馬紅義 李珊 曹爽 李承男 尹曉

摘要：促分裂原活化蛋白激酶（MAPK）是一種蛋白激酶，可以催化底物蛋白質(zhì)磷酸化，MAPK級聯(lián)則是植物中高度保守的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)模塊，將細(xì)胞外刺激轉(zhuǎn)導(dǎo)為細(xì)胞內(nèi)反應(yīng)，在植物信號轉(zhuǎn)導(dǎo)生物脅迫中起著非常重要的作用。植物MAPK的早期研究主要集中在模式植物擬南芥的功能上?；谌蚪M測序的結(jié)果顯示，許多MAPKs已在大田作物和園藝作物中被鑒定，如水稻、小麥、玉米、蘋果、葡萄和番茄等。生物脅迫（如病害、蟲害和雜草危害等）是作物面臨的重大挑戰(zhàn)，開展作物MAPK級聯(lián)信號通路在生物脅迫下的機(jī)理研究至關(guān)重要。本文對植物MAPK級聯(lián)及其3個(gè)成員MAPKKK、MAPKK、MAPK基因進(jìn)行分類，并簡要介紹MAPKKK、MAPKK、MAPK各亞家族的成員和基本特征。此外，對近些年模式植物擬南芥，大田作物水稻、玉米、小麥和馬鈴薯等以及一些重要的園藝作物蘋果、葡萄、香蕉和梨等的MAPK信號通路響應(yīng)生物脅迫（如病原菌感染、病毒攻擊）進(jìn)行分析和歸納總結(jié)，并對其進(jìn)一步的研究工作進(jìn)行展望，為MAPK級聯(lián)調(diào)控響應(yīng)生物脅迫在未來的研究過程中提供參考。

關(guān)鍵詞：MAPK級聯(lián)；作物；生物脅迫；信號轉(zhuǎn)導(dǎo)

中圖分類號：S184文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A

文章編號：1002-1302（2024）06-0001-10

收稿日期：2023-04-18

基金項(xiàng)目：寧夏自然科學(xué)基金（編號：2022AAC03010）；寧夏重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃（編號：2022BBF03004）。

作者簡介：馬紅義（1998—），男，寧夏隆德人，碩士研究生，從事果樹分子育種相關(guān)研究。E-mail：mhy15709587677@163.com。

通信作者：尹 曉，博士，講師，從事果樹分子育種教學(xué)和相關(guān)研究。E-mail：yinxiao90@nxu.edu.cn。

水稻（Oryza sativa L.）、玉米（Zea mays L.）、小麥（Triticum aestivum L.）、馬鈴薯（Solanum tuberosum L.）等主要大田作物，蔬菜、果樹等園藝作物在世界各地都具有重要的經(jīng)濟(jì)價(jià)值。然而，在生長發(fā)育過程中，它們經(jīng)常受到生物脅迫的影響，嚴(yán)重影響品質(zhì)和產(chǎn)量^[1]。為了提高作物的抗性水平，作物通常會(huì)在抵抗生物脅迫的過程中進(jìn)化出非常精密又有效的防御機(jī)制，包括信號感知、信號轉(zhuǎn)導(dǎo)、轉(zhuǎn)錄調(diào)控和免疫反應(yīng)，以減少或避免損傷^[2]。在真核生物中，促分裂原活化蛋白激酶（mitogen actived protein kinase，簡稱MAPK）級聯(lián)是主要的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路之一，它控制植物中各種生物脅迫^[3]及其他機(jī)制如細(xì)胞分化^[4-5]、成熟轉(zhuǎn)導(dǎo)^[6]和生長發(fā)育^[7]。生物脅迫與非生物脅迫一樣，也會(huì)通過損害植物來響應(yīng)生物脅迫^[8]。已有研究證明MAPK在擬南芥（Arabidopsis thaliana L.）、馬鈴薯、水稻、玉米、葡萄（Vitis vinifera L.）、番茄（Lycopersicon esculentum Mill.）和蘋果（Malus domestica Borkh.）等不同植物的生物脅迫防御中發(fā)揮著關(guān)鍵作用^[9]。目前，研究生物脅迫對作物的傷害以及作物對生物脅迫的響應(yīng)機(jī)制已成為作物抗病性研究的熱點(diǎn)之一。

