庫雷志KU Leizhi馬明平MA Mingping俞　順YU Shun鄭雪萍ZHENG Xueping馬小靜MA Xiaojing

作者單位1.武漢亞洲心臟病醫(yī)院放射科 湖北武漢4300222.福建省立醫(yī)院放射科 福建福州 350000

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DCE-MRI在肺癌不同病理類型的診斷價值

庫雷志1KU Leizhi
馬明平2MA Mingping
俞順2YU Shun
鄭雪萍2ZHENG Xueping
馬小靜1MA Xiaojing

作者單位
1.武漢亞洲心臟病醫(yī)院放射科 湖北武漢430022
2.福建省立醫(yī)院放射科 福建福州 350000

【摘要】目的 研究肺癌動態(tài)對比增強MRI特點，初步探討動態(tài)增強磁共振成像（DCEMRI）定量參數(shù)及半定量時間-信號強度（TIC）曲線鑒別肺癌不同病理類型的價值。資料與方法 前瞻性選取經(jīng)手術病理證實為肺癌的33例患者，均行常規(guī)MRI T1WI、T2WI平掃及DCE-MRI檢查，計算Ktrans、Ve、Kep值，分析DCE-MRI TIC曲線類型。采用受試者操作特征曲線計算曲線下面積（AUC），分析不同定量參數(shù)對肺小細胞癌與非小細胞癌的診斷效能，確定最佳診斷閾值。結果 ①33例患者中，腺癌18例，鱗癌8例，小細胞癌7例；中央型12例，周圍型21例；腫瘤大小為1.3～6.6 cm，平均（3.6±1.3）cm；病灶呈不規(guī)則形、分葉狀或斑片狀12例，結節(jié)狀6例，腫塊型15例；邊界不清26例，邊界相對較清7例。②腺癌14例TIC曲線呈流出型，平臺型3例，流入型1例；8例鱗癌TIC曲線均呈流出型；小細胞癌5例TIC曲線呈流出型，2例呈平臺型。③不同病理類型肺癌Ktrans、Kep、Ve值比較差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05）；腺癌Ktrans、Kep、Ve值均高于鱗癌與小細胞癌（P<0.05）；非小細胞癌Ktrans、Kep、Ve值均高于小細胞癌（P<0.05、P<0.01）。④Ktrans、Kep、Ve值對診斷小細胞與非小細胞肺癌具有中等診斷效能，其AUC分別為0.821、0.772、0.830，當Ktrans、Kep、Ve值分別設為0.082/min、0.388/min、0.253時，其診斷敏感度與特異度分別為73.1%、69.2%、69.2%和85.7%、84.3%、100.0%。結論DCE-MRI定量參數(shù)能較準確、無創(chuàng)地診斷不同病理類型肺癌，為臨床治療方案選擇提供一定的幫助。

【關鍵詞】肺腫瘤；磁共振成像；圖像增強；病理學，外科

Department of Radiology, Fujian Provincal Hospital, Fuzhou350000, China

Address Correspondence to: MA Mingping E-mail: 15859043670@qq.com

福建省衛(wèi)生系統(tǒng)中青年骨干人才培養(yǎng)項目（2013-ZQN-JC-5）。

修回日期：2015-12-24

中國醫(yī)學影像學雜志

2016年 第24卷 第2期：100-105

全球每年有140萬例患者死于肺癌，其5年生存率低于14%[1]。新生微血管數(shù)量和功能與腫瘤的發(fā)生、生長、浸潤、復發(fā)等關系密切，而衡量腫瘤新生血管的標準是微血管密度（microvessel density，MVD），目前主要通過病理活檢來監(jiān)測MVD，但是作為一種有創(chuàng)監(jiān)測方法其測量準確性受病理取材標本的制約。動態(tài)增強磁共振成像（DCE-MRI）技術可無創(chuàng)獲得受檢組織血液動力學、滲透性等生理功能變化信息，不同良惡性腫瘤血流動力學參數(shù)存在一定差異[2]。馬曉玲等[3]應用DCE-MRI血流動力學參數(shù)和形態(tài)學特征鑒別肺部惡性、良性、炎性結節(jié)，具有很高的準確率，而不同組織病理學分型和分期的肺癌治療方案不同，療效差異很大，患者的預后及生存期也不同。本研究分析不同病理類型肺癌的DCE-MRI參數(shù)特點，旨在利用不同參數(shù)對肺癌病理類型進行準確、無創(chuàng)診斷，為臨床治療方案選擇提供一定幫助。

