徐鵬 李春宏 范昕琦 梁篤 沈新蓮

摘要：鈣調(diào)磷酸酶B樣蛋白互作蛋白激酶（CIPK）是一種重要的Ca2+信號(hào)傳感器，在植物應(yīng)答逆境非生物脅迫過程中發(fā)揮著重要作用。為了探究高粱中CIPK家族基因的功能，本研究從高粱基因組中鑒定了31個(gè)SbCIPK基因，這些基因不均勻地分布在高粱的9條染色體上，編碼蛋白質(zhì)的氨基酸數(shù)量為403～519個(gè)，等電點(diǎn)為6.07～938，相對(duì)分子質(zhì)量為46 357.31～58 316.97?；蚪Y(jié)構(gòu)分析結(jié)果表明，SbCIPK家族基因分為內(nèi)含子缺失型和內(nèi)含子富集型2類。進(jìn)化樹分析結(jié)果表明，SbCIPK家族蛋白質(zhì)成員分為8個(gè)亞族。基于轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)的表達(dá)模式分析結(jié)果表明，SbCIPK基因廣泛參與對(duì)鹽脅迫、干旱脅迫等非生物脅迫的響應(yīng)。本研究結(jié)果可以為高粱CIPK家族基因的功能研究奠定基礎(chǔ)。

關(guān)鍵詞：高粱；CIPK基因；全基因組鑒定；非生物脅迫

中圖分類號(hào)：S514文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A文章編號(hào)：1000-4440（2024）04-0591-08

Whole genome-wide identification of CIPK family and their expression characteristics under abiotic stress in Sorghum bicolor

XU Peng1，LI Chun-hong1，F(xiàn)AN Xin-qi2，3，LIANG Du2，3，SHEN Xin-lian1

（1.Institute of Industrial Crops， Jiangsu Academy of Agricultural Sciences/Key Laboratory of Cotton and Rapeseed， Ministry of Agriculture and Rural Affairs， Nanjing 210014， China;2.College of Agriculture， Shanxi Agricultural University， Jinzhong 030801;3.Shanxi Key Laboratory of Sorghum Genetic and Germplasm Innovation， Sorghum Research Institute of Shanxi Academy of Agricultural Sciences， Jinzhong 030600）

Abstract：Calcineurin B-like proteins interacting protein kinase （CIPK） is an important Ca2+ signal sensor， which plays an important role in plants response to abiotic stress. In order to explore the function of CIPK family gene members in Sorghum bicolor a total of 31 SbCIPK genes were identified， which were unevenly distributed on nine chromosomes from Sorghum bicolor in this study. The length of the SbCIPKs encoded proteins ranged from 403 to 519 aa， the isoelectric points ranged from 607 to 938， and the relative molecular weights ranged from 46 357.31 to 58 316.97. The SbCIPK gene family members were divided into intron deletion type and intron enrichment type by gene structure analysis. According to the results of phylogenetic tree analysis， the S. bicolor SbCIPK family protein members were divided into eight subgroups. SbCIPK genes were widely involved in abiotic stress responses to salt and drought and so on based on the published transcriptome data. These results can lay the foundation for the functional study of SbCIPK family members in S. bicolor.

Key words：Sorghum bicolor;CIPK gene;whole genome-wide identification;abiotic stress

植物在生長(zhǎng)發(fā)育過程中經(jīng)常遭受各種非生物脅迫，如鹽脅迫、干旱脅迫、低溫脅迫。在漫長(zhǎng)的進(jìn)化過程中，為了適應(yīng)生存條件，植物形成了完整的脅迫反應(yīng)分子機(jī)制。植物通過調(diào)節(jié)信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和內(nèi)源激素代謝來應(yīng)對(duì)非生物脅迫。Ca2+作為第二信使，在多種非生物脅迫的響應(yīng)中發(fā)揮著重要作用[1]。Ca2+信號(hào)傳感器主要包括3種：鈣結(jié)合蛋白鈣調(diào)蛋白（CaM）和CaM樣蛋白（CMLs）、鈣依賴蛋白激酶（CDPK）、類鈣調(diào)磷酸酶B蛋白（CBL）[2]。CBL是植物特有的一種新型EF手型鈣感受器蛋白，其本身并沒有激酶活性，當(dāng)它識(shí)別到鈣信號(hào)后，可以與下游的鈣調(diào)磷酸酶B樣蛋白互作蛋白激酶（CIPK）相互作用，形成絲氨酸/蘇氨酸磷酸酶復(fù)合體，通過調(diào)節(jié)植物細(xì)胞中離子濃度以緩解逆境脅迫。

