蔣誠(chéng)誠(chéng)，李勇剛

疼痛的腦功能MRI研究進(jìn)展

蔣誠(chéng)誠(chéng)，李勇剛*

作者單位：
蘇州大學(xué)附屬第一醫(yī)院放射科，蘇州215000

投稿日期：2015-08-06

接受日期：2015-09-26

功能MRI (fMRI)是一種無(wú)創(chuàng)性的功能成像技術(shù)，近年來(lái)被廣泛應(yīng)用于疼痛方面的研究，使得人們對(duì)疼痛的生理有了進(jìn)一步的認(rèn)識(shí)。作者通過(guò)對(duì)不同類型疼痛的分析，從痛覺中樞的定位、臨床疼痛的fMRI研究及疼痛治療等方面綜述了近年關(guān)于疼痛的腦fMRI研究進(jìn)展。

磁共振成像；疼痛；腦

1　疼痛的簡(jiǎn)述

國(guó)際疼痛研究室對(duì)疼痛的定義是：疼痛是伴隨著現(xiàn)有的或潛在的組織損傷的一種令人不愉快的感覺和情緒上的感受[1]。

一般認(rèn)為，疼痛是一種多維度的復(fù)合感覺[2]，包括感覺辨別，認(rèn)知和情感三種成分。根據(jù)疼痛的性質(zhì)及持續(xù)時(shí)間一般可將疼痛分為急性疼痛和慢性疼痛[3]，急性疼痛一般由急性損傷或?qū)嶒?yàn)性疼痛引起；慢性疼痛是指持續(xù)1個(gè)月以上的疼痛，或反復(fù)發(fā)作超過(guò)3個(gè)月的疼痛[2-6]。

2　痛覺的中樞代表區(qū)

疼痛包括感覺辨別、情感和認(rèn)知三種成分，之前的學(xué)者運(yùn)用功能MRI (functional MRI，fMRI)技術(shù)研究得出不同成分由不同的腦區(qū)加工、經(jīng)過(guò)不同傳導(dǎo)通路傳遞至痛覺中樞。痛覺的這三種成分相互交錯(cuò)、平行傳遞，應(yīng)綜合分析。

2.1S2（second somatic）和島葉皮層（insula cortex，IC）

許多腦功能成像研究顯示，IC和S2是痛覺刺激中興奮最一致的區(qū)域之一[7-8]。S2和IC[9]具有非特異性的感覺整合功能，對(duì)多種非傷害性刺激有反應(yīng)。多項(xiàng)研究顯示IC及S2對(duì)刺激的強(qiáng)度及疼痛的感覺成分密切相關(guān)。Wey等[10]研究發(fā)現(xiàn)，疼痛性壓力刺激(刺激左腿腓腸肌)時(shí)可見對(duì)側(cè)IC 及S2 (BA13)均出現(xiàn)信號(hào)增強(qiáng)改變，表明機(jī)械性刺激時(shí)IC及S2皮層均被激活。Davis[4]和Micalos 等[11]研究證實(shí)，與健康對(duì)照組相比，對(duì)慢性疼痛患者實(shí)施刺激時(shí)均可見對(duì)側(cè)S2、IC區(qū)域的信號(hào)激活增強(qiáng)。Henderson等[12]在實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)島葉可能與軀體感覺性刺激的定位相關(guān)。