1　資料與方法

1.1研究對象前瞻性收集福建省立醫(yī)院2014年5月—2015年2月經(jīng)CT發(fā)現(xiàn)并經(jīng)手術病理證實為肺癌的33例患者，年齡30～86歲，平均（62.0±11.9）歲。其中男20例，年齡30～86歲，平均（63.0±12.4）歲；女13例，年齡37～71歲，平均（59.0±11.5）歲。納入標準：①胸部CT掃描后發(fā)現(xiàn)有肺部結節(jié)、腫塊狀影；病變內(nèi)毛玻璃混濁區(qū)范小于病變的50%；②胸部CT掃描示肺內(nèi)病變最長橫截面直徑≥1 cm；③患者一般情況良好，無嚴重心血管疾病，無肝、腎功能障礙。排除標準：①裝有心臟起搏器、心臟瓣膜、動脈瘤夾，以及體內(nèi)有金屬或其他不能接近強磁場的植入物等MRI檢查禁忌證者；②1次屏氣時間<16 s，致圖像偽影無法進行數(shù)據(jù)測量；③有對比劑過敏史、支氣管哮喘史者?；颊吲R床表現(xiàn)及實驗室檢查結果見表1。本研究經(jīng)本院醫(yī)學倫理委員會批準，所有患者均知情同意。

1.2儀器與方法采用Siemens 1.5T超導型MRI掃描儀（Magnetom Aera，Siemens，Erlangen，Germany），18通道體部高分辨相控陣線圈?；颊呷⊙雠P位，頭先進。掃描參數(shù)：T2WI冠狀位掃描：TR 1400 ms，TE 92 ms，層厚6.0 mm，層間距1.2 mm，視野380 mm×380 mm，激勵次數(shù)1，矩陣256×256；T1WI橫斷位掃描：TR 172 ms，TE 4.86 ms，層厚6 mm，層間距1.2 mm，視野380 mm×296 mm，激勵次數(shù)1，矩陣320×224；T2WI橫斷位掃描：TR 2000 ms，TE 100 ms，層厚6.0 mm，層間距1.2 mm，視野380 mm×296 mm，激勵次數(shù)1，矩陣448×314，掃描時間2 min 55 s；DCE-MRI掃描采用三維容積內(nèi)插快速擾相位梯度回波（volume interpolated breath-hold examination，VIBE）T1WI序列檢查：TR 3.50 ms，TE 1.33 ms，視野380 mm×380 mm，激勵次數(shù)1，層厚3.5 mm，間隔0.7 mm，矩陣320×192，在第1次采集結束后，經(jīng)手背靜脈以3.5 ml/s、0.1 mmol/kg注入對比劑釓噴替酸葡甲胺，每次釆集時間為16 s，間隔時間3～5 s，采集15次共45期動態(tài)增強數(shù)據(jù)，掃描時間約5 min，DCE-MRI檢查前后序列掃描定位層面相一致。

1.3圖像后處理在Siemens syngo MRD13圖像后處理工作站上，將DCE-MRI原始數(shù)據(jù)導入圖像灌注處理軟件（Tissue 4D，Siemens Medical Systems），在進行運動矯正及圖像匹配后，利用多反轉角技術，在增強前通過小反轉角（2°）的Tlmap圖與大反轉角（15°）的蒙片圖擬合，計算機自動計算出增強前定量的T1基線值，參考T1WI、T2WI及DWI圖像，在病灶橫截面最大層面病灶實性部分手動設置3個感興趣區(qū)（ROI），大小為0.3～0.5 cm2，盡量避開囊變、壞死、出血區(qū)域。最適擬合（arterial input function，AFI）曲線通過軟件自動計算生成，通過軟件圖像瀏覽功能，除掉由于呼吸運動偽影導致明顯偏離AFI曲線點，利用該軟件設計的Tofts兩室血流動力學模型計算2～3個ROI的微血管轉運常數(shù)（Ktrans）、反流速率常數(shù)（Kep）、血管外細胞外容積分數(shù)（Ve），取其平均值。

