳超和李艷的幫助，特此致謝。

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Effects offunctional diversity and functional redundancy on the community stability of an alpine meadow

YAO Tianhua1, ZHU Zhihong1,*, LI Yingnian2, PAN Shiyu1, KONG Binbin1, WEI Xinhua1, DU Jiali1

1CollegeofLifeSciences,ShaanxiNormalUniversity,Xi′an710062,China2NorthwestInstituteofPlateauBiology,ChineseAcademyofSciences,Xining810008,China

Abstract：Functional diversity and functional redundancy are crucial to maintaining the stability of a community, but the strength and relative importance of these effects remains poorly understood. In this study, a field manipulation experiment was conducted in an alpine Kobresia humilis meadow at the Haibei Research Station of the Chinese Academy of Sciences from 2007 to 2012, with the aim of gaining insight into the relationship between community stability, functional diversity, and functional redundancy. The experiment used a split-plot design with three clipping levels (stubbled 1 cm, 3 cm, and unclipped) used on the whole plot, and subplots were treated with or without fertilizer (12.75 g m-2a-1urea + 3.06 g m-2a-1ammonium phosphate or unfertilized). Our results showed that the community stability monotonously increased with increasing functional diversity and functional redundancy; however, the effect of functional diversity on stability was greater than that of functional redundancy, given that the coefficient of variation of functional diversity under different treatment combinations was greater than that of functional redundancy. Furthermore, the degree of positive correlation between functional diversity and species diversity was stronger than that between functional redundancy and species diversity. We also found a closer positive relationship between functional diversity and community stability than that between functional redundancy and community stability. Although the insurance effect from functional redundancy may improve the stability of a community, the complementary effect of functional diversity on stability appears to be much greater. As such, this result suggests that the relative strength of the effects of functional diversity and functional redundancy on community stability is positively correlated with the degree of variation in functional diversity and redundancy, which confirmed our speculations. Meanwhile, functional diversity is more tightly related to the community stability and can be a better predictor of ecosystem stability than species diversity or functional redundancy. Our study provides a critical insight into sustainable management of rangeland ecosystems.

Key Words:alpine meadow; functional diversity; functional redundancy; community stability

DOI:10.5846/stxb201408301725

*通訊作者

Corresponding author.E-mail: zhuzhihong@snnu.edu.cn

收稿日期:2014- 08- 30; 網(wǎng)絡(luò)出版日期:2015- 07- 29

基金項目:國家自然科學(xué)基金項目(31070382)

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