韓群花，郭 聰，張美文

(1. 中國科學(xué)院亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所，亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)過程重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，洞庭湖濕地生態(tài)系統(tǒng)研究站，長沙 410125；2. 四川大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，成都 610064)

密度制約效應(yīng)對嚙齒動物繁殖的影響

韓群花1，2，郭 聰2，張美文1,*

(1. 中國科學(xué)院亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所，亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)過程重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，洞庭湖濕地生態(tài)系統(tǒng)研究站，長沙 410125；2. 四川大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，成都 610064)

嚙齒動物種群動態(tài)調(diào)節(jié)是生態(tài)學(xué)中關(guān)鍵的問題之一，它與制定鼠害防治策略密切相關(guān)。目前，國內(nèi)外學(xué)者已在相關(guān)領(lǐng)域取得大量的研究成果。整理了密度制約效應(yīng)對嚙齒動物繁殖影響的文獻(xiàn)，包括在性器官、性成熟、性周期、繁殖指數(shù)、激素和行為的調(diào)節(jié)作用，同時(shí)分析該領(lǐng)域的研究途徑及研究前景，旨在為今后的研究提供更多的思路。

密度制約；嚙齒動物；繁殖

嚙齒動物包括哺乳綱中的嚙齒目和兔形目的動物，作為初級消費(fèi)者，對生態(tài)系統(tǒng)中能量流動和物質(zhì)循環(huán)有著舉足輕重的作用。它們分布廣，數(shù)量多，繁殖快，適應(yīng)能力強(qiáng)，且不少嚙齒動物種群數(shù)量具有大起大落的特征[1]。在種群暴發(fā)時(shí)，有許多種類能造成農(nóng)、林、牧、畜業(yè)的巨大經(jīng)濟(jì)損失、生態(tài)損失以及疫病傳播等問題。了解影響其種群數(shù)量波動的原因，對揭示種群動態(tài)機(jī)制是有利和必要的，也是尋找控制有害種類的有效途徑，為制定有效的鼠害控制措施提供科學(xué)依據(jù)。其中，密度制約效應(yīng)在嚙齒動物種群調(diào)節(jié)中具有重要的作用[2- 3]。本文基于國內(nèi)外現(xiàn)有的研究現(xiàn)狀，分析了密度制約效應(yīng)對嚙齒動物繁殖的重要影響，總結(jié)了其研究方法并對其研究前景進(jìn)行了展望。

1 密度制約含義及研究意義

種群動態(tài)和種群調(diào)節(jié)是動物生態(tài)學(xué)的重要問題，它是種群數(shù)量預(yù)測預(yù)報(bào)的基礎(chǔ)。影響動物種群波動的因素有很多，如食物、棲息地或空間、氣候、競爭、疾病、天敵和人類活動等，這些因素可分為密度制約性(density-dependent)和非密度制約性(density-independent)。在種內(nèi)因素中，密度是其中最為重要的因素之一。它可以影響到種群的出生率、死亡率、生長、性成熟、遷入和遷出等各種特征和參數(shù)，許多種群參數(shù)隨著密度的變化而變化。密度制約因素(食物、棲息地或空間、競爭、疾病、天敵等)通過密度反饋改變種群的生殖、死亡或擴(kuò)散率，從而改變種群的數(shù)量[1]。很多研究已證明嚙齒類具有明顯的密度負(fù)反饋調(diào)節(jié)機(jī)制，如草原田鼠(Microtuspennsylvanicus)[4]、小家鼠(Musmusculus)[5]、黑田鼠(Microtusagrestis)[6]、北極地松鼠(Spermophilusparryiiplesius)[7]、褐家鼠(Rattusnorvegicus)[8]、子午沙鼠(Merionesmeridianus)[9]等。密度制約的生態(tài)學(xué)機(jī)制是主要通過社群壓力(social stress)[10]、繁殖投入(reproductive effort)[3]以及社會性限制(social constraint)[11- 12]來調(diào)節(jié)的，因此，密度在種群繁殖能力中起著重要的調(diào)節(jié)作用。

2 密度制約效應(yīng)對嚙齒動物繁殖的影響

繁殖是影響動物種群數(shù)量最重要的因素之一，是種群中補(bǔ)充新增個(gè)體的重要來源。而影響繁殖的因素是多方面綜合作用的結(jié)果，包括內(nèi)因和外因。內(nèi)部因子可從種群密度和種群結(jié)構(gòu)兩方面反映，種群結(jié)構(gòu)(如性比和年齡結(jié)構(gòu))可以決定種群的繁殖能力，而根本性的因素是種群密度，即密度效應(yīng)的作用。國外已經(jīng)有許多工作認(rèn)證了種群密度對于嚙齒動物的繁殖密切相關(guān)[2- 3,6,8,13- 15]。國內(nèi)也已進(jìn)行過一些探討[9,16- 19]，具體反映在對性成熟、性器官、性周期、繁殖指數(shù)、激素和行為等調(diào)節(jié)上。

2.1 性器官

密度的刺激可影響垂體的分泌活動，密度增大時(shí)，社群壓力增加，這種壓力刺激對垂體的生長激素和促性腺激素的分泌活動產(chǎn)生抑制作用，從而使生殖器官延緩或抑制。在高密度條件下，嚙齒動物雌雄兩性的性成熟延遲可能是限制繁殖活動最主要的因素之一。許多研究已經(jīng)表明，在小家鼠(M.musculus)、田鼠(voles)的青春期開始時(shí)間(onset of puberty )可以被成年個(gè)體所釋放的化學(xué)信號所抑制或促進(jìn)[15,20]。

2.2 性成熟

2.3 性周期

在人類中，壓力對男女性都有負(fù)面的生理和行為影響，對于女性來說，可能會引起閉經(jīng)或者不正常的月經(jīng)周期[32]。在動物中，如成年鼠經(jīng)受捏尾巴、電休克以及冷刺激等不可預(yù)知的壓力源時(shí)，雌鼠的動情周期狀態(tài)則一直處于間期[33]。種群密度屬于壓力源之一，高密度環(huán)境下的種群，成年雌鼠可能表現(xiàn)出不正常的動情周期(間期—前期—中期—后期)或者動情周期延長，停止懷孕以及出現(xiàn)假孕娠的現(xiàn)象[3,21,34]。Whitten[21]指出，當(dāng)同性別雌鼠(n=30)一起飼養(yǎng)時(shí)，動情間期時(shí)間增加，具體表現(xiàn)為其中一些雌鼠的卵巢重量、陰道角化細(xì)胞數(shù)和卵巢黃體素減少。Ryan 和 Schwartz報(bào)道[34]，當(dāng)同性別雌性鼠(white Swiss mice，n=20)一起飼養(yǎng)時(shí)，73%—83% 的雌鼠表現(xiàn)出連續(xù)性的假孕現(xiàn)象；當(dāng)雌鼠數(shù)增加至30或更多時(shí)，出現(xiàn)假孕的雌鼠比率則達(dá)到了95%—99%。Champlin[35]在室內(nèi)觀察不同密度對C57BL/6和BALB/Ci兩個(gè)品系雌小白鼠動情周期的影響，結(jié)果表明種群密度的增加導(dǎo)致正常動情周期(4—5 d)發(fā)生紊亂，動情期(前期—中期—后期)受抑，且動情周期的頻率(oestrous cycle frequency)減少。楊荷芳和王淑卿[17]研究不同性比對雌小白鼠動情周期的影響時(shí)發(fā)現(xiàn)，高密度對雌鼠動情周期有延緩作用。同樣，動情周期資料亦表明偏雌性比組有所延長，偏雄性比組有所縮短。此外，該實(shí)驗(yàn)也發(fā)現(xiàn)，雌鼠動情期受抑亦出現(xiàn)在擁擠混合群，而對雌鼠優(yōu)勢群作用更大。這是因?yàn)?，室?nèi)和野外種群的雌鼠，由于同一環(huán)境中其它雌鼠尿液中的化學(xué)信息素抑制動情期的到來，從而延長動情周期[20,36]。