CIPK是一類絲氨酸/蘇氨酸蛋白激酶，通常具有N端激酶催化結(jié)構(gòu)域和C端調(diào)節(jié)結(jié)構(gòu)域。C端調(diào)節(jié)結(jié)構(gòu)域內(nèi)有21～24個(gè)氨基酸組成的保守的NAF結(jié)構(gòu)域。CIPK通過C端的NAF與CBL相互作用，從而產(chǎn)生一個(gè)復(fù)雜的信號(hào)網(wǎng)絡(luò)。NAF結(jié)構(gòu)域具有雙重功能，包括自我抑制和與CBL特異性結(jié)合以激活CIPK活性[3]。目前，在水稻[4]、小麥[5]以及棉花[6]中分別發(fā)現(xiàn)了33個(gè)、20個(gè)以及79個(gè)CIPK基因。已有研究者鑒定出部分CBL-CIPK系統(tǒng)成員在植物應(yīng)答逆境脅迫中發(fā)揮的功能[7-9]。CIPK的結(jié)構(gòu)高度保守，同一物種CIPK成員之間存在部分功能冗余，不同物種間也存在功能高度相似的CIPK，它們可能介導(dǎo)相同的應(yīng)激反應(yīng)。為了進(jìn)一步揭示CIPK介導(dǎo)的復(fù)雜網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)，利用基因工程技術(shù)改良作物在非生物脅迫下的抗性，我們還需要對(duì)CIPK基因的功能進(jìn)行詳細(xì)研究。

高粱（Sorghum bicolor）是世界第五大禾谷類作物，也是中國(guó)主要的雜糧作物之一，具有耐旱、耐澇、耐貧瘠、耐鹽堿等多重抗性。隨著高粱基因組序列的公布，高粱基因家族鑒定的研究工作廣泛開展，但目前尚未見有關(guān)高粱CIPK基因家族全基因組鑒定的報(bào)道。本研究擬基于公布的高粱基因組序列，在基因組水平上鑒定高粱CIPK家族成員，并對(duì)其進(jìn)行生物信息學(xué)分析以及表達(dá)特征分析，以期為進(jìn)一步探究高粱CIPK家族基因功能奠定基礎(chǔ)。

1材料與方法

1.1高粱CIPK基因家族成員的鑒定

從擬南芥TAIR數(shù)據(jù)庫(kù)（http：//www.arabidopsis.org）中獲取26個(gè)CIPK蛋白的氨基酸序列，并利用本地BLASTP同源比對(duì)高粱基因組數(shù)據(jù)庫(kù)[10]，獲得候選高粱CIPK基因家族成員。在Pfam網(wǎng)站（http：//pfam-legacy.xfam.org/）下載獲得保守結(jié)構(gòu)域NAF的種子文件（PF03822），利用本地HMMER軟件對(duì)候選高粱CIPK成員的NAF功能結(jié)構(gòu)域進(jìn)行篩選，獲得同時(shí)具有N端激酶催化結(jié)構(gòu)域和C端NAF調(diào)節(jié)結(jié)構(gòu)域的SbCIPK家族成員。

1.2高粱CIPK基因家族成員染色體分布及其編碼蛋白質(zhì)的理化性質(zhì)分析

利用ProtParam軟件（http：//web.expasy.org/protparam）分析高粱CIPK家族成員的氨基酸數(shù)量、等電點(diǎn)以及相對(duì)分子質(zhì)量等理化性質(zhì)；根據(jù)高粱CIPK家族基因的基因組位置信息提取基因全長(zhǎng)序列，利用Mapinspect軟件繪制染色體分布圖。

