唐仁杰，楊 陽，郁萌萌，張洪霞

（中國科學(xué)院上海生命科學(xué)研究院植物生理生態(tài)研究所，上海 200032）

植物細胞質(zhì)中游離的鈣離子（Ca2+）作為信號轉(zhuǎn)導(dǎo)第二信使，介導(dǎo)植物在不同發(fā)育階段反應(yīng)。細胞內(nèi)時空特異性的鈣信號通過各種不同的鈣結(jié)合蛋白即鈣的感受器（Calcium sensor）進行感知與傳遞[1]。在高等植物中，目前已經(jīng)鑒定出的Ca2+感受器主要分為三大類：鈣調(diào)蛋白CaM（Calmodulin）及類鈣調(diào)蛋白 CML（CaM－like protein），鈣依賴蛋白激酶 CDPK（Calcium－dependent protein kinase），類鈣調(diào)磷酸酶B蛋白CBL（Calcineurin B－like protein）。CBL蛋白是植物中一類特殊的鈣感受器，通過與蛋白激酶CIPK（CBL－interacting protein kinase）相互作用形成復(fù)合體，活性狀態(tài)的CBL－CIPK復(fù)合體通過磷酸化修飾下游靶蛋白，解碼各種動態(tài)變化的鈣信號并調(diào)控相關(guān)的生理過程[2]。本文主要介紹植物CBL－CIPK信號系統(tǒng)組分結(jié)構(gòu)、作用原理、生理功能及分子機制的最新研究進展。

1 CBL與CIPK蛋白的基本結(jié)構(gòu)與特征

1.1 CBL蛋白家族

植物中的CBL蛋白與酵母中的鈣調(diào)神經(jīng)素B亞基（CNB）及動物中的神經(jīng)元鈣感受器（NCS）蛋白有一定的同源性并由此得名[3]。早期從擬南芥鹽敏感突變體sos3中克隆的SOS3基因也屬于該家族，因此CBL家族的蛋白也被稱為SCaBP（SOS3－like calcium binding protein）[4]。隨后的基因組學(xué)分析顯示擬南芥全基因組中含有10個編碼CBL蛋白基因[5]。在水稻、楊樹、豌豆等其他多種植物中也有同源性很高的CBL基因家族[5－7]，但尚未在高等動物中發(fā)現(xiàn)此類基因。所有的CBL蛋白都含有4個EF手型基序（EF－h(huán)and motif），且這4個EF手型基序之間間隔的氨基酸數(shù)目非常保守[5－8]。不同CBL蛋白EF手型基序的差異可能會導(dǎo)致其結(jié)合Ca2+方式不同。

擬南芥CBL蛋白可大致根據(jù)其N－端的結(jié)構(gòu)劃分為兩個亞族。第一個亞族包括CBL1、CBL4、CBL5、CBL8和CBL9，這些蛋白含有一個相對較短（27～32個氨基酸）的N－端結(jié)構(gòu)域，其中除CBL8另外4個成員在N－端都有非常保守的豆蔻?；稽c和棕櫚?；稽cMGCXXS/T[9]。第二個亞族包括CBL2、CBL3、CBL6、CBL7 和 CBL10，這些 CBL蛋白擁有較長（41～43個氨基酸）的N－端且不含明確的脂?；揎椢稽c。

