李 英 張 經(jīng) 鄧 鴻 王道儒 朱卓毅

(1.華東師范大學(xué)河口海岸國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 上海 200062;2.海南省海洋開發(fā)規(guī)劃設(shè)計(jì)研究院 海口 570125)

近幾十年,底層缺氧(DO＜2mg/L或者＜30%)已經(jīng)成為威脅水生態(tài)系統(tǒng)(尤其是人工養(yǎng)殖區(qū))的重要環(huán)境問題(Zhanget al,2010)。水柱層化和有機(jī)質(zhì)垂向供應(yīng)是底層缺氧現(xiàn)象得以形成和發(fā)展的兩個(gè)重要條件(Diaz,2001)。浮游植物生產(chǎn)是水生態(tài)系統(tǒng)中有機(jī)質(zhì)的重要來源(Duursmaet al,1981),硅藻明顯比其它微微型(＜2μm)和微型(2—20μm)浮游植物細(xì)胞具有更快的垂直沉降速率(Michaelset al,1988),從而硅藻水華常常會伴隨有大面積的底層缺氧現(xiàn)象(Rabalaiset al,2007;Lashawayet al,2010)。氣象條件常對沿岸潟湖系統(tǒng)中的底層缺氧規(guī)模產(chǎn)生重要影響,沿岸潟湖系統(tǒng)所具有的狹窄潮汐通道可以高效地阻擋和過濾海洋潮汐能量(Parker,1991),從而潟湖系統(tǒng)內(nèi)的物理-化學(xué)-生物特征及其一些環(huán)境問題(例如缺氧、水華等等)更容易受到上界面氣象條件的干擾和控制(Gonencet al,2004;Lloretet al,2008;Kennishet al,2010)。

老爺海位于海南島東岸(圖1a),以龍堡橋?yàn)榻?可將潟湖劃分為外灣和內(nèi)灣;其中,外灣普遍淺于2m,而內(nèi)灣中則存在一個(gè)面積約0.2km2、深約6m的深坑(圖1b)。老爺海是一個(gè)典型的沿岸潟湖系統(tǒng),通過一個(gè)寬約 70m的狹窄潮汐通道與南海相連,潟湖內(nèi)的潮汐振幅(僅約 50cm)遠(yuǎn)低于潟湖外海域(約130cm)(中國科學(xué)院南海海洋研究所,2006)。老爺海所在的海南島處于南海季風(fēng)系統(tǒng)控制下:西南季風(fēng)盛行期(5—10月)氣溫高、風(fēng)速低、降雨量大,而在東北季風(fēng)盛行期(11—2月)則相反地具有氣溫低、風(fēng)速高、降雨甚少的特點(diǎn)(Qianet al,2002);春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期(3—4月)的氣象狀況年際變動很大,可以顯著形成降水充沛的春雨年度和降水稀少的春旱年度之分(俞勝賓等,2006;張黎明等,2006)。

20世紀(jì)80年代以來,老爺海潟湖內(nèi)開始大規(guī)模發(fā)展水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè),內(nèi)灣主要開展岸灘養(yǎng)蝦,外灣則主要進(jìn)行網(wǎng)箱養(yǎng)魚(圖1c)。進(jìn)入90年代后,潟湖水體在養(yǎng)殖活動的持續(xù)沖擊下已經(jīng)達(dá)到了富營養(yǎng)化狀態(tài)(李瑞環(huán),2010;Jiet al,2013),網(wǎng)箱養(yǎng)魚因缺氧而迅速(在短短1—2天內(nèi))大面積死亡的事件頻繁發(fā)生。從新聞報(bào)道途徑獲取的信息來看,老爺海潟湖內(nèi)的大規(guī)模死魚事件幾乎都集中在春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期,而且通常都出現(xiàn)在形成春旱的年度(翁朝健,2008)(表1)。這暗示著南海季風(fēng)氣候節(jié)律可能對老爺海潟湖內(nèi)的缺氧規(guī)模有著重要控制作用。本文就是在不同季風(fēng)階段對老爺海潟湖開展生物地球化學(xué)調(diào)查,通過分析不同季風(fēng)階段的氣象條件、缺氧規(guī)模、水柱結(jié)構(gòu)、全粒徑的浮游植物群落、細(xì)菌和病毒等參數(shù)之間的關(guān)系,來剖析老爺海潟湖內(nèi)底層缺氧規(guī)模與南海季風(fēng)氣候節(jié)律之間的關(guān)系。

圖1 研究區(qū)域和采樣站位Fig.1 Study area and sampling site

表1 老爺海潟湖內(nèi)大規(guī)模死魚事件的統(tǒng)計(jì)及其相對應(yīng)的氣象情況Tab.1 Statisticson the incidence of mass fish mortality occurring at Laoyehai Lagoon,as well as the climate conditions at that time