2.2扣帶回皮層前部（anterior cingulated cortex，ACC）

ACC是目前痛覺研究中的一個(gè)重點(diǎn)觀察對(duì)象，有關(guān)刺激方式的實(shí)驗(yàn)幾乎均能引起ACC的激活[13-14]。Davis[4]研究發(fā)現(xiàn)ACC也與疼痛刺激的運(yùn)動(dòng)反應(yīng)、注意力、疼痛預(yù)期及情感處理有關(guān)。ACC與間腦、大腦皮層及皮層下端有廣泛聯(lián)系。丘腦向ACC的纖維投射可能是其接受傷害性刺激信息傳入的主要來(lái)源；ACC還接受來(lái)自軀體感覺中樞的信息。Chapin等[15]和Emmert等[16]研究發(fā)現(xiàn)，慢性疼痛患者ACC出現(xiàn)反常激活現(xiàn)象。Wey 等[10]的實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，非疼痛性壓力刺激激活對(duì)側(cè)ACC(BA25)，而Pujol等[17]則得出主觀性疼痛與ACC的激活有關(guān)的結(jié)論，通過(guò)實(shí)驗(yàn)也證明ACC、島葉及基底核參與疼痛反應(yīng)的調(diào)節(jié)輸出方面。這些實(shí)驗(yàn)證實(shí)ACC參與疼痛的多個(gè)方面的調(diào)節(jié)，如強(qiáng)度編碼、痛覺的主觀經(jīng)歷、刺激的軀體感覺等。

2.3初級(jí)軀體感覺皮層（primary somatic，S1）

在所有的腦區(qū)中，痛覺首先激活S1。S1主要接受來(lái)自丘腦的痛覺和傷害性體感刺激，主要處理包括刺激強(qiáng)度在內(nèi)的刺激中的一般成分。Wey 等[10]研究發(fā)現(xiàn)非疼痛性壓力刺激時(shí)，fMRI上表現(xiàn)為對(duì)側(cè)中央后回(S1：BA2、BA3、BA4)信號(hào)改變。刺激脊柱和大腦時(shí)也可見S1區(qū)的激活[4]。Moulton等[18]在實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)S1的激活與疼痛強(qiáng)度有關(guān)。

2.4前額葉（prefrontal cortices，PFC）和頂葉后部

Bogdanov等[19]稱背外側(cè)的前額葉和部分頂葉后部的反應(yīng)為“痛相關(guān)”的活動(dòng)。PFC和頂葉后部主要與疼痛的認(rèn)知相關(guān)，侯小燕等[20]等在針刺治療頸痛的實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)單穴組治療后右側(cè)頂下小葉及額中回局部一致性降低；Micalos等[11]的實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，接觸刺激該區(qū)皮膚，可見前額葉皮層激活增強(qiáng)。Chapin等[15]等應(yīng)用rt-fMRI調(diào)控疼痛及催眠法治療疼痛的實(shí)驗(yàn)中，均可見PFC及頂葉皮層等疼痛相關(guān)腦區(qū)激活的改變，說(shuō)明PFC可能參與疼痛調(diào)節(jié)通路；Ma等[21]研究發(fā)現(xiàn)炎癥性腸病患者的痛覺與扣帶回和PFC有很高的相關(guān)性。這些部位的激活常常有雙側(cè)且不對(duì)稱性的特點(diǎn)，不論刺激哪側(cè)，以右半球優(yōu)勢(shì)為主。

2.5丘腦、腦干及其他腦區(qū)

丘腦的激活常是雙側(cè)的，與感覺辨別、痛覺傳遞的調(diào)節(jié)有關(guān)，Bogdanov等[19]證實(shí)丘腦是慢性疼痛發(fā)展的關(guān)鍵結(jié)構(gòu)，Wey等[10]也證實(shí)了丘腦的血流信號(hào)改變主要是由于疼痛引起的內(nèi)源性類鴉片活性肽的神經(jīng)遞質(zhì)傳遞的結(jié)果，而其他的受體系統(tǒng)可能參與了紋狀體的血流信號(hào)改變。

