段玉寶， 田秀華,*， 馬建章， 朱書玉， 單 凱

1 東北林業(yè)大學(xué)野生動物資源學(xué)院, 哈爾濱 150040 2 黃河三角洲國家級自然保護(hù)區(qū), 東營 257091

黃河三角洲東方白鸛繁殖期覓食棲息地的利用

段玉寶1， 田秀華1,*， 馬建章1， 朱書玉2， 單 凱2

1 東北林業(yè)大學(xué)野生動物資源學(xué)院, 哈爾濱 150040 2 黃河三角洲國家級自然保護(hù)區(qū), 東營 257091

2008和2009年3—6月，在黃河三角洲自然保護(hù)區(qū)采用定點觀察、GPS定位、樣方調(diào)查和逐步判別分析等方法對東方白鸛(Ciconiaboyciana)繁殖期覓食地的利用進(jìn)行了研究。共測定了75個覓食利用樣方和74個對照樣方的14個生態(tài)因子。結(jié)果表明，東方白鸛繁殖期傾向于在明水面、蘆葦沼澤和灘地中覓食，對草地和農(nóng)田利用極少。偏向于食物豐富度較高的覓食點；對隱蔽級高低沒有明顯的偏好。對利用樣方和對照樣方進(jìn)行比較，發(fā)現(xiàn)利用樣方具有植被高度和植被蓋度較低，覓食地水深相對較淺，距明水面、蘆葦沼澤、樹林等距離較近，距重度干擾源較遠(yuǎn)等特征。逐步判別分析表明，距蘆葦沼澤距離、樣方內(nèi)水深、距重度干擾源距離、食物豐富度和明水面距離具有重要作用，由這5個變量構(gòu)成的方程在對繁殖季節(jié)東方白鸛覓食地利用樣方和對照樣方進(jìn)行區(qū)分時，正確判別率可以達(dá)到95.5%。東方白鸛繁殖期覓食地的利用主要與水源、人為干擾和食物條件有關(guān)。

東方白鸛; 繁殖期; 覓食棲息地; 逐步判別分析

棲息地為鳥類提供充足的食物資源、適宜的繁殖地點、躲避天敵和不良?xì)夂虻谋Ｗo(hù)條件等一系列能保證其生存和繁衍的基本條件[1]。對特定生境的喜好由遺傳和環(huán)境雙重決定，并隨生境質(zhì)量及時間、地點而發(fā)生變化[2]，繁殖期是決定鳥類種群數(shù)量動態(tài)的關(guān)鍵時刻，鳥類在這一時期對覓食棲息地的利用尤為重要[3]。研究鳥類覓食棲息地的利用，可以了解鳥類的取食行為和環(huán)境因子的關(guān)系，為瀕危鳥類的保護(hù)和管理提供參考資料[4-5]。

東方白鸛(Ciconiaboyciana)是大型瀕危涉禽，屬CITES附錄Ⅰ物種，IUCN紅色物種名錄中的瀕危物種，東方白鸛分布在中國和俄羅斯東部邊界上的黑龍江和烏蘇里江一帶以及中國東部的長江中下游地區(qū)[6]，目前全球野生數(shù)量僅2500只左右[7]。日本、韓國過去都有過東方白鸛繁殖記載，20世紀(jì)70年代后已不再有野生繁殖種群存在[8]。東方白鸛2003年首次在黃河三角洲繁殖，而后保護(hù)區(qū)實施濕地恢復(fù)工程、人工招引及加強(qiáng)管理，使東方白鸛連續(xù)11a在此繁殖，2013年已經(jīng)增至36巢，繁殖幼鳥114只，累積繁殖巢址151個，出殼幼鳥357只，目前已經(jīng)成為我國最大的東方白鸛繁殖基地之一。