1 材料與方法

1.1 站位與航次

沿著老爺海潟湖的狹長地貌,從口門到內(nèi)灣設(shè)置7個(gè)固定站位(圖1c),并在2008—2011年間共執(zhí)行7個(gè)航次調(diào)查(表2)。2009年海南島形成了充沛的春季降水(水利部水文局,2009),本文于4月份執(zhí)行了2個(gè)航次(記為CY2009-1和CY2009-2航次),航次期間的月累積降水量比40年平均的同期水平偏多約6倍,CY2009-1航次期間的日平均風(fēng)速(3.2m/s)比 40年平均的同期水平(約 2.9m/s)偏高,而 12天之后的CY2009-2航次日平均風(fēng)速降到0.8m/s。2010年海南島形成了顯著春旱(水利部水文局,2010),本文于 4月份執(zhí)行了2個(gè)航次(記為CH2010-1和CH2010-2航次),航次期間的月累積降水量比40年平均的同期水平偏少約1/2,風(fēng)速明顯偏低約2/3。在2008年、2009年和2011年8月份西南季風(fēng)盛行期分別執(zhí)行1個(gè)航次(記為XN2008、XN2009和XN2011航次),這3個(gè)航次期間的氣象條件都與40年同期平均水平相一致,表現(xiàn)為高溫、多雨和低風(fēng)速。此外,所有7個(gè)航次都進(jìn)行了溶解氧和水文調(diào)查,而生物(浮游植物、異養(yǎng)細(xì)菌和病毒)調(diào)查僅在CY2009-1、CY2009-2、CH2010-1和XN2009這4個(gè)航次中進(jìn)行。

1.2 溶解氧、水柱穩(wěn)定度和水下光照特征的現(xiàn)場測定

表2 航次執(zhí)行期間的季風(fēng)特征和氣象狀況Tab.2 Monsoon and climate conditions during cruises

1.3 浮游植物(＜10μm組分)、異養(yǎng)細(xì)菌和病毒樣品的采集及其流式細(xì)胞儀測定

將水樣用20μm篩絹濾去大顆粒后分裝到3個(gè)冷凍管(3mL)中,加入多聚甲醛(1%終濃度)后在室溫下暗處固定 15min,放入液氮冷凍保存。在室內(nèi),將液氮冷凍水樣取出并解凍后,添加球體直徑分別為1.002、2.139和9.816μm的熒光微球(美國Polysciences公司)作為內(nèi)標(biāo),在流式細(xì)胞儀(FACScan,美國Becton Dickinson 公司)的高速(61.0μL/min)進(jìn)樣檔位下運(yùn)行并收集光學(xué)信號(Panet al,2005;Reulet al,2006)。為測定異養(yǎng)細(xì)菌豐度,向解凍水樣中加入熒光染料 SYBR-Ⅰ(美國 Molecular Probes公司)(商品母液、水樣比為1︰10000),并在暗處染色15min后,在流式細(xì)胞儀的低速(15.4μL/min)進(jìn)樣檔位下運(yùn)行并收集光學(xué)信號(Panet al,2005)。為測定病毒豐度,先用TE緩沖液(10mmol/L Tris,1mmol/L EDTA,pH=8)將解凍水樣稀釋400—1000倍;加入熒光染料SYBR-Ⅰ并在暗處 80°C水浴中染色10min后,在流式細(xì)胞儀的低速進(jìn)樣檔位下運(yùn)行并收集光學(xué)信號(Panet al,2005)。使用FCS Express軟件對收集到的前項(xiàng)散射光(FSC)、側(cè)向散射光(SSC)、綠色熒光(FL1)、橙色熒光(FL2)和紅色熒光(FL3)等光學(xué)信號進(jìn)行組合分析,判別浮游植物(＜10μm)、異養(yǎng)細(xì)菌和病毒類群,并進(jìn)行豐度計(jì)數(shù)。

1.4 浮游植物(＞10μm 組分)的樣品采集及其顯微鏡測定

在采樣現(xiàn)場,將 1L水樣用甲醛(4%終濃度)固定后,暗處保存?；氐绞覂?nèi),將甲醛固定水樣靜置 48h,緩慢虹吸后獲得 30—50mL濃縮藻液。用 1mL計(jì)數(shù)框在倒置顯微鏡(Leica DMIRB,德國 Leica公司)200×和400×視野下檢測濃縮藻液。每個(gè)樣品計(jì)數(shù)＞400個(gè)細(xì)胞,計(jì)數(shù)誤差＜10%(Liet al,2013)。物種鑒定盡可能達(dá)到種的水平;對于不能到種水平的種類,則確定到屬水平。淡水藻類鑒定參考胡鴻鈞等(1980),海水藻類鑒定參考金德祥等(1965,1982,1992)和Tomas(1997)。用顯微鏡內(nèi)置標(biāo)尺對每種浮游植物細(xì)胞的線性維度進(jìn)行測量,并結(jié)合細(xì)胞的幾何形狀求出等效球徑(equivalent spherical diameter,ESD)(Hillebrandet al,1999)。

1.5 浮游植物細(xì)胞豐度的碳生物量轉(zhuǎn)換

微微型浮游植物細(xì)胞直接使用細(xì)胞碳含量作為碳轉(zhuǎn)換系數(shù):原綠球藻(Prochlorococcus)、聚球藻(Synechococcus)和微微真核(picoeucaryotes)的細(xì)胞碳含量分別使用53fgC/cell(Campbellet al,1994)、175fg C/cell(Veldhuiset al,1997)和975fg C/cell(Reckermannet al,1997)。微型和小型浮游植物細(xì)胞使用單位體積碳含量作為碳轉(zhuǎn)換系數(shù):硅藻和甲藻分別使用288×V0.811fg C/cell和216×V0.99fg C/cell(Menden-Deueret al,2000),隱藻、綠藻、裸藻和藍(lán)藻都使用183×Vfg C/cell(Caronet al,1995),式中,V代表細(xì)胞體積。

