王穎穎，李 飛，王 甦，張 帆*

(1.北京市農(nóng)林科學院，植物保護環(huán)境保護研究所，北京 100097;2.南京農(nóng)業(yè)大學植物保護學院，南京 210095)

半翅目昆蟲大多數(shù)為植食性，可為害農(nóng)作物、果樹、蔬菜或林木等，對農(nóng)林生產(chǎn)造成很大的危害。粉虱和蚜蟲是其中兩類為害最大的刺吸式口器昆蟲，不僅吸食植物汁液、分泌蜜露影響光合作用，而且能夠傳播多種病毒(羅晨等，2000)。寄生蜂是膜翅目中特殊的種類，可有效寄生多種農(nóng)業(yè)害蟲且與環(huán)境相容，在害蟲生物防治中的作用越來越受到人們的關注。

國內(nèi)外對寄生蜂的研究最早開始于19 世紀中期，最初集中在研究生物學特性上。直至1970年，F(xiàn)isher ＆ Ganesalingham(1970)研究發(fā)現(xiàn)寄生蜂寄生能夠影響寄主體內(nèi)血淋巴的成分。自此，寄生蜂與寄主互作關系的研究引起了廣泛關注。近年來，國內(nèi)外對寄生蜂與寄主在形態(tài)上的協(xié)同進化、生物學特性上的相互適應、化學通訊及協(xié)同進化關系、生理上相互防御和調(diào)控的機理以及系統(tǒng)發(fā)育比較等方面的研究取得了很多進展(陳學新等，2000)。然而，隨著現(xiàn)代分子生物學及第二代測序技術(shù)的迅速發(fā)展，更多研究開始從分子乃至大規(guī)?；蛩浇沂炯纳渑c寄主之間相互防御及調(diào)控機理，旨在為提高寄生性天敵在生物防治中的應用和開發(fā)害蟲防治新途徑提供理論依據(jù)和方法指導。但迄今為止，關于寄生蜂與寄主間相互防御和調(diào)控機理的研究大部分是以膜翅目細腰亞目的姬蜂科Ichneumonidae 和繭蜂科Braconidae 及其鱗翅目和雙翅目寄主昆蟲為對象，而對其他科目的天敵、寄主昆蟲研究則相對較少(朱家穎等，2008)。

不同種類的寄生蜂，因其寄生因子、產(chǎn)卵部位、寄生時期等的不同，導致其對寄主的調(diào)控機制也有所不同。開展多種寄生蜂對多種寄主昆蟲的研究，不僅有助于明確寄生蜂的調(diào)控機制，而且可以具體研制用于防治不同害蟲的生物或廣譜殺蟲劑。本文以半翅目粉虱、蚜蟲和其寄生蜂為對象，對目前的研究現(xiàn)狀加以概述。這對指導寄生蜂的人工飼養(yǎng)以及開發(fā)以寄生蜂毒液或其他寄生因子為主要成分的生物型殺蟲劑具有重要的理論和實踐價值，也為探索半翅目害蟲寄生蜂的調(diào)控機制研究提供一定的建議和參考。

1 寄生蜂的種類

截至目前，世界范圍內(nèi)粉虱的寄生蜂種類至少已達 74種。占比例最大的為蚜小蜂科Aphelinidae，包括恩蚜小蜂屬Encarsia 47種，槳角蚜小蜂屬Eretmocerus 24種。此外，廣腹小蜂科Platygasteridae 埃宓細蜂屬Amitus 2種，姬小蜂科Eulophidae 新姬小蜂屬Neochrysocharis 1種(王繼紅等，2011)。孟祥鋒等(2006)報道的煙粉虱寄生蜂種類還包括跳小蜂科Encyrtidae 棒小蜂屬Signiphara 2種，闊柄跳小蜂屬Metaphycus 1種。在這些寄生蜂中，研究較多的種類主要集中在恩蚜小蜂屬和槳角蚜小蜂屬。如麗蚜小蜂Encarsia formosa Gahan、淺黃恩蚜小蜂 Encarsia sophia Girault ＆ Dodd、雙斑恩蚜小蜂Encarsia bimaculata Heraty 以及海氏槳角蚜小蜂Eretmocerus hayati Zolnerowich ＆ Rose 和蒙氏槳角蚜小蜂Eretmocerus mundus Mercet 等。目前，麗蚜小蜂已進入商業(yè)化生產(chǎn)(Gerling et al.，2001)，并取得了很好的成效。