1.2 CIPK蛋白家族

CBL雖然能夠結(jié)合Ca2+，但其自身沒有酶的活性，它必須與下游的靶蛋白結(jié)合才能發(fā)揮生物學(xué)功能。研究人員利用酵母雙雜交方法鑒定出CBL的主要靶蛋白是一類植物中特有的絲氨酸/蘇氨酸蛋白激酶，命名為CIPK（CBL－interacting protein kinase）[10]或PKS（SOS2－like protein kinase）[4]。根據(jù)結(jié)構(gòu)特征與進化關(guān)系，植物CIPK蛋白被劃為SnRK3（SNF1－related kinases，group 3）激酶亞家族，在進化上同屬于 CaMK（CaM－dependent kinase）超家族[11]。與CaMK超家族的其他激酶成員一樣，CIPK擁有保守的N－端激酶結(jié)構(gòu)域（Kinase domain）與不太保守的C－端調(diào)節(jié)結(jié)構(gòu)域（Regulatory domain），且兩者之間被一個連接結(jié)構(gòu)域（Junction domain）隔開。在CIPK的調(diào)節(jié)結(jié)構(gòu)域中含有一個保守的24個氨基酸組成的NAF結(jié)構(gòu)域（又稱FISL基序），該基序是一個自抑制結(jié)構(gòu)域并介導(dǎo)與CBL的相互作用[4]。CIPK與CBL的結(jié)合能夠解除C－端調(diào)節(jié)結(jié)構(gòu)域?qū)－端激酶結(jié)構(gòu)域的抑制作用，激發(fā)CIPK的自磷酸化和磷酸化活性從而使復(fù)合體處于激活狀態(tài)[12]。同時，位于激酶結(jié)構(gòu)域內(nèi)的激活環(huán)（Activation loop）序列可能被某些未知的上游激酶磷酸化，從而使CIPK轉(zhuǎn)變成組成型激活形式[4,12]。另外，值得注意的是，NAF結(jié)構(gòu)域附近還有一個PPI（Protein phosphatase type－2C interaction motif）基序，能夠介導(dǎo)其與ABI1、ABI2等PP2C類蛋白磷酸酶的相互作用，關(guān)于CBL與CIPK蛋白的基本結(jié)構(gòu)見圖1。CBLs中第一個EF手形基序含有14個氨基酸，而非含有12個氨基酸的典型EF手形結(jié)構(gòu)（淺灰色方塊）。CIPKs的N－端激酶結(jié)構(gòu)域中含有一個激活環(huán)，C－端調(diào)節(jié)結(jié)構(gòu)域分為兩個相互作用的結(jié)構(gòu)域即介導(dǎo)CBL－CIPK相互作用的NAF結(jié)構(gòu)域和臨近的PPI結(jié)構(gòu)域，這兩個結(jié)構(gòu)域之間的連接區(qū)域則進一步負責(zé)激酶的激活[13]。

圖1 CBL與CIPK蛋白的基本結(jié)構(gòu)Fig.1 Basic structure of CBL and CIPK protein

1.3 CBL-CIPK家族的進化

CBL－CIPK信號系統(tǒng)中基因的進化分析顯示，綠藻中只有單個CBL和CIPK基因，苔蘚中有4個CBLs和7個CIPKs，蕨類植物百葉卷柏中有5個CBLs和5個CIPKs基因[13－14]，而擬南芥、水稻和楊樹

中分別有 10 個 CBLs[5－6]，26、27 和 30 個 CIPKs[5,14－15]。這些信息顯示為適應(yīng)環(huán)境，陸生植物在形態(tài)學(xué)和發(fā)育學(xué)上進化可能也演化出愈加復(fù)雜的CBL－CIPK系統(tǒng)。最近在低等原生動物中也找到某些CBL和CIPK同源基因[13]，但是這些基因在非植物物種中的功能尚無研究。

2 CBL與CIPK相互作用

2.1 CBL通過與CIPK的相互作用激活CIPK的激酶活性

早期研究者通過研究SOS2/CIPK24的分子結(jié)構(gòu)以及SOS2－SOS3的相互作用發(fā)現(xiàn)CBL調(diào)控CIPK的保守機制[4,12－16]。在CIPK中，激酶結(jié)構(gòu)域與調(diào)節(jié)結(jié)構(gòu)域發(fā)生分子內(nèi)的相互作用從而發(fā)生激酶催化活性的自抑制，而缺失FISL/NAF結(jié)構(gòu)域后CIPK表現(xiàn)為組成型的持續(xù)激活形式。CBL通過與CIPK的NAF結(jié)構(gòu)域相互作用解除了分子內(nèi)的自抑制作用，從而激活CIPK，使其具有很強的自磷酸化活性以及磷酸化底物的活性。在鹽敏感突變體sos3中，過量表達組成型激活的SOS2可以部分恢復(fù)突變體的耐鹽性，說明在體內(nèi)SOS3至少部分通過激活SOS2來介導(dǎo)下游的耐鹽反應(yīng)[17]。