MAPK級聯(lián)途徑是一種特殊的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)機(jī)制，在許多植物中具有重要作用。典型的MAPK級聯(lián)由MAPK（MPK）、MAPK激酶（MAPKK、MAP2K、MKK或MEK）和MAPK激酶激酶（MAPKKK、MAP3K或MEKK）組成^[10-11]。在經(jīng)典的MAPK級聯(lián)信號中，MAPKKK被受刺激的質(zhì)膜受體激活并向下游傳輸信號^[12]，它是通過對其結(jié)構(gòu)域S/T-XXXXX-S/T（S/T是絲氨酸/蘇氨酸，X是任意氨基酸）進(jìn)行磷酸化而激活的。然后，MAPKK將MAPK活化環(huán)中的TXY（T為蘇氨酸，Y為酪氨酸，X為任意氨基酸）基序磷酸化，從而激活MAPK^[13]。最后，MAPK激活下游激酶、轉(zhuǎn)錄因子、酶和其他反應(yīng)因子，并將細(xì)胞外環(huán)境信號傳遞到細(xì)胞中。通過逐級磷酸化，MAPK級聯(lián)將信號傳遞到下游蛋白并激活抗性基因的表達(dá)^[14]（圖1）。大量研究表明，MAPK級聯(lián)通路與作物生長周期的基本發(fā)育過程有關(guān)，當(dāng)作物受到生物脅迫時(shí)，它能夠刺激作物產(chǎn)生生物學(xué)響應(yīng)，以確保植物存活^[15-16]。植物中的MAPK級聯(lián)信號通路具有2個(gè)主要特征。首先，刺激信號通過MAPK級聯(lián)通路磷酸化的過程逐級向下傳遞，達(dá)到信號放大的效果，從而觸發(fā)細(xì)胞內(nèi)的一系列反應(yīng)^[17]。其次，MAPK級聯(lián)3個(gè)成員之間的相互作用在不同的細(xì)胞活動(dòng)（如細(xì)胞分裂、分化和程序性死亡以及對生物脅迫的各種反應(yīng)）中是特異性的。越來越多的研究表明，調(diào)控MAPK表達(dá)量可以增強(qiáng)植物對生物脅迫的耐受性^[18]。近年來，園藝作物和大田作物中的MAPK級聯(lián)功能受到廣泛關(guān)注。本文綜述了大田作物和園藝作物中MAPK級聯(lián)的組成、分類及其在生物脅迫應(yīng)答中的作用，為研究作物抵抗生物脅迫提供依據(jù)。

1 作物MAPK級聯(lián)的組成與分類

作物MAPK級聯(lián)通常由3個(gè)部分組成：MAPKKK、MAPKK、MAPK^[19]。作物基因組中的數(shù)量在MAPK級聯(lián)家族中最多，其次是MAPK，最少的是MAPKK。近幾年來，人們已經(jīng)陸續(xù)從作物中鑒定出許多MAPK級聯(lián)組分（表1）。在擬南芥中報(bào)道了80個(gè)MAPKKK、10個(gè)MAPKK和20個(gè)MAPK^[20]。大田作物中，水稻存在75個(gè)MAPKKK、8個(gè)MAPKK和15個(gè)MAPK^[21]；玉米中有71個(gè)MAPKKK、9個(gè)MAPKK和19個(gè)MAPK^[22]；小麥中有155個(gè)MAPKKK、18個(gè)MAPKK和54個(gè)MAPK^[23-24]；馬鈴薯基因組中共鑒定出21個(gè)MAPK基因、6個(gè)MAPKK基因和81個(gè)MAPKKK基因^[25]；棉花（Gossypium herbaceum L.）中有166個(gè)MAPKKK、23個(gè)MAPKK和52個(gè)MAPK^[26]。另外，在園藝作物中也有相關(guān)報(bào)道。蘋果基因組中存在120個(gè)MAPKKK、9個(gè)MAPKK和26個(gè)MAPK^[27]；葡萄基因組包含14個(gè)MAPK、5個(gè)MAPKK和62個(gè)MAPKKK^[28]；香蕉（Musa acumate L.）中報(bào)道了77個(gè)MAPKKK、10個(gè)MAPKK和25個(gè)MAPK^[29]；梨（Pyrus bretschneideri R.）中有100個(gè)MAPKKK、8個(gè)MAPKK和23個(gè)MAPK^[30]；在番茄中找到89個(gè)MAPKKK、5個(gè)MAPKK和16個(gè)MAPK^[31]；辣椒（Capsicum annuum L.）中有60個(gè)MAPKKKK、5個(gè)MAPKK和14個(gè)MAPK^[25]；在黃瓜（Cucumis sativus L.）基因組測序中，發(fā)現(xiàn)59個(gè)MAPKKK、6個(gè)MAPKK和14個(gè)MAPK^[32]；茄子（Solanum melongena L.）基因組中包含47個(gè)MAPKKK、4個(gè)MAPKK和12個(gè)MAPK^[25]；在白菜（Brassica campestris L.）中找到112個(gè)MAPKKK基因、14個(gè)MAPKK和34個(gè)MAPK基因^[33]。