蚜蟲的寄生蜂分為初寄生蜂和重寄生蜂2 類。其中初寄生蜂400 多種，隸屬2 科，即蚜繭蜂科Aphidiidae 和蚜小蜂科Aphelinidae。重寄生蜂33種，隸屬5 科，分別是金小蜂科Pteromalidae、跳小蜂科Encyrtidae、姬小蜂科Eulophidae、大痣細蜂科Megaspilidae 和癭蜂科Cynipidae(柴正群等，2008)。蚜繭蜂科因其種類多且寄生率高，是消滅蚜蟲的強大主力軍。目前國內(nèi)外在蚜繭蜂的研究方面已作了很多工作，其中也涉及對寄主生理機制的研究。

2 寄生蜂對寄主的調(diào)控機制

2.1 寄生蜂對寄主免疫系統(tǒng)的調(diào)控

與脊椎動物不同的是，無脊椎動物僅受先天免疫的保護而缺乏獲得性免疫(Hoffmann，2003)。昆蟲利用這套獨特的免疫系統(tǒng)來抵抗外來物質(zhì)的入侵，這種防御機制一般由細胞免疫和體液免疫兩大部分組成。寄生蜂若要成功寄生并在寄主體內(nèi)完成發(fā)育過程，首先必須攻克寄主的免疫屏障?，F(xiàn)已明確，昆蟲依靠毒液(venom)、多分DNA 病毒(polydnavirus，PDV)、卵巢蛋白(ovarian proteins，OP)、畸形細胞(teratoyte)、類病毒顆粒(virus like particle，VLP)、類病毒纖絲(virus like filament，VLF)及其分泌蛋白(teratocyte secretary proteins，TSP)等寄生因子抑制寄主的免疫反應(Asgari，2006)。目前的研究結(jié)果表明PDV 病毒僅存在于姬蜂、繭蜂科中，而在粉虱類害蟲的寄生蜂中尚未發(fā)現(xiàn)(Furihata et al.，2014)。雖然在一些恩蚜小蜂屬的寄生蜂中觀察到畸形細胞的存在，但在麗蚜小蜂及淺黃恩蚜小蜂中并未發(fā)現(xiàn)，也無其他屬寄生蜂中是否存在的相關報道(周國輝等，2012)。相比之下，毒液是存在于所有寄生蜂中一類重要的寄生因子。通常情況下，寄生蜂毒液的作用方式有2種。外寄生蜂的毒液作用于神經(jīng)系統(tǒng)，目的是調(diào)控寄主的行為(Libersat et al.，2009)。如一些膜翅目寄生蜂毒液中的神經(jīng)毒質(zhì)，能通過改變依賴電壓的鈉離子通道的細胞分裂素而影響寄主神經(jīng)與肌肉突觸傳遞煙堿的興奮性(潘健等，2004)。內(nèi)寄生蜂的毒液一般無麻痹作用，通常與其他寄生因子協(xié)同作用。目前，很多研究都致力于分析寄生蜂毒液的成分以便為生物源農(nóng)藥的開發(fā)提供依據(jù)。Nguye 等(2013)和Colinet 等(2014)對蚜繭蜂Aphidius ervi 的毒液成分進行了分析，證明其主要成分為γ-谷氨酰轉(zhuǎn)肽酶。Nguye 等(2013)除了發(fā)現(xiàn)蚜繭蜂毒液的主要成分為γ-谷氨酰轉(zhuǎn)肽酶外，還在成熟蜂卵的表面發(fā)現(xiàn)了一種烯醇酶，推測它們可能在調(diào)控寄主免疫反應的過程中起著重要作用。

2.1.1 細胞免疫

細胞免疫是昆蟲免疫系統(tǒng)中的重要組成部分。生物體主要通過漿細胞(plasmatocyte)、粒細胞(granulocytes)和擬絳色細胞(oenocytoids)等將外來異物進行吞噬(phagocytosis)、集結(jié)(nodulation)和包囊(encapsulation)(Hillyer et al.，2002)。其中，吞噬和集結(jié)作用主要針對的是單細胞或小型病原物，而寄生蜂卵這種較大的異源物則主要通過包囊作用被窒息殺死。參與包囊作用的血細胞種類并不完全相同，鱗翅目昆蟲主要依靠粒細胞和漿細胞，而果蠅則依靠葉狀細胞(lamellocyte)(Schmidt et al.，2001;Vass et al.，2001)。