1.4圖像分析由1名5年以上副主任醫(yī)師和1名研究生獨立分析圖像，結果不一致時協(xié)商統(tǒng)一。參考Schaefer等[4]分類標準將病灶DCE-MRI半定量時間-信號強度（time intensity curve，TIC）曲線類型分為A～D型：①A型：快升-慢降型，在30 s內(nèi)信號強度（signal intensity，SI）值迅速上升[早期峰值強化增強比（SIep%）>30%]，開始達高峰后緩慢下降（下降斜率>0.01）；②B型：快升-平臺型，30 s內(nèi)SI值迅速上升（1 min時SIep%>30%），以后保持穩(wěn)定，輕度上升或下降（下降斜率<0.01）；③C型：緩慢-上升型，SI值上升緩慢[1 min時SIep%<30%，最大峰值強化增強比（MER）>10%]；④D型：無強化型，SI值升高（MER <10%）。

1.5手術與病理檢查33例患者中，24例行活檢穿刺術，5例行手術病理，4例行纖維支氣管鏡檢查。將所得標本在腫瘤實質的無壞死區(qū)取材，4 μm層厚連續(xù)切片，分別行HE染色及免疫組織化學染色。由2名以上副教授采用盲法閱讀全部病例的染色病理切片，進行病理組織學分型和分化程度評估。

1.6病理診斷標準肺癌組織病理分型參照2004年WHO肺、胸膜腫瘤組織病理學標準[5]。

1.7統(tǒng)計學方法采用SPSS 18.0軟件，按照肺癌組織病理類型分組，采用Komogorov-Smirnov法進行正態(tài)分布檢驗，用Levene法進行方差齊性檢驗，如果符合正態(tài)分布且方差齊性，采用t檢驗比較小細胞癌與非小細胞肺癌Ktrans、Ve、Kep值，如果不符合正態(tài)分布，采用非參數(shù)秩和檢驗法；采用單因素方差分析比較不同肺癌病理類型Ktrans、Ve、Kep值，方差齊性采用最小顯著差異法檢驗，方差不齊采用DunettT3法；采用ROC曲線分析Ktrans、Ve、Kep值對非小細胞癌與小細胞肺癌的診斷效能，P<0.05表示差異有統(tǒng)計學意義。

2　結果

2.1手術及病理結果33例患者中，腺癌18例，鱗癌8例，小細胞癌7例；中央型肺癌12例，周圍型肺癌21例。

2.2MRI表現(xiàn)33例患者病灶大小為1.3～6.6 cm，平均（3.6±1.3）cm，其他MRI表現(xiàn)見表1?；颊呔憩F(xiàn)為早期明顯或緩慢強化，其中14例腺癌TIC曲線呈A型流出型（圖1、2），3例呈B型平臺型，1例呈C型流入型；8例鱗癌TIC曲線均呈A型流出型（圖3）；5例小細胞癌TIC曲線呈A型流出型（圖4），2例呈B型平臺型。

表1　33例肺癌患者MRI與臨床表現(xiàn)（例）

圖1 男，64歲，右肺中葉腺癌。T2WI示右肺中葉內(nèi)側段類圓形腫塊，呈等信號（箭，A）；動態(tài)增強TIC曲線呈流出型（箭，B）；Ktrans偽彩圖上測得ROI內(nèi)動態(tài)增強定量參數(shù)Ktrans、Kep、Ve值分別為0.133/min、0.406/min、0.326（箭，C）

圖2　男，66歲，右肺上葉腺癌。T2WI示右肺上葉類圓形腫塊（箭，A）；動態(tài)增強TIC曲線呈流出型（箭，B）；Ktrans偽彩圖上測的動態(tài)增強定量參數(shù)Ktrans、Kep、Ve值分別為0.126/min、0.592/min、0.222（箭，C）