2.4 繁殖指數(shù)

種群壓力能使嚙齒動物的繁殖受到抑制。在艾鼬(Mustelaeversmanni)氣味條件下，82%的配對根田鼠(Microtusoeconomus)產(chǎn)生顯著的繁殖遲滯，其雄體附睪精子數(shù)、雌體卵巢指數(shù)及胚胎重量極顯著地減低[37]。Agrell等[38]在野外條件下，對黑田鼠(M.agrestis)的研究發(fā)現(xiàn)，由于種群密度增大，種內(nèi)競爭，環(huán)境壓力增加，導(dǎo)致飲食發(fā)生改變，胎仔數(shù)量和質(zhì)量、存活率、性比、出生率、懷孕率受到密度因素的影響。其它研究如Tai等[18]、Féron和Gheusi[23]和Goswami 等[39]也發(fā)現(xiàn)，隨著種群密度的增加，胎仔數(shù)減少或新生仔鼠死亡率增加等等。

懷孕率的變化常常受密度制約的影響。在繁殖過程中，懷孕率的增加說明有更多的雌鼠參與到繁殖過程中，這促使種群數(shù)量增長。鄂晉等[9]從2002—2006 年連續(xù)5a對內(nèi)蒙古阿拉善荒漠開墾區(qū)子午沙鼠(M.meridianus)種群數(shù)量及繁殖情況進(jìn)行了專門調(diào)查，結(jié)果發(fā)現(xiàn)子午沙鼠的懷孕率在種群相對數(shù)量最低的2006 年最高，而在種群相對數(shù)量最高的2003 年時(shí)最低。北京地區(qū)大倉鼠(Tscherskiatriton)各項(xiàng)繁殖指標(biāo)在低數(shù)量的1985 年最優(yōu)，在高數(shù)量的1983 年最差[40]。楊荷芳和王淑卿[17]對不同密度組的雌小白鼠妊娠率研究結(jié)果顯示密度對妊娠率有影響，這可能與性成熟延緩有關(guān)。Tai 等[18]對棕色田鼠(Lasiopodomysmandarinus)、R?del等[10]對歐洲兔的研究也說明隨著種群數(shù)量的升高，雌體參與繁殖的比率逐漸降低，即懷孕率受到種群密度的制約。

胎仔數(shù)亦是影響種群數(shù)量消長的重要指標(biāo)。一些研究顯示隨著種群數(shù)量升高，平均胎仔數(shù)相對下降，反之平均胎仔數(shù)相對升高。胎仔數(shù)的降低可以使雌鼠在每次繁殖中產(chǎn)生較少的后代，導(dǎo)致種群數(shù)量增長速率降低。Tai 等[18]對棕色田鼠(L.mandarinus)自然種群調(diào)查發(fā)現(xiàn)種群密度與幼仔數(shù)存在密度制約的關(guān)系。鄂晉等[9]發(fā)現(xiàn)子午沙鼠(M.meridianus)種群數(shù)量最低的2005 年、2006 年平均胎仔數(shù)最高，而種群數(shù)量最高的2003 年、2004 年卻最低。鮑偉東等[41]在對內(nèi)蒙古庫布齊沙地黑線倉鼠(C.barabensis)種群繁殖特征研究中也發(fā)現(xiàn)了類似種群波動趨勢，并認(rèn)為這是懷孕雌體在適應(yīng)高溫干旱條件的過程中，以減少繁殖輸出調(diào)節(jié)個(gè)體適應(yīng)能力，提高母體和幼體的存活率的一種適應(yīng)方式。Goswami 等[39]研究氣候與密度交互作用對橙腹田鼠(M.ochrogaster)種群周期性波動影響時(shí)發(fā)現(xiàn)，種群增長與新產(chǎn)仔率和死亡率密切相關(guān)，說明由于種群數(shù)量的變化，胎仔數(shù)也可以在一定范圍內(nèi)小幅波動，并反過來調(diào)節(jié)種群的數(shù)量。

性比也是影響懷孕率中的一個(gè)重要參數(shù)，隨著種群數(shù)量變化而發(fā)生一定的變化。張潔[40]對大倉鼠(T.triton)的研究發(fā)現(xiàn)，在數(shù)量較高的1983 年，性比(♂/♀)為1.33，平均胎仔數(shù)為9.24；數(shù)量次高的1984 年，性比為1.20，平均胎仔數(shù)為9.29；數(shù)量較低的1985 年，性比為0.95，平均胎仔數(shù)為9.94。鄂晉等[9]發(fā)現(xiàn)子午沙鼠(M.meridianus)在不同的數(shù)量水平時(shí)，性比也出現(xiàn)了變化，具體表現(xiàn)為種群數(shù)量低時(shí)，雌體比例較高，反之則雄體比例較高。他在調(diào)查中發(fā)現(xiàn)，雌體數(shù)量處于優(yōu)勢的時(shí)間較長(9 個(gè)月)，但5a中總的雌鼠數(shù)量明顯低于雄鼠的數(shù)量。在種群數(shù)量高峰期，雄鼠數(shù)量的增長在短時(shí)間內(nèi)(6 個(gè)月)遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過雌鼠。在較長時(shí)間內(nèi)，種群數(shù)量下降，并保持相對較低水平，這時(shí)雌鼠數(shù)量占優(yōu)。Andreassen等[42]對控制種群波動內(nèi)因及外因的研究也證實(shí)種群數(shù)量較低時(shí)雌性比例較大。嚴(yán)志堂等[43]和Delong[44]對野生小家鼠(M.musculus)的研究也發(fā)現(xiàn)，種群數(shù)量下降時(shí)，雌性占優(yōu)勢。

