，，

(中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院生物技術(shù)研究所，北京 100081)

2012-08-12

周曉今(1982-)，男，北京人，博士，助理研究員，研究方向：作物營養(yǎng)與代謝。*通信作者，Email:rumei.chen@163.com。

國家自然科學(xué)基金青年科學(xué)基金項目(31101095)。

植物對鐵元素吸收、運輸和儲存的分子機制

周曉今，陳茹梅*，范云六

(中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院生物技術(shù)研究所，北京 100081)

鐵是植物生長發(fā)育所必需的微量礦物元素之一。隨著土壤鹽堿化程度加劇，植物缺鐵現(xiàn)象愈發(fā)普遍，導(dǎo)致作物產(chǎn)量和品質(zhì)降低，進而影響人們的營養(yǎng)健康。植物在長期的進化過程中，形成了較完善的鐵吸收和利用系統(tǒng)。本文對植物鐵吸收、運輸和儲存等方面的研究現(xiàn)狀進行了綜述，總結(jié)了近年來通過生物加強提高植物鐵元素含量和環(huán)境適應(yīng)性的研究成果，并對未來可能的研究領(lǐng)域提出了展望。

植物；鐵；吸收與轉(zhuǎn)運；分子機制；生物加強

微量礦物元素作為動植物生長所必需的營養(yǎng)元素之一，直接參與機體的生理和生化活動，對動植物的新陳代謝、生長發(fā)育均起著極其重要的作用。微量礦物元素作為植物營養(yǎng)成分雖然所需量不多，但是對于植物的生長和發(fā)育是必不可少的。在多種植物必須礦物元素中，鐵是需求量最大的，它在多種生化反應(yīng)中起重要作用，同時也是許多功能蛋白的重要輔助因子[1]。因此，為吸收足夠的鐵，同時避免過量吸收造成的毒性，植物進化出完整的鐵吸收、利用和儲藏的系統(tǒng)，對該系統(tǒng)的研究可為認識植物吸收利用其它礦物營養(yǎng)的機制提供指導(dǎo)。此外，鐵元素的缺乏也是目前不斷增多的人口所面臨的一大問題，提高糧食中的微量礦物質(zhì)含量成為未來生物加強育種的熱點問題。因此，以鐵為模式的植物高效吸收和利用礦物元素分子機制的研究是未來植物營養(yǎng)研究的重要方向，且可為遺傳育種提高作物產(chǎn)量和營養(yǎng)提供基礎(chǔ)。

1 植物吸收和利用鐵元素的分子機制

1.1 植物的I和II類鐵吸收系統(tǒng)及其調(diào)控機制

土壤中鐵的總量并不低，但是在有氧環(huán)境下，特別是偏堿性的石灰性土壤中鐵的溶解度低，也因此很難被植物吸收。隨著對植物根系分泌物的研究和麥根酸(mugineic acid，MA)等一類植物鐵載體的發(fā)現(xiàn)，科學(xué)家逐漸認識到植物進化出兩類吸收鐵的系統(tǒng)[2]。除禾本科植物外，所有植物均采用I類鐵吸收系統(tǒng)，即在根系表面將Fe3+還原為Fe2+，之后被位于細胞膜上的鐵轉(zhuǎn)運載體運輸至胞內(nèi)。同時，還伴隨著H+和酚類物質(zhì)的外排，以增加鐵的溶解度和促進其還原反應(yīng)。參與以上幾步的酶包括：鐵離子螯合物還原酶FRO2[3]、鐵調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)運載體IRT1和受缺鐵誘導(dǎo)的H+-ATPase編碼基因CsHA1[4]及AHA2[5]。與I類鐵吸收系統(tǒng)不同的是，包括水稻、小麥和玉米在內(nèi)的禾本科作物均采用II類鐵吸收系統(tǒng)，其中水稻較為特殊，它同時具備I和II類鐵吸收系統(tǒng)。II類鐵吸收系統(tǒng)可合成和分泌麥根酸類物質(zhì)，它們均由S-腺苷甲硫氨酸通過一系列的酶促反應(yīng)合成而來。參與麥根酸生物合成的酶包括：煙酰胺合成酶(NAS)、煙酰胺氨基轉(zhuǎn)移酶(NAAT)和雙脫氧麥根酸合成酶(DMAS)[6～8]，麥根酸一般在根部合成并由TOM1(transporter of mugineic acid family phytosiderophores 1)蛋白分泌至土壤中[9]。根系周圍環(huán)境中的F3+可與麥根酸形成螯合物并經(jīng)YS1(YELLOW STRIPE 1) 和YSL(YELLOW STRIPE 1-like)轉(zhuǎn)運載體吸收至胞內(nèi)[10～13]。YSL不僅和根系吸收鐵有關(guān)，還參與鐵、鋅在植物體內(nèi)的運輸。YSL可以在韌皮部運輸被煙酰胺(Nicotianamine，NA)螯合的鐵、鋅和銅等礦物質(zhì)[10]。目前，已經(jīng)發(fā)現(xiàn)YSL為多基因編碼的家族，其家族成員間的功能劃分和在植物體內(nèi)調(diào)節(jié)礦物元素運輸?shù)牧飨蚝妥饔眠€不十分清楚。

