摘 要： 忽地笑（Lycoris aurea）為石蒜科石蒜屬多年生草本植物，具有重要的藥用和觀賞價(jià)值，其花呈蜘蛛花型，具有高度外露的柱頭和花藥，可能代表了一種獨(dú)特的傳粉方式。為了探究這種傳粉方式，該文對(duì)忽地笑的花部特征、繁育系統(tǒng)和傳粉昆蟲(chóng)及其行為進(jìn)行了研究。結(jié)果表明：（1）忽地笑的單花持續(xù)時(shí)間為 （5.9±0.1） d，花粉胚珠比（P/O）約為2.3萬(wàn)；單花展示存在雌雄異位現(xiàn)象，在開(kāi)花前期花柱和花絲是分開(kāi)的，兩者之間的角度約為30°，在開(kāi)花的中后期花柱逐漸向花絲移動(dòng)，最終兩者在同一條線上，但柱頭比花藥高2～3 cm；柱頭在整個(gè)花期都具有可授性。（2）繁育系統(tǒng)試驗(yàn)表明，忽地笑具有一定的自交親和能力，但不具有主動(dòng)自交能力，需要訪花昆蟲(chóng)來(lái)傳粉；補(bǔ)充花粉顯著提高了坐果率，證明存在花粉限制。（3）4種鳳蝶是有效傳粉者，由于忽地笑存在雌雄異位，在開(kāi)花前期，鳳蝶訪花后翅可能接觸到扁平的花藥，在開(kāi)花中后期鳳蝶訪花時(shí)后翅才可能碰觸到柱頭從而完成傳粉過(guò)程?？傮w而言，該研究證明了忽地笑獨(dú)特的花部特征可能與蝴蝶翅膀傳粉相適應(yīng)，同時(shí)也為忽地笑的保護(hù)和利用奠定了基礎(chǔ)。

關(guān)鍵詞： 忽地笑， 繁育系統(tǒng)， 傳粉限制， 訪花昆蟲(chóng)， 自交親和性

中圖分類號(hào)： Q945.5

文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼： A

文章編號(hào)： 1000-3142（2024）09-1746-09

Floral characteristics and butterfly wing

pollination of Lycoris aurea

Abstract： Lycoris aurea is a perennial herbaceous plant with important medicinal and ornamental values in the genus Lycoris Herb， the family Amaryllidaceae. The flower has a spider shape with highly exserted stigmas and anthers， which may represent a unique pollination type. In order to explore this type of pollination， we studied its floral characteristics， breeding system， and floral visitors and their behaviors. The results were as follows： （1） The single flower lasted （5.9±0.1） d and the pollen-ovule ratio （P/O） reached about 23 000. The flowers showed reverse herkogamy. On the beginning of flowering， the style and filaments were separated and the angle between them was about 30°. The style gradually moved towards the filaments in the middle and later stages and were finally on the same line with the stigma 2-3 cm higher than the anthers. The stigmas were receptive throughout the flowering period. （2） The breeding system test was self-compatible and bagged flowers cannot set fruit， indicating that pollinators were necessary for pollen transfer. Supplemental hand pollination significantly increased fruit production， indicating the existence of pollen limitation. （3） Four species of swallowtail butterfly were the effective pollinators. Due to the existence of herkogamy in L. aurea， on the beginning of flowering， their hindwings were likely to come into contact with the flattened anthers. Their hindwings might touch the stigma in the middle and later stages and thus the process of pollen transfer was accomplished. In conclusion， this study shows that the uqique floral characteristics of L. aurea are adapted for butterfly wing pollination and also will lay the foundation for its conservation and sustainable utilization.