圖3　女，55歲，左肺下葉鱗癌。T2WI示左肺下葉類圓形腫塊，呈等或稍高信號（箭，A）；動態(tài)增強TIC曲線呈流出型（箭，B）；Ktrans偽彩圖示ROI內(nèi)動態(tài)增強定量參數(shù)Ktrans、Kep、Ve值分別為0.297/min、1.633/min、0.185（箭，C）

圖4　男，55歲，左肺上葉小細胞癌。T2WI示左肺上葉尖段類圓形腫塊，呈不均勻稍高信號（箭，A）；動態(tài)增強TIC曲線呈流出型（箭，B）；Ktrans偽彩圖上測的動態(tài)增強定量參數(shù)Ktrans、Kep、Ve值分別為0.077/min、0.592/min、0.130（箭，C）

2.3DCE-MRI定量參數(shù)

2.3.1肺癌不同病理類型Ktrans、Kep、Ve值比較肺癌不同病理類型患者Ktrans、Kep、Ve值比較，差異均有統(tǒng)計學意義（F=195.839、72.650、146.033，P<0.05）。腺癌的Ktrans、Kep、Ve值高于鱗癌（t=2.114、1.380、2.524，P<0.05）及小細胞肺癌（t=2.106、1.273、2.047，P<0.05），但鱗癌Ktrans、Kep、Ve值與小細胞癌比較，差異無統(tǒng)計學意義（t=2.364、1.532、2.086，P>0.05）。見表2。

表2　不同病理類型肺癌Ktrans、Kep、Ve值比較

2.3.2非小細胞肺癌與小細胞肺癌Ktrans、Kep、Ve值比較非小細胞癌Ktrans、Kep、Ve值均高于小細胞癌，差異均有統(tǒng)計學意義（P<0.05、P<0.01）。見表3。

表3　非小細胞肺癌與小細胞肺癌DCE-MRI定量參數(shù)比較

2.4Ktrans、Ve、Kep值對非小細胞肺癌與小細胞肺癌的診斷效能以病理結果為診斷對照標準，繪制DCEMRI定量參數(shù)的ROC曲線，并計算相關參數(shù)曲線下面積AUC，通過計算最大約登指數(shù)為最佳診斷閾值，得到不同定量參數(shù)判斷非小細胞與小細胞肺癌敏感度與特異度，各動態(tài)增強參數(shù)ROC曲線結果見表4。不同定量參數(shù)值均具有一定的診斷效能，Ktrans、Kep、Ve值的AUC分別為0.821、0.772、0.830，當Ktrans值為0.084/min時，診斷敏感度為73.1%，特異度為85.7%；當Kep值為0.388/min時，診斷敏感度為69.2%，特異度為84.3%；當Ve值為0.253時，診斷敏感度為69.2%，特異度為100.0%，見圖5。

表4　Ktrans、Kep、Ve值診斷小細胞肺癌與非小細胞肺癌比較

圖5 Ktrans、Kep、Ve值診斷小細胞癌與非小細胞癌ROC曲線

3　討論

3.1DCE-MRI成像原理及參數(shù)分析DCE-MRI是通過采用小分子順磁性對比劑注入靜脈后導致組織T1時間縮短，通過快速、動態(tài)監(jiān)測被檢查部位組織不同時間的圖像數(shù)據(jù)，檢測對比劑到達組織前后組織T1弛豫時間變化規(guī)律，間接獲得受檢組織血液動力學、滲透性等功能變化信息[6-8]，DCE-MRI通過基于TIC曲線獲得一組血液動力學半定量參數(shù)，分析組織的灌注、強化特征，常用半定量參數(shù)[9]包括正性增強積分、最大上升斜率、最大下降斜率、信號增強比率、達峰時間等。DCE-MRI也可通過Tofts雙室模型計算出定量血流動力學參數(shù)，包括Ktrans、Kep、Ve（0