植物可以感受土壤中鐵的元素含量，并進化出調(diào)節(jié)鐵元素吸收和利用的機制，包括在高鐵和缺鐵脅迫時調(diào)節(jié)體內(nèi)鐵平衡相關(guān)基因的表達。在禾本科作物中，首先發(fā)現(xiàn)了缺鐵誘導(dǎo)的順式作用元件IDE1(iron deficiency-responsive element 1)和IDE2[14]，之后發(fā)現(xiàn)了特異結(jié)合于該元件上的轉(zhuǎn)錄因子IDEF1和IDEF2[15, 16]。其中，IDEF1可以正向調(diào)控下游bHLH類轉(zhuǎn)錄因子OsIRO2的表達[15, 17, 18]，后者可以促進許多與鐵吸收相關(guān)基因的表達上調(diào)，包括OsNAS1、OsNAS2、OsNAAT1、OsDMAS1、TOM和OsYSL15，以及其它一些缺鐵誘導(dǎo)轉(zhuǎn)錄因子的表達[19, 20]。此外，其他常見信號因子也參與缺鐵應(yīng)答反應(yīng)，包括一氧化氮(NO)、生長素和乙烯，它們可以正調(diào)控缺鐵應(yīng)答反應(yīng)[21～23]，而細胞分裂素和茉莉酮酸起負調(diào)控作用[24, 25]。

1.2 植物體內(nèi)鐵運輸?shù)姆肿訖C制

礦物元素的溶解性低，因此在植物體內(nèi)需要以螯合物的形式進行運輸，并且在此過程中需要維持穩(wěn)定的氧化還原狀態(tài)[26]。植物體內(nèi)礦物元素運輸包括根部徑向運輸，木質(zhì)部至韌皮部的轉(zhuǎn)移，韌皮部運輸和在各植物組織間的共質(zhì)體運輸。此外，在庫器官和凋亡的組織中還存在向外運輸?shù)蔫F元素再分布機制。研究表明，鐵元素在體內(nèi)運輸所需的螯合物主要為檸檬酸[27, 28]、煙酰胺[26]和麥根酸類物質(zhì)[29]。

檸檬酸在木質(zhì)部運輸中起主要作用，它可與Fe3+形成螯合物。擬南芥的FRD3(FerricReductasedefective3)編碼一檸檬酸轉(zhuǎn)運體，它調(diào)節(jié)檸檬酸至木質(zhì)部的運輸[30]。對擬南芥frd3突變體的研究發(fā)現(xiàn)，由于鐵無法正常轉(zhuǎn)運進入木質(zhì)部，使大量鐵積累在根部維管束，并且造成葉片中的鐵含量顯著降低，由此產(chǎn)生的缺鐵信號激活了I類鐵吸收系統(tǒng)，使多種礦物元素的吸收和分配出現(xiàn)異常[31]。在水稻中同樣發(fā)現(xiàn)了FRD3的同源基因OsFRDL1，它編碼一檸檬酸外運體，且特異于中柱鞘細胞中表達。該基因的突變表型與擬南芥frd3突變體相似，但沒有那么顯著[32, 33]。以上結(jié)果說明檸檬酸在木質(zhì)部鐵轉(zhuǎn)運中起重要作用，同時水稻具有除檸檬酸外其它可螯合鐵的物質(zhì)以輔助木質(zhì)部運輸。