通過長期的協(xié)同進化，寄生蜂產(chǎn)生一套反防御策略來攻克寄主的免疫系統(tǒng)。它們利用寄生因子巧妙地改變寄主血細胞的數(shù)量和比例，誘導細胞裂解和凋亡，同時抑制血細胞的延展和粘附能力，最終削弱包囊能力，逃避攻擊(Stettler et al.，1998)。研究表明，來自匙胸癭蜂 Leptopilina boulardi 毒液的一種 P4 蛋白可以改變果蠅Drosophila 血細胞的數(shù)量和特性，并能調(diào)控某種類似于collier 基因的表達(Crozatier et al.，2004;Labrosse et al.，2005)。Schlenke 等(2007)還發(fā)現(xiàn)，黑腹果蠅Drosophila melanogaster 被寄生后控制血細胞增殖的兩種基因表達水平提高了。鱗翅目昆蟲的相關研究也證實了寄生蜂對細胞免疫的調(diào)控作用。蝶蛹金小蜂Pteromalus puparum 的毒液可有效降低菜粉蝶Pieris rapae 粒細胞和漿細胞的包囊能力(張倩倩等，2011)。微紅盤絨繭蜂Cotesia rubecula 毒液中的鈣網(wǎng)蛋白(calreticulin)可抑制寄主血細胞的延展(Zhang et al.，2006)。然而，相關研究目前在半翅目害蟲粉虱和蚜蟲中還鮮有報道。并不是每種寄主昆蟲均對蜂卵具有包囊作用，與寄主遺傳距離越遠，種系差距越大的外來入侵物越容易被識別和包囊(Lackie，1988)。粉虱和蚜蟲的血細胞是否都能包囊寄生蜂卵還有待進一步探討。

2.1.2 體液免疫

除細胞免疫外，體液免疫在保護生物體免受外源物侵染的過程中也發(fā)揮重要作用。常見的三種重要免疫因子是抗菌肽(antimicrobial peptides，AMPs)、酚氧化酶(phenoloxidase，PO)和溶菌酶(lysozyme)。當生物體受到細菌、真菌等病原微生物侵染或寄生蜂寄生時，體內(nèi)抗菌肽和溶菌酶會快速生成。如，蒙氏槳角蚜小蜂幼蟲穿刺進入煙粉虱體內(nèi)后，寄主Knottin 基因轉(zhuǎn)錄水平顯著提高以抵御寄生(Mahadav et al.，2008)?；蛐酒夹g(shù)顯示，果蠅被寄生后dome、hop、nec 和TI 等參與Toll 通路和JAK/STAT 通路的基因發(fā)生差異表達(Werthein et al.，2005)。Toll 和JAK/STAT 通路是昆蟲體內(nèi)常見的免疫信號通路，由一系列信號因子關聯(lián)組成，除此之外還有Imd 和JNK 兩種信號通路。昆蟲的信號通路能誘導抗菌肽、防御素(Defensin)等效應因子產(chǎn)生，但必須在特異性識別病原相關分子模式蛋白參與下才能被激活(徐學清等，2006)。由于每條通路內(nèi)部都有不同的激活方式，可獨立運轉(zhuǎn)，通路之間也可相互協(xié)作，因此，要找到作用于昆蟲免疫通路的靶標相當困難，還需投入更多工作。

寄生蜂破壞寄主體液免疫過程一般通過抑制血淋巴黑化反應實現(xiàn)。黑化反應是一個復雜的級聯(lián)反應，有很多絲氨酸蛋白酶參與。酚氧化酶是該級聯(lián)反應的最終產(chǎn)物，可將酪氨酸、多巴和多巴胺等物質(zhì)氧化成黑色素，包裹并殺死蜂卵。寄生蜂可調(diào)節(jié)與黑化反應有關基因的轉(zhuǎn)錄水平。馮從經(jīng)等(2004)將寄生蜂毒液注入到亞洲玉米螟Ostrinia furnacalis Guenee 體內(nèi)，發(fā)現(xiàn)寄主體內(nèi)酚氧化酶活性被顯著抑制。果蠅、云杉色卷蛾Choristoneura fumiferana 被寄生后體內(nèi)酚氧化酶基因的轉(zhuǎn)錄水平均發(fā)生差異表達(Werthein et al.，2005;Doucet et al.，2008)。Mahadav 等(2008)將被蒙氏槳角蚜小蜂寄生后的煙粉虱進行轉(zhuǎn)錄組測序，發(fā)現(xiàn)寄主絲氨酸蛋白酶抑制劑(Serpin)基因被抑制表達，減少了黑化反應發(fā)生(Mahadav et al.，2008)。此外，Mahadav 等和 Oliver 等(2003)還發(fā)現(xiàn)寄生蜂寄生粉虱和蚜蟲會導致寄主體內(nèi)共生菌(Symbiotic bacteria)發(fā)生增殖，而寄生蜂的羽化率相對減少，表明共生菌可以增強寄主對寄生蜂的抵抗力。