1.3高粱CIPK基因家族系統(tǒng)進(jìn)化與基因結(jié)構(gòu)分析

利用MEGA 6.0軟件構(gòu)建高粱和擬南芥的CIPK蛋白系統(tǒng)進(jìn)化樹；利用GSDS軟件（http：//gsds.cbi.pku.edu.cn）分析SbCIPK家族基因結(jié)構(gòu)；利用MEME軟件（http：//meme-suite.org/tools/meme）對(duì)SbCIPK蛋白進(jìn)行保守基序（Motif）分析。

1.4非生物脅迫下高粱CIPK家族基因的表達(dá)特征分析

分析高粱SbCIPK家族基因在非生物脅迫下的表達(dá)特征。在美國(guó)國(guó)立生物技術(shù)信息中心（NCBI）網(wǎng)站（http：//www.ncbi.nlm.nih.gov/）下載高粱表達(dá)序列標(biāo)簽（EST）數(shù)據(jù)，提取鹽脅迫、干旱脅迫、水分脅迫以及低溫脅迫等非生物脅迫誘導(dǎo)表達(dá)的EST序列共30 771條。分析非生物脅迫下，在耐非生物脅迫材料與對(duì)非生物脅迫敏感材料之間差異表達(dá)的SbCIPK基因。在NCBI網(wǎng)站下載已發(fā)表的高粱非生物脅迫下的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)，將Clean data與高粱參考基因組數(shù)據(jù)庫(kù)[10]進(jìn)行比對(duì)，以每千個(gè)堿基的轉(zhuǎn)錄每百萬映射讀取的片段（FPKM）量化基因的表達(dá)量，采用DESeq軟件以偽發(fā)現(xiàn)率（FDR）≤0001且差異倍數(shù)在2倍以上作為標(biāo)準(zhǔn)篩選差異表達(dá)的SbCIPK基因。

2結(jié)果與分析

2.1高粱CIPK家族基因的鑒定、染色體定位及其編碼蛋白質(zhì)的理化性質(zhì)

基于同源比對(duì)獲得31個(gè)高粱CIPK基因家族成員，命名為SbCIPK1～SbCIPK31。31個(gè)SbCIPK基因不均勻地分布在高粱9條染色體上，其中染色體3上分布的最多，有7個(gè)SbCIPK基因；其次是染色體2和染色體9，各有6個(gè)SbCIPK基因；染色體1和染色體8上均有3個(gè)SbCIPK基因；染色體5和染色體10上均有2個(gè)SbCIPK基因；染色體4和染色體7上均只有1個(gè)SbCIPK基因；而染色體6上沒有SbCIPK基因（圖1）。

蛋白質(zhì)理化性質(zhì)分析結(jié)果（表1）表明，SbCIPK家族的氨基酸數(shù)量差異不大，氨基酸數(shù)量最多的為519個(gè)，最少的為403個(gè)；相對(duì)分子質(zhì)量為46 357.31～58 316.97，雖然SbCIPK15含有的氨基酸數(shù)量最多，但相對(duì)分子質(zhì)量并非最大，相對(duì)分子質(zhì)量最大的是SbCIPK16，含有516個(gè)氨基酸。SbCIPK21含有的氨基酸數(shù)量最少，相對(duì)分子質(zhì)量也最小。SbCIPK家族蛋白質(zhì)理論等電點(diǎn)為6.07～938，大部分為堿性蛋白質(zhì)，僅SbCIPK12、SbCIPK13和SbCIPK24為酸性蛋白質(zhì)。

2.2高粱CIPK家族的進(jìn)化樹分析

對(duì)31個(gè)高粱CIPK家族成員和26個(gè)擬南芥CIPK家族成員構(gòu)建進(jìn)化樹，分析高粱CIPK家族系統(tǒng)進(jìn)化關(guān)系。圖2顯示，將高粱CIPK家族成員分為8個(gè)亞族，其中A亞族中SbCIPK成員最多，有10個(gè)SbCIPK成員（SbCIPK1、SbCIPK8、SbCIPK10、SbCIPK16、SbCIPK17、SbCIPK18、SbCIPK22、SbCIPK25、SbCIPK26、SbCIPK28）；B亞族中有4個(gè)SbCIPK成員（SbCIPK11、SbCIPK15、SbCIPK29、SbCIPK30）；C亞族中有3個(gè)SbCIPK成員（SbCIPK7、SbCIPK12、SbCIPK24）；D亞族有8個(gè)SbCIPK成員（SbCIPK2、SbCIPK3、SbCIPK4、SbCIPK9、SbCIPK13、SbCIPK19、SbCIPK21、SbCIPK31）；E亞族和G亞族中均僅有1個(gè)SbCIPK成員，分別為SbCIPK5和SbCIPK14；F亞族和H亞族中各有2個(gè)SbCIPK成員，分別為SbCIPK6、SbCIPK20和SbCIPK23、SbCIPK27。在系統(tǒng)進(jìn)化上高粱和擬南芥CIPK具有較高的同源復(fù)制系數(shù)，推測(cè)它們的同源基因執(zhí)行相似的功能。