Key words： Lycoris aurea， breeding system， pollination limitation， flower-visiting insect， self-compatibility

在現(xiàn)存的 35 萬(wàn)種被子植物中，大約 78%的溫帶物種和 94%的熱帶物種需要?jiǎng)游飩鞣郏≒aton et al.， 2008；Ollerton et al.， 2011），尤其是昆蟲(chóng)。最為常見(jiàn)和高效的傳粉昆蟲(chóng)是蜂類，對(duì)很多蜂類來(lái)說(shuō)，花蜜和花粉是它們唯一的食物來(lái)源，只有高頻率的拜訪花朵，它們才能獲取足夠的營(yíng)養(yǎng)用于給自身提供動(dòng)力和撫育后代，在長(zhǎng)期的協(xié)同進(jìn)化后，蜂類進(jìn)化出和傳粉相適應(yīng)的一系列特征，比如體表有大量的絨毛（Harder， 1990；Pauw， 2006；Huang & Shi， 2013）。蝴蝶也是常見(jiàn)的訪花昆蟲(chóng)，訪花主要是為了獲取少量的能量用于生存，因?yàn)樗鼈冇糜谏L(zhǎng)和繁殖所需的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)在幼蟲(chóng)階段都已經(jīng)積累完成（周堯，1998；廖宇，2009），蝴蝶有著長(zhǎng)長(zhǎng)的口器，可以吸食多種植物的花蜜，這些植物不僅可以是開(kāi)放式的花朵，還可以是花蜜比較隱藏的花朵，如花冠管較長(zhǎng)且為蜂類傳粉的植物，因此蝴蝶被認(rèn)為是一個(gè)傳粉效率低下的機(jī)會(huì)主義者（Jennersten， 1984；Massinga et al.， 2005）。但是部分研究發(fā)現(xiàn)蝴蝶也是十分高效的傳粉昆蟲(chóng)，而且植物也能很好地適應(yīng)蝴蝶傳粉（Butler & Johnson， 2020；Liu et al.， 2022）。考慮到蝴蝶訪花的普遍性，我們需要更多的研究來(lái)闡明蝴蝶在傳粉系統(tǒng)中的作用。

大部分由蝴蝶傳粉的植物是由蝴蝶的口器或者頭部來(lái)傳播花粉，這些植物往往具高腳碟狀花冠，花冠的下部為狹圓筒狀，上部突然擴(kuò)大成平面的裂片，花藥和柱頭一般內(nèi)藏于花冠筒中或者和冠口齊平（Massinga et al.， 2005；Ferrero et al.， 2009）。為了減少同域分布的其他植物花粉帶來(lái)的干擾，不同植物趨向于使用傳粉動(dòng)物的各部位來(lái)傳粉（Dressler， 1968；Armbruster et al.， 1994；Muchhala & Potts， 2007；Johnson， 2010）。雖然蝴蝶翅膀的表面積很大，但是相對(duì)而言，利用蝴蝶翅膀傳粉的植物較少，這些植物主要分布在8個(gè)不同的科中，包括石蒜科、百合科、秋水仙科、鳶尾科、唇形科、豆科、杜鵑花科和山柑科，在這些科中，植物的花通常具有高度外露的花藥和柱頭，花冠成蜘蛛花型或者碗狀（Cruden & Hermann-Parker， 1979；Johnson & Bond， 1994；Butler & Johnson， 2020；Liu et al.， 2022）。因此，該種花部特征可能代表了蝴蝶翅膀傳粉綜合征。