2.2 寄生蜂對寄主生長發(fā)育的調(diào)控

為了更好地完成整個發(fā)育過程，寄生蜂會對寄主的發(fā)育進行調(diào)控。調(diào)控方式主要包括抑制寄主發(fā)育或促進寄主早熟變態(tài)。但無論是哪種方式，最終目的都是使寄生蜂和寄主保持同步發(fā)育。對于麗蚜小蜂來說，無論寄生哪個齡期的煙粉虱若蟲，在寄主未蛻皮進入最大齡期之前，寄生蜂幼蟲都不會發(fā)育到 3 齡(Hu et al.，2002)。Pennacchio 等(1995)用放射免疫檢定法對豌豆長管蚜Acyrthosiphon pisum Harris 高齡幼蟲的蛻皮激素滴度進行測定，發(fā)現(xiàn)寄生組滴度明顯升高，表明蚜繭蜂Aphidius ervi Haliday 促進了寄主的早熟變態(tài)。錢明惠等(2006)利用反向高效液相色譜法(RP-HPLC)對被雙斑恩蚜小蜂寄生后的煙粉虱體內(nèi)保幼激素和20-羥基蛻皮酮的滴度進行了測定，結(jié)果發(fā)現(xiàn)被寄生的煙粉虱高齡若蟲保幼激素滴度顯著提高，而20-羥基蛻皮酮的滴度則顯著下降。此外，天蛾絨繭蜂Apanteles congregates Say寄生煙草天蛾Manduca sexta 后抑制了保幼激素酯酶活性，使得寄主血淋巴中保幼激素含量很高。上述研究說明這兩種蜂抑制了寄主發(fā)育過程。除了對寄主的內(nèi)分泌進行調(diào)控外，寄生蜂還會調(diào)節(jié)寄主體內(nèi)營養(yǎng)物質(zhì)含量。日本柄瘤蚜繭蜂Lysiphlebus japonicas Ashmead 寄生黑豆蚜Aphis craccivora Koch 后，寄主體內(nèi)游離氨基酸總濃度升高，而血淋巴中蛋白質(zhì)和海藻糖濃度則明顯降低(甘明等，2003)。被煙蚜繭蜂Aphidius gifuensis Ashmead 寄生的煙蚜Myzus persicae Sulzer 體內(nèi)總蛋白質(zhì)濃度和可溶性糖濃度均低于對照，而甘油酯含量現(xiàn)增加后降低(劉金文等，2011)。豌豆長管蚜被蚜繭蜂寄生后體內(nèi)血淋巴中甘油酯和蛋白質(zhì)含量顯著高于正常組(Pennacchio et al.，1995)。此外，李敏等(2013)對煙粉虱4 齡若蟲的蛋白質(zhì)含量進行檢測，發(fā)現(xiàn)寄生組蛋白質(zhì)含量在寄生后24 h 和72 h 顯著低于對照。芳基貯存蛋白(Arylphorin)是昆蟲變態(tài)過程中的儲存蛋白。煙蚜夜蛾Heliothis virescens 幼蟲被藏紅足側(cè)溝繭蜂Microplitis croceipes 寄生后芳基貯存蛋白轉(zhuǎn)錄水平顯著降低，延緩發(fā)育(Dong et al.，1996)。以上研究表明寄生蜂通過改變寄主體內(nèi)營養(yǎng)物質(zhì)及激素水平，在保證自身營養(yǎng)需求的情況下對寄主的發(fā)育進度進行了調(diào)控。