這些都是種群內(nèi)調(diào)節(jié)機(jī)制的表現(xiàn)，而且高密度對性成熟和生長具有延緩作用。綜合來看，在高密度種群內(nèi)，繁殖受到抑制最為嚴(yán)重。夏武平等[45]對內(nèi)蒙古陰山北部農(nóng)業(yè)區(qū)長爪沙鼠(M.ungiculatus)的種群動態(tài)及其調(diào)節(jié)研究表明，長爪沙鼠的種群密度對其雌鼠的懷孕率、雄鼠的貯精囊膨大率均有反饋調(diào)節(jié)作用，在高密度年份，該鼠種群繁殖指數(shù)為零，雄鼠性活動完全停止，年齡結(jié)構(gòu)中完全沒有幼鼠，成年雌鼠體重減小。1992—1994 年的野外調(diào)查也顯示，隨著種群密度的增加，棕色田鼠(L.mandarinus)的性比、懷孕率和繁殖指數(shù)降低[18]。嚴(yán)志堂等[43]認(rèn)為當(dāng)小家鼠(M.musculus)的種群密度超過最適密度時(shí)，在性比、成亞比、胎仔數(shù)、懷孕率與種群數(shù)量之間關(guān)系均達(dá)相關(guān)顯著，是受密度制約所致。同時(shí)，在種群數(shù)量上升年份的懷孕率最高、繁殖期長，繁殖次數(shù)相對較多，數(shù)量高峰年則相反。Ergon等[6]對黑田鼠(M.agrestis)的研究也表明，在種群周期的上升期(increase phase)時(shí)，雌鼠具有較高的繁殖率，幼鼠成活率也較高，但當(dāng)超過高峰期(peak phase)，由于種群密度過大導(dǎo)致的空間、食物等種內(nèi)競爭及捕食、天敵等種間競爭致使種群進(jìn)入衰減期(crash phase)，此時(shí)，種群成年鼠的死亡率增加，出生率和存活率降低，種群結(jié)構(gòu)不穩(wěn)定。也有以雌小白鼠為研究對象，比較不同密度、性比對其繁殖的影響，發(fā)現(xiàn)高密度對性成熟時(shí)間、妊娠率以及窩產(chǎn)仔數(shù)均有不同程度的抑制作用[17]。這些室內(nèi)外的實(shí)驗(yàn)觀察均反映了密度因子對繁殖的負(fù)反饋?zhàn)饔谩?/p>

2.5 激素

環(huán)境壓力對激素有重要影響[8,46]。Bian等[47]對根田鼠(M.oeconomus)的研究表明，將雄性根田鼠暴露給捕食者氣味20 d后，其皮質(zhì)酮水平顯著升高，而性激素及性行為均被抑制。王振龍和劉季科[37]在實(shí)驗(yàn)室條件下，研究艾鼬氣味對根田鼠(M.oeconomus)的研究發(fā)現(xiàn)，艾鼬氣味能顯著提高雌體血清孕酮含量。高密度個(gè)體間的社會性沖突使種群中的社群壓力升高，促進(jìn)了下丘腦-垂體-腎上腺軸(Hypothalamic-pituitary-adrenal axis，HPA軸)的活動，使HPA軸的最終產(chǎn)物——糖皮質(zhì)激素持續(xù)升高，引起個(gè)體系列的應(yīng)激反應(yīng)，進(jìn)而影響動物的繁殖[2- 3]。Christian[3]認(rèn)為，嚙齒類種群數(shù)量上升時(shí)，種群內(nèi)個(gè)體間的“緊張”程度顯然會增加，從而對中樞神經(jīng)系統(tǒng)的刺激加強(qiáng)，主要影響腦下垂體和腎上腺的功能。從內(nèi)分泌角度上來講，其結(jié)果是影響激素的分泌。國內(nèi)外有不少學(xué)者證明，種群密度與激素水平之間存在密切關(guān)系[19,28,46,48]。Chapman等[46]在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)對雌性小家鼠(M.musculus)進(jìn)行的研究顯示，高密度種群內(nèi)雌性小家鼠血漿皮質(zhì)酮和睪酮含量顯著增加，其種群增長受到限制。Peng等[49]研究不同密度對BALB/c Crl鼠血漿皮質(zhì)酮的影響，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，8 只/籠中的血漿皮質(zhì)酮含量明顯高于2 只/籠和4 只/籠中的含量，且差異顯著。野生嚙齒動物種群常常處于不穩(wěn)定的波動中，測定野外種群或圍欄內(nèi)不同密度與激素間的關(guān)系，也有相似結(jié)果的報(bào)道。高密度可導(dǎo)致嚙齒動物腎上腺的重量增加，表明HPA軸被激活，從而對繁殖和免疫功能產(chǎn)生抑制[24,28]。楊幼鳳等[28]研究魯西平原黑線倉鼠(C.barabensis)種群調(diào)節(jié)發(fā)現(xiàn)，隨著種群密度的增加，該鼠腎上腺重量增加，血漿皮質(zhì)醇也隨之上升，且兩者呈顯著正相關(guān)。吳雁等[19]和邊疆暉等[50]在封閉圍欄條件下測定根田鼠(M.oeconomus)種群密度對個(gè)體皮質(zhì)酮水平的作用，結(jié)果發(fā)現(xiàn)高密度處理建群者的血漿皮質(zhì)酮含量和脾臟指數(shù)均顯著高于低密度處理。

此外，下丘腦-垂體-腎上腺軸(HPA)是影響免疫能力的主要軸系，各種免疫細(xì)胞上都存在HPA軸各類激素的受體[51]，動物應(yīng)激時(shí)所釋放和分泌的各類神經(jīng)遞質(zhì)及激素對免疫系統(tǒng)有重要的調(diào)節(jié)作用。而免疫能力是衡量動物繁殖成功和適合度最重要的決定性因素[52]。室內(nèi)，Rabin 和 Salvin[53]發(fā)現(xiàn)，在5 只/籠的飼養(yǎng)條件下，雄性C3H/HeJ小鼠脾臟中B淋巴細(xì)胞所產(chǎn)生的抗綿羊紅血細(xì)胞抗體含量明顯低于1 只/籠的個(gè)體。其它一些室內(nèi)研究也證明，種群密度能夠影響動物的免疫功能。Nelson 等[14]對橙腹田鼠(M.ochrogaster)的研究表明短光照(L∶D=8∶16)條件下高密度(10.96 只/m3)個(gè)體的體重、脾臟指數(shù)和血清抗體含量明顯高于低密度(0.18 只/m3)個(gè)體。Peng等[49]發(fā)現(xiàn)，小鼠在4 只/籠的飼養(yǎng)條件下受到的社群壓力較小，其外周淋巴細(xì)胞數(shù)量高于2 只/籠和8 只/籠的個(gè)體。相反，單獨(dú)飼養(yǎng)的雄性C57BL/6和BALB/c小鼠比集群飼養(yǎng)的個(gè)體具有更高的二次抗體應(yīng)答水平。