忽地笑（Lycoris aurea）為石蒜科（Amaryllidaceae）石蒜屬（Lycoris Herb）多年生草本植物（裴鑒，1985）。忽地笑鱗莖內(nèi)富含石蒜堿、加蘭他敏、力克拉敏等10余種生物堿，可用于治療輕中度老年性癡呆癥、小兒麻痹后遺癥等疾病，同時(shí)具有抗腫瘤、抗病毒和抗瘧的作用，對(duì)癌癥具有一定療效，不僅能抑制癌細(xì)胞的生長(zhǎng)，還能殺死癌細(xì)胞，具有重要的藥用價(jià)值（孫志峰等，2013；季宇彬等，2016；Masi et al.， 2020）；忽地笑花色艷麗、色彩繽紛，是一種具有觀賞價(jià)值的野生花卉資源，深受人們的喜愛(ài)，在日本和中國(guó)臺(tái)灣地區(qū)的忽地笑切花市場(chǎng)已經(jīng)初具規(guī)模（袁菊紅和胡綿好，2009）。近年來(lái)，由于經(jīng)濟(jì)利益驅(qū)動(dòng)，國(guó)內(nèi)的忽地笑被大量采挖，野生資源破壞較為嚴(yán)重（潘春屏，2023）。為減緩忽地笑這一特有花卉物種資源的流失和破壞，保護(hù)其資源多樣性，有必要對(duì)忽地笑的野外繁殖狀況進(jìn)行研究。在石蒜科中發(fā)現(xiàn)蝴蝶翅膀傳粉的植物，如網(wǎng)球花（Scadoxus multiflorus）、美麗花盞（Brunsvigia marginata）、君子蘭（Clivia miniata）、紫根蘭（Cyrtanthus elatus）等都是分布在南非（Butler & Johnson， 2020），它們都具有典型蝴蝶翅膀傳粉的花部特征，而分布于中國(guó)的忽地笑有類似的特征，呈蜘蛛花型，具有高度外露的柱頭和花藥，我們預(yù)測(cè)其也是由蝴蝶翅膀傳粉。為此，本文對(duì)該物種花部特征、繁育系統(tǒng)、傳粉昆蟲(chóng)及其行為進(jìn)行了研究，旨在探討以下兩個(gè)問(wèn)題：（1）蝴蝶是否為忽地笑的有效傳粉動(dòng)物和如何為其傳粉；（2）忽地笑的自然居群是否存在花粉限制。這些問(wèn)題的答案不僅可以讓我們更深入認(rèn)識(shí)蝴蝶翅膀傳粉綜合征的進(jìn)化，也可為忽地笑的資源保護(hù)和利用奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)地點(diǎn)和試驗(yàn)材料

觀察試驗(yàn)于2022年8—10月在貴州省貴陽(yáng)市花溪區(qū)黨武鎮(zhèn)思丫村附近的喀斯特落葉林下進(jìn)行，地理位置為106° 38′ E、26° 23′ N，海拔1 130～1 220 m，屬中亞熱帶溫潤(rùn)季風(fēng)氣候，全年平均氣溫15.7 ℃，植被類型為落葉闊葉林。忽地笑主要分布在中國(guó)西南的省份，貴陽(yáng)市處于該物種的分布中心（裴鑒，1985），此處是開(kāi)展忽地笑的傳粉生物學(xué)的理想試驗(yàn)區(qū)。忽地笑鱗莖卵形；葉劍形；傘形花序，有花4～8朵，黃色；蒴果具3棱；種子少數(shù)，近球形，黑色；花葉不同期，葉期10月至次年5月，花期8—9月，果期10月。忽地笑在此處生長(zhǎng)在腐殖土和石縫中，研究的居群大約有3 000個(gè)個(gè)體，400～600個(gè)花序。

1.2 方法

1.2.1 花部特征觀察與花粉胚珠比（P/O）測(cè)定 隨機(jī)選擇20朵來(lái)自不同植株上的花蕾，用號(hào)牌進(jìn)行標(biāo)記。于每天早上9：00進(jìn)行觀察并記錄花的狀態(tài)，即花瓣開(kāi)放狀態(tài)、花藥是否開(kāi)裂散粉。我們觀察到忽地笑的花柱存在運(yùn)動(dòng)現(xiàn)象后，記錄了花柱的運(yùn)動(dòng)方向并測(cè)量了花絲和花柱兩者之間的角度。從開(kāi)花第一天到花朵枯萎凋謝，我們用量角器測(cè)量并記錄花柱與和花柱夾角最小的一束花絲之間的度數(shù)，用游標(biāo)卡尺測(cè)量了花藥與柱頭之間的距離。隨機(jī)選擇20個(gè)處于盛花期的植株，用號(hào)牌在每個(gè)植株上隨機(jī)標(biāo)記1朵開(kāi)放的花，用游標(biāo)卡尺測(cè)量花冠長(zhǎng)、花冠寬和花冠筒長(zhǎng)。