給予痛刺激時(shí)，還有許多與運(yùn)動(dòng)相關(guān)的腦區(qū)[7]，包括小腦[10]、基底核、輔助運(yùn)動(dòng)區(qū)、初級(jí)運(yùn)動(dòng)區(qū)等都有不同程度的信號(hào)改變，其區(qū)域性腦血流在某些實(shí)驗(yàn)中也有變化；主要的血流信息改變表現(xiàn)在包括S1、S2、ACC及島葉在內(nèi)的“疼痛矩陣”和“默認(rèn)模式網(wǎng)絡(luò)”，其中IC、S2主要與壓力性刺激、感覺性刺激相關(guān)，ACC則參與疼痛的主觀經(jīng)歷、痛覺強(qiáng)度與調(diào)節(jié)輸出方面，PFC參與疼痛的認(rèn)知成分，丘腦、腦干等則與感覺辨別及疼痛傳遞密切相關(guān)。可見參與疼痛處理的各個(gè)腦區(qū)與疼痛的不同成分相互重疊、密不可分，必須相互結(jié)合而不能單獨(dú)分析。

3　fMRI在臨床疼痛中的研究

血氧水平依賴性 (blood oxygenation level dependent，BOLD) fMRI是目前最流行的fMRI技術(shù)[22]。BOLD效應(yīng)[8，23-24]是基于神經(jīng)元活動(dòng)對(duì)腦血流和局部氧耗量影響程度不同所導(dǎo)致的局部磁場(chǎng)性質(zhì)的變化原理。腦組織興奮時(shí)，局部腦組織血流量、血容量顯著增加，使局部血液氧合血紅蛋白含量增加，脫氧血紅蛋白的含量減少，T2加權(quán)時(shí)間延長(zhǎng)，在MR的T2WI表現(xiàn)為信號(hào)增加。

隨著fMRI技術(shù)的發(fā)展，fMRI被用于不同類型的疼痛研究，以下主要從壓力性刺激誘發(fā)急性疼痛及慢性疼痛介紹。

3.1急性疼痛的腦fMRI研究

3.1.1類鴉片活性肽受體在疼痛調(diào)節(jié)中的作用的研究

Wey等[10]通過(guò)刺激健康志愿者左腿腓腸肌建立壓力性疼痛模型，運(yùn)用梯度回波序列(TR 3000 ms，TE 30 ms，矩陣72×72，視野21.6 cm×21.6 cm)進(jìn)行BOLD成像，觀察各功能腦區(qū)的活動(dòng)。實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示，fMRI信號(hào)增強(qiáng)區(qū)有尾狀核、PAG、雙側(cè)丘腦及小腦。作為對(duì)比，在非疼痛性壓力刺激下fMRI信號(hào)改變區(qū)域主要有SMA、后扣帶回及楔狀核。在對(duì)這些腦區(qū)的研究中發(fā)現(xiàn)，丘腦的BOLD信號(hào)改變主要是由于疼痛引起的內(nèi)源性類鴉片活性肽的神經(jīng)遞質(zhì)傳遞的結(jié)果，而其他的受體系統(tǒng)可能參與了紋狀體的BOLD信號(hào)改變，也得出內(nèi)源性類鴉片活性肽受體的激活與持續(xù)性疼痛的感覺及情感反應(yīng)的減輕有關(guān)，為以后的疼痛治療提供了一個(gè)可供參考的方向[10]。

3.1.2fMRI在疼痛刺激纖維肌痛患者研究中的應(yīng)用

“疼痛矩陣”最持久的活化區(qū)域包括：感覺皮層，鄰近的頂葉皮層，IC和ACC。有學(xué)者采用對(duì)比手法分別研究壓力(大小為4 kg/cm2)刺激纖維肌痛患者及健康對(duì)照組大拇指指甲并運(yùn)用獨(dú)立成分分析其腦fMRI (平面回波序列成像，TR 3000 ms，TE 50 ms)的結(jié)果，結(jié)果顯示，纖維肌痛患者的區(qū)域性腦血流增加區(qū)包括疼痛網(wǎng)絡(luò)所有相關(guān)區(qū)域：對(duì)側(cè)軀體及運(yùn)動(dòng)皮層、同側(cè)頂葉上部、島葉、基底核、輔助運(yùn)動(dòng)區(qū)、ACC和小腦。而健康對(duì)照組激活主要在頂葉上部皮層和島葉，感覺皮層也出現(xiàn)活化增強(qiáng)的現(xiàn)象，并推測(cè)ACC的激活與主觀性疼痛有關(guān)。其中對(duì)側(cè)感覺-運(yùn)動(dòng)皮層、輔助運(yùn)動(dòng)區(qū)、ACC、島葉前部及基底核參與疼痛反應(yīng)的大腦網(wǎng)絡(luò)調(diào)節(jié)輸出方面。由此可見fMRI可以補(bǔ)充傳統(tǒng)疼痛反應(yīng)的神經(jīng)成像技術(shù)并用于評(píng)估疼痛處理的不同領(lǐng)域[9，17]。