3.2DCE-MRI定量及半定量成像對肺癌的鑒別診斷價值DCE-MRI在臨床應用越來越廣泛，但由于受到呼吸、運動等方面?zhèn)斡案蓴_，其在肺部的研究相對較少。王珍等[18]利用DCE-MRI的血流動力學雙室模型滲透性參數(shù)聯(lián)合ADC對肺部良惡性腫瘤進行鑒別診斷，發(fā)現(xiàn)DCE-MRI定量分析微血管滲透性參數(shù)Ktrans、Kep聯(lián)合ADC值對肺部良惡性病變診斷效能高于CT，而且實現(xiàn)了定量分析鑒別診斷肺部結節(jié)良惡性。Zhang等[19]通過PET/CT與DCE-MRI對腫瘤血管密度與糖代謝相關性研究發(fā)現(xiàn)，鱗癌與腺癌腫瘤血管密度及糖代謝均不同，鱗癌的SUV值低于腺癌且差異有統(tǒng)計學意義，鱗癌腫瘤血管密度與糖代謝呈負相關，而腺癌腫瘤血管密度與糖代謝無相關性；同時通過DCE-MRI測得腺癌與鱗癌血流動力學參數(shù)，發(fā)現(xiàn)Ktrans值在腺癌比鱗癌高且差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05）。本研究腺癌Ktrans、Kep值高于鱗癌，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），非小細胞癌Ktrans、Kep、Ve值均高于小細胞癌，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05），與上述研究結果基本一致，提示定量增強參數(shù)Ktrans、Kep、Ve對鱗癌與腺癌的診斷有重要價值，推測其定量增強參數(shù)差異是由不同病理類型肺癌微血管密度與細胞密度之間的差異所致。Shibusa等[20]對44例腺癌與鱗癌的MVD與血管內(nèi)皮生長因子比較發(fā)現(xiàn)，腺癌的MVD和血管內(nèi)皮生長因子的陽性率明顯高于鱗癌，且血管內(nèi)皮生長因子陽性腫瘤的MVD也明顯高于MVD陰性腫瘤。鄒煜等[21]研究肺癌DCE-MRI增強模式與腫瘤血管生成的關系發(fā)現(xiàn)，48例肺癌微血管密度均數(shù)為（56.07±22.61）條/0.74 mm2，其中鱗癌為（44.41±16.28）條/0.74 mm2，腺癌為（69.86±21.47）條/0.74 mm2，腺癌MVD計數(shù)與鱗癌比較有顯著差異（P<0.01）。由于腺癌與鱗癌組織病理學參數(shù)MVD差異，進而導致腺癌與鱗癌Ktrans及Kep值的差異。本研究結果顯示，腺癌Ve值高于鱗癌，差異有統(tǒng)計學意義（P<0.05）。Ve值主要反映腫瘤細胞排列構成及腫瘤惡性生長速度[22]，在組織病理學上，腺癌在生長方式主要表現(xiàn)為腫瘤細胞沿肺泡壁生長替代柱狀上皮細胞，鱗癌主要表現(xiàn)為腫瘤細胞壓縮式增殖和非替代性侵犯[22]，而小細胞癌通常由小圓形或卵圓形的癌細胞組成，類似淋巴細胞，分布廣泛，細胞密集程度高，細胞外空間相對較小[23]。生長方式的差異導致3種病理類型肺癌細胞構成的差異，進而表現(xiàn)在Ve值的差異，提示通過DCE-MRI定量參數(shù)測量不同肺癌病理類型有一定的診斷價值。但本研究鱗癌與小細胞肺癌定量參數(shù)差異無統(tǒng)計學意義（P>0.05），可能與選擇病例數(shù)偏少、肺部磁敏感偽影、心臟搏動、膈肌運動及數(shù)據(jù)測量時選擇AFI血流動力學模型測量時誤差有關。

此外，本研究不同病理類型DCE-MRI半定量TIC曲線以流出型為主，部分腫瘤TIC曲線呈平臺型或流入型，不同病理類型肺癌間有一定的交叉重疊，提示DCE-MRI半定量TIC曲線在不同肺癌病理類型的鑒別診斷中有一定限制。任進軍等[24]研究DCE-MRI半定量曲線類型對孤立性肺結節(jié)的診斷價值，發(fā)現(xiàn)良、惡性孤立性肺結節(jié)曲線無顯著差異，初步說明動態(tài)增強半定量曲線在肺癌鑒別診斷中有一定限度，可能與半定量分析存在計算簡單、測量重復性差、參數(shù)解釋不同等相關。同時樣本量較小也有一定影響，但進一步證實仍需多中心大樣本的研究。