2.6 行為

動物的行為是自然界長期演化的結(jié)果，不同物種表現(xiàn)其固定的行為模式，但同時(shí)，又具有較大的可塑性，受多種因素的影響。例如，先天遺傳、生活環(huán)境、繁殖時(shí)期、性別差異等均可以表現(xiàn)出不同的行為。種群密度作為社群環(huán)境的組成部分之一，其在動物的行為模式中扮有重要的角色。當(dāng)種群密度升高時(shí)，棲息地內(nèi)單個(gè)動物的領(lǐng)域、食物等資源都會減少，而由密度引起的種內(nèi)斗爭勢必增加，為提高自身的生存和繁殖機(jī)會，動物必將改變其行為對策[2,54- 56]，最終結(jié)果可能是表現(xiàn)為限制種群增長。因此密度效應(yīng)在鼠類種群繁殖或生殖行為上有所體現(xiàn)。而目前關(guān)于密度制約效應(yīng)與動物生殖、繁殖行為關(guān)系的研究報(bào)道較少。很多鼠類種群內(nèi)存在不同社群序位，因此種群密度大小可能會對社群序位有所影響，進(jìn)而影響到群體的繁殖能力。陳國康和施大釗[57]在實(shí)驗(yàn)室條件下觀察了捕自內(nèi)蒙古草原的不同序位布氏田鼠(L.brandtii)的繁殖行為特征，發(fā)現(xiàn)雌鼠對雄性配偶存在著激烈的競爭, 高序位雌鼠獲得被選擇、交尾及產(chǎn)仔的機(jī)會最多。在社群繁殖中高序位雌、雄個(gè)體的作用明顯高于低序位個(gè)體。張建軍和張知彬[54]觀察配偶數(shù)增加對布氏田鼠(L.brandtii)社會行為的影響，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，配偶數(shù)增加引起密度的升高，密度的升高導(dǎo)致布氏田鼠社群內(nèi)非對抗行為顯著減少，對抗行為顯著增多；對抗行為頻次的增加一方面表明布氏田鼠在配偶數(shù)增加的情況下群內(nèi)競爭強(qiáng)度加大，另一方面也可能表明了一種交配干擾，即通過直接攻擊或打斗行為來干擾群內(nèi)其它同性個(gè)體的交配。大倉鼠(T.triton)具有表型匹配識別親屬的能力，但是在低密度下，也有可能不表現(xiàn)出對親屬和非親屬的分辨，即不表現(xiàn)近交回避和親屬善待行為，這樣也許能增加繁殖成功的機(jī)會，對種群恢復(fù)有利[55]。

小哺乳動物種群周期的不同階段，種群密度不同，動物攻擊行為水平不一致，攻擊引起種群結(jié)構(gòu)改變，最終甚至可能因此形成周期性的種群波動[42,56,58- 60]。如密度較高的種群內(nèi)，雌性小家鼠(M.musculus)表現(xiàn)出雄性化的攻擊行為[46]。在自然種群中, 種群密度與個(gè)體間的攻擊行為也存在密切關(guān)聯(lián)[12,60]。實(shí)際上，攻擊行為對種群的調(diào)節(jié)也是密度制約的一種行為機(jī)制。許多研究證明，動物對來自于種群密度的壓力主要采取遷移和擴(kuò)散的方式進(jìn)行應(yīng)對，在行為上則主要表現(xiàn)為對同類攻擊和警戒行為的明顯增加[61]。通過風(fēng)險(xiǎn)預(yù)測, 小型哺乳動物在低密度時(shí)形成親緣群體；而在高密度時(shí)，由于攻擊者的壓力， 親緣群體會消失。Krebs[58]在中立競技場測定草原田鼠(M.pennsylvanicus)和橙腹田鼠(M.ochrogaster)種群不同波動期的攻擊行為與種群密度的關(guān)系。將捕獲個(gè)體帶回實(shí)驗(yàn)室2a，測定攻擊行為后放回，發(fā)現(xiàn)種群高峰期個(gè)體的攻擊行為最高。在室內(nèi)飼養(yǎng)條件下，Dong等[62]觀察發(fā)現(xiàn)，如集群飼養(yǎng)大倉鼠(T.triton)，則打斗較為厲害，死亡率也增加。聶海燕等[12]、Nie和Liu[60]在捕食和附加食物交互作用條件下對根田鼠(M.oeconomus)攻擊行為的研究表明，具有明顯攻擊的恐嚇、進(jìn)攻及爭斗等行為與種群密度分別呈顯著或極顯著的線性正相關(guān)關(guān)系。Andreassen 等[42]對野外根田鼠(M.oeconomus)的研究發(fā)現(xiàn)，在種群增長低密度期，擴(kuò)散率大，擴(kuò)散使之前未被占領(lǐng)之棲息地得以利用，因而種群增長；而在高峰期(peak phase)，種群擴(kuò)散率低，同一生境中的密度增大，對于有限的繁殖空間，食物的競爭和捕食的壓力，使種群之間的攻擊行為增大，因而導(dǎo)致種群減少?？傊⌒筒溉閯游锊煌N群密度時(shí)期，由于親緣關(guān)系、雜合度、基因型等的不同，種群內(nèi)的攻擊行為強(qiáng)度將發(fā)生變化，并且這種行為的變化最終可能影響種群動態(tài)[10,61]。

3 研究方法評述

表1 密度制約效應(yīng)研究途徑

在研究方法上，國內(nèi)外許多研究學(xué)者分別從室內(nèi)人工繁育和野外自然種群取樣來探討種群密度對嚙齒動物的影響(表1)，如在室內(nèi)的有小白鼠[17]、布氏田鼠 (L.brandtii)[27]、C57BL/6和BALB/Ci 品系小白鼠[35]、BALB/c Crl 裸鼠[49]，野外自然種群的有黑田鼠(M.agrestis)[67]、小家鼠(M.musculus)[5,16]、棕色田鼠(L.mandarinus)[18]、黑線倉鼠(C.barabensis)[28]，但對于半自然條件即(圍欄設(shè)計(jì))可控條件下的種群密度制約效應(yīng)的研究相對來說則較少，在國外有一些，如草原田鼠(M.pennsylvanicus)[13,68]、小家鼠(M.musculus)[36]等，而國內(nèi)則更少，主要是根田鼠(M.oeconomus)[19,50]相關(guān)報(bào)道。有學(xué)者認(rèn)為自然界中的所有物種都處在大的生態(tài)系統(tǒng)當(dāng)中，數(shù)量變動則是由多方面因素綜合作用的；而室內(nèi)控制實(shí)驗(yàn)，忽視了來自天敵、食物、種間競爭等各方面的生態(tài)壓力，實(shí)驗(yàn)種群不能很好的反應(yīng)野外種群的特征，此外，單位面積上的野外種群數(shù)量也無法達(dá)到室內(nèi)的種群數(shù)量，因此，實(shí)驗(yàn)結(jié)果具有一定的局限性和不一致性。很多研究就是經(jīng)野外不同密度樣地幾次調(diào)查取樣后, 通過分析檢驗(yàn)不同密度種群個(gè)體的變化來檢驗(yàn)密度制約效應(yīng)。而野外種群取樣的實(shí)驗(yàn)影響因素很多，波動性太大，不能解釋單一因子對種群的影響。同時(shí)野外種群所處的種群發(fā)展過程不同(如種群上升期、高峰期、衰落期或低谷期等)，野外其它環(huán)境條件的差異，也可能會對結(jié)果有一定的影響。因此，綜上所述，探討密度制約對種群動態(tài)規(guī)律及其機(jī)理最有效的方法是通過圍欄設(shè)計(jì)以調(diào)控種群密度，即在一定程度上模擬自然條件，也能很好的在可控條件下來研究密度制約對種群的各種參數(shù)的影響。在未來密度制約的研究中，在室內(nèi)外觀察結(jié)果的基礎(chǔ)上，半自然條件圍欄控制實(shí)驗(yàn)可能有助于更好地探索密度制約效應(yīng)的相關(guān)問題。