鑒于東方白鸛瀕危程度，國內(nèi)外學(xué)者對其遷徙[9-10]、生境選擇[11-12]、重引入[8,13]、人工飼養(yǎng)條件下的繁殖與行為[14-15]、分子遺傳方面[16-17]均有研究，但就覓食地利用的研究而言，有學(xué)者在洪河、鄱陽湖、圖牧吉保護(hù)區(qū)做過類似研究[18-20]，對東方白鸛新繁殖[21]的覓食地利用較為詳盡研究尚屬首次。為此，于2008—2009年3—6月對黃河三角洲保護(hù)區(qū)東方白鸛繁殖期的覓食地利用進(jìn)行了探討，為東方白鸛的保護(hù)和科學(xué)管理提供基礎(chǔ)資料。

1 研究地區(qū)自然概況和方法

1.1 研究地概況

研究地點是黃河三角洲國家級自然保護(hù)區(qū)，地處黃河入海口，位于E118°07′—E119°10′、N37°20′—N38°12′。面積達(dá)6100 km2，是中國最大的新生濕地生態(tài)系統(tǒng)。該區(qū)屬暖溫帶季風(fēng)氣候，風(fēng)向隨季節(jié)變化，冬季多偏北風(fēng)，夏季多偏南風(fēng)，歷年平均風(fēng)速為3.3 m/s，近30年年均溫度為11.9 ℃，年平均地面溫度為14.6 ℃，年平均降水量為592.2 mm，年平均無霜期約210 d。

每年2—5月東方白鸛遷徙至區(qū)內(nèi)的電線桿或人工招引桿上開始筑巢，直到12月底除了少數(shù)個體越冬外，大部分遷徙離開保護(hù)區(qū)[22]。東方白鸛偏好沼澤和淺水湖泡棲息，在黃河三角洲，東方白鸛覓食區(qū)主要集中在大汶流管理站0.333萬hm2濕地恢復(fù)區(qū)的黃河入?？趦蓚?cè)的潮間帶和蘆葦濕地。區(qū)內(nèi)地勢平坦，灘涂寬闊，有豐富的水資源、水生植物資源及各種魚類和豐富的無脊椎動物，為水禽提供了充足的食物。同域分布的水鳥還有丹頂鶴(Grusjaponensis)、灰鶴(Grusgrus)、蒼鷺(Ardeacinerea)、大白鷺(Egrettaalba)等。

1.2 數(shù)據(jù)的采集

1.2.1 利用樣方的設(shè)定

圖1 東方白鸛主要覓食區(qū)域調(diào)查示意圖Fig.1 The distribution of survey area on foraging sites of Oriental white stork

2008和2009年的3—6月對該保護(hù)區(qū)東方白鸛的主要繁殖地0.333萬hm2濕地恢復(fù)區(qū)進(jìn)行定點法和樣線法觀察，參照地面標(biāo)識物并結(jié)合行為特征來確定其覓食生境類型和覓食范圍，待東方白鸛覓食飛走后，進(jìn)入覓食地，并用GPS定位。參照前人對東方白鸛和其他鳥類的研究[18,20,23]以及實際情況，在確定的覓食區(qū)域內(nèi)，隨機(jī)選取一點，設(shè)置1 m×1 m樣方1個，在該點東、南、西、北四個方向的5—10 m處分別設(shè)1 m×1 m樣方1個，記錄各種生境因子，取其平均值，定義為1個利用樣方，調(diào)查路線見圖1，共測量并篩選覓食利用樣方75個。所測生境因子包括：

植被類型 分為蘆葦沼澤、灘地、明水面、草甸、農(nóng)田；

植被高度(cm) 測量覓食樣方內(nèi)植被平均自然高度；

植被密度(株/m2) 測量覓食樣方內(nèi)每平方米植被數(shù)量；

植被蓋度(%) 測量樣方中植被的垂直投影面積占樣方面積的比例；

隱蔽級[24]植被高度>80 cm，植被密度>100根/m2，定義為隱蔽級高；40 cm<植被高度<80 cm，植被密度>100根/m2，定義為隱蔽級較高；40 cm<植被高度<80 cm，植被密度<100根/m2，定義為隱蔽級中；植被高度<40 cm，定義為隱蔽級低；取值分別為1，2，3，4。