隨機(jī)選取35朵來(lái)源于不同植株上即將開(kāi)放的花蕾，用鑷子剖開(kāi)花蕾后取出全部花藥分別置于1.5 mL離心管中，用鑷子夾取子房置于另外一個(gè)離心管中，同一花蕾的花藥和子房標(biāo)號(hào)對(duì)應(yīng)，加入75%酒精，帶回實(shí)驗(yàn)室。在室內(nèi)用鑷子分別將每朵花的花藥全部夾碎，置于50 mL EP管中，加蒸餾水定容至50 mL，充分搖勻后用移液槍取出10 μL，置于載玻片上，于顯微鏡下計(jì)數(shù)單花花粉數(shù)，重復(fù)統(tǒng)計(jì)10次。用鑷子分別將每朵花的子房取出后剖開(kāi)，統(tǒng)計(jì)單花胚珠數(shù)目。計(jì)算花粉胚珠比（單花花粉數(shù)/單花胚珠數(shù)，即P/O）。

1.2.2 柱頭可授性 隨機(jī)選取90朵尚未開(kāi)放的花蕾套袋，分成3個(gè)處理，每個(gè)處理30朵花，分別在單花開(kāi)花第1天、第3天、第5天后取同種異株上剛散粉的花藥對(duì)柱頭進(jìn)行人工授粉。一個(gè)月后收取所有處理的花，統(tǒng)計(jì)每種處理的平均種子數(shù)。實(shí)驗(yàn)結(jié)果用SPSS 26.0軟件進(jìn)行單因素方差分析（one-way ANOVA）。

1.2.3 花蜜量和花蜜糖濃度測(cè)定 隨機(jī)選取60朵尚未開(kāi)放的花蕾套袋，分成3個(gè)處理，每個(gè)處理20朵花，分別在單花開(kāi)花第1天、第3天、第5天后取下花朵，使用內(nèi)徑為0.5 mm，長(zhǎng)度為100 mm的玻璃毛細(xì)管吸取每朵花的花蜜，用游標(biāo)卡尺測(cè)量花蜜在毛細(xì)管內(nèi)的長(zhǎng)度，計(jì)算花蜜體積公式：V=πr2h（式中：r為毛細(xì)管內(nèi)半徑；h為毛細(xì)管內(nèi)花蜜長(zhǎng)度）。將測(cè)完體積的花蜜采用手持式折光測(cè)糖儀（0～50%、45%～80%）測(cè)定糖濃度?；哿亢突厶菨舛确謩e用SPSS 26.0軟件進(jìn)行單因素方差分析（one-way ANOVA）。

1.2.4 訪花和傳粉昆蟲(chóng)種類和行為的觀察 于忽地笑盛花期（8月中旬），選擇開(kāi)花集中的地方，選取200朵花進(jìn)行訪花昆蟲(chóng)觀察，連續(xù)觀察4 d，時(shí)間為9：00—17：00。每隔 1 h 觀察記錄訪花昆蟲(chóng)種類、數(shù)目和訪問(wèn)頻率，并記錄昆蟲(chóng)在單花上的訪問(wèn)時(shí)間，對(duì)每種昆蟲(chóng)的訪花行為進(jìn)行拍照和視頻記錄。用捕蟲(chóng)網(wǎng)捕捉訪花昆蟲(chóng)帶回室內(nèi)鑒定，在解剖鏡下觀察記錄昆蟲(chóng)攜帶花粉情況，同時(shí)在蝴蝶翅脈圖上繪制出花粉所分布的區(qū)域。