4 討論

雖然已有很多研究證實(shí)密度制約效應(yīng)的存在，但也有一些不一致的研究結(jié)果，如有研究顯示在一定條件下，種群隨著密度的升高，出生率反而升高，死亡率降低等的情況。這可能是受種群差異、種群發(fā)展階段等因素的影響。因此有些種類所處種群數(shù)量波動周期的不同階段也是影響密度負(fù)反饋機(jī)制的重要因素。如在野外條件下，當(dāng)種群數(shù)量處于波動期中的上升期時(shí)，種群密度增加反而能加速種群的增長，而當(dāng)種群數(shù)量到達(dá)高峰期進(jìn)入衰減期時(shí)，密度負(fù)反饋機(jī)制才會有所體現(xiàn)[6,42]。

密度制約效應(yīng)還似乎在密度上存在一個(gè)閾值。只有當(dāng)密度水平達(dá)到一定數(shù)量級時(shí)，才會有密度負(fù)反饋效應(yīng)體現(xiàn)。雖然布氏田鼠(L.brandtii)隨密度的升高，睪丸指數(shù)逐漸降低，但中密度和低密度個(gè)體的差異并不明顯[27]，說明低于某個(gè)密度的集群不會抑制雄性布氏田鼠的繁殖功能，密度過高則會抑制其生殖器官的發(fā)育。

另外，從前的研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，密度負(fù)反饋效應(yīng)的調(diào)節(jié)作用可能存在不同方式體現(xiàn)形式。雖然一些研究證實(shí)，密度效應(yīng)的性比調(diào)節(jié)在子午沙鼠(M.meridianus)[9]、小家鼠(M.musculus)[43- 44]有所體現(xiàn)，但不同鼠種也可能有不同的響應(yīng)，如小毛足鼠(Phodopusroborovskii)[73]性比變化與數(shù)量關(guān)系就不十分明顯。黑線倉鼠(C.barabensis)自然種群，隨著種群密度的增加，睪丸重量逐漸下降[28]，但其性比變化卻不明顯[74]。李鳳華等[27]對布氏田鼠(L.brandtii)的研究發(fā)現(xiàn)，在實(shí)驗(yàn)室條件下，不同密度的雌性和雄性個(gè)體皮質(zhì)醇含量各自無顯著性差異，說明密度因素未必對布氏田鼠個(gè)體造成社群壓力，但密度能夠影響布氏田鼠的生長、繁殖和免疫狀況。

在對動物種群密度和內(nèi)分泌水平變化所做的大量研究中，密度制約效應(yīng)影響激素水平變化也不近一致。Boonstra和Boag[48]的研究表明，雖然較高密度種群內(nèi)的草原田鼠(M.pennsylvanicus)具有較高的皮質(zhì)酮和皮質(zhì)酮結(jié)合球蛋白水平，但雄激素水平在不同密度種群間無顯著差異，且最高密度種群數(shù)量減少的幅度最小。王金龍等[71]研究不同密度對高原鼠兔(O.curzoniae)類固醇激素水平的影響，結(jié)果顯示，不同種群密度間，血漿雌二醇、睪酮和皮質(zhì)醇水平均未表現(xiàn)出種群密度間的顯著差異，血漿皮質(zhì)酮水平的變化亦不明顯，僅個(gè)別繁殖時(shí)期不同密度種群間有所差異。同時(shí)，他還發(fā)現(xiàn)，最高密度的種群Ⅰ內(nèi)其種群增長反而最大，說明在種群密度相對較低的自然條件下，種群密度增加不能使高原鼠兔產(chǎn)生明顯的應(yīng)激反應(yīng)，并影響其種群動態(tài)。在行為調(diào)節(jié)的研究上，Turner等[75]測定草原田鼠(M.pennsylvanicu) 1 年的攻擊行為后，發(fā)現(xiàn)種群密度與攻擊行為無相關(guān)關(guān)系。王金龍等[59]采用目標(biāo)動物取樣法對不同密度條件下高原鼠兔(O.curzoniae)的行為模式研究表明，高密度和低密度種群間，除觀望行為持續(xù)時(shí)間和發(fā)生頻次變化明顯外，親昵行為和攻擊行為未表現(xiàn)出密度間的顯著差異，從整體上看，行為與密度無關(guān)。說明在某些條件下，比較融洽的種內(nèi)關(guān)系未必對種群個(gè)體造成社群壓力[27]。

密度在嚙齒動物種群動態(tài)的調(diào)節(jié)作用是生態(tài)學(xué)研究的焦點(diǎn)之一。目前，關(guān)于密度對嚙齒動物的探討主要存在幾個(gè)疑問。首先，很難確定因果關(guān)系。研究者應(yīng)用相關(guān)的方法來探究種群密度與出生率、死亡率以及擴(kuò)散作用之間的回歸關(guān)系，但是由于有很多不確定因子和時(shí)間滯后的原因，較難闡述密度與種群變動間的直接因果關(guān)系。其次，多數(shù)嚙齒動物波動期密度變化較快，而種群統(tǒng)計(jì)參數(shù)的變化應(yīng)該是對當(dāng)前密度的反應(yīng)。最后也有研究者用時(shí)間序列(time-series)分析以探討密度制約效應(yīng)，而這則會過高估計(jì)密度制約的作用且存在數(shù)據(jù)的時(shí)間自相關(guān)性[76- 77]。總之，探討密度制約對種群動態(tài)規(guī)律及其調(diào)節(jié)機(jī)理，是解釋有害動物防治及其資源動物管理的基礎(chǔ)理論。只有掌握這些規(guī)律，才有可能更有效地預(yù)測和控制有害嚙齒動物的數(shù)量，也能夠更科學(xué)地管理和利用它們來為人類服務(wù)。

[1] Zhang Z B. Population fluctuation and regulation of small mammals // Wang Z W, Zhang Z B, eds. Theory and Practice of Rodent Pest Management. Beijing: Science Press, 1996: 145- 165.

[2] Christian J J. Phenomena associated with population density. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1961, 47(4): 428- 447.

[3] Christian J J. Population density and reproductive efficiency. Biology of Reproduction, 1971, 4(3): 248- 294.

[4] Ostfeld R S, Canham C D, Pugh S R. Intrinsic density-dependent regulation of vole populations. Nature, 1993, 366(6452): 259- 261.

[5] Zhu S K, Chen A G. Ecological Characteristics and Prediction ofMusmusculus. Beijing: Science Press, 1993.

[6] Ergon T, Ergon R, Begon M, Telfer S, Lambin X. Delayed density-dependent onset of spring reproduction in a fluctuating population of field voles. Oikos, 2011, 120(6): 934- 940.

[7] Karels T J, Boonstra R. Concurrent density dependence and independence in populations of arctic ground squirrels. Nature, 2000, 408(6811): 460- 463.

[8] Genaro G, Schmidek W R, Franci C R. Social condition affects hormone secretion and exploratory behavior in rats. Brazilian Journal of Medical and Biological Research, 2004, 37(6): 833- 840.

[9] Er J, Zhang F S, Yu Y D, Fu H P. Population dynamics and reproduction characteristic of Mid-day gerbil under farmland disturbance in desert region. Journal of Inner Mongolia Agricultural University: Natural Science Edition, 2009, 30(2): 140- 144.