3.1.3大腦疼痛反應(yīng)的活化、鈍化及其相互關(guān)系的研究

實(shí)驗(yàn)采用兩種不同水平的熱痛(高與低)刺激61名健康右利手志愿者右前臂建立模型來(lái)研究大腦的活化與鈍化程度，以及這兩個(gè)不同方向的fMRI(平面回波序列成像，TR 2000 ms，TE 40 ms)信號(hào)變化之間的關(guān)系。并對(duì)靜息狀態(tài)下疼痛活化區(qū)域與鈍化區(qū)域間的功能連通性進(jìn)行了分析，以深入調(diào)查在實(shí)施熱痛刺激時(shí)出現(xiàn)fMRI信號(hào)改變的腦區(qū)的相關(guān)性。結(jié)果顯示，高強(qiáng)度刺激與低強(qiáng)度相比，fMRI信號(hào)增強(qiáng)區(qū)域主要是疼痛矩陣；活化降低的區(qū)域主要是默認(rèn)模式網(wǎng)絡(luò)。結(jié)果也顯示疼痛的活化與鈍化沒有相應(yīng)的線性關(guān)系存在，因此可以提示信號(hào)改變的不同腦區(qū)參與疼痛不同成分的處理[13]。

3.2慢性疼痛的腦fMRI研究

慢性疼痛患者大腦致敏的一個(gè)特征即軀體對(duì)機(jī)械性壓力刺激的敏感性增強(qiáng)。痛覺的敏感增加及抑制減低這些功能障礙與慢性疼痛有關(guān)。Micalos等[11]采用一定等級(jí)的軀體壓力(2 kg)分別刺激11位慢性疼痛患者及8名健康志愿者右側(cè)大腿前中側(cè)，并分別記錄刺激前后fMRI腦部的反應(yīng)。研究證實(shí)慢性疼痛患者的軀體感覺增強(qiáng)及大腦敏感性增強(qiáng)。與對(duì)照組相比，慢性疼痛患者實(shí)施疼痛刺激時(shí)信號(hào)增強(qiáng)區(qū)域有對(duì)側(cè)S1、S2、頂葉下部、小腦和同側(cè)S2。fMRI結(jié)果顯示，慢性疼痛患者丘腦的神經(jīng)元活化比對(duì)照組低，經(jīng)鎮(zhèn)痛治療后降低的丘腦活化增強(qiáng)了，說(shuō)明慢性疼痛患者丘腦的反應(yīng)是抑制性的。同時(shí)也可見慢性疼痛患者尾狀核的rCBF降低、神經(jīng)元活性降低，并由尾狀核活化增強(qiáng)時(shí)抑制疼痛推測(cè)尾狀核可能與疼痛的抑制有關(guān)[4，11]。