1.2.5 授粉試驗(yàn) 為檢測(cè)忽地笑的繁育系統(tǒng)類型，在該居群實(shí)施以下6組處理：（1）自然對(duì)照，使用號(hào)牌標(biāo)記80朵即將開(kāi)放的花蕾，以檢測(cè)自然狀態(tài)下結(jié)實(shí)情況；（2）去雄套袋，標(biāo)記30朵即將開(kāi)放的花蕾，用鑷子去掉雄蕊后套上尼龍袋，不做任何處理，以檢測(cè)是否存在孤雌生殖現(xiàn)象；（3）不去雄套袋，標(biāo)記30朵即將開(kāi)放的花蕾并套袋，以檢測(cè)是否具備主動(dòng)自交能力；（4）人工去雄自交，標(biāo)記80朵即將開(kāi)放的花蕾去雄并套袋，花開(kāi)放后用同一植株上其他花朵上的花粉人工授粉；（5）人工去雄異交，標(biāo)記80朵即將開(kāi)放的花蕾去雄并套袋，花蕾散開(kāi)后用其他個(gè)體的花粉人工授粉；（6）補(bǔ)充異交花粉，標(biāo)記80朵花做補(bǔ)充異交花粉處理。一個(gè)月后收取所有處理的花，統(tǒng)計(jì)坐果率和每果種子數(shù)。用人工去雄自交的坐果率和每果種子數(shù)分別除以人工去雄異交的坐果率和每果種子數(shù)，得出忽地笑的自交親和系數(shù)（Becerra & Lloyd， 1992）。比較自然對(duì)照和補(bǔ)充授粉處理的坐果率和每果種子數(shù)，檢驗(yàn)該居群是否存在花粉限制。利用卡平方（χ2）和單因素方差分析分別檢驗(yàn)各種處理的坐果率和每果種子數(shù)。

2 結(jié)果與分析

2.1 花部特征與P/O 值

忽地笑的單花持續(xù)時(shí)間為（5.9±0.1） d （平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤，下同）。由圖1可知，忽地笑最初花藥和柱頭聚集在花朵中央，花蕾上的花瓣散開(kāi)后雄蕊稍微散開(kāi)，此時(shí)花絲和花柱集中成一束，隨后花柱很快向下移動(dòng)，同時(shí)花藥開(kāi)始縱裂散粉，開(kāi)花第2天后花柱逐漸向上移動(dòng)，第3天時(shí)基本與花絲在同一條線上，柱頭比花藥高29.4 mm，第3天后花柱和花絲位置無(wú)明顯變化。我們?cè)陂_(kāi)花第1天早上9：00觀察到花絲和花柱兩者之間的角度為（30.3±3.2）°，第2天為（19.9±3.1）°，第3天為（3.1±0.3）°，第3天后無(wú)明顯變化?；ü陂L(zhǎng)為（50.5±0.9） mm，花冠寬為（86.3±2.5） mm，花冠筒長(zhǎng)為（15.0±0.6） mm。單花花粉數(shù)目為（310 000.0±19 725.2），胚珠數(shù)目為（13.5±0.7），P/O值為（23 488.6±1 306.1）。

2.2 柱頭可授性

進(jìn)行人工授粉處理后，柱頭在開(kāi)花后的第1天、第3天和第5天都有一定的可授性，三者產(chǎn)生的種子數(shù)不存在顯著差異（df=2， F=0.049， P=0.952）（圖2），這表明忽地笑在整個(gè)花期柱頭都具有一定程度的可授性。

2.3 花蜜量和花蜜糖濃度

忽地笑開(kāi)花第1天的花蜜量為（9.1±0.5） μL，與第3天（19.9±1.6） μL和第5天（21.4±1.1） μL存在顯著性差異（df=2， F=34.768， P<0.05），第3天（19.9±1.6） μL與第5天（21.4±1.1） μL不存在顯著性差異（P=0.351）。第5天的糖濃度為（42.3±2.2）%，與第1天（31.7±1.2）%和第3天（32.0±1.3）%存在顯著性差異（df =2， F=13.464， P<0.05），第1天（31.7±1.2）%與第3天（32.0±1.3）%不存在顯著性差異（P=0.907）（圖3）。