2.2 CBL招募CIPK到特定的細胞空間位置

對10個擬南芥CBL蛋白定位研究揭示N－端對其亞細胞定位非常重要：CBL1，4，5，9蛋白定位在質(zhì)膜上；CBL2，3，6，10蛋白定位在液泡膜上；CBL7和CBL8則定位在細胞核和細胞質(zhì)中[18]，這些多樣而特異的亞細胞定位暗示CBL作為鈣的感受器能夠快速傳遞局部鈣釋放事件。與CBL蛋白不同，大部分CIPK蛋白單獨存在時表現(xiàn)出分布在細胞核、質(zhì)、膜上的遍在定位模式[18]。雙分子熒光互作（Bimolecular fluorescence complementation，BiFC）分析CBL與CIPK相互作用時發(fā)現(xiàn)CBL－CIPK復(fù)合體的定位取決于復(fù)合體中CBL蛋白的定位[9,18－20]。說明CIPK被與其相互作用的CBL招募到特定的細胞位置以便更高效地發(fā)揮作用。

2.3 CBL作為CIPK的底物被磷酸化

長期以來，CBL都被認為是CIPK上游的激活者或招募者調(diào)節(jié)CIPK的活性與定位。但最近的研究表明，CBL也可以作為CIPK的底物被其磷酸化，從而受到CIPK修飾上的調(diào)控。Lin等報道SOS2/CIPK24可以特異性地磷酸化SCaBP8/CBL10，從而增強SCaBP8－SOS2復(fù)合體的穩(wěn)定性[21]。更重要的，通過特異性的磷酸化抗體證明該磷酸化作用在植物體內(nèi)也確實存在，并且受到NaCl的誘導(dǎo)而增強[21]，這說明在鹽脅迫下鈣感受器SCaBP8蛋白不僅是信號的轉(zhuǎn)導(dǎo)者，它的磷酸化修飾反過來受到自身傳遞信號的調(diào)控。

3 CBL-CIPK信號系統(tǒng)解碼特異性鈣信號的可能機制

3.1 不同的CBL可能具有不同的鈣結(jié)合屬性

每個CBL蛋白中典型與非典型EF手型基序的數(shù)目和位置不同，使其可能表現(xiàn)出不同的Ca2+結(jié)合屬性。擬南芥CBL蛋白家族可以依據(jù)標(biāo)準(zhǔn)EF手型結(jié)構(gòu)的數(shù)目分為三類：不含任何標(biāo)準(zhǔn)EF手型結(jié)構(gòu)的，如AtCBL2，3，4，5；含有一個標(biāo)準(zhǔn)EF手型結(jié)構(gòu)的，包括AtCBL6，7，8，10；含有兩個標(biāo)準(zhǔn)EF手型結(jié)構(gòu)的，即AtCBL1和AtCBL9[5]。不含有任何標(biāo)準(zhǔn)EF手型結(jié)構(gòu)的CBL并不意味著不能結(jié)合Ca2+，只是親和力可能較低。AtCBL1擁有兩個標(biāo)準(zhǔn)的EF手型結(jié)構(gòu)，凝膠阻滯實驗和Ca2+結(jié)合實驗表明AtCBL1能夠穩(wěn)定結(jié)合Ca2+[3]；除CBL本身的特性外，它與CIPK的結(jié)合可能改變原本鈣的結(jié)合特性。CBL蛋白這種Ca2+結(jié)合的不同屬性如何影響不同環(huán)境刺激下特異性鈣信號的轉(zhuǎn)導(dǎo)，還需試驗驗證。