2.3 寄生蜂對寄主能量代謝的調(diào)控

能量代謝是生物體獲取能量、維持正常生命活動的途徑。肌肉活動、環(huán)境溫度等是影響能量代謝的常見因素，而各種環(huán)境脅迫也會促使生物體能量代謝速率發(fā)生變化。三羧酸循環(huán)是糖類、脂類、氨基酸的最終代謝通路，也是生物體獲取能量的主要方式。研究結(jié)果表明，高溫、低氧會抑制昆蟲體內(nèi)參與三羧酸循環(huán)的酶的活動或阻礙控制酶合成的基因表達(An et al.，2009;Ahn et al.，2013)。七星瓢蟲Coccinella septempunctata滯育過程中蘋果酸脫氫酶和異檸檬酸脫氫酶基因分別出現(xiàn)上、下調(diào)表達，以保證低能量代謝(劉遙，2014)。一種繭蜂科寄生蜂Toxoneuron nigriceps在胚胎發(fā)育期間，寄主體內(nèi)涉及三羧酸循環(huán)的氨基酸水平發(fā)生變化(Consoli ＆ Vinson，2004)。Visser 等(2010)對24個寄生蜂物種進行了脂肪水平的檢測，結(jié)果發(fā)現(xiàn)其中18種都缺乏脂肪合成能力，且被檢測的大部分膜翅目寄生蜂均無法進行脂肪積累。目前尚未有報道證明粉虱、蚜蟲的寄生蜂也缺少脂肪合成途徑，但有研究表明，喂食蜂蜜水的麗蚜小蜂與未飼喂蜂蜜水的麗蚜小蜂相比，前者對溫室白粉虱的寄生率、致死率以及產(chǎn)卵速度均顯著高于后者(王青等，1992)。上述研究從一定程度上證明寄生蜂可調(diào)控寄主能量代謝，但目前該方面的報道并不多，還有待進一步地研究和證明。

3 展望

半翅目害蟲個體小、繁殖快、種群數(shù)量大、寄主范圍廣且對化學藥劑易產(chǎn)生抗性，對農(nóng)作物、蔬菜、果樹、花卉等都有很大的危害。寄生蜂作為天敵生物防治中的優(yōu)勢作用物，有著良好的應用前景。截至現(xiàn)在，國內(nèi)外對粉虱、蚜蟲及其寄生蜂間互作機制的研究主要集中在生物學特性、化學通訊、系統(tǒng)發(fā)育及控害評價等方面(Chen et al.，2013;Pang et al.，2011)，而對生理機制的研究相對較少，涉及分子水平的研究更是十分稀缺。研究寄生蜂調(diào)控寄主的分子機制不僅可以進一步了解昆蟲的生命活動本質(zhì)，而且能夠拓展寄生蜂的應用領域，從種群的田間釋放到寄生因子的提取制藥，為農(nóng)業(yè)生產(chǎn)服務。目前，僅明確寄生蜂可調(diào)控粉虱、蚜蟲的發(fā)育過程，但對二者自身免疫防御策略以及寄生蜂對免疫的反調(diào)控機制認識尚不完善，相關報道也有限。此外，涉及能量代謝的研究多以昆蟲缺氧、滯育為背景，而鮮有研究寄生蜂對寄主能量代謝的影響。寄主昆蟲被寄生后呼吸速率如何改變，機體產(chǎn)能增強還是減弱，這些方面都有待進一步探討研究。

此前寄生蜂調(diào)控寄主的分子機制研究大多僅涉及單個或少數(shù)幾個基因(Williams et al.，2006)。隨著組學技術(shù)的進步，人們開始更加關注寄生行為導致的大批量發(fā)生差異表達的基因和僅在寄生后出現(xiàn)表達或沉默的基因。近些年來，大規(guī)?；驕y序手段越來越多地被應用到對寄生蜂調(diào)控寄主分子機制的研究當中(Etebari et al.，2011;Tang et al.，2014)。在3種金小蜂的基因組測序完成后，寄生蜂和寄主相互作用的研究已經(jīng)進入了功能基因組時代(林哲等，2013)?；虮磉_譜、功能基因組學和蛋白質(zhì)組學等手段的利用將幫助人們更加全面、深入地了解寄生蜂調(diào)控寄主的分子機制，對害蟲進行廣譜生物防治綜合策略的制定提供重要的參考。

References)

Asgari S.Venom proteins from polydnavirus-producing endoparasitoidsh:Their role in host-parasite interations［J］.Archives of Insect Biochemistry and Physiology，2006，61(3):146-156.

Assaf M，Dan G，Yuval G，et al.Parasitization by the wasp Eretmocerus mundus induces transcription of genes related to immune response and symbiotic bacteria proliferation in the whitefly Bemisiatabaci［J］.BMC Genomics，2008，9:342.

Ahn JE，Zhou X，Scot ED，et al.Insight into Hypoxia tolerance in cowpea bruchid:metabolic repression and heat shock protein regulation via Hypoxia-inducible factor 1［J］.PLoS ONE，2013，8:e57267.

BertanneV，Cecile LL，F(xiàn)rank JB，et al.Loss of lipid synthesis as an evolutionary consequence of a parasitic lifestyle［J］.PNAS，2010，107(19):8677-8682.