樣方內(nèi)水深(cm) 測量覓食樣方內(nèi)東、南、西、北、中5個不同方位的水深，取平均值(cm)；

距明水面距離(m) 測量覓食點距最近一個面積大于25m2的明水面的直線距離(在明水面中覓食記為0)；

距重度干擾源距離(m) 測量覓食點距離最近公路或旅游區(qū)的直線距離；

距輕度干擾源距離(m) 測量用于筑巢的電線桿距離最近土路、抽油機(jī)等干擾較小地方的直線距離；

距沼澤距離(m) 測量覓食點距離最近沼澤的直線距離(在沼澤中覓食記為0)；

距樹林、草地距離(m) 分別測量覓食點距離最近樹林、草地的直線距離；

距巢距離(m) 測量覓食點距離繁殖巢的直線距離；

食物豐富度[25-26]指魚類、蛙類、貝類等食物的豐富度，根據(jù)食物數(shù)量和密度分為無、少、一般和多4級，相應(yīng)的取值為1，2，3，4。

1.2.2 對照樣方的設(shè)定

為了保證對照樣方的隨機(jī)性，參照張明海、騰麗微等人[27-28]的研究方法，將本研究區(qū)分為256個面積相等或相近的區(qū)域，使對照樣方覆蓋整個研究區(qū)。如果在對照樣方內(nèi)有東方白鸛覓食，那么將該樣方剔除，共篩選對照樣方74個。

1.3 數(shù)據(jù)處理

利用卡方檢驗分析東方白鸛覓食區(qū)與對照區(qū)在非數(shù)值型生態(tài)因子的利用上是否存在差異。利用單個樣本的Kolmogorov-Smirnov Test檢驗數(shù)據(jù)是否呈正態(tài)分布。當(dāng)數(shù)據(jù)符合正態(tài)分布時，使用獨立樣本的t-檢驗；當(dāng)變量不符合正態(tài)分布，使用Mann-WhitneyU-檢驗。

使用Spearman判斷變量之間的相關(guān)性，當(dāng)兩變量之間的相關(guān)系數(shù)的絕對值大于或等于0.6時[29]，則取生物學(xué)意義比較重要的變量進(jìn)入下一步分析。運用逐步判別方法對覓食地利用樣方與對照樣方的生態(tài)因子進(jìn)行分析，以確定影響繁殖期東方白鸛對覓食生境利用的關(guān)鍵因子。

數(shù)據(jù)采用Mean±SD表示，其中Mean為算術(shù)平均值，SD為標(biāo)準(zhǔn)差。數(shù)據(jù)統(tǒng)計、分析均利用SPSS19.0軟件包進(jìn)行。

2 結(jié)果與分析

2.1 繁殖期覓食棲息地類型

繁殖期共觀察東方白鸛覓食412只/次，研究區(qū)域的5中棲息地類型中，東方白鸛對覓食地的類型有著明顯的選擇性(χ2=187.68，df=4，P<0.01)，傾向于明水面、蘆葦沼澤和灘地，其中蘆葦沼澤頻率最高(53.33%)；明水面覓食(38.17%)；灘地覓食較少(7%)。對草地和農(nóng)田基本避開(僅1.5%)。黃河三角洲東方白鸛覓食地主要集中在0.333萬hm2濕地恢復(fù)區(qū)的蘆葦沼澤地及沼澤地與湖泊交界處的淺水地帶，繁殖中前期，蘆葦尚未長高，覓食區(qū)域主要在蘆葦沼澤中，隨著蘆葦?shù)纳L，覓食地逐漸由蘆葦沼澤向邊緣的明水面轉(zhuǎn)移。另外，該區(qū)域邊緣的灘涂，偶爾也有繁殖個體覓食。