3.2 CBL與CIPK互作的特異性

擬南芥不同成員的CIPK與CBL相互作用的特異性已有較多報道[4,23]。一般而言，這種相互作用在一些成員間存在重疊：某些CBL可與多個CIPKs發(fā)生相互作用，同樣某些CIPK也可與多個CBLs相互作用。相互作用的特異性可能由多個因素決定，包括CBL的結(jié)構(gòu)差異，CIPK的NAF區(qū)域及其兩側(cè)序列的差異。早期的酵母雙雜結(jié)果顯示CBL4可與CIPK5和CIPK6的調(diào)節(jié)域相互作用，但在使用全長的蛋白激酶時卻只有CIPK6能與CBL4相互作用，用CIPK6的調(diào)節(jié)域和CIPK5的激酶域構(gòu)建的嵌合蛋白也不能與CBL4相互作用[23]，這表明激酶域很可能在穩(wěn)定相互作用和決定相互作用的特異性方面起一定作用。Ca2+也可能參與CBL－CIPK相互作用的特異性，CBL與Ca2+的結(jié)合并不是其與CIPK相互作用的必要條件[24]。

3.3 不同CBL與CIPK特異的基因表達模式

基因表達模式與其執(zhí)行的生物學(xué)功能密切相關(guān)，因此基因表達模式的特異性對于其發(fā)揮功能特異性非常重要。目前研究結(jié)果表明，擬南芥和水稻中CBLs和CIPKs不同成員的表達譜既有部分重疊，又具有自己較為特殊的表達模式[3－4,25]。因此，在植物體內(nèi)，多種CBL－CIPK復(fù)合體的真正形成除它們之間相互作用的特異性，還取決于CBL和CIPK特異的表達模式，這也構(gòu)成了CBL－CIPK途徑能夠解碼眾多特異性鈣信號的又一分子基礎(chǔ)。在特定的時空及特定的脅迫條件下，具有相同表達模式的CBL和CIPK更易于形成相應(yīng)的CBL－CIPK復(fù)合體從而轉(zhuǎn)導(dǎo)特異的鈣信號。例如，棉花的GhCBL2和GhCBL3偏愛在纖維細胞伸長過程中表達，而GhCIPK1具有類似的表達模式，酵母雙雜結(jié)果證明GhCIPK1與GhCBL2及GhCBL3都可以發(fā)生互作，此二組合的復(fù)合體可能在棉花纖維伸長過程中起重要作用[26]。

3.4 CBL-CIPK復(fù)合體選擇性的亞細胞定位

鈣信號特異性中很重要一點就是它限定在細胞的特定位置，因此CBL－CIPK復(fù)合體的亞細胞定位對于解碼特定位置的鈣信號就顯得至關(guān)重要。如前面所述，在CBL－CIPK復(fù)合體中，CIPK的亞細胞定位主要是由CBL的定位決定的。同一個CIPK與不同CBL可以形成定位不同的選擇性復(fù)合體（Alternative complexes），從而介導(dǎo)不同的反應(yīng)。

3.5 CBL-CIPK復(fù)合體的功能特異性

CBL－CIPK信號系統(tǒng)的特異性還在于只有特定的CBL－CIPK復(fù)合體才能激活特定的靶標(biāo)。這在cbl1鹽敏感性的互補實驗中得到較好的體現(xiàn)。在這個實驗中只有表達CBL1野生型的蛋白才能抑制cbl1的鹽敏感性，CBL1 N－端12個氨基酸與CBL2的融合蛋白CBL1nCBL2雖然也能夠像CBL1一樣在質(zhì)膜上與CIPK相互作用但卻不能互補突變體的表型[9]。另外，CIPK1被兩個高度相關(guān)的CBL蛋白調(diào)節(jié)參與不同的生理過程：CBL1－CIPK1可能調(diào)節(jié)其不依賴于ABA的鹽脅迫下游過程，而CBL9－CIPK1介導(dǎo)植物對ABA的相關(guān)反應(yīng)[19]。由此也可看出，CBL－CIPK復(fù)合體中的鈣感受器CBL蛋白對于調(diào)節(jié)磷酸化靶標(biāo)的活性至關(guān)重要。