4　fMRI在疼痛治療中的發(fā)展

4.1神經(jīng)阻滯和電刺激治療

Chapin等[15]和Gay等[7]研究證實(shí)，有效的神經(jīng)阻滯可致慢性疼痛患者對(duì)側(cè)丘腦活性的降低。星狀神經(jīng)節(jié)阻滯(stellate ganglion block，SGB)是目前臨床上常用的疼痛治療方法之一。對(duì)慢性疼痛患者實(shí)施SGB 5 min后再行fMRI檢查，可以發(fā)現(xiàn)全腦血流量增加，尤其是兩側(cè)丘腦和ACC。臨床治療發(fā)現(xiàn)行疼痛對(duì)側(cè)的SGB也有緩解疼痛的作用，可能與SGB后雙側(cè)腦血流增加有關(guān)。在疼痛的治療過(guò)程中出現(xiàn)很多不同的嘗試，深部腦區(qū)刺激[25]刺激中腦導(dǎo)水管周圍灰質(zhì)和丘腦等感覺區(qū)對(duì)某些患者治療慢性疼痛有長(zhǎng)遠(yuǎn)療效，但其本身具有傷害性，限制了其使用范圍。

4.2實(shí)時(shí)fMRI （real-time fMRI，rt-fMR）I腦電生物反饋治療

rt-fMRI主要是通過(guò)控制患者提升其自我效率的感覺，加強(qiáng)其思想-身體的關(guān)系，從而使rt-fMRI腦電生物反饋產(chǎn)生長(zhǎng)遠(yuǎn)療效。

rt-fMRI可通過(guò)降低疼痛網(wǎng)絡(luò)靶區(qū)域的激活從而降低主觀的疼痛感知，其目標(biāo)區(qū)域?yàn)锳CC和AIC (島葉皮層前部，interior insula cortex)。ACC與疼痛處理的多種功能有關(guān)，如注意力及情感。研究表明，利用腦電生物反饋調(diào)節(jié)ACC的激活可降低疼痛強(qiáng)度等級(jí)。疼痛過(guò)程的ACC調(diào)節(jié)顯示：ACC的rt-fMRI腦電生物反饋引起大部分實(shí)驗(yàn)對(duì)象ACC激活的下調(diào)，并引起尾狀核的重大改變，尾狀核在解剖結(jié)構(gòu)上接近ACC，也有功能上的相關(guān)性，尾狀核經(jīng)過(guò)ACC而受調(diào)節(jié)，在有意的疼痛控制中很重要。PIC(島葉皮層后部，posterior insulacortex)與基本的疼痛感覺和觸覺有關(guān)，直接接收脊髓丘腦的信號(hào)輸入。AIC與疼痛感知的情感-動(dòng)機(jī)處理有關(guān)，在痛覺認(rèn)知完好的情況下，AIC與PIC的連接斷開會(huì)導(dǎo)致疼痛的情緒反應(yīng)降低；通過(guò)喚起個(gè)人的情感相關(guān)事件或集中注意力可提高機(jī)體的注意力；盡管研究證明調(diào)節(jié)AIC可以用來(lái)增加特定的情感狀態(tài)和控制力，下調(diào)AIC時(shí)對(duì)疼痛感知的影響尚無(wú)數(shù)據(jù)證明。疼痛過(guò)程中的AIC調(diào)節(jié)：rtfMRI腦電生物反饋可引起沮喪或滿足等情緒，從而增加島葉的激活，因而抵消了島葉的下調(diào)；rtfMRI研究強(qiáng)調(diào)了AIC的認(rèn)知和情感過(guò)程可能的相互影響，與無(wú)痛情況相比，疼痛狀態(tài)下反應(yīng)時(shí)間增加及要求認(rèn)知能力的任務(wù)中犯錯(cuò)率增加[15-16]。

rt-fMRI腦電生物反饋治療克服了許多傳統(tǒng)治療方法[26]中的局限，利用fMRI的功能性定位與神經(jīng)生物反饋技術(shù)相結(jié)合，直接對(duì)疼痛處理相關(guān)的腦區(qū)進(jìn)行實(shí)時(shí)調(diào)控，從“源頭”上控制疼痛的感知，可能為疼痛治療提供一項(xiàng)新技術(shù)。