2 結(jié)果

2.1 底層缺氧

在所有7個(gè)航次調(diào)查中,潟湖水體的溶解氧含量都從表層向底層降低,并在內(nèi)灣的深坑底層降到最低值(圖2)。底層缺氧(DO＜30%)規(guī)模隨季風(fēng)階段的不同而差異顯著。具體而言,在CY2009-1和CY2009-2航次中,底層缺氧規(guī)模都極小,甚至觀察不到;在 CH2010-1和CH2010-2航次中都形成了大規(guī)模缺氧,缺氧水團(tuán)在深坑水柱中直達(dá)表層,并向外灣網(wǎng)箱養(yǎng)殖區(qū)蔓延;在XN2008、XN2009和XN2011航次中都形成了小規(guī)模缺氧,缺氧水團(tuán)被囚禁在深坑底層內(nèi)約2m以深。

圖2 航次期間老爺海潟湖內(nèi)溶解氧飽和度(%)的空間分布Fig.2 Space distribution of dissolved oxygen level(%)in Laoyehai Lagoon during cruises

2.2 鹽度、溫度和水體穩(wěn)定度

鹽度在所有 7個(gè)航次中都從口門向內(nèi)灣逐步降低,而內(nèi)灣水體的鹽度則隨季風(fēng)階段的不同而有所差異(圖3)。在CH2010-1和CH2010-2航次中,內(nèi)灣水體都呈現(xiàn)為高鹽度格局,最低鹽度達(dá)到 21;相比較而言,在其余 5個(gè)航次 CY2009-1、CY2009-2、XN2008、XN2009和XN2011中,內(nèi)灣水體都表現(xiàn)為低鹽度格局,最低鹽度值在 11—15之間變化。潟湖水溫在所有 7個(gè)航次中都表現(xiàn)為高溫(圖3)。在XN2008、XN2009和 XN2011航次中,水溫在 28—33°C 之間變化;在 CY2009-1、CY2009-2、CH2010-1和CH2010-2航次中,水溫在25—29°C之間變化。

圖3 航次期間老爺海潟湖內(nèi)鹽度和溫度(°C)的空間分布Fig.3 Space distribution of salinity and temperature(°C)in Laoyehai Lagoon during cruises黑色等值線為鹽度,白色等值線為溫度

表3 調(diào)查期間潟湖內(nèi)灣深坑水柱的垂直穩(wěn)定度Tab.3 Vertical stability of water column in the deep hole of inner bay

2.3 浮游植物、異養(yǎng)細(xì)菌和病毒類群的種類組成

用流式細(xì)胞計(jì)檢測等效球徑(ESD)＜10μm的浮游植物類群,除了可檢出海洋調(diào)查中經(jīng)常觀察到的原綠球藻、聚球藻和微微型真核(圖4a1—a3)以外,還可檢出另外 4個(gè)獨(dú)特的浮游植物類群,分別標(biāo)記為Pico-1、Nano-1、Nano-2 和 Nano-3(圖4b1—b4)。從前項(xiàng)散射光(與尺寸相關(guān))和內(nèi)標(biāo)(2.0μm 和 10.0μm 的熒光微球)來判斷,Pico-1、Nano-1、Nano-2和Nano-3的 ESD分別約為 2.0、5.0、8.0和5.0μm;從而,Pico-1可歸為微微型浮游植物,而Nano-1、Nano-2和Nano-3則歸為微型浮游植物。Pico-1、Nano-1、Nano-2和Nano-3的葉綠素紅色熒光強(qiáng)度依次增強(qiáng),其中,Pico-1和Nano-1的紅色熒光分別與原綠球藻和聚球藻相接近。Pico-1缺乏橙色熒光,而Nano-1、Nano-2和Nano-3都具有橙色熒光;其中,Nano-2和Nano-3的橙色熒光強(qiáng)度彼此接近,且明顯強(qiáng)于Nano-1。就側(cè)向散射光強(qiáng)度而言,Pico-1最弱,Nano-2最強(qiáng),Nano-1和Nano-3的側(cè)向散射光比較接近。

圖4 使用流式細(xì)胞儀和倒置顯微鏡在老爺海潟湖水樣中檢出的主要浮游植物類群、異養(yǎng)細(xì)菌和病毒粒子Fig.4 Main phytoplankton species,heterotrophic bacteria and virus detected by flow cytometry and inverted microscope in water samples of Laoyehai Lagoon