Chen XX，He JH，Shi ZH，et al.Research Overview of Interaction on Parasitoids and Their Host Insects.Chinese Entomology towards the 21stCentury［M］，2000，242-246.［陳學新，何俊華，施祖華，等.寄生蜂與寄主昆蟲相互關系研究概述.走向二十一世紀的中國昆蟲學［M］，2000，242-246］

Chen TH，Li M，Wang JH，et al.Vulnerability window for laying male eggs and superparasitism in producing female offspring of Encarsia sophia on Bemisia tabaci B biotype［J］.Biocontrol，2013，58(1):27-36.

Chai ZQ，Liao QP，Zhu JQ，et al.Research situation on aphid hyperparasitoids［J］.Tropical Agricultural Science ＆ Technology，2008，31(3):47-52.［柴正群，廖啟平，朱建青，等.蚜蟲重寄生蜂研究概況［J］.熱帶農(nóng)業(yè)科技，2008，31(3):47-52］

Crozatier M，Ubeda JM，Vincent A，et al.Cellular immune response to parasitization in Drosophila requires the EBF orthologue collier［J］.PLoS Biology，2004，2(8):1107-1113.

Consoli FL，Vinson SB.Host regulation and the embryonic development of the endoparasitoid Toxoneuron nigriceps(Hymenoptera:Braconidae)［J］.Comparative Biochemistry and Physiology B-Biochemistry ＆ Molecular Biology，2004，137(4):463-473.

Doucet D，Beliveau C，Dowling A，et al.Prophenoloxidases 1 and 2 from the spruce budworm，Choristoneura fumiferana:molecular cloning and assessment of transcriptional regulation by a polydnavirus［J］.Archives of Insect Biochemistry and Physiology，2008，67(4):188-201.

Dominique C，Caroline A，Emeline D，et al.Identification of the main venom protein components of Aphidius ervi，a parasitoid wasp of the aphid model Acyrthosiphon pisum［J］.BMC Genomics，2014，15:342.

Dong K，Zhang DQ，Dahlman DL.Down-regulation of juvenile hormone esterase and arylphorin production in Heliothis virescens larvae parasitized by Microplitis croceipes［J］.Archives of Insect Biochemistry and Physiology，1996，32(2):237-248.

Frederic L，Antonia D，Ram G.Manipulation of host behavior by parasitic insects and insect parasites［J］.Annual Review of Entomology，2009，54:189-207.

Fisher RC，Ganesalingham VK.Changes in the composition of host haemolymph after attack by an insect parasitoid［J］.Nature，1970，227:191-192.

Feng CJ，Qiu HG，Qiu ZL，et al.Effects of parasitism by Macrocentrus cingulum Brischke(Hymenoptera:Braconidae)on the activity of phenoloxidase in larvae of the Asian corn borer，Ostrinia furnacalis Guenee(Lepidoptera:Pyralidae)［J］.Acta Entomologica Sinica，2004，47(3):298-304.［馮從經(jīng)，邱鴻貴，邱中良，等.腰帶長體繭蜂寄生對亞洲玉米螟幼蟲體內(nèi)酚氧化酶活性的影響［J］.昆蟲學報，2004，47(3):298-304］

Gan M，Miao XX，Ding DC.Biochemical and metabolic alterations in Aphis craccivora Koch parasitized by Lysiphlebus japonicas Ashmead［J］.Acta Phytophylacica Sinica，2003，30(3):255-260.［甘明，苗雪霞，丁德誠.日本柄瘤蚜繭蜂的寄生對黑豆蚜生化代謝的影響［J］.植物保護學報，2003，30(3):255-260］

Gerling D，Alomaro，Arno J.Biological control of Bemisia tabaci using predators and parasitoids［J］.Crop Protection.2001，20(9):779-799.

Hoffmann JA.The immune response of Drosophila［J］.Nature，2003，426(6962):33-38.

Hillyer JF，Christensen BM.Characterization of hemocytes from the yellow fever mosquito，Aedes aegypti［J］.Histochemistry and Cell Biology，2002，117(5):431-440.

Hu JS，Gelman DB，Blackburn MB.Growth and develepment of Encarsia formosa(Hymenoptera:Aphelinidae.)in the greenhouse whitefly，Trialeurodes vaporariorum(Homoptera:Aleyrodidoe):effect of host age［J］.Archives f Insect Biochemistry and Physiology，2002，49:125-136.

Kerry MO，Jacob AR，Nancy AM，et al.Facultative bacterial symbionts in aphids confer resistance to parasitic wasps［J］.PNAS，2003，100(4):1803-1807.