2.3高粱CIPK家族基因結(jié)構(gòu)分析

圖3顯示，有11個(gè)SbCIPK基因包含內(nèi)含子，分別為SbCIPK2、SbCIPK3、SbCIPK4、SbCIPK7、SbCIPK9、SbCIPK12、SbCIPK13、SbCIPK19、SbCIPK21、SbCIPK24、SbCIPK31。另外20個(gè)SbCIPK基因沒有內(nèi)含子，其中SbCIPK23只有外顯子。結(jié)合進(jìn)化樹分析結(jié)果，發(fā)現(xiàn)11個(gè)包含內(nèi)含子的SbCIPK基因均聚類在C亞族和D亞族；A、E、F、G亞族中所有基因都有上下游非編碼區(qū)；B亞族中SbCIPK11和SbCIPK15沒有下游非編碼區(qū)，其余基因均含有上下游非編碼區(qū)；H亞族中的2個(gè)基因SbCIPK23和SbCIPK27均沒有上游非編碼區(qū)。因此，推測(cè)C亞族、D亞族與其他亞族相比在功能上存在較大差異。

2.4高粱CIPK家族蛋白質(zhì)保守基序分析

利用MEME軟件分析高粱CIPK家族中10個(gè)保守基序，31個(gè)SbCIPK家族成員的基序分析結(jié)果（圖4）表明，每個(gè)亞族的成員具有相同或類似的基序類型和排列順序。A亞族中10個(gè)SbCIPK家族成員具有全部10個(gè)保守基序且排列順序完全一致；B亞族中的4個(gè)SbCIPK成員均缺少基序9，除了SbCIPK11外，其他3個(gè)成員還缺少基序8；C亞族中的3個(gè)SbCIPK成員均缺少基序9；D亞族中SbCIPK2、SbCIPK3、SbCIPK9和SbCIPK19具有全部10個(gè)保守基序，SbCIPK13和SbCIPK31缺少基序9，SbCIPK4缺少基序2，SbCIPK21缺少基序2和基序4；E亞族中的SbCIPK5缺少基序8；F亞族中SbCIPK20包含全部的基序，而SbCIPK6缺少基序6；G亞族中的SbCIPK14缺少基序8；H亞族中SbCIPK23缺少基序6和基序7，而SbCIPK27僅含有5個(gè)基序，缺少的基序較多。

2.5高粱CIPK家族基因在非生物脅迫下的表達(dá)特征

本研究分析了高粱CIPK家族基因在非生物脅迫下的誘導(dǎo)表達(dá)情況。以31個(gè)高粱CIPK家族基因作為查詢序列，以獲得的30 771條EST序列作為參考序列進(jìn)行本地BLASTN比對(duì)。結(jié)果（表2）表明，受水分脅迫誘導(dǎo)表達(dá)的基因有7個(gè)，分別為SbCIPK6、SbCIPK18、SbCIPK19、SbCIPK20、SbCIPK21、SbCIPK22和SbCIPK24；受鹽脅迫誘導(dǎo)表達(dá)的基因有6個(gè)，分別為SbCIPK2、SbCIPK7、SbCIPK9、SbCIPK18、SbCIPK21和SbCIPK22；受干旱脅迫誘導(dǎo)表達(dá)的基因有3個(gè)，分別為SbCIPK4、SbCIPK18和SbCIPK22；受低氮脅迫誘導(dǎo)表達(dá)的基因有1個(gè)，為SbCIPK23?？偣灿?2個(gè)SbCIPK基因受至少一種非生物脅迫誘導(dǎo)表達(dá)，SbCIPK18和SbCIPK22同時(shí)受干旱脅迫、鹽脅迫以及水分脅迫誘導(dǎo)表達(dá)；SbCIPK21同時(shí)受鹽脅迫和水分脅迫誘導(dǎo)表達(dá)。