用倒置顯微鏡檢出的ESD屬于10—20μm范圍的有13種硅藻、6種甲藻、1種綠藻和1種裸藻,它們分別隸屬于角毛藻、扇形藻、卵形藻、小環(huán)藻、橋彎藻、雙壁藻、直鏈藻、舟形藻、菱形藻、擬菱形藻、針桿藻、海線藻、海鏈藻、角藻、膝溝藻、多甲藻、原甲藻、斯氏藻、浮球藻和裸藻等;其中,可被高豐度觀察到的物種有顫動扁裸藻(Phacus oscillans,ESD≈14.4μm)(圖 4c1)和 尖 刺 擬 菱 形 藻(Pseudonitzschia pungens,ESD≈12.1μm)(圖4c2)。檢出的ESD＞20μm的有 15種硅藻和 6種甲藻,它們分別隸屬于星臍藻、星桿藻、盒形藻、角管藻、圓篩藻、半管藻、楔形藻、直鏈藻、斜紋藻、根管藻、雙菱藻、三角藻、亞歷山大藻、鰭藻、裸甲藻、螺溝藻、原甲藻和原多甲藻等;其中,可被高豐度觀察到的物種有海洋角管藻(Cerataulina pelagica,ESD≈22.1μm)(圖4c3)和細(xì)長翼根管藻(Rhizosolenia alataf.gracillima,ESD≈26.0μm)(圖4c4)。此外,用顯微鏡還檢出了 ESD屬于2—10μm尺寸范圍的以下8個(gè)種類:具槽帕拉藻(Paralia sulcata,ESD≈9.1μm)、中肋骨條藻(Skeletonema costatum,ESD≈6.0μm)、盤星藻(Pediastrumsp.,ESD≈9.1μm)、柵藻(Scenedesmussp.,ESD≈5.5μm)、華美十字藻(Crucigenia lauterbornei,ESD≈4.0μm)、優(yōu)美平列藻(Merismopedia elegans,ESD≈5.0μm)、兩棲顫藻(Oscillatoria amphibian)(ESD≈3.1μm)和紅海束毛藻(Trichodesmium erythraeum,ESD≈6.0μm),因?yàn)樗鼈兌夹纬闪随湢罨驁F(tuán)狀群體,從而未能被流式細(xì)胞計(jì)檢出。

異養(yǎng)細(xì)菌在流式細(xì)胞儀上未能詳細(xì)劃分類群,而病毒粒子卻明顯可以分成 Virus-Ⅰ型和 Virus-Ⅱ型2個(gè)類群(圖4d);其中,Virus-Ⅰ型病毒類群明顯具有比Virus-Ⅱ型病毒類群更強(qiáng)的綠色熒光。

2.4 浮游植物群落的尺寸結(jié)構(gòu)和優(yōu)勢種

在 CY2009-1和 CY2009-2航次中,浮游植物群落的尺寸結(jié)構(gòu)以 ESD＜10μm 組分占絕對優(yōu)勢,在每個(gè)水樣中 ESD＜10μm 組分都可以貢獻(xiàn)浮游植物總生物量的 99%以上(圖5)。在 CH2010-1航次中,ESD＞20μm 組分對浮游植物總生物量的貢獻(xiàn)明顯增加,尤其是在潟湖內(nèi)灣水樣中 ESD＞20μm 組分普遍可以占到浮游植物總生物量的50%以上。XN2009航次的浮游植物群落尺寸結(jié)構(gòu)與CY2009-1和CY2009-2這2個(gè)航次非常相類,同樣也是以 ESD＜10μm組分占優(yōu)勢;只是,在內(nèi)灣水樣中,ESD屬于10—20μm組分對浮游植物總生物量的貢獻(xiàn)略有增加。

圖5 航次期間老爺海潟湖內(nèi)浮游植物群落碳生物量尺寸結(jié)構(gòu)(%)的空間分布Fig.5 Space distribution of size structure(%)of phytoplankton carbon biomass in Laoyehai Lagoon during cruises

在CY2009-1和CY2009-2航次中,Pico-1、Nano-1和 Nano-3是優(yōu)勢種,它們在絕大部分站位都可以貢獻(xiàn)浮游植物總生物量的95%以上(表4)。在CH2010-1航次中,Pico-1、Nano-3和屬于硅藻門的海洋角管藻是優(yōu)勢種;尤其在潟湖內(nèi)灣水體中,海洋角管藻可以貢獻(xiàn)浮游植物總生物量的 55%左右,并且形成褐色水華(海洋角管藻最大細(xì)胞豐度達(dá)到 1.3×106cell/L)。除了海洋角管藻以外,尖刺擬菱形藻和細(xì)長翼根管藻這2種硅藻也在CH2010-1航次的外灣水域中形成較高的細(xì)胞豐度,最大細(xì)胞豐度分別達(dá)到 0.6×106cell/L 和 0.1×106cell/L。在 XN2009航次中,Pico-1、Nano-1、Nano-2和Nano-3是優(yōu)勢種,它們在絕大部分站位可以貢獻(xiàn)浮游植物總生物量的 80%左右;作為補(bǔ)充,顫動扁裸藻以較大豐度(最大細(xì)胞豐度為3.3×106cell/L)在內(nèi)灣水域出現(xiàn)。

2.5 浮游植物群落碳生物量、異養(yǎng)細(xì)菌豐度和病毒豐度的空間分布特征

在CY2009-1、CY2009-2、CH2010-1和XN2009這4個(gè)生物航次中,浮游植物群落碳生物量都從口門向內(nèi)灣迅速增加,并在外灣水柱中總是近乎垂直均一(圖6a)。然而,內(nèi)灣深坑水柱中浮游植物群落碳生物量的垂直分布特征則隨季風(fēng)階段不同而有所差異:在CY2009-1、CY2009-2和XN2009這3個(gè)航次中都垂直層化(表層具有更高的碳生物量),在 CH2010-1航次中則垂直均一。