2.4 訪花和傳粉昆蟲(chóng)種類和行為

對(duì)忽地笑的訪花昆蟲(chóng)連續(xù)觀察4 d后發(fā)現(xiàn)，訪花昆蟲(chóng)主要有鳳蝶、熊蜂和螞蟻（圖1）。其中，鳳蝶為最常見(jiàn)的訪花昆蟲(chóng)和有效的傳粉動(dòng)物，它們?cè)L花主要是吸取花蜜，訪花時(shí)腹面后翅攜帶大量花粉（肉眼能分辨），訪花頻率為每花每小時(shí)0.098 4次。熊蜂訪花時(shí)最初停留在花冠上，然后沿著花冠邊緣進(jìn)入花冠基部取食花蜜，由于忽地笑花絲和花柱較長(zhǎng)，熊蜂體型相對(duì)小，它們一般不會(huì)碰到花藥和柱頭。螞蟻取食花蜜時(shí)，在花冠上和花冠基部頻繁活動(dòng)，其體型很小，身體通常也不會(huì)接觸到花藥和柱頭。

鳳蝶在9：00 后開(kāi)始出現(xiàn)訪花，訪花頻率隨著氣溫升高逐漸增多，14：00—16：00為鳳蝶出現(xiàn)高峰期；隨著氣溫降低和光照減少，鳳蝶出現(xiàn)頻率減少。鳳蝶在單個(gè)花序上平均拜訪（1.2±0.1）朵花。我們一共捕捉了14只鳳蝶 ，其中8只為玉斑鳳蝶（Papilio helenus）、3只為藍(lán)鳳蝶（P. protenor）、2只為碧鳳蝶（P. bianor）、1只為寬帶鳳蝶（P. nephelus），在解剖鏡下觀察發(fā)現(xiàn)花粉均集中在這4種鳳蝶的后翅腹側(cè)翅脈上，在前翅腹側(cè)觀察到少量花粉，其他部位沒(méi)有觀察到（圖4）。而在捕捉到的3只熊蜂和12只螞蟻身體的各個(gè)部位中，解剖鏡下觀察并未發(fā)現(xiàn)忽地笑的花粉。

2.5 授粉試驗(yàn)

去雄套袋和不去雄套袋處理均不結(jié)實(shí)，說(shuō)明忽地笑不存在孤雌生殖現(xiàn)象和主動(dòng)自交能力。由表1可知，人工去雄異交坐果率顯著高于人工去雄自交的坐果率（χ2=7.243 1， df=1， P=0.007），但是每果種子數(shù)沒(méi)有顯著差異（t=-0.686， P=0.494）?；谧屎兔抗N子數(shù)得到的自交親和系數(shù)分別為0.64 和0.90（表1），表明忽地笑自交后也很有可能結(jié)實(shí)。補(bǔ)充授粉顯著提高了忽地笑的坐果率（χ2=10.002， df=1， P=0.002），坐果率從36% 增加到 63%（表1），但是每果種子數(shù)沒(méi)有顯著差異（t=-0.051， P=0.96），說(shuō)明忽地笑在自然狀態(tài)下存在一定程度的花粉限制。