Kayvan E，Robin WP，David S，et al.Deep sequencing-based transcriptome analysis of Plutella xylostella larvae parasitized by Diadegma semiclausum［J］.BMC Genomics，2011，12:446.

Lackie AM.Haemocyte behavior［J］.Advances in Insect Physiology，1988，21:85-178.

Li M.Effect of Parasitization by Encarsia sophia Girault and Dodd on Enzyme Activities and Nutrient Contents of Bemisia tabaci Gennadius nymphs［D］.Nanjing Agricultural University，2013，1-45.［李敏.淺黃恩蚜小蜂寄生對煙粉虱三種保護酶活性及營養(yǎng)物質(zhì)含量的影響［D］.南京農(nóng)業(yè)大學，2013，1-45］

Liu Y.Research of Differentially Expressed of Diapauses-related Proteins of Coccinella septempunctata female adult［D］.2014，1-79.［劉遙.七星瓢蟲雌成蟲滯育相關蛋白差異表達的研究［D］.中國農(nóng)業(yè)科學院，2014，1-79］

Lin Z，Li JC，Lu ZY，et al.Immune aspects of interactions between parasitoid wasps and hosts［J］.Chinese Journal of Applied Entomology，2013，50(5):1203-1210.［林哲，李建成，路子云，等.基于組學的寄生蜂與寄主免疫的相互作用［J］.應用昆蟲學報，2013，50(5):1203-1210］

Labrosse C，Stasiak K，Lesobre J，et al.A RhoGAP protein as a main immune suppressive factor in the Leptopilina boulardi(Hymenoptera，F(xiàn)igitidae)-Drosophila melanogaster interaction［J］.Insect Biochemistry and Molecular Biology，2005，35(2):93-103.

Liu JW，Yan XJ，Cong B.Regulation of Aphidius gifuensis teratocytes to physiological metabolism of Aphis［J］.Chinese Agricultural Science Bulletin，2011，27(9):368-371.［劉金文，顏秀娟，叢斌.煙蚜繭蜂畸形細胞對寄主生理代謝的調(diào)控［J］.中國農(nóng)學通報，2011，27(9):368-371］

Luo C，Zhang ZL.Research overview of Bemisia tabaci(Gennadius)［J］.Beijing Agricultural Sciences(Suppl.)，2000:4-13.［羅晨，張芝利.煙粉虱Bemisia tabaci(Gennadius)研究概述［J］.北京農(nóng)業(yè)科學，2000(增):4-13.

Michael BB，Dale BG，Hu JS.Co-Development of Encarsia formosa(Hymenoptera:Aphelinidae)and the greenhouse whitefly，Trialeurodes vaporariorum(Homoptera:Aleyrodidae):a histological examination［J］.Archives of Insect Biochemistry and Physiology，2002，51:13-26.

Meng XF，He JH，Liu SS，et al.Parasitoids of Bemisia tabaci and their use as biological control agents［J］.Chinese Journal of Biological Control，2006，22(3):174-179.［孟祥鋒，何俊華，劉樹生，等.煙粉虱的寄生蜂及其應用［J］.中國生物防治，2006，22(3):174-179］

Nguyen TTA，Isabelle M，Conrad C，et al.Early presence of an enolase in the ovipositioninjecta of the aphid parasitoid Aphidiuservi analyzed with chitosan beads as artificial hosts［J］.Journal of Insect Physiology，2013，59(1):11-18.

Nguyen TTA，Michaud D，Cloutier C.A proteomic analysis of the aphid Macrosiphum euphorbiae under heat and radiation stress［J］.Insect Biochemistry and Molecular Biology，2009，39(1):20-30.

Otto S，Uli T，Mike S.Innate immunity and its evasion and suppression by hymenopteran endoparasitoids［J］.BioEssays，2001，23(4):344-351.

Pan J，Yu H，Chen XX，et al.An outline of the study on venom of parasitic wasps［J］.Chinese Journal of Biological Control，2004，20(3):150-155.［潘健，余虹，陳學新，等.寄生蜂毒液的研究概況［J］.中國生物防治，2004，20(3):150-155］

Pennacchio F，Digilio MC，Tremblay E.Biochemical and metabolic alterations in Acyrthosiphonpisum parasitized by Aphidiuservi［J］.Insect Biochemistry and Physiology，1995，30:351-367.