表4 生物航次各站位浮游植物優(yōu)勢種的碳生物量百分比貢獻(xiàn)(%)Tab.4 Contribution(%)of dominant species in each station during cruises

異養(yǎng)細(xì)菌豐度、Virus-Ⅰ型和 Virus-Ⅱ型病毒豐度的空間分布特征都與浮游植物群落碳生物量基本一致(圖6b—d)。它們在所有 4個(gè)生物航次中都從口門向潟湖內(nèi)灣迅速增加,并在外灣水柱中垂直均一,而在內(nèi)灣深坑水柱中則隨季風(fēng)階段不同而有所差異;在CY2009-1、CY2009-2和XN2009這3個(gè)航次中都垂直層化(表層具有更高豐度的異養(yǎng)細(xì)菌、Virus-Ⅰ型病毒和Virus-Ⅱ型病毒),而在CH2010-1航次中則近乎垂直均一。

就異養(yǎng)細(xì)菌、Virus-Ⅰ型和 Virus-Ⅱ型病毒的絕對豐度而言,它們在不同航次之間都存在著一定程度的差異。異養(yǎng)細(xì)菌明顯在CY2009-1、CY2009-2和XN2009這3個(gè)航次中都獲得比CH2010-1航次更高的細(xì)胞豐度;CY2009-1、CY2009-2和XN2009航次中的異養(yǎng)細(xì)菌細(xì)胞豐度從口門站位的約 4.0×109cell/L增加到內(nèi)灣的約18.0×109cell/L,而CH2010-1航次中的異養(yǎng)細(xì)菌細(xì)胞豐度則是從口門站位的約2.0×109cell/L 增加到而內(nèi)灣的約 12.0×109cell/L(圖6b)。與之相反,Virus-Ⅰ型病毒則在CH2010-1航次中明顯獲得比CY2009-1、CY2009-2和XN2009這3個(gè)航次更高的豐度;CH2010-1航次中的Virus-Ⅰ型病毒豐度從口門站位的約 10.0×109virus/L增加到內(nèi)灣的約 60.0×109virus/L,而 CY2009-1、CY2009-2和 XN2009航次中的 Virus-Ⅰ型病毒豐度則是從口門站位的約5.0×109virus/L 增加到內(nèi)灣的約 35.0×109virus/L(圖6c)。Virus-Ⅱ型病毒同樣也是在 CH2010-1航次中獲得更高的豐度,只是 Virus-Ⅱ型病毒豐度普遍要比Virus-Ⅰ型病毒豐度高出約1倍(圖6d)。

圖6 航次期間老爺海潟湖內(nèi)浮游植物群落碳生物量(mg/L)、異養(yǎng)細(xì)菌豐度(×109cell/L)和病毒豐度(×109virus/L)的空間分布Fig.6 Space distribution of phytoplankton carbon biomass(mg/L),heterotrophic bacteria abundance(×109cell/L)and virus abundance(×109virus/L)in Laoyehai Lagoon during cruises

3 討論

3.1 水柱結(jié)構(gòu)對季風(fēng)氣象條件的響應(yīng)

在對老爺海內(nèi)水柱結(jié)構(gòu)的調(diào)查結(jié)果進(jìn)行討論之前,我們先了解一下老爺海內(nèi)的水體交換時(shí)間,以及南海季風(fēng)氣象條件對老爺海水體的層化能力。鑒于降水利于水體中鹽度躍層的形成、高溫利于水體中溫度躍層的形成、而高風(fēng)速則會破壞水柱層化,從而我們可以建立某時(shí)段內(nèi)氣象條件對下界面受控水體的層化能力指數(shù)及其年際變率如下:

將老爺海潟湖內(nèi)的水平衡和鹽平衡參數(shù)分別帶入LOICZ箱式模型(Gordonet al,1996)中可得出:潟湖水交換時(shí)間在干季時(shí)期為20天(內(nèi)灣)和8天(外灣),而在濕季時(shí)期為13天(內(nèi)灣)和4天(外灣)(表5);也即,潟湖內(nèi)灣的水交換時(shí)間遠(yuǎn)大于外灣,而干季的水交換時(shí)間又明顯大于濕季。將瓊海站(與老爺海潟湖最近的國際地面交換站)近40年(1971—2010年)的氣象數(shù)據(jù)帶入公式(1)、(2)后,可得出:在 40年平均狀態(tài)下,西南季風(fēng)盛行期氣象條件對老爺海潟湖水體具有很高的層化能力(平均層化能力指數(shù)D約為 0.3),而且,這種高層化能力具有年際穩(wěn)定的特征(層化指數(shù)的年際變率CV約為80%)(圖7)。恰相反地,春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期氣象條件對潟湖水體的層化能力較低(D約為0.1),但是這種低層化能力明顯具有年際變化大的特征(CV約為150%)。

表5 老爺海潟湖水體的水平衡參數(shù)、鹽平衡參數(shù)以及用LOICZ箱式模型得出的水交換時(shí)間Tab.5 Estimation of water residence time using LOICZ box model for Laoyehai Lagoon