在木質(zhì)部到韌皮部的運輸過程中，YSL(yellow-strip like transporter)類轉(zhuǎn)運體起重要作用。在玉米中發(fā)現(xiàn)了第一個YSL家族蛋白YS1，它可以促進Fe3+-DMA在根圍的吸收，它的發(fā)現(xiàn)為理解植物體內(nèi)鐵運輸開辟了新途徑[10]。隨后，YSL相繼在禾本科與非禾本科植物中被克隆和研究，發(fā)現(xiàn)其可介導(dǎo)Fe3+-MA和Fe2+-NA螯合物的運輸。例如，擬南芥AtYSL1和AtYSL3在鐵和其他礦物元素與煙酰胺的螯合物運輸中起重要作用[34]。在水稻中存在18個OsYSL編碼基因，其中OsYSL2可運輸Fe2+-NA和Mn2+-NA[35]。OsYSL15在維管束組織中特異表達，促進Fe3+-DMA在根部的吸收和體內(nèi)的長距離運輸[11]。OsYSL18則屬于禾本科特有的YSL亞家族，其特異于花粉、花粉管及維管束中表達，可運輸Fe3+-DMA并在生殖發(fā)育中發(fā)揮重要作用[29]。

雙脫氧麥根酸外運載體TOM1和Fe2+轉(zhuǎn)運體OsIRT1與OsYSL15的表達模式相似，均在維管束組織中表達[9, 36]，推測它們不僅調(diào)節(jié)鐵吸收系統(tǒng)，還在植物體內(nèi)鐵運輸中發(fā)揮作用。Nozoye等人發(fā)現(xiàn)水稻煙酰胺外運體ENA1(Efflux transporter of nicotianamine 1)和ENA2也有可能在煙酰胺螯合的Fe運輸中起作用[9]。此外，一些鐵離子螯合物還原酶(FRO)也在維管束中表達[36]，推測其與維持鐵和其它礦物元素的還原態(tài)相關(guān)，在鐵調(diào)節(jié)轉(zhuǎn)運載體(IRT)和金屬內(nèi)向運輸載體(NRAMP)等介導(dǎo)的金屬元素直接運輸中起作用。

1.3 鐵在細胞內(nèi)的運輸和儲存

鐵進入細胞后需要被運輸至合適的細胞器以行使功能或儲存起來形成鐵離子庫，如果大量鐵在細胞質(zhì)中積累會造成毒性。鐵參與的主要生化反應(yīng)均在葉綠體中完成，因此葉綠體是植物細胞中最大的鐵庫，缺鐵會抑制葉綠體中的光合電子鏈傳遞，造成光化學(xué)損傷。對擬南芥葉綠體透性酶1(PIC1，Permease in chloroplasts 1)的研究發(fā)現(xiàn)它定位在葉綠體內(nèi)膜，且酵母互補實驗證實該蛋白可互補酵母鐵吸收突變體，說明PIC1是一個可能的葉綠體鐵運輸體。此外，其突變體pic表現(xiàn)出黃化和矮小，葉綠體發(fā)育受阻和質(zhì)外體內(nèi)鐵大量積累的現(xiàn)象[37]，說明PIC在維持細胞內(nèi)鐵離子平衡中發(fā)揮重要作用。擬南芥三價鐵還原酶FRO7(Ferric-chelate reductase 7)同樣定位在葉綠體，其突變體fro7的葉綠體中鐵含量降低，光合作用受阻，同時在堿性土壤中表現(xiàn)出嚴重的缺鐵癥狀[38]，說明FRO7對于鐵進入葉綠體并在其中發(fā)揮功能是必需的。

線粒體是另一個需要鐵元素的細胞器。通過缺鐵條件下篩選水稻T-DNA插入突變體庫發(fā)現(xiàn)了線粒體鐵運輸載體MIT(Mitochondrial iron transporter)[39]，其純合突變體表型致死；雜合突變體幼苗發(fā)育受阻，葉片中鐵大量積累，但線粒體卻因缺乏鐵元素而活性降低。并且互補實驗證實MIT可以回復(fù)酵母線粒體鐵運輸體mrs3和mrs4的突變，說明MIT具有線粒體鐵運輸體的功能，且對于水稻的發(fā)育至關(guān)重要。