[10] R?del H G, Bora A, Kaiser J, Kaetzke P, Khaschei M, Von Holst D. Density-dependent reproduction in the European rabbit: a consequence of individual response and age-dependent reproductive performance. Oikos, 2004, 104(3): 529- 539.

[11] Agren G, Zhou Q, Zhong W. Ecology and social behaviour of Mongolian gerbils,Merionesunguiculatus, at Xilinhot, Inner Mongolia, China. Animal Behaviour, 1989, 37(1): 11- 27.

[12] Nie H Y, Liu J K, Su J P, Bian J H. Analysis on aggressive levels and behavior polymorphism of root voles in seasonal fluctuating populations under the interaction between predation and food availability. Acta Ecologica Sinica, 2006, 26(7): 2139- 2147.

[13] Ostfeld R S, Canham C D. Density-dependent processes in meadow voles: an experimental approach. Ecology, 1995, 76(2): 521- 532.

[14] Nelson R J, Fine J B, Demas G E, Moffatt C A. Photoperiod and population density interact to affect reproductive and immune function in male prairie voles. American Journal of Physiology-Regulatory, Integrative and Comparative Physiology, 1996, 270(3): R571- R577.

[15] Marchlewska-Koj A. Sociogenic stress and rodent reproduction. Neuroscience and Biobehavioral Reviews, 1997, 21(5): 699- 703.

[16] Zeng J X, Wang Z W, Han Y C. Effects of population density on the weight of adrenal, thymus, gonad and blood sugar in House mice. Acta Theriologica Sinica, 1980, 26(3): 266- 273.

[17] Yang H F, Wang S Q. Effect of population density, sex ratio on population numbers of rodents, effect of population densities, sex ratio on reproduction in female mice. Acta Theriologica Sinica, 1984, 4(4): 301- 309.

[18] Tai F D, Zhao Y J, Wang T Z. Reproduction and density-dependent regulation in population of mandarin vole (Microtusmandarinus). Acta Theriologica Sinica, 1998, 18(3): 208- 214.

[19] Wu Y, Bian J H, Cao Y F. Maternal social stress affects immunocompetence of offspring in root voles (Microtusoeconomus): a field experiment. Acta Theriologica Sinica, 2008, 28(3): 250- 259.

[20] Drickamer L C. Delay of sexual maturation in female house mice by exposure to grouped females or urine from grouped females. Journal of the Society for Reproduction and Fertility, 1977, 51(1): 77- 81.

[21] Whitten W. Occurrence of anoestrus in mice caged in groups. Journal of Endocrinology, 1959, 18(1): 102- 107.

[22] Drickamer L C. Social inhibition of sexual maturation in female and male bank voles (Clethrionomysglareolus). Acta Theriologica, 1989, 33- 34: 479- 485.

[23] Féron C, Gheusi G. Social regulation of reproduction in the female mound-builder mouse (Musspicilegus). Physiology and Behavior, 2003, 78(4/5): 717- 722.

[24] Group Ⅰ, Department of Animal Ecology, Institute of Zoology, Academia Sinica. Investigations on population self-regulation in Brandt′s voles: the relationships between population density, adrenal weight and gonadal weight. Acta Zoologica Sinica, 1979, 25(2): 164- 167.

[25] Mckinney T D, Desjardins C. Postnatal development of the testis, fighting behavior, and fertility in house mice. Biology of Reproduction, 1973, 9(3): 279- 294.

[26] Spears N, Clarke J R. Effect of male presence and of photoperiod on the sexual maturation of the field vole (Microtusagrestis). Journal of the Society for Reproduction and Fertility, 1986, 78(1): 231- 238.

[27] Li F H, Wang D H, Zhong W Q, Population density and immune function in Brandt′s voles (Microtusbrandti). Acta Zoologica Sinica, 2003, 49(4): 438- 444.

[28] Yang Y F, Lu H Q, Zheng L L. Self-regulation mechanism of striped hamster in west Shandong plain---relations between adrenal gland weight, sexual gland weight, plasma cortisol value and population density. Journal of Ecology, 1990, 9(6): 1- 6.

[29] Zhou Q Q, Zhong W Q, Wang G H. Density factor in the regulation of Brandt′s vole population. Acta Theriologica Sinica, 1992, 12(1): 49- 56.

[30] Saitoh T. Control of female maturation in high density populations of the red-backed vole,Clethrionomysrufocanusbedfordiae. Journal of Animal Ecology, 1981, 50(1): 79- 87.

[31] Norrdahl K, Korpim?ki E. Changes in individual quality during a 3-year population cycle of voles. Oecologia, 2002, 130(2): 239- 249.

[32] Genazzani A R, Petraglia F, Ramundo B M, Genazzani A D, Amato F, Algeri I, Galassi M C, Botticelli G, Bidzinska B. Neuroendocrine Correlates of Stress-Related Amenorrhea. Annals of the New York Academy of Sciences, 1991, 626: 125- 129.

[33] González A, Rodríguez Echandía E, Cabrera R, Fóscolo M R. Neonatal chronic stress induces subsensitivity to chronic stress in adult rats: II. Effects on estrous cycle in females. Physiology and Behavior, 1994, 56(3): 591- 595.

[34] Ryan K D, Schwartz N B. Grouped female mice: demonstration of pseudopregnancy. Biology of Reproduction, 1977, 17(4): 578- 583.

[35] Champlin A K. Suppression of oestrus in grouped mice: the effects of various densities and the possible nature of the stimulus. Journal of Reproduction and Fertility, 1971, 27(2): 233- 241.

[36] Drickamer L C, Mikesic D G. Urinary chemosignals, reproduction, and population size for house mice (Musdomesticus) living in field enclosures. Journal of Chemical Ecology, 1990, 16(10): 2955- 2968.

[37] Wang Z L, Liu J K. Effects of steppe polecat (Mustelaeversmanni) odor on social behaviour and breeding of root voles (Microtusoeconomus). Acta Zoologica Sinica, 2002, 48(1): 20- 26.

[38] Agrell J, Erlinge S, Nelson J, Sandell M. Body weight and population dynamics: cyclic demography in a noncyclic population of the field vole (Microtusagrestis). Canadian Journal of Zoology, 1992, 70(3): 494- 501.

[39] Goswami V R, Getz L L, Hostetler J A, Ozgul A, Oli M K. Synergistic influences of phase, density, and climatic variation on the dynamics of fluctuating populations. Ecology, 2011, 92(8): 1680- 1690.

[40] Zhang J. Studies on population breeding ecology of greater long-tailed hamster in Beijing area. Acta Theriologica Sinica, 1987，7(3): 224- 232.

[41] Bao W D, Wang D H, Wang Z W, Zhou Y L, Wang L M. The comparison of reproductive traits of the Striped Hamster from Kubuqi Sandy-land and Hohhot Plain of Inner Mongolia. Chinese Journal of Zoology, 2001, 36(1): 15- 18.

[42] Andreassen H P, Glorvigen P, Rémy A, Ims R A. New views on how population-intrinsic and community-extrinsic processes interact during the vole population cycles. Oikos, 2013, 122(4): 507- 515.

[43] Yan Z T, Zhong M M. Studies on population characteristics of feralMusmusculus. Acta Theriologica Sinica, 1985, 5(3): 201- 209.