在本研究于3個(gè)不同年份(2008、2009和2011年)所執(zhí)行的3個(gè)西南季風(fēng)盛行期航次中,潟湖內(nèi)灣深坑水柱總是表現(xiàn)出很高的垂直穩(wěn)定度,這顯然與西南季風(fēng)氣象條件的高層化能力指數(shù)及其低年際變率有關(guān)。在2009年和2010年春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期所執(zhí)行航次中,潟湖內(nèi)灣深坑水柱的垂直穩(wěn)定度表現(xiàn)出了顯著年際差異,這顯然與春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期氣象條件對潟湖水體的層化能力具有很高的年際變率有關(guān)。其中,2009年春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期(形成充沛春雨)的氣象條件(特別是高風(fēng)速)不利于層化的形成,而 2010年春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期(形成春旱)的氣象條件(少雨和微風(fēng))則有利于增加水柱的垂直穩(wěn)定度。最后,在水深很淺的外灣水域,水柱結(jié)構(gòu)在7個(gè)航次調(diào)查中總是呈現(xiàn)為近乎于垂直混合均一的狀態(tài),這應(yīng)該與外灣水體的水停留時(shí)間短暫有很大的關(guān)系,當(dāng)然也與外灣水域更容易受到口門附近的潮流沖刷混合影響有關(guān)。

3.2 浮游植物群落組成對鹽度格局調(diào)整的響應(yīng)

作為一個(gè)被人類活動擾動劇烈的水產(chǎn)養(yǎng)殖區(qū),老爺海潟湖水體顯然并不缺乏營養(yǎng)鹽。在本研究4個(gè)生物航次調(diào)查中,潟湖水體中的溶解態(tài)營養(yǎng)鹽被高豐度浮游植物群落吸收利用后依然保持有較高的濃度;其中,無機(jī)氮 DIN、無機(jī)磷和硅酸鹽在外灣水體中的平均濃度分別可以達(dá)到 60、2和20μmol/L以上,而在內(nèi)灣水體中的平均濃度更可達(dá)到 80、3和 35μmol/L 以上(李瑞環(huán),2010;李延偉,2011)。由此可見,營養(yǎng)鹽元素的摩爾比并不會對潟湖中浮游植物群落結(jié)構(gòu)組成構(gòu)成明顯的調(diào)控作用。然而,航次調(diào)查期間淡水加載隨降水的大幅變化卻直接導(dǎo)致了潟湖內(nèi)鹽度格局的變化(例如:在 XN2009、CY2009-1和 CY2009-2航次充沛降水情況下形成的低鹽度格局,在CH2010-1航次干旱情況下形成的高鹽度格局),而冗長的水停留時(shí)間又使得潟湖內(nèi)灣區(qū)域可以在一定時(shí)段內(nèi)形成相對穩(wěn)定的鹽度格局。從而,鹽度格局調(diào)整可能直接導(dǎo)致了本研究中浮游植物群落組成的轉(zhuǎn)變(從低鹽度格局航次中的以 ESD＜10μm類群Pico-1、Nano-1、Nano-2和Nano-3占優(yōu)勢轉(zhuǎn)變?yōu)楦啕}度格局航次中的以 ESD＞10μm 的硅藻海洋角管藻占優(yōu)勢)。進(jìn)一步對本研究浮游植物優(yōu)勢種類的鹽度適應(yīng)性進(jìn)行深入分析,也的確證明了這一點(diǎn)。微微型藻類Pico-1缺乏橙色熒光,而橙色熒光是藻紅蛋白(phycoerythrin,PE)的熒光特征,從這點(diǎn)來看,Pico-1應(yīng)該是在河流(Cristiana,2008)、水庫(Corzoet al,1999)、湖泊(Nicholaset al,2003)和河口低鹽水(Shanget al,2007)等陸地水體中常常被流式細(xì)胞計(jì)所檢測到的富含藻藍(lán)蛋白(phycocyanin,PC)的微微型藍(lán)藻。微型藻類Nano-1、Nano-2和Nano-3都具有橙色熒光,由此來判斷它們應(yīng)該屬于隱藻門,因?yàn)樵谖⑿透∮沃参镱惾褐兄挥须[藻具有藻紅蛋白(Liet al,2001);而且,隱藻也常在低鹽度鹽沼水中被高豐度地觀察到(Nuccioet al,2003;Badylaket al,2004)。海洋角管藻(硅藻)則是沿岸高鹽水體中的常見種,它常常在 20—34鹽度的海水中生長適宜并形成水華(Tayloret al,1985;Horneret al,2005);從而,在本研究2010年春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期航次的高鹽度(最低鹽度為21)內(nèi)灣水體中觀察到海洋角管藻水華是很合理的。

圖7 近40年期間(1971—2010)老爺海潟湖上界面氣象因子的多年平均值及其年際變率Fig.7 Average values of weather factors and its interannual variability above Laoyehai Lagoon in 40 years(1971—2010)