4 CBL-CIPK信號系統(tǒng)參與的生理功能及分子機制

眾多的CBL－CIPK信號組分構(gòu)成廣泛的網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)，在植物各種生理活動與多種信號途徑中起作用。在模式植物擬南芥中，通過遺傳學(xué)的方法和大量cbl及cipk突變體的功能分析很大程度地豐富了我們對CBL－CIPK信號系統(tǒng)在植物中生理功能的認識及相關(guān)過程分子機制的解析（見圖2）[22]，其中，AKT1代表擬南芥K+轉(zhuǎn)運體1，SOS1代表質(zhì)膜Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運蛋白，CHL代表硝酸根轉(zhuǎn)運體，AHA2代表擬南芥質(zhì)子ATP酶2。

圖2 植物CBL-CIPK信號系統(tǒng)介導(dǎo)的鈣信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程Fig.2 Ca2+-signaling pathways mediated by plant CBL-CIPK system

4.1 CBL-CIPK信號系統(tǒng)參與植物鹽脅迫下的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)—SOS信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑

植物中最早關(guān)于CBL－CIPK功能的研究是中國科學(xué)院朱健康教授領(lǐng)導(dǎo)的小組在鹽脅迫信號轉(zhuǎn)導(dǎo)方面做出的開創(chuàng)性工作。研究者使用EMS、快中子誘變和T－DNA插入技術(shù)，通過彎根試驗（Rootbending assay）從約25 000粒種子中篩選得到40多個sos（Salt overly sensitive）突變體[27－28]。通過比較sos突變體在不同離子脅迫下的生長表型發(fā)現(xiàn)，sos1、sos2和sos3顯示出對Na+和Li+特異的超敏感性。隨后用圖位克隆方法克隆相關(guān)基因，并從分子、遺傳、生化、細胞等各方面進行功能分析，最終揭示出一條與鹽脅迫應(yīng)答直接相關(guān)的調(diào)控途徑即SOS途徑。在鹽脅迫下，通過細胞膜上Na+感受器的信號傳入使細胞質(zhì)內(nèi)Ca2+濃度增加，激活SOS3/CBL4，并促使SOS3/CBL4和SOS2/CIPK24結(jié)合轉(zhuǎn)變?yōu)榛钚詰B(tài)，SOS2/CIPK24被招募到細胞質(zhì)膜附近發(fā)揮激酶的功能，激活下游蛋白行使功能，而質(zhì)膜上的Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運蛋白SOS1是其底物之一。最終，SOS2－SOS3復(fù)合體激活SOS1，提高質(zhì)膜Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運的能力，防止Na+在細胞內(nèi)過量積累[29]。SOS3主要在擬南芥的根部表達，因此sos3主要表現(xiàn)為根對鹽脅迫更加敏感，暗示著在地上部分很可能存在一個SOS3的同源基因發(fā)揮類似功能。Quan等證明SCaBP8/CBL10參與擬南芥地上部分的SOS途徑，且SOS3與CBL10不能替換對方的功能[30]。另外，鹽脅迫下SOS2在細胞內(nèi)可以與多種蛋白相互作用，從而發(fā)揮多效性功能。