液泡也是儲存鐵和調(diào)節(jié)細胞內(nèi)鐵平衡的重要亞細胞結(jié)構(gòu)。擬南芥AtNRAMP3和AtNRAMP4屬于金屬內(nèi)向運輸載體家族(NRAMP)，其雙突變體的種子萌發(fā)受阻，且無法從液泡中獲取鐵離子，說明該基因與液泡向胞質(zhì)的鐵運輸相關(guān)[40]。與此相反，另一個擬南芥鐵運輸載體VIT1則調(diào)節(jié)鐵由胞質(zhì)向液泡一側(cè)的運輸，其突變體種子中鐵積累異常且在堿性土壤中不能正常萌發(fā)[41]，說明液泡與胞質(zhì)中的鐵交換對于保持細胞內(nèi)鐵平衡和調(diào)節(jié)植物的發(fā)育非常重要。

2 生物加強植物鐵元素含量和環(huán)境適應(yīng)性的研究進展

目前，微量礦物元素營養(yǎng)缺乏是困擾人類健康的重大問題，其在發(fā)展中國家尤為嚴重。其主要原因是作為主食的水稻、小麥和玉米等作物籽粒中絕大多數(shù)的鐵和鋅等礦物營養(yǎng)元素均被抗?fàn)I養(yǎng)因子牢固結(jié)合，使其難以被動物吸收和利用[42]。因此，為預(yù)防缺乏微量礦物元素引發(fā)的疾病和滿足人們的日常營養(yǎng)需求，需要補充攝入微量元素，但收效甚微。隨著轉(zhuǎn)基因技術(shù)的發(fā)展，通過遺傳改造作物使其積累大量的可生物利用的礦物元素成為一種更好的替代方法。

2.1 植物鐵蛋白的應(yīng)用

為增強作物籽粒中的鐵含量，人們最先利用的是鐵蛋白(ferritin)，它是動植物體內(nèi)的一類金屬離子載體[43]。Goto等人將大豆鐵蛋白于水稻的胚乳中特異表達，使其T1代植株籽粒中的鐵含量上升為未轉(zhuǎn)化水稻的3倍。但是，該研究也發(fā)現(xiàn)在這些過表達鐵蛋白的水稻中鐵含量的上升往往不與所表達外源鐵蛋白的含量增加成正比，其原因為植物體內(nèi)鐵含量還受到其吸收和轉(zhuǎn)運通量的限制[44]。此外，在這些轉(zhuǎn)基因水稻中其他礦物元素(如鈣、銅、錳和鋅)的含量并沒有得到明顯提高。因此，鐵蛋白并不是最有效的富集籽粒中微量礦物元素的選擇，仍需發(fā)掘新的可用于提高植物體內(nèi)微量礦物元素含量的候選因子。

2.2 煙酰胺合成酶在提高植物礦物元素含量中的應(yīng)用

煙酰胺(NA)作為金屬離子螯合劑是高等植物中普遍存在的一類小分子化合物，它在植物對金屬離子的吸收和保持其在體內(nèi)的穩(wěn)態(tài)中起重要作用[45]。煙酰胺由三分子的S-腺苷甲硫氨酸通過煙酰胺合成酶(Nicotianamine Synthase，NAS)聚合而來。將擬南芥的煙酰胺合成酶(AtNAS1)于煙草中過表達，可以提高葉片中鐵的含量[45]。過表達大麥煙酰胺合成酶基因(HvNAS1)可使煙草幼葉和種子中的鐵、鋅含量提高1倍[46]。同時，過表達Pvferritin和AtNAS1可以增強水稻胚乳中鐵含量超過5倍，并且除早花外未發(fā)現(xiàn)該轉(zhuǎn)基因水稻的農(nóng)藝性狀有明顯改變[47]。韓國科學(xué)家Gynheung An等的研究證實，過表達OsNAS3的水稻(OsNAS3-D1)中鐵、鋅和銅的含量均有提高，且通過分析稻米中鐵的結(jié)合形式，發(fā)現(xiàn)OsNAS3過表達水稻中與植酸結(jié)合的鐵含量相比，未轉(zhuǎn)化水稻沒有明顯改變，但多出一類小分子化合物結(jié)合形式的鐵，而這種小分子化合物很可能為煙酰胺[48]。通過以上研究可見，煙酰胺可以在植物體內(nèi)結(jié)合和積累金屬離子并可通過增加植物體內(nèi)NAS的表達量以有效提高其體內(nèi)鐵和鋅等礦物元素的含量。