4.3fMRI在針刺鎮(zhèn)痛中的研究

方繼良等[27]使用fMRI觀察到，針刺得氣時(shí)大腦邊緣葉-旁邊緣葉-新皮層系統(tǒng)產(chǎn)生了廣泛的負(fù)激活區(qū)，加強(qiáng)了這些區(qū)域的腦功能網(wǎng)絡(luò)聯(lián)系。這些區(qū)域參與了疼痛、鎮(zhèn)痛功能調(diào)制環(huán)路。以往研究表明，負(fù)激活與腦耗氧量及血流量下降有關(guān)。實(shí)驗(yàn)結(jié)果支持針刺通過(guò)調(diào)制邊緣系統(tǒng)和疼痛中樞網(wǎng)絡(luò)的活動(dòng)，產(chǎn)生鎮(zhèn)痛、抗焦慮和其他調(diào)節(jié)效應(yīng)的假說(shuō)。實(shí)驗(yàn)證實(shí)，針刺得氣及伴隨疼痛產(chǎn)生了相對(duì)抗的腦功能網(wǎng)絡(luò)效應(yīng)，針刺對(duì)邊緣系統(tǒng)及疼痛矩陣的負(fù)激活效應(yīng)，可能與針刺鎮(zhèn)痛腦中樞機(jī)制有關(guān)。

5　討論與展望

隨著MRI優(yōu)點(diǎn)的日益凸顯，其在臨床研究和科研中的應(yīng)用領(lǐng)域不斷擴(kuò)展。fMRI利用MRI的高空間分辨率、平面回波成像技術(shù)的高時(shí)間分辨率，結(jié)合結(jié)構(gòu)、解剖與影像三方面的因素研究人腦的復(fù)雜功能活動(dòng)，是目前惟一的無(wú)侵入、無(wú)創(chuàng)傷、可精確定位人腦高級(jí)功能的研究手段，為腦功能的研究開辟了一條新途徑。近些年來(lái)，國(guó)內(nèi)外許多學(xué)者基于fMRI技術(shù)對(duì)疼痛相關(guān)腦功能區(qū)進(jìn)行了定位，并使用fMRI與傳統(tǒng)針刺技術(shù)及其他生物反饋技術(shù)相結(jié)合以探索疼痛治療的新方向，做出了一系列卓有成效的研究工作，為探索大腦疼痛網(wǎng)絡(luò)的奧秘提供了依據(jù)。

未來(lái)的研究可以嘗試將fMRI與不同方法結(jié)合從而更好的探索疼痛的治療的新方法，可能涉及的方面如：fMRI用于評(píng)價(jià)疼痛強(qiáng)度、狀態(tài)；fMRI用于鎮(zhèn)痛藥物的評(píng)估；fMRI用于麻醉鎮(zhèn)痛的研究等?？梢灶A(yù)見，隨著MRI設(shè)備和掃描技術(shù)的提高、成像軟件和數(shù)據(jù)處理、圖像后處理軟件的研發(fā)，今后基于fMRI技術(shù)在疼痛的腦功能方面的研究會(huì)取得更大的進(jìn)展。

［

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Progress of brain functional magnetic resonance imaging in pain

JIANG Cheng-cheng, LI Yong-gang*
Department of Radiology，The First Affliated Hospital of Soochow University， Suzhou 215000, China

*CorrespondenceTo: Li YG, E-mail: Liyonggang224@163.com

6 Aug 2015, Accepted 26 Sep 2015

Functional magnetic resonance imaging (fMRI) is a non-invasive functional imagingTechnique, and was more and more frequently applied inThe study of pain, which makes us know better aboutThe physiological reaction of ache. InThis articleThe research progress of fMRI inThe brain of pain in recent years will be summarized from several aspects: location, fMRI study andTreatment of pain based onThe analysis of differentTypes of pain.

Magnetic resonance imaging; Pain; Brain

李勇剛，E-mail: Liyonggang224@163. com

R445.2；R441.1

A

10.3969/j.issn.1674-8034.2015.11.015

蔣誠(chéng)誠(chéng), 李勇剛. 疼痛的腦功能MRI研究進(jìn)展. 磁共振成像, 2015, 6(11): 876-880.