2.2 繁殖期東方白鸛覓食棲息地的一般特征

利用單個樣本的Kolmogorov-Smirnov Test檢驗覓食生境變量，結(jié)果均不符合正態(tài)分布(P<0.5)，故均采用Mann-WhitneyU-檢驗，結(jié)果參見表1。植被高度、植被蓋度、樣方內(nèi)水深、距明水面距離、距重度干擾距離、距蘆葦沼澤距離、距樹林距離和食物豐富度等均與對照樣方存在顯著或極顯著差異，說明東方白鸛偏好覓食地要求植被高度和植被蓋度較低，覓食地水深相對較淺，距明水面、蘆葦沼澤、樹林等距離較近，距重度干擾源較遠(yuǎn)，食物較為豐富。

表1 東方白鸛繁殖期覓食樣方和對照樣方之間各生態(tài)因子的顯著性檢驗Table 1 Significance test on the ecological factors between Oriental white stork forage and comparison areas

*P<0.05，**P<0.01

2.3 東方白鸛繁殖期覓食地變量的逐步判別分析

為了檢驗各棲息地參數(shù)之間是否獨立，將表1中差異顯著的9個變量進(jìn)行了Spearman相關(guān)分析，發(fā)現(xiàn)相關(guān)系數(shù)絕對值均小于0.6，故將9個變量全部納入逐步判別分析，以篩選出影響東方白鸛繁殖期覓食地利用的關(guān)鍵因子。

從表2中可以看出，在區(qū)分覓食區(qū)和對照區(qū)方面有一系列因素發(fā)揮作用，距蘆葦沼澤距離、樣方內(nèi)水深、距重度干擾源距離、食物豐富度和明水面距離5個因子的判別能力最強(qiáng)。標(biāo)準(zhǔn)化的典型判別函數(shù)為y=0.885×距蘆葦沼澤距離+0.748×樣方內(nèi)水深-0.528×距重度干擾源距離-0.463×食物豐富度+0.382×距明水面距離。由這5個變量構(gòu)成的方程判別準(zhǔn)確率達(dá)95.5%，可以較好地將覓食地樣方與對照樣方分開。

表2 東方白鸛繁殖期覓食地與對照區(qū)變量的逐步判別分析結(jié)果

Table 2 Consequence of the stepwise discriminant analysis of habitat variables between the used samples and control samples of Oriental white stork during its breeding season

變量Variable判別系數(shù)CoefficientsWilks'λF顯著性Sig.距蘆葦沼澤距離Distancetothereedmarsh0.8850.375297.3250.000樣方內(nèi)水深Waterdepthinquadrat0.7480.306149.4030.000距重度干擾源距離Distancetotheseriousdisturbance-0.5280.26492.7420.000食物豐富度Foodabundance-0.4630.22352.4110.000距明水面距離Distancetowater0.3820.20240.0360.000

3 討論

動物找到合適的生存環(huán)境時，不僅考慮環(huán)境是否適合于棲息和繁殖，也要考慮是否有充足的食物供應(yīng)[30]。覓食地的利用直接影響著鳥類繁殖的成效，同時也影響鳥類的生長速度和健康程度[31]。東方白鸛是濕地鳥類的代表種之一，充沛的水資源為其提供了豐富的食物和棲息場所。從食性分析也可以看出，東方白鸛對魚的消化能力最強(qiáng)，食物來源主要是魚類[25]。在繁殖期覓食棲息地的利用中主要集中在魚類生活的環(huán)境中(蘆葦沼澤、明水面)，而在相對干旱的草地和農(nóng)田(旱田)東方白鸛利用極少，但因有軟體動物、昆蟲以及蛇類的存在，東方白鸛偶爾也會去覓食。在逐步判別分析中(表2)，距蘆葦沼澤距離和距明水面距離因子均進(jìn)入判別方程，也充分證明了水資源的對于東方白鸛覓食地利用的重要性，這也與其他遷徙停歇地[20]、繁殖地[18]的偏好是相同的。每年在5—7月，日本豐岡市洪水期，重引入的東方白鸛80%覓食時間均花費在水稻田里[8]，這與本研究結(jié)論相仿。另外，覓食地水深也是判別方程中極為重要的因子，本研究區(qū)域東方白鸛覓食地水深(21.41±8.98)cm，這比遷徙停歇地圖牧吉保護(hù)區(qū)覓食地5—10 cm[20]水深值略大，和韓國重引入的東方白鸛選擇水深40 cm的魚塘、水深20 cm的水稻田[32]相似，與越冬地鄱陽湖濕地覓食地水深5—40 cm相近[19]。但水過深以及植被較高、蓋度較大(表1)的地點東方白鸛選擇避開，究其原因一方面可能因為水過深東方白鸛無法落腳，另一方面發(fā)現(xiàn)食物也相對困難，較難捕食。