3.3 浮游植物生物量的空間分布格局及其與異養(yǎng)細(xì)菌和病毒之間的耦合

在本研究中,浮游植物群落總是在潟湖內(nèi)灣獲得比外灣更高的生物量,這應(yīng)該與內(nèi)灣具有比外灣更長的水交換時(shí)間有關(guān)。因?yàn)楦∮沃参锛?xì)胞在弱交換水體中有更充足的時(shí)間吸收利用營養(yǎng)鹽而容易累積成高生物量,然而在水交換快的水體則容易因沖刷稀釋而保持在低豐度水平;如果說浮游植物在弱交換水體中的生長近似于封閉體系中的“批量培養(yǎng)”,那么在水交換快的水體中的生長就更近似于開放體系中的“連續(xù)培養(yǎng)”(Yin,2003)。在硅藻海洋角管藻形成水華的CH2010-1航次中,浮游植物生物量在內(nèi)灣深坑水柱中垂直均一,這應(yīng)該與硅藻細(xì)胞具有更快的沉降速度有關(guān)。而在Pico-1、Nano-1、Nano-2和Nano-3這4個(gè)ESD＜10μm組分占優(yōu)勢的航次期間,浮游植物群落生物量在內(nèi)灣深坑水柱中明顯垂直層化,這應(yīng)該是因?yàn)?ESD＜10μm組分的重力沉降速度慢,使得它們在水柱表層因光照充足而形成高生物量,而在水柱底層因光限制而形成低生物量。本文塞氏深度測量的結(jié)果也表明,老爺海潟湖水體的真光層深度在3—4m左右波動,從而在內(nèi)灣深坑(水深達(dá)到6m左右)水柱底層存在約2m厚的無光照水體。

在本研究中,異養(yǎng)細(xì)菌和病毒豐度的空間分布格局與浮游植物生物量幾乎完全一致,這顯然歸因于它們彼此之間的“消費(fèi)-供給”關(guān)系:浮游植物通過分泌和破裂(例如浮游動物啃食、病毒裂解等)而向水體釋放出的“活性有機(jī)質(zhì)(labile organic matter)”是異養(yǎng)細(xì)菌生長的良好基質(zhì)(Hanamachiet al,2008),而浮游植物和異養(yǎng)細(xì)菌又都是浮游病毒粒子的宿主(Weinbauer,2004)。具有強(qiáng)綠色熒光(FL1)信號(DNA含量更高)的 Virus-Ⅰ型病毒容易感染浮游植物,而弱綠色熒光信號(DNA含量低)的Virus-Ⅱ型病毒類群容易感染異養(yǎng)細(xì)菌(Robinsonet al,1999)。此外,已經(jīng)有不少的野外現(xiàn)場研究調(diào)查都表明,硅藻相較于其它種類的藻類細(xì)胞更容易被 Virus-Ⅰ型病毒感染(Bettarelet al,2005;Tomaruet al,2009)。而本研究調(diào)查結(jié)果也表明,無論是 Virus-Ⅰ型病毒還是 Virus-Ⅱ型病毒都是在以硅藻占優(yōu)勢的航次中獲得更高的豐度,而異養(yǎng)細(xì)菌則剛好相反是在以 ESD＜10μm 組分占優(yōu)勢的航次中獲得更高的細(xì)胞豐度。

3.4 底層缺氧規(guī)模對季風(fēng)氣候節(jié)律的響應(yīng)

自然水體中溶氧的主要來源是從大氣向水體中溶入氧氣和浮游植物光合作用釋放氧氣,因?yàn)檫@兩者都是在表層(真光層)水體中達(dá)到最大,從而自然水柱中的溶解氧含量通常都呈現(xiàn)為從表到底逐漸降低的趨勢。在本研究中,我們也觀察到溶解氧含量在水深淺(真光層直達(dá)水底)和水交換快的潟湖外灣水域中總是相對較高,而在水交換慢的內(nèi)灣深坑水柱(深度達(dá)到 6m 左右)中溶解氧含量總是隨著深度增加而降低,并在深坑最底層達(dá)到最低值。