[44] Delong K T. Population ecology of feral house mice. Ecology, 1967, 48(4): 611- 634.

[45] Xia W P, Liao C H, Zhong W Q, Sun C L, Tian Y. On the population dynamics and regulation ofMerionesunguiculatusin agricultural region north to Yin Mountains, Inner Mongolia. Acta Theriologica Sinica, 1982, 2(1): 51- 70.

[46] Chapman J C, Christian J J, Pawlikowski M A, Michael S D. Analysis of steroid hormone levels in female mice at high population density. Physiology and Behavior, 1998, 64(4): 529- 533.

[47] Bian J H, Wu Y, Liu J K. Breeding behavior under temporal risk of predation in male root voles (Microtusoeconomus). Journal of Mammalogy, 2005, 86(5): 953- 960.

[48] Boonstra R, Boag P T. Spring declines inMicrotuspennsylvanicusand the role of steroid hormones. Journal of Animal Ecology, 1992, 61(2): 339- 352.

[49] Peng X, Lang C M, Drozdowicz C K, Ohlsson-Wilhelm B M. Effect of cage population density on plasma corticosterone and peripheral lymphocyte populations of laboratory mice. Laboratory Animals, 1989, 23(4): 302- 306.

[50] Bian J H, Wu Y, Zhou K K. Effects of population density on demography and individual corticosterone level during breeding period in root voles (Microtusoeconomus). Acta Theriologica Sinica, 2008, 28(2): 135- 143.

[51] Padgett D A, Glaser R. How stress influences the immune response. Trends in Immunology, 2003, 24(8): 444- 448.

[52] Lochmiller R L, Deerenberg C. Trade-offs in evolutionary immunology: just what is the cost of immunity?. Oikos, 2000, 88(1): 87- 98.

[53] Rabin B S, Salvin S B. Effect of differential housing and time on immune reactivity toSheeperythrocytesandCandida. Brain, Behavior and Immunity, 1987, 1(3): 264- 275.

[54] Zhang J J, Zhang Z B. Influence of additional mates on social behavior of Brandt′s vole (Microtusbrandti). Acta Zoologica Sinica, 2003, 49(4): 432- 437

[55] Zhang J X, Wang Y Q, Liu J, Zhang Z B, Liu D Z. Disappearance of nepotistic behavior and inbreeding avoidance after long-term isolation in rat-like hamstersCricetulustriton. Acta Zoologica Sinica, 2004, 50(3): 313- 318.

[56] Korpela K, Sundell J, Yl?nen H. Does personality in small rodents vary depending on population density?. Oecologia, 2011, 165(1): 67- 77.

[57] Chen G K, Shi D Z. Study on reproductive behavior of different social hierarchy of Brandt′s vole. Acta Theriologica Sinica, 2003, 23(3): 220- 224.

[58] Krebs C J. Microtus population biology: Behavioral changes associated with the population cycles inM.ochrogasterandM.pennsylvanicus. Ecology, 1970, 51(1): 34- 52.

[59] Wang J L, Wei W H, Zhang Y M, Yin B F. Behavior patterns of plateau pikaOchotonacurzoniaeat different population densities. Acta Zoologica Sinica, 2005, 51(4): 598- 607.

[60] Nie H Y, Liu J K. Regulation of root vole population dynamics by food supply and predation: a two-factor experiment. Oikos, 2005, 109(2): 387- 395.

[61] Chitty D. The natural selection of self-regulatory behaviour in animal population. The Proceedings of the Ecological Society of Australia, 1967, 2: 51- 78.

[62] Dong J P, Li C H, Zhang Z B. Density-dependent genetic variation in dynamic populations of the greater long-tailed hamster (Tscherskiatriton). Journal of Mammalogy, 2010, 91(1): 200- 207.

[63] Opperbeck A, Yl?nen H, Klemme I. Infanticide and population growth in the bank vole (Myodesglareolus): the effect of male turnover and density. Ethology, 2012, 118(2): 178- 186.

[64] Andersson A, Valros A, Rombin J, Jensen P. Extensive infanticide in enclosed European wild boars (Susscrofa). Applied Animal Behaviour Science, 2011, 134(3): 184- 192.

[65] Ma L X, Jiang X L, Zhang W G. The responses of behavior pattern ofOchotonacurzoniaeto population density. Pratacultural Science, 2007, 24(9): 79- 82.

[66] Shen G, Han Q H, Zhang M W, Wang Y, Li B. Density-dependent effect on infanticide ofMicrotusfortis// Abstracts of the Eighth National Conference on Wildlife Ecology and Resource Protection. Shenyang, 2012: 59- 60.

[67] Agrell J, Erlinge S, Nelson J, Nilsson C, Persson I. Delayed density-dependence in a small-rodent population. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 1995, 262(1363): 65- 70.

[68] Turchin P, Ostfeld R S. Effects of density and season on the population rate of change in the meadow vole. Oikos, 1997, 78(2): 355- 361.

[69] O′Malley J, Dambrosia J M, Davis J A. Effect of housing density on reproductive parameters and corticosterone levels in nursing mice. Journal of the American Association for Laboratory Animal Science, 2008, 47(2): 9- 15.

[70] Saino N, Canova L, Fasola M, Martinelli R. Reproduction and population density affect humoral immunity in bank voles under field experimental conditions. Oecologia, 2000, 124(3): 358- 366.

[71] Wang J L, Wei W H, Zhang Y M, Yin B F. Effect of population density on the steroid hormone levels of plateau pika (Ochotonacurzoniae). Acta Theriologica Sinica, 2006, 26(3): 241- 248.

[72] Reed A W, Slade N A. Density-dependent recruitment in grassland small mammals. Journal of Animal Ecology, 2008, 77(1): 57- 65.

[73] Hou X X, Dong W H, Zhou Y L, Wang L M, Bao W D. Study on reproductive ecology ofPhodopusroborovskiipopulation. Zoological Research, 2000, 21(3): 187- 191.

[74] Dong W H, Hou X X, Lin X Q, Yang Y P, Zhou Y L. Studies on the population dynamics and prediction in Striped Hamster. Acta Ecologica Sinica, 1993, 13(4): 300- 305.

[75] Turner B N, Iverson S L, Severson K L. Seasonal changes in open-field behavior in wild male meadow voles (Microtuspennsylvanicus). Behavioral and Neural Biology, 1983, 39(1): 60- 77.

[76] Hanski I P, Turchin P, Korpim?ki E, Henttonen H. Population oscillations of boreal rodents: regulation by mustelid predators leads to chaos. Nature, 1993, 364(6434): 232- 235.

[77] Turchin P. Chaos and stability in rodent population dynamics: evidence from non-linear time-series analysis. Oikos, 1993, 68(1): 167- 172.

參考文獻(xiàn):

[1] 張知彬. 鼠類種群數(shù)量的波動與調(diào)節(jié) // 王祖望, 張知彬. 鼠害治理的理論與實(shí)踐. 北京: 科學(xué)出版社, 1996: 145- 165.

[5] 朱盛侃, 陳安國. 小家鼠生態(tài)特性與預(yù)測. 北京: 科學(xué)出版社, 1993.