我們同樣分析了在耐非生物脅迫材料與對(duì)非生物脅迫敏感材料之間差異表達(dá)的SbCIPK基因。在水分脅迫誘導(dǎo)下，在耐水分脅迫材料與對(duì)水分脅迫敏感材料之間差異表達(dá)的SbCIPK基因有2個(gè)，分別為SbCIPK7和SbCIPK12；在鹽脅迫誘導(dǎo)下，在耐鹽脅迫材料與對(duì)鹽脅迫敏感材料之間差異表達(dá)的SbCIPK基因有4個(gè)，分別為SbCIPK4、SbCIPK6、SbCIPK18和SbCIPK22；在干旱脅迫下，在耐干旱脅迫材料與對(duì)干旱脅迫敏感材料之間差異表達(dá)的SbCIPK基因有4個(gè)，分別為SbCIPK4、SbCIPK5、SbCIPK22和SbCIPK29；在低溫脅迫下，在耐低溫脅迫材料與對(duì)低溫脅迫敏感材料之間差異表達(dá)的SbCIPK基因有1個(gè)，為SbCIPK10；在低氮脅迫下，在耐低氮脅迫材料與對(duì)低氮脅迫敏感材料之間差異表達(dá)的SbCIPK基因有1個(gè)，為SbCIPK30?？偣灿?0個(gè)SbCIPK基因在至少一種非生物脅迫下表現(xiàn)為在耐非生物脅迫材料與對(duì)非生物脅迫敏感材料之間差異表達(dá)。在鹽脅迫和干旱脅迫下，SbCIPK4和SbCIPK22在耐鹽/耐干旱脅迫材料與對(duì)鹽/干旱脅迫敏感材料之間差異表達(dá)。

3討論

CIPK蛋白在植物界廣泛存在，對(duì)于植物通過介導(dǎo)Ca2+信號(hào)響應(yīng)各種生理和發(fā)育過程至關(guān)重要[11]。CIPK蛋白最早是在模式植物擬南芥中被發(fā)現(xiàn)的，在植物應(yīng)對(duì)逆境脅迫中發(fā)揮著重要的作用。在本研究中，我們從高粱基因組中鑒定出31個(gè)SbCIPK基因家族成員。不同物種中CIPK數(shù)量的差異較大，如擬南芥中有26個(gè)CIPK，水稻中有33個(gè)CIPK[4]，小麥中有20個(gè)CIPK[5]，棉花中有79個(gè)CIPK[6]，菠蘿中21個(gè)CIPK[12]，蘿卜中有51個(gè)CIPK[13]，茄子中有15個(gè)CIPK[14]，苜蓿中有135個(gè)CIPK[15]。基因可以通過多種機(jī)制復(fù)制，包括多倍化等全基因組復(fù)制。大量連續(xù)的全基因組復(fù)制產(chǎn)生了重復(fù)的基因，隨后大量重復(fù)的基因在非功能化過程中趨于丟失。推測(cè)在進(jìn)化過程中CIPK家族基因的復(fù)制和丟失是導(dǎo)致植物CIPK基因數(shù)量不等的主要原因[16]。

作為鈣傳感器CBL的靶向激酶，CIPK在N端含有激酶催化結(jié)構(gòu)域，在C端含有NAF基序。CIPK的磷酸化是調(diào)節(jié)這些靶向互作的重要模式[17]。在本研究中，所有SbCIPK都具有相似的N端和C端的調(diào)控結(jié)構(gòu)域，磷酸化仍然是大多數(shù)CIPK發(fā)揮作用的主要途徑[18]。NAF是CIPK C端自身抑制結(jié)構(gòu)域中的一個(gè)保守區(qū)，是CIPK家族的保守特征之一，是CBL的結(jié)合位點(diǎn)[19]。高粱CIPK基因結(jié)構(gòu)與其他植物中的一些CIPK基因相似。31個(gè)SbCIPK的外顯子數(shù)量從1個(gè)或2個(gè)到多個(gè)不等，不同的外顯子/內(nèi)含子數(shù)量造成了不同的基因長(zhǎng)度。這些研究結(jié)果表明，具有不同長(zhǎng)度外顯子的SbCIPK可能發(fā)揮多種作用。此外，除了C亞族和D亞族外，A、B、E、F、G、H亞族中的SbCIPK基因是無內(nèi)含子的分支。因此，推測(cè)SbCIPK的聚類可能是由高粱內(nèi)含子保留和選擇性剪接機(jī)制的進(jìn)化造成的。