4.2 CBL-CIPK信號系統(tǒng)參與植物響應(yīng)低鉀脅迫的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)

鉀（K+）作為高等植物細胞必需的一種大量元素在植物生長發(fā)育中起重要作用。植物細胞對K+的吸收和轉(zhuǎn)運主要是通過K+轉(zhuǎn)運體完成。CBL－CIPK信號轉(zhuǎn)導(dǎo)系統(tǒng)在調(diào)控植物響應(yīng)低鉀脅迫的反應(yīng)中起重要作用。CIPK23可通過與CBL1或CBL9相互作用來磷酸化下游的K+通道AKT1，進而激活K+轉(zhuǎn)運，因此擬南芥cipk23突變體以及cbl1－cbl9雙突變體對低鉀脅迫更加敏感[31]。CBL1－CIPK23或CBL9－CIPK23復(fù)合體只專一性地作用于AKT1，而對其他K+轉(zhuǎn)運體無影響。鈣感受器CBL1與CBL9還可以通過與CIPK6、CIPK16的相互作用傳遞低鉀信號并調(diào)控AKT1[32]。進一步研究發(fā)現(xiàn)，AKT1與CIPK23都可與磷酸酶PP2CA家族中的成員AIP1發(fā)生相互作用。AIP1可以通過去磷酸作用負調(diào)控AKT1，它與CIPK系統(tǒng)一起工作從而實現(xiàn)對K+通道AKT1開閉的可逆調(diào)控[32]。

4.3 CBL-CIPK信號系統(tǒng)對質(zhì)膜H+-ATP酶活性的調(diào)節(jié)

質(zhì)膜H+－ATP酶（PM H+－ATPase）負責(zé)跨質(zhì)膜電化學(xué)梯度的建立為次級運輸提供動力，廣泛參與植物細胞生長，胞內(nèi)pH調(diào)節(jié)，氣孔開閉，逆境響應(yīng)等生理過程。最近研究發(fā)現(xiàn)，CBL－CIPK信號途徑中的PKS5/CIPK11是質(zhì)膜H+－ATP酶AHA2的負調(diào)節(jié)因子[33]。AHA2的C－端結(jié)構(gòu)域中第931位的絲氨酸殘基被PKS5磷酸化后阻止該區(qū)域與14－3－3蛋白結(jié)合，從而導(dǎo)致AHA2質(zhì)子轉(zhuǎn)運活性下調(diào)。在PKS5功能缺失的突變體pks5中，AHA2活性的抑制得以解除，H+轉(zhuǎn)運能力增強，因此pks5突變體比野生型植株更能適應(yīng)堿性環(huán)境[33]。最新研究又發(fā)現(xiàn)質(zhì)膜H+－ATPase的另一個調(diào)節(jié)因子J3（DnaJ homolog 3，heat shock protein 40－like），J3作用于PKS5上游并能抑制PKS5的激酶活性，從而正調(diào)控質(zhì)膜H+－ATPase活性[34]。

4.4 CBL-CIPK信號系統(tǒng)對植物硝酸根營養(yǎng)及信號的調(diào)控

氮素作為植物必需的一類大量元素在植物生長發(fā)育過程中起重要作用，而硝酸根（NO3－）是植物對氮素吸收和利用的主要形式[35]。植物通過硝酸根轉(zhuǎn)運蛋白（Nitrate transporter）吸收和利用 NO3－。CHL1/AtNRT1.1是植物中最早鑒定出的硝酸根轉(zhuǎn)運蛋白[36]，具有雙重親和力，在高、低親和力兩個硝酸鹽轉(zhuǎn)運系統(tǒng)中均能發(fā)揮作用[37]。另一方面，CHL1不僅能夠轉(zhuǎn)運NO3－，還能夠響應(yīng)NO3－信號從而引起基因表達與生理上的變化[38]。chl1－9等位突變體對NO3－轉(zhuǎn)運能力喪失而對NO3－信號的響應(yīng)不受影響，充分說明CHL1既是NO3－的轉(zhuǎn)運體又是NO3－的感受器，且兩者功能不偶聯(lián)[39]。當(dāng)外界環(huán)境是低濃度的NO3－時，植物感應(yīng)到低氮脅迫，激活CBLCIPK信號途徑，通過磷酸化作用使CHL從低親和力轉(zhuǎn)變?yōu)楦哂H和力，增強植物轉(zhuǎn)運NO3－能力并維持低氮的原初反應(yīng)[39]。另外發(fā)現(xiàn)CIPK8在調(diào)控低氮營養(yǎng)上也具有重要作用，但是對于其調(diào)控過程中涉及的CBL蛋白以及硝酸根轉(zhuǎn)運體目前還不清楚[40]。