水柱層化阻礙底層水體的復(fù)氧(表層高溶氧水體向底層輸運(yùn)),以及充足有機(jī)質(zhì)在底層水體中的生物耗氧是底層缺氧現(xiàn)象得以形成的兩個(gè)重要條件(Diaz,2001)。在本研究形成充沛春雨的春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期(CY2009-1和CY2009-2航次),氣象條件主要表現(xiàn)為高風(fēng)速和多雨,這不利于內(nèi)灣深坑水柱的層化,但是可以在內(nèi)灣形成適合低鹽度生態(tài)型藻類(例如ESD＜10μm 的 Pico-1、Nano-1、Nano-2 和 Nano-3)生長的低鹽度生境。這些微微型和微型藻類的生物量、以及異養(yǎng)細(xì)菌和病毒粒子的豐度都在內(nèi)灣深坑水柱中呈現(xiàn)出顯著層化(表層高,而底層很低),這不僅反映了微微型和微型藻類細(xì)胞具有垂直沉降慢的特點(diǎn)(Richardsonet al,2007),同時(shí)也間接反映了航次期間浮游植物合成有機(jī)質(zhì)的垂向通量很低(主要在表層被轉(zhuǎn)換利用,供養(yǎng)了表層高豐度的細(xì)菌和病毒粒子)。從而,垂直混合加速復(fù)氧以及浮游植物合成有機(jī)質(zhì)垂向通量低二者相耦合,是春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期(形成充沛春雨)航次中很難形成底層缺氧現(xiàn)象的主要原因(圖8)。在本研究形成春旱的春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期(CH2010-1航次),氣象條件表現(xiàn)為少雨和微風(fēng),這有利于內(nèi)灣深坑水柱層化,并且可以在內(nèi)灣營造出適合高鹽度生態(tài)型藻類(例如硅藻海洋角管藻)生長的高鹽度生境格局。浮游植物群落(以海洋角管藻為絕對優(yōu)勢)生物量、以及異養(yǎng)細(xì)菌和病毒粒子的豐度都在內(nèi)灣水柱中幾乎垂直一致,甚至浮游植物群落生物量在內(nèi)灣LYH-6站位還表現(xiàn)出了底層略高于表層的現(xiàn)象(圖6a)。這不僅反映了硅藻細(xì)胞具有沉降快的特點(diǎn)(Miklaszet al,2010),同時(shí)也間接反映了航次期間浮游植物合成有機(jī)質(zhì)有著可觀的垂向通量(在整個(gè)水柱被轉(zhuǎn)換利用,進(jìn)而供養(yǎng)了整個(gè)水柱豐度基本一致的細(xì)菌和病毒粒子)。從而,水柱層化阻礙復(fù)氧以及浮游植物合成有機(jī)質(zhì)垂直通量高二者相耦合,是春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期(形成顯著春旱)航次中形成大規(guī)模缺氧的主要原因。在本研究不同年度所執(zhí)行3個(gè)西南季風(fēng)盛行期航次中的氣象條件都表現(xiàn)為高溫、微風(fēng)和多雨,這種氣象條件有利于水柱層化,并且在內(nèi)灣形成適合低鹽度生態(tài)型藻類(例如 Pico-1、Nano-1、Nano-2和Nano-3)生長的低鹽度生境。從而,水柱層化阻礙復(fù)氧以及浮游植物合成有機(jī)質(zhì)垂向通量低二者相耦合,是西南季風(fēng)盛行期航次中總是容易形成小規(guī)模缺氧的主要原因。最后,在CH2010-1航次中形成了大規(guī)模底層缺氧,這與“該航次期間浮游植物生物量和異養(yǎng)細(xì)菌的現(xiàn)存量比其他航次都低約0.5—2倍”二者之間似乎矛盾。但是這種矛盾可以從 CH2010-1航次期間病毒的異常高豐度(比其他航次高 2—3倍)給出合理解釋,因?yàn)?Virus-Ⅰ型病毒可以裂解硅藻細(xì)胞釋放大量有機(jī)質(zhì),這些有機(jī)質(zhì)供養(yǎng)了高豐度異養(yǎng)細(xì)菌,而 Virus-Ⅱ型病毒又通過感染裂解將異養(yǎng)細(xì)菌壓制到低豐度。

4 結(jié)論

(1)老爺海潟湖內(nèi)灣具有獨(dú)特的深坑地形,深坑水柱底層的無光照水體總是獲得整個(gè)潟湖水體中的最低溶解氧含量;潟湖上界面的南海季風(fēng)氣象條件通過干涉深坑水柱結(jié)構(gòu)和浮游植物群落組成來影響到底層缺氧規(guī)模。

圖8 老爺海潟湖內(nèi)底層缺氧規(guī)模對南海季風(fēng)氣候節(jié)律響應(yīng)的概念圖Fig.8 Conceptual diagram of the response of bottom hypoxia in Laoyehai Lagoon to the monsoon climate rhythm in the South China Sea

(2)春季季風(fēng)轉(zhuǎn)換期氣象條件的年際變化大,導(dǎo)致此時(shí)期深坑底層的缺氧規(guī)模也表現(xiàn)出顯著的年際變化。在形成充沛春雨的年度(氣象條件表現(xiàn)為高風(fēng)速和多雨),深坑水柱垂直穩(wěn)定性差,低鹽度生境促成了浮游植物群落以微微型和微型藻類(沉降速度慢)占優(yōu)勢,從而常常觀察不到底層缺氧現(xiàn)象。而在形成顯著春旱的年度(氣象條件表現(xiàn)為微風(fēng)和少雨),深坑水柱明顯層化,高鹽度生境促成了硅藻(容易沉降)占優(yōu)勢,從而可以形成大規(guī)模底層缺氧,缺氧水體蔓延到外灣網(wǎng)箱養(yǎng)殖區(qū),可以造成魚類大規(guī)模死亡。

(3)西南季風(fēng)盛行期有著相當(dāng)穩(wěn)定的氣象條件(高溫、微風(fēng)和多雨),深坑水柱層化強(qiáng)烈,但是低鹽度生境中占優(yōu)勢的小尺寸藻類的沉降速度慢(有機(jī)質(zhì)通量低),從而容易形成小規(guī)模底層缺氧現(xiàn)象。

致謝在海南島野外采樣期間,得到了來自華東師范大學(xué)、中國海洋大學(xué)、海南省海洋開發(fā)規(guī)劃設(shè)計(jì)研究院、德國不來梅大學(xué)熱帶海洋研究中心和漢堡大學(xué)的各位老師和研究生們的幫助和協(xié)作,特此表示感謝。

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