Qian MH，Ren SX，Hu QB.Effects of endoparasitism by Encarsia bimaculata on the titers of juvenile hormones and 20-hydroxyecdysone in Bemisia tabaci nymphs［J］.Acta Entomologica Sinica，2006，49(4):568-573.［錢明惠，任順祥，胡瓊波.雙斑恩蚜小蜂寄生對煙粉虱體內(nèi)保幼激素和20-羥基蛻皮酮含量的影響［J］.昆蟲學報，2006，49(4):568-573］

Shunsuke，Kohjiro T，Masasuke R，et al.Immunoevasive protein(IEP)-containing surface layer covering polydnavirus particles is essential for viral infection［J］.Journal of Invertebrate Pathology，2014，115:26-32.

Schlenke TA，Morales J，Govind S，et al.Contrasting infection strategies in generalist and specialist wasp parasitoids of Drosophila melanogaster［J］.PLoS Pathogens，2007，3(10):1486-1501.

Shuting P，Wang L，Hou YH，et al.Interspecific interference competition between Encarsia formosa and Encarsia Sophia(Hymenoptera:Aphelinidae)in parasitizing Bemisia tabaci(Hemiptera:Aleyrodidae)on five tomato varieties［J］.Insect Science，2011，18(1):92-100.

Stettler P，Trenczek T，Wyler T，et al.Overview of parasitism associated effects on host haemocytes in larval parasitoids and comparison with effects of the egg-larval parasitoid Chelonus inanitus on host Spodoptera littoralis［J］.Journal of Insect Physiology，1998，44(9):817-831.

Tang BZ，Chen J，Hou YM，et al.Transcriptome immune analysis of the invasive beetle Octodontanipae(Maulik)(Coleoptera:Chrysomelidae)parasitized by Tetrastichus brontispae Ferriere(Hymenoptera:Eulophidae)［J］.PLoS ONE，2014，9:e91482.

Vass E，Nappi AJ.Fruit fly immunity［J］.BioEssays，2001，51:529-535.

Werthein B，Kraaijeveld AR，Schuster E，et al.Genome-wide gene expression in response to parasitoid attack in Drosophila［J］.Genome Biology，2005，6(11):R94.

Williams MJ，Wiklund ML，Wikman S et al.Rac1 signalling in the Drosophila larval cellular immune response［J］.Journal of Cell Science，2006，119(10):2015-2024.

Wang Q，Wang LP，Yan YH.Enhancing host parasitization of Encarsia formosa［Hym:Aphelinidae］by feeding the adults with honey solution［J］.Chinese Journal of Biological Control，1992，8(2):64-67.［王青，王麗平，嚴毓驊.喂飼蜂蜜水對麗蚜小蜂成蜂產(chǎn)卵寄生能力的影響［J］.生物防治通報，1992，8(2):64-67］

Wang JH，Zhang F，Li YX.Diversity of species and reproductive mode of bemisia tabaci parasitoids［J］.Chinese Journal of Biological Control，2011，27(1):115-123.［王繼紅，張帆，李元喜.煙粉虱寄生蜂種類及繁殖方式多樣性［J］.中國生物防治學報，2011，27(1):115-123］

Xu XQ，Lai R.Advances in studies of insect immunity signalling pathways［J］.Life Science Research，2006，10(1):7-11.［徐學清，賴仞.昆蟲先天性免疫信號通路研究進展［J］.生命科學研究，2006，10(1):7-11］

Zhou GH，Chen LN，Li WF.Brief discription of action mechanism of whitefies and parasitoids of Aphelinidae［J］.Technology and Industry，2012，24-25.［周國輝，陳玲娜，李偉豐.淺述粉虱類害蟲與蚜小蜂科寄生蜂間的作用機理［J］.科技與產(chǎn)業(yè)，2012，24-25］

Zhang GM，Schmidt O，Asgari S.A calreticulin-like protein from endoparasitoid venom fluid is involved in host hemocyte inactivation［J］.Developmental and Comparative Immunology，2006，30(9):756-764.

Zhang QQ，Wang F，F(xiàn)ang Q，et al.In vitro cellular responses of Pieris rapae(Lepidoptera:Pieridae)hemocytes and the effects of Pteromalus puparum venom［J］.Acta Entomologica Sinica，2011，54(11):1264-1273.［張倩倩，王飛，方琦，等.菜粉蝶蛹血細胞體外細胞免疫反應及蝶蛹金小蜂毒液的影響［J］.昆蟲學報，2011，54(11):1264-1273］

Zhu JY，Ye GY，Hu C.Advance in the studies on molecular mechanisms of parasitoid manipulation of host［J］.Acta Phytophylacica Sinica，2008，35(6):563-568.［朱家穎，葉恭銀，胡萃.寄生蜂調(diào)控寄主分子機制的研究進展［J］.植物保護學報，2008，35(6):563-568］