2.3 煙酰胺合成酶在提高植物礦物元素環(huán)境適應(yīng)性方面的研究進展

煙酰胺可被煙酰胺氨基轉(zhuǎn)移酶(nicotianamine aminotransferase，NAAT)進一步加工為麥根酸(MA)，后者是禾本科植物特有的一類化合物，作為一類植物鐵載體由根分泌至土壤中溶解難以吸收的三價鐵[49]。因此，過表達NAS可以通過增加煙酰胺的含量以增強麥根酸的合成，使植物吸收土壤中更多的微量礦物元素，同時賦予作物更好的抗礦物元素缺乏的能力。研究報道，過表達OsNAS3的水稻在鐵、鋅缺乏的培養(yǎng)基中可通過合成更多的麥根酸以增強對鐵、鋅的吸收，并降低微量礦物元素缺乏造成的傷害[48]。

煙酰胺在維持植物體內(nèi)礦物元素的穩(wěn)態(tài)中起重要作用。由于煙酰胺可以螯合金屬離子，因此可以降低過量金屬離子對植物造成的傷害。例如，過表達OsNAS3的水稻在高銅、鋅和鎳脅迫的環(huán)境中具有更強的抗逆能力[48]。在煙草中過表達AtNAS1可以使轉(zhuǎn)化植株于含有較高鎳的培養(yǎng)基中生長[45]；在擬南芥中過表達TcNAS1同樣可以增強轉(zhuǎn)化植株對過量鎳的抗性，且其抗逆能力與體內(nèi)積累的煙酰胺量成正比[50]。由此可見，煙酰胺對于維持植物體內(nèi)的金屬離子穩(wěn)態(tài)和調(diào)節(jié)根系對土壤中礦物元素的吸收均很重要。

3 展望

目前，對于作物吸收利用礦物元素的機制已經(jīng)有了一定的了解，但是仍然在某些關(guān)鍵問題上沒有解決，包括：(1)鐵在植物體內(nèi)運輸?shù)男问饺匀徊皇智宄?，即還不能確定鐵是與煙酰胺還是麥根酸或是與其他分子螯合的方式被運輸?shù)模抑话l(fā)現(xiàn)和功能鑒定了少數(shù)在植物體內(nèi)運輸鐵的載體，仍需更多關(guān)于植物體礦物元素吸收和運輸方面的功能基因研究；(2)雖然已經(jīng)發(fā)現(xiàn)鐵吸收和植物其它信號通路有交迭，但是鐵信號分子的實質(zhì)和相應(yīng)的受體并未確定；(3)鐵、鋅等礦物質(zhì)是人類和動物所必需的營養(yǎng)元素，因此通過遺傳改造的方法增強作物對鐵缺陷的抗逆能力和增強其籽粒中鐵的含量是未來的研究熱點，但目前取得的成果有限，仍需探索?？傊?，關(guān)于植物中微量元素運輸和儲存方面的研究，不僅有助于理解植物中相關(guān)生理機制，同時也為以提高其品質(zhì)為主要目標(biāo)的育種過程提供理論依據(jù)。

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MolecularMechanismofIronUptake,TranslocationandStorageinPlants

(Biotechnology Research Institute, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China)

Iron is essential for growth and development of all plants. Since the soil salinity keeps increasing, the availability of iron in soils is limited. Therefore, plants usually suffer from iron deficiency, which reduces the yield and quality of crops, and in turn affects essential mineral nutrition of human. During long-term evolution, higher plants established an adequate system to absorb and utilize iron. In this article, research status on molecular mechanism of iron uptake, translocation and storage in plants were reviewed. In addition, research progresses on enrichment of iron content and environmental suitability of plant by biofortification were summarized. Research perspectives in this field were also discussed in this review.

Plants; Iron; Uptake and translocation; Molecular mechanism; Biofortification

Q945.12

A

1001-5280(2012)05-0605-06

10.3969/j.issn.1001-5280.2012.05.55