人為干擾對東方白鸛的取食、取材等行為造成很大影響，導(dǎo)致產(chǎn)生警戒、逃逸等行為[33-34]。輕度人為干擾源(土路，抽油機(jī)等)對東方白鸛干擾不顯著，但是重度干擾源(公路、旅游區(qū)等)對其干擾極其顯著(表1)，選擇遠(yuǎn)離900 m以上的生境覓食，而洪河保護(hù)區(qū)[21]東方白鸛在春季覓食多偏好在離人為干擾1000 m以上，結(jié)果基本一致。成年東方白鸛在黃河在三角洲地區(qū)幾乎沒有天敵，人為干擾已成為中斷其覓食的最主要因素，特別是在繁殖后期，東方白鸛需要大量的食物來滿足幼鳥的需要，覓食頻率也隨之增加，故控制人為干擾已成為影響東方白鸛繁殖率高低的因素之一。

繁殖初期，東方白鸛在配對、占巢、孵化過程中，常常受到其他個體前來干擾，入侵領(lǐng)域的行為時有發(fā)生。此時，另外的一只東方白鸛此刻迅速回巢，通過擊喙、展翅等行為進(jìn)行驅(qū)趕入侵個體，安徽安慶繁殖的個體也出現(xiàn)同樣情況[34]。這段期間繁殖個體常常在距離巢較近的地方覓食。而進(jìn)入幼鳥出殼后，很少出現(xiàn)入侵的個體，但是此時幼鳥成長發(fā)育需要大量的食物，為了捕捉較多的食物，親鳥增大覓食范圍，此時覓食地離巢區(qū)距離遠(yuǎn)大于繁殖初期。

隱蔽通常是很多物種選擇覓食地的重要條件[35-36]，但是本研究發(fā)現(xiàn)，在黃河三角洲東方白鸛的覓食場所常常缺乏隱蔽條件，或者隱蔽級較低，這與其他鳥類覓食地利用的研究明顯不同，也與在洪河保護(hù)區(qū)[21]繁殖的東方白鸛的研究差異較大。即使在蘆葦沼澤中覓食，蘆葦?shù)母叨纫膊蛔? m，植被也不足以對東方白鸛形成有效的遮擋。東方白鸛警戒性極高，隱蔽物少時，視野相對開闊，當(dāng)干擾源距1 km以內(nèi)時，它便可迅速飛離覓食地；東方白鸛在明水面覓食時，偏好在蘆葦沼澤邊緣地帶，說明東方白鸛有意避開干擾，此外沼澤和水面也起到了天然隔離的作用。另外，在距離樹林距離因子中，差異顯著，可能是因為整個繁殖期，特別是幼鳥出殼前，東方白鸛一直叼樹枝進(jìn)行修巢的行為，覓食后便于近距離取材修巢。