4.5 CBL-CIPK信號途徑參與調(diào)控植物ABA信號途徑

積累ABA是植物對逆境的普遍反應(yīng)之一。在植物體內(nèi)分別存在依賴ABA和不依賴ABA兩種信號途徑參與對逆境脅迫的響應(yīng)，它們與鈣信號傳遞網(wǎng)絡(luò)相互交叉，形成多條信號傳遞支路參與植物對逆境信號的轉(zhuǎn)導(dǎo)。CBL－CIPK作為一類重要的鈣信號系統(tǒng)也參與ABA依賴與ABA非依賴的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程。如CBL1的功能缺失突變體cbl1對干旱、冷害和鹽脅迫等多種非生物脅迫的敏感性不依賴于ABA，而與CBL1高度同源的CBL9的功能缺失突變體cbl9則對ABA超敏感[41－42]。在擬南芥種子萌發(fā)過程中，CIPK3基因表達能被強烈誘導(dǎo)；在施加外源ABA條件下，cipk3突變體種子的萌發(fā)比野生型延遲，且ABA相關(guān)的Marker基因的表達發(fā)生變化，說明CIPK3參與ABA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程[43]。CBLCIPK信號途徑和ABA信號途徑交叉響應(yīng)的分子調(diào)控機理目前沒有研究清楚。

4.6 CBL-CIPK信號途徑參與調(diào)控植物的其他生理過程

CBL－CIPK信號系統(tǒng)廣泛參與其他生理過程。水稻中OsCIPK15與水稻的缺氧耐性有關(guān)，可能調(diào)節(jié)SnRK1A整合缺氧響應(yīng)和糖信號反應(yīng)[44]。除介導(dǎo)植物對外界環(huán)境的響應(yīng)，CBL－CIPK系統(tǒng)還參與植物發(fā)育的相關(guān)過程。據(jù)報道，在CIPK6功能缺失的突變體cipk6中，向基式與向頂式的生長素運輸均明顯減弱，造成植株表現(xiàn)為子葉融合、下胚軸膨大、側(cè)根發(fā)生延遲等生長缺陷[45]。

5 展 望

植物中鈣信號系統(tǒng)參與的生物過程錯綜復(fù)雜，長期進化選擇壓力必然形成一套精密的調(diào)控機制，因此要完全解析整個CBL－CIPK鈣信號轉(zhuǎn)導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)在植物發(fā)育與環(huán)境響應(yīng)中的作用仍有不少問題亟待解決。首先，目前對CBL－CIPK信號系統(tǒng)的研究主要集中在擬南芥和水稻等模式植物中，而不同植物在長期適應(yīng)不同生境演化過程中必然在該信號網(wǎng)絡(luò)的多個節(jié)點發(fā)生分歧，因此全面了解CBL－CIPK信號系統(tǒng)所行使的生物學(xué)功能與分子機制將是一項系統(tǒng)而艱巨工作。其次，最新研究表明，每個CBL和CIPK都蘊含有一個多功能的信號組分，其可變的復(fù)合體和多樣的細胞靶向路徑?jīng)Q定了通過這個信號系統(tǒng)處理信息的最終生物學(xué)功能產(chǎn)出。因此，今后具有挑戰(zhàn)性的研究方向在于進一步闡明決定CBLCIPK互作網(wǎng)絡(luò)靶向的調(diào)控機制，CBL－CIPK復(fù)合體形成的時空調(diào)控，以及影響復(fù)合體定位的調(diào)控因子。另外，揭示CBL－CIPK信號系統(tǒng)與植物中PP2C、CDPK、MAPK等其他信號系統(tǒng)的功能與調(diào)控關(guān)系也將是研究熱點。

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