CIPK廣泛存在于植物中，在植物應(yīng)答非生物脅迫的響應(yīng)中起著重要作用。Ca2+信號(hào)由非生物應(yīng)激觸發(fā)，并與1種或多種新型CBL激酶有特定的相互作用。CBL/CIPK復(fù)合物可能參與多種CBL-CIPK信號(hào)通路，在植物生長(zhǎng)和非生物脅迫耐受調(diào)控中發(fā)揮重要作用。近年來，關(guān)于擬南芥、水稻以及小麥等多種植物的研究結(jié)果表明，CIPK基因在調(diào)節(jié)植物的非生物脅迫耐受性方面至關(guān)重要。在擬南芥中，AtCBL4和AtCIPK24在質(zhì)膜上結(jié)合，并激活質(zhì)膜Na+/H+反轉(zhuǎn)運(yùn)體AtNHX7，從而維持耐鹽離子的穩(wěn)態(tài)[7]。AtCBL10-AtCIPK24主要通過靶向液泡定位的K+（Na）+/H+反轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白AtNHX1從細(xì)胞質(zhì)中排除過量Na+進(jìn)入液泡，以維持細(xì)胞質(zhì)中Na+的穩(wěn)定[8]。擬南芥CBL1/9-CIPK23復(fù)合物通過磷酸化硝酸鹽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白1/肽轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白家族6.3調(diào)控硝酸根離子的攝取[20]。水稻中，CBL1-CIPK23的互作激活了K+轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白AKT1，增強(qiáng)低K+脅迫下水稻植株對(duì)K+的吸收[9]。OsCIPK23的過表達(dá)誘導(dǎo)了水稻抗旱相關(guān)基因的表達(dá)[21]。過表達(dá)TaCIPK23的小麥在干旱條件下存活率更高，發(fā)芽率提高，根系發(fā)育更旺盛，滲透物質(zhì)積累增加，失水率降低[22]。過表達(dá)TaCIPK25的小麥表現(xiàn)為對(duì)Na+超敏感和Na+的過量積累，根系細(xì)胞的Na+/H+跨膜交換受到影響，表明TaCIPK25對(duì)小麥的鹽脅迫具有負(fù)向調(diào)控作用[23]。在本研究中，我們分析了高粱CIPK家族基因在多種非生物脅迫下的表達(dá)特征，其中多個(gè)SbCIPK基因受非生物脅迫誘導(dǎo)表達(dá)。基因表達(dá)模式的分析結(jié)果可以為基因功能的確定提供重要線索，本研究結(jié)果為進(jìn)一步探究高粱SbCIPK家族基因功能奠定了基礎(chǔ)。

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（責(zé)任編輯：王妮）

收稿日期：2023-02-21

基金項(xiàng)目：亞夫科技服務(wù)項(xiàng)目[KF（21）3001]；山西省基礎(chǔ)研究計(jì)劃項(xiàng)目（202103021223130）；山西種業(yè)創(chuàng)新良種聯(lián)合攻關(guān)項(xiàng)目（2022N2GL-06）；山西省農(nóng)業(yè)科學(xué)院雜糧分子育種平臺(tái)專項(xiàng)（YGC2019FZ5）；山西省科技合作交流專項(xiàng)（202204041101032）

作者簡(jiǎn)介：徐鵬（1981-），男，江蘇揚(yáng)中人，博士，副研究員，主要從事作物分子育種研究。（E-mail）xupengjaas@126.com

通訊作者：沈新蓮，（E-mail）xlshen68@126.com