3 討論與結(jié)論

忽地笑的花呈蜘蛛花型，具有高度外露的柱頭和花藥，根據(jù)前人的研究結(jié)果，該種花部特征的植物由蝴蝶翅膀傳粉（Cruden & Hermann-Parker， 1979；Johnson & Bond， 1994；Kiepiel & Johnson， 2014；Epps et al.， 2015；Liu et al.， 2022），因此我們預(yù)測(cè)忽地笑的傳粉方式為蝴蝶翅膀傳粉，經(jīng)過(guò)野外定點(diǎn)試驗(yàn)和觀察，可以確定鳳蝶是忽地笑的有效傳粉動(dòng)物且是利用其翅膀?yàn)楹龅匦鞣?。雖然熊蜂和螞蟻是忽地笑的訪花昆蟲(chóng)，它們沿著花冠邊緣到達(dá)花冠筒口并吸取花蜜，但是由于忽地笑的柱頭和花藥離花冠筒口較遠(yuǎn)，熊蜂和螞蟻在訪花過(guò)程中不能碰觸到它們，在采集到的熊蜂和螞蟻標(biāo)本身體表面，我們也沒(méi)有觀察到忽地笑的花粉，因此熊蜂和螞蟻?zhàn)钣锌赡苁呛龅匦Φ母`蜜者。4種鳳蝶被觀察到拜訪忽地笑的花，在它們的后翅腹側(cè)沉積了大量忽地笑的花粉，在拜訪過(guò)程中，我們發(fā)現(xiàn)蝴蝶的翅膀會(huì)接觸到忽地笑外露的柱頭和花藥，因此蝴蝶應(yīng)該是忽地笑的有效傳粉動(dòng)物。南非是石蒜科植物的起源中心和多樣性中心（Ito et al.， 1999），前人已經(jīng)發(fā)現(xiàn)多種石蒜科植物由蝴蝶翅膀傳粉，它們都是分布在南非，并且發(fā)現(xiàn)攜帶花粉的蝴蝶種類也主要是鳳蝶（Johnson & Bond， 1994；Kiepiel & Johnson， 2014；Butler & Johnson， 2020）。本研究證實(shí)了在石蒜科中該種傳粉方式在中國(guó)也存在，這說(shuō)明蝴蝶（鳳蝶）翅膀傳粉在石蒜科植物中可能是一個(gè)重要的傳粉方式，未來(lái)可通過(guò)研究石蒜科的系統(tǒng)發(fā)育和傳粉方式，來(lái)探討石蒜科植物在分化和擴(kuò)散過(guò)程中傳粉模式的演變具有重要科學(xué)意義。

忽地笑的花部特征與蝴蝶翅膀傳粉相適應(yīng)，具體表現(xiàn)在以下三點(diǎn)特征。第一，忽地笑的花和鳳蝶的體型是匹配的，忽地笑的花為兩側(cè)對(duì)稱，蝴蝶訪花時(shí)，抓住花被片和花絲維持身體平衡，口器朝向花冠口以吸取花蜜，此時(shí)蝴蝶后翅腹側(cè)就可以接觸到高度暴露的花藥和柱頭，這種完美的匹配反映了傳粉動(dòng)物對(duì)植物的花部特征有很強(qiáng)的塑造作用（Fenster et al.， 2004）。第二，忽地笑具有雌雄異位的特點(diǎn)，在花剛開(kāi)放的時(shí)候，花柱和花絲是在同一個(gè)平面，但是很快花柱向下移動(dòng)，這樣花柱和花絲就有一個(gè)約30°的夾角，蝴蝶來(lái)拜訪花的時(shí)候，一般停留在花絲上方，后翅腹側(cè)可以和花藥接觸，而不能和花絲下方的柱頭接觸。在開(kāi)花的中后期，花柱向上運(yùn)動(dòng)且變得更長(zhǎng)，最終花柱和花絲呈平行狀態(tài)，但是柱頭往往比花藥高2～3 cm，此時(shí)蝴蝶訪花時(shí)其后翅往往只接觸到柱頭。雖然柱頭可授性試驗(yàn)表明柱頭一直都有可授性且忽地笑是自交親和的，但是蝴蝶訪花很難導(dǎo)致花內(nèi)傳粉，這樣可避免自交和雌雄干擾。第三，忽地笑花藥以縱裂方式裂開(kāi)，裂開(kāi)后的形狀呈平口狀，這個(gè)特征利于蝴蝶訪花時(shí)翅膀觸碰到花藥時(shí)大量花粉附著其上。Shwe（2020）就發(fā)現(xiàn)在蝴蝶翅膀傳粉的匍莖百合（Lilium lankongense）具有類似的雌雄異位機(jī)制以避免花粉折損，同時(shí)也具有類似利于花粉附著在蝴蝶翅膀上的花藥裂開(kāi)方式及裂開(kāi)形狀。