黃河三角洲自然保護(hù)區(qū)自2003年開始實施濕地恢復(fù)工程，已經(jīng)形成了4238 hm2的濕地生態(tài)系統(tǒng)[37]，珍貴的濕地資源為東方白鸛的生存提供和豐富的水和食物資源，加之人為干擾的控制使東方白鸛得以繁衍生息，故加強(qiáng)濕地的保護(hù)對東方白鸛的生存具有重要意義。

致謝：野外工作得到了黃河三角洲國家級自然保護(hù)區(qū)的支持，諾丁漢大學(xué)訪問博士Helen Xie幫助寫作,特此致謝。

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Foraging habitat use of the oriental white stork during its breeding season

DUAN Yubao1， TIAN Xiuhua1,*， MA Jianzhang1， ZHU Shuyu2， SHAN Kai2

1CollegeofWildlifeResource,NortheastForestryUniversity,Harbin150040,China2YellowRiverEstuaryNationalNatureReserve,Dongying257091,China

The oriental white stork (Ciconiaboyciana) is one of the largest birds, with a wing span of up to two meters. Its breeding territory extends from the Amur to the Ussuri River in east Siberia, and 2500 individuals estimated still exist worldwide. According to the IUCN red list, however, the survival of this species is still in peril. Yellow River Estuary nature reserve had become their new breeding sites since 2005. From March to June in 2008 and 2009, the forage habitat use of Oriental white stork during its breeding season was studied in the Yellow River Estuary nature reserve by the methods of fixed-spot observation, GPS positioning, sampling plot investigation and stepwise discriminant analysis, by the methods of fixed-spot observation, GPS positioning, sampling plot investigation and stepwise discriminant analysis. With a forage site as the center, a 1m × 1m square quadrat was Set up, and another four square samples were installed of 5—10 miles around the first square quadrat. Based on the previous research methods and the actual situation, 14 ecological factors were determined as follows: vegetation type, vegetation height, vegetation density, vegetation coverage, sheltering class, water depth in quadrat, the distance to water, the distance to the reed marsh, the distance to the serious disturbance, the distance to the mild disturbance, the distance to grassland, the distance to forests, distance to nest and the distance to farmland. In order to ensure the randomness of quadrats the study area will be divided into 256 areas with equal or similar size, in which the quadrat must be covered. If the Oriental white stork foraged within the quadrats, this quadrat would be removed. A total of 75 foraging and 74 random plots were measured and analyzed in each site. The Oriental white stork preferred water depth of about 20cm, the reed marsh and the beach, while they avoided grassland and farmland. Comparing the used sites with the random plots, the used sites were characterized by lower vegetation height and density, lower water depth, shorter distance to water source, the reed marsh and forests, farther to the serious disturbance, and more abundance of food. Nine ecological factors which had significant difference were analyzed using Spearman′s rank correlation test, and the correlation coefficients were less than 0.6. Stepwise discriminant analysis indicated that distance to the reed marsh, water depth in quadrat, distance to the serious disturbance, distance to the serious disturbance, food abundance, distance to water were critically factors to discriminate foraging sites and random plots. The overall classification model developed from five variables was successful to distinguish the used sites from random ones at probability of 95. 5%. Water, human disturbance and food are main factors which affect foraging habitat use of Oriental white stork during its breeding season．

Ciconiaboyciana; breeding season; foraging habitat use; Stepwise discriminant analysis

WWF(世界自然基金會)野生動植物保護(hù)小額基金資助項目(41308902)

2013-08-05;

日期:2014-07-25

10.5846/stxb201308052025

*通訊作者Corresponding author.E-mail: tianxiu-hua@163.com

段玉寶， 田秀華， 馬建章， 朱書玉， 單凱.黃河三角洲東方白鸛繁殖期覓食棲息地的利用.生態(tài)學(xué)報,2015,35(8):2628-2634.

Duan Y B， Tian X H， Ma J Z， Zhu S Y， Shan K.Foraging habitat use of the oriental white stork during its breeding season.Acta Ecologica Sinica,2015,35(8):2628-2634.