本研究通過采用ROC曲線對比分析顯示，Ktrans、Kep及Ve值對鑒別非小細胞肺癌與小細胞肺癌均具有較高的診斷效能，通過最大約登指數(shù)計算最佳診斷閾值，當Ktrans、Kep、Ve閾值分別設為0.082/min、0.388/min、0.253時，Ktrans診斷敏感度略高于Kep、Ve，而Ve特異度略高于Ktrans、Kep。

3.3本研究的局限性本研究樣本總數(shù)相對偏少，可能對結果造成一定程度的影響；患者呼吸運動、膈肌運動、心臟搏動在一定程度上影響ROI內(nèi)血流灌注及AFI曲線擬合，從而影響測量值的準確性；選擇動脈輸入函數(shù)較困難，藥代動力學模型的引入與參數(shù)的擬合均使研究結果存在不可避免的誤差。

總之，DCE-MRI能無創(chuàng)地反映不同病理類型肺癌組織血流動力學差異，并對不同病理類型肺癌進行鑒別診斷，對臨床治療方案選擇及療效評價具有重要指導意義。

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（本文編輯馮婕）

Chinese Journal of Medical Imaging 2016 Volume 24(2): 100-105

Dynamic Contrast-enhanced MRI in Diagnosis of Different Histopathological Types of Lung Carcinoma

【Abstract】Purpose To investigate the imaging features of lung carcinomas using dynamic contrast enhanced MRI (DCE-MRI), and to explore the quantitative parameters and the characteristics of time intensity curve (TIC) types in differentiating histopathological subtypes in lung carcinomas. Materials and Methods Thirty-three patients with different subtypes of lung carcinomas were selected. All patients received MRI and DCE-MRI examinations. The Ktrans, Veand Kepvalues were calculated. The curve types of TIC were analyzed. The area under the curve (AUC) was computed using the receiver operating characteristic (ROC) curve, and the differential diagnostic efficacies of Ktrans, Kep, Vevalues on small cell lung carcinomas and non-small carcinomas were analyzed. The optimal diagnostic threshold was determined. Results ①There were 18 cases of adenocarcinoma, 8 squamous cell carcinomas, and 7 cases of small cell lung carcinomas, of which 12 were centrally located, 21 were peripherally located. The tumor size was 1.3-6.6 cm. The tumor was irregular, lobulated or patchy in 12 cases, nodular in 6 cases, and masslike in 15 cases. In 26 cases the boundary was not circumscribed. ②The types of TIC included washout curve in 14 cases of adenocarcinomas, plateau in 3 cases and wash-in in 1 case. The TIC in squamous cell carcinomas was washout curve in all 8 patients. The TIC curve in the 5 cases of small cell carcinomas was washout type, and plateau type in 2 cases. ③The Ktrans, Kep, and Vevalues of the different pathological types of lung carcinomas were significantly different (P<0.05); the Ktrans, Kep, Vevalues of adenocarcinomas were higher than squamous cell carcinomas and small cell carcinomas (P<0.05); the Ktrans, Kep, Vevalues of non-small cell carcinomas were higher than small cell carcinomas (P<0.05, P<0.01). ④The Ktrans, Kep, Vevalues had better differential diagnosis accuracy to differentiate small cell lung carcinomas and non-small cell carcinomas, with AUC values of 0.821, 0.772 and 0.830, respectively. When the threshold of Ktrans, Kep, Vevalues were 0.082/min, 0.388/min and 0.253, the sensitivity and specificity were 73.1%, 69.2%, 69.2% and 85.7%, 84.3%, 100.0%, respectively. Conclusion The quantitative parameters on DCE-MRI can accurately diagnose different type of lung carcinomas to help selecting treatments.

【Key words】Lung neoplasms; Magnetic resonance imaging; Image enhancement; Pathology, surgical

收稿日期：2015-08-28

中圖分類號R445.3；R734

基金項目

通訊作者馬明平

Doi：10.3969/j.issn.1005-5185.2016.02.005