人工自交授粉試驗(yàn)證明忽地笑具有一定的自交親和能力，該結(jié)果與李雪等（2023）對(duì)中國(guó)石蒜交配系統(tǒng)的研究結(jié)果一致，即以異交為主，有一定的自交能力，這說(shuō)明石蒜屬植物可能普遍具有一定的自交能力，但這不等同于說(shuō)明它們有較高的自交率。石蒜屬植物為多年生具鱗莖植物，多年生植物由于反復(fù)繁殖，如果有一定的自交率，自交衰退效應(yīng)會(huì)持續(xù)累積，會(huì)強(qiáng)烈降低個(gè)體的繁殖適合度，因此多年生植物往往趨向于異交（任明迅等，2012）。忽地笑雖然有一定自交能力，但是套袋試驗(yàn)證明其不存在主動(dòng)自交的能力。忽地笑的雌雄異位基本可以避免同株自花傳粉且鳳蝶每次訪花一般也只訪問(wèn)1朵花，這樣就可以避免同株異花傳粉。我們推測(cè)忽地笑雖然有一定的自交親和性，但是通過(guò)特定的花部機(jī)制和傳粉動(dòng)物的互作，使得其自交率維持在一個(gè)非常低的水平，這需要通過(guò)分子標(biāo)記來(lái)檢驗(yàn)交配系統(tǒng)加以驗(yàn)證。

在補(bǔ)充花粉后，忽地笑的坐果率有顯著提高，說(shuō)明該物種在自然狀態(tài)下存在花粉限制，這可能是由于傳粉動(dòng)物鳳蝶訪問(wèn)次數(shù)少導(dǎo)致，而每果種子數(shù)的變化不是很大，可能是由于忽地笑的子房中胚珠數(shù)量有限且往往只有1～2個(gè)胚珠發(fā)育成種子，一次有效拜訪后落置的花粉就足夠忽地笑結(jié)實(shí)。在石蒜科中許多物種也存在一定的花粉限制，如Haemanthus rotundifolius、Cyrtanthus ventricosus、C. guthrieae（Johnson & Bond， 1997）。有研究發(fā)現(xiàn)蝴蝶可適應(yīng)低糖濃度花蜜（Kingsolver & Daniel， 1979；Goldblatt & Manning， 2002；Martins， 2015），如Johnson和Bond（1994）就發(fā)現(xiàn)在蝴蝶傳粉的石蒜科植物中，糖濃度一直較低。但是本研究發(fā)現(xiàn)，在忽地笑分泌的花蜜糖濃度在開(kāi)花后期達(dá)到40%以上。這可能反映傳粉動(dòng)物活動(dòng)的不足，糖濃度的升高是由于花蜜持續(xù)分泌，鳳蝶拜訪較少，而水分通過(guò)花冠筒口不斷蒸發(fā)，使得糖濃度增加。棲息地喪失和全球氣候變化會(huì)使得蝴蝶數(shù)量變少（Bonebrake et al.， 2016；Jain et al.， 2017；Miao et al.， 2021），全球氣候變化還會(huì)使得蝴蝶的生存空間向高緯度和高海拔移動(dòng)，隨著氣溫上升，成蟲(chóng)出現(xiàn)時(shí)間也會(huì)提前（趙彩云等，2010），這可能導(dǎo)致蝴蝶和其傳粉植物的物候不同步和分布不重疊。在我們研究的居群中，忽地笑的個(gè)體以成年植株為主，小個(gè)體植株較少（未發(fā)表數(shù)據(jù)），忽地笑的自然更新可能存在障礙，我們需要更多的研究來(lái)評(píng)估這一重要野生資源的生存繁育狀況。

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