[9] 鄂晉, 張福順, 余奕東, 付和平. 荒漠區(qū)開墾干擾下子午沙鼠種群數(shù)量動態(tài)與繁殖特征. 內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào): 自然科學(xué)版, 2009, 30(2): 140- 144.

[12] 聶海燕, 劉季科, 蘇建平, 邊疆暉. 捕食和食物交互作用條件下根田鼠季節(jié)性波動種群攻擊水平及其行為多態(tài)性分析. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2006, 26(7): 2139- 2147.

[16] 曾縉祥, 王祖望, 韓永才. 小家鼠種群密度對腎上腺、胸腺、性腺和血糖值的影響研究. 動物學(xué)報(bào), 1980, 26(3): 266- 273.

[17] 楊荷芳, 王淑卿. 鼠類種群密度、性比對其數(shù)量的調(diào)節(jié)作用 Ⅰ. 不同密度、性比對雌小白鼠繁殖的影響. 獸類學(xué)報(bào), 1984, 4(4): 301- 309.

[19] 吳雁, 邊疆暉, 曹伊凡. 圍欄條件下母體社群應(yīng)激對根田鼠子代免疫力的影響. 獸類學(xué)報(bào), 2008, 28(3): 250- 259.

[24] 中國科學(xué)院動物研究所生態(tài)室一組. 布氏田鼠種群內(nèi)部調(diào)節(jié)的研究——種群密度、腎上腺和生殖腺重量之間的相互關(guān)系. 動物學(xué)報(bào), 1979, 25(2): 164- 167.

[27] 李鳳華, 王德華, 鐘文勤. 密度因素對布氏田鼠體重增長及免疫功能的影響. 動物學(xué)報(bào), 2003, 49(4): 438- 444.

[28] 楊幼鳳, 盧浩泉 鄭俐俐. 魯西平原黑線倉鼠種群調(diào)節(jié)機(jī)理的研究——種群密度與腎上腺、性腺重量及血漿皮質(zhì)醇值之間的關(guān)系. 生態(tài)學(xué)雜志, 1990, 9(6): 1- 6.

[29] 周慶強(qiáng), 鐘文勤, 王廣和. 密度因素在布氏田鼠種群調(diào)節(jié)中的作用. 獸類學(xué)報(bào), 1992, 12(1): 49- 56.

[37] 王振龍. 劉季科. 艾鼬氣味對根田鼠社會行為和繁殖的影響. 動物學(xué)報(bào), 2002, 48(1): 20- 26.

[40] 張潔. 北京地區(qū)大倉鼠種群繁殖生態(tài)研究. 獸類學(xué)報(bào), 1987, 7(3): 224- 232.

[41] 鮑偉東, 王德華, 王祖望, 周延林, 王利民. 內(nèi)蒙古庫布齊沙地和呼和浩特平原黑線倉鼠種群繁殖特征的比較. 動物學(xué)雜志, 2001, 36(1): 15- 18.

[43] 嚴(yán)志堂, 鐘明明. 田野小家鼠種群特征研究. 獸類學(xué)報(bào), 1985, 5(3): 201- 209.

[45] 夏武平, 廖崇惠, 鐘文勤, 孫崇潞, 田云. 內(nèi)蒙古陰山北部農(nóng)業(yè)區(qū)長爪沙鼠的種群動態(tài)及其調(diào)節(jié)的研究. 獸類學(xué)報(bào), 1982, 2(1): 51- 70.

[50] 邊疆暉, 吳雁, 周抗抗. 繁殖期根田鼠種群密度對其種群統(tǒng)計(jì)參數(shù)及個(gè)體皮質(zhì)酮水平的作用. 獸類學(xué)報(bào), 2008, 28(2): 135- 143.

[54] 張建軍, 張知彬. 配偶數(shù)增加對布氏田鼠社會行為的影響. 動物學(xué)報(bào), 2003, 49(4): 432- 437.

[55] 張健旭, 王勇泉, 劉捷, 張知彬, 劉定震. 長期社群隔離使大倉鼠近交回避和親屬善待行為消失. 動物學(xué)報(bào), 2004, 50(3): 313- 318.

[57] 陳國康, 施大釗. 不同社群序位布氏田鼠的繁殖行為. 獸類學(xué)報(bào), 2003, 23(3): 220- 224.

[59] 王金龍, 魏萬紅, 張堰銘, 殷寶法. 不同種群密度下高原鼠兔的行為模式. 動物學(xué)報(bào), 2005, 51(4): 598- 607.

[65] 馬隆喜, 江小雷, 張衛(wèi)國. 高原鼠兔行為格局對種群密度的響應(yīng). 草業(yè)科學(xué), 2007, 24(9): 79- 82.

[66] 沈果, 韓群花, 張美文, 王勇, 李波. 種群密度對東方田鼠殺嬰行為的影響 // 第八屆全國野生動物生態(tài)與資源保護(hù)學(xué)術(shù)研討會論文集. 沈陽, 2012: 59- 60.

[71] 王金龍, 魏萬紅, 張堰銘, 殷寶法. 種群密度對高原鼠兔類固醇激素水平的影響. 獸類學(xué)報(bào), 2006, 26(3): 241- 248.

[73] 侯希賢, 董維惠, 周延林, 王利民, 鮑偉東. 小毛足鼠繁殖生態(tài)研究. 動物學(xué)研究, 2000, 21(3): 187- 191.

[74] 董維惠, 侯希賢, 林小泉, 楊玉平, 周延林. 黑線倉鼠種群數(shù)量動態(tài)預(yù)測研究. 生態(tài)學(xué)報(bào), 1993, 13(4): 300- 305.

Density-dependenteffectonreproductionofrodents:areview

HAN Qunhua1,2, GUO Cong2,ZHANG Meiwen1,*

1DongtingLakeStationforWetlandEcosystemResearch,KeyLaboratoryofAgro-ecologicalProcessesinSubtropicalRegion,InstituteofSubtropicalAgriculture,ChineseAcademyofSciences,Changsha410125,China2CollegeofLifeScience,SichuanUniversity,Chendu610064,China

The regulation of population dynamics in rodent, which is closely relevant to strategy-making of pest-controlling, is one of critical issues in ecology. Scholars of domestic and overseas have obtained significant achievements in related field at present. This paper summarized the research progresses of density-dependent on the reproduction of rodents, including sexual organs, sexual maturation, estrus cycle, reproduction index, hormone, and behavior regulation, and also, introduced the research methods and analyzed the prospects of the research area, aimed to provide some useful ideas for the future study.

density-dependent; rodents; reproduction

國家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(31170396); 中國科學(xué)院院知識創(chuàng)新重要方向資助項(xiàng)目(KSCX-EW-N- 05)；國家科技支撐計(jì)劃資助項(xiàng)目(2012BAD19B02)

2013- 06- 08;

2013- 07- 23

*通訊作者Corresponding author.E-mail: zhangmw@isa.ac.cn

10.5846/stxb201306081467

韓群花，郭聰，張美文.密度制約效應(yīng)對嚙齒動物繁殖的影響.生態(tài)學(xué)報(bào),2013,33(19):5981- 5989.

Han Q H, Guo C,Zhang M W.Density-dependent effect on reproduction of rodents: a review.Acta Ecologica Sinica,2013,33(19):5981- 5989.