1.1 MAPKKK

MAPKKK位于MAPK級聯(lián)途徑的最上游，目前在MAPK級聯(lián)家族中它的基因數(shù)量最多（表2）。MAPKKK在高等植物中分為3類：MEKK亞型、Raf亞型、ZIK亞型^[34]。在MEKK亞型中，鑒定到1個(gè)具有G（T/S）Px（W/Y/F）MAPEV的蛋白激酶結(jié)構(gòu)域，大部分ZIK亞型都含有GTPEFMAPE（L/V）Y結(jié)構(gòu)域，而Raf亞型則含有GTxx（W/Y）MAPE結(jié)構(gòu)域。在擬南芥中有80個(gè)MAPKKK基因，其中有21個(gè)屬于MEKK亞型，48個(gè)屬于Raf亞型，11個(gè)屬于ZIK亞型^[20]。隨后，人們也相繼對大田作物的MAPKKK基因進(jìn)行了系統(tǒng)發(fā)育分析，發(fā)現(xiàn)水稻的75個(gè)MAPKKK基因中分別有22個(gè)MEKK亞型、43個(gè)Raf亞型、10個(gè)ZIK亞型^[21]；玉米中MAPKKK有71個(gè)成員，其中26個(gè)屬于MEKK亞型，37個(gè)屬于Raf亞型，8個(gè)屬于ZIK亞型^[22]；在小麥中有155個(gè)MAPKKK基因，29個(gè)屬于MEKK亞型，115個(gè)屬于Raf亞型，11個(gè)屬于ZIK亞型^[23]；在馬鈴薯中有81個(gè)MAPKKK基因，22個(gè)屬于MEKK亞型，43個(gè)屬于Raf亞型，16個(gè)屬于ZIK亞型^[25]；棉花的166個(gè)MAPKKK基因中有44個(gè)屬于MEKK亞型，98個(gè)屬于Raf亞型，24個(gè)屬于ZIK亞型^[26]。也有研究對很多園藝植物進(jìn)行了分析，發(fā)現(xiàn)蘋果的120個(gè)MAPKKK基因中分別有11個(gè)MEKK亞型、72個(gè)Raf亞型、37個(gè)ZIK亞型^[27]；在葡萄中鑒定出62個(gè)MAPKKK，21個(gè)屬于MEKK亞型，只有12個(gè)屬于ZIK亞型，29個(gè)被歸入Raf亞型^[28]；香蕉中MAPKKK有77個(gè)成員，14個(gè)屬于MEKK亞型，48個(gè)屬于Raf亞型，15個(gè)屬于ZIK亞型^[29]；在梨中，Raf亞型中共有57個(gè)，ZIK亞型中有19個(gè)，MEKK亞型中有24個(gè)^[30]；番茄的89個(gè)MAPKKK成員中，MEKK亞型有33個(gè)，Raf亞型有40個(gè)，ZIK亞型有16個(gè)^[31]；在辣椒中有60個(gè)MAPKKK基因，17個(gè)屬于MEKK亞型，37個(gè)屬于Raf亞型，6個(gè)屬于ZIK亞型^[25]；黃瓜的59個(gè)MAPKKK基因中分別有18個(gè)MEKK亞型、31個(gè)Raf亞型、10個(gè)ZIK亞型^[32]；在茄子中有47個(gè)MAPKKK基因，14個(gè)屬于MEKK亞型，28個(gè)屬于Raf亞型，5個(gè)屬于ZIK亞型^[25]；白菜的112個(gè)MAPKKK基因中分別有22個(gè)MEKK亞型、72個(gè)Raf亞型、18個(gè)ZIK亞型^[33]。

1.2MAPKK

MAPKK共包含11個(gè)保守的亞型，按照它的蛋白催化區(qū)和結(jié)構(gòu)將它分為4個(gè)不同的亞型，除了D亞型之外，其他3種亞型在它的第7個(gè)和第8個(gè)亞結(jié)構(gòu)域之間都包含著1個(gè)非常保守的S/TxxxxxS/T基序。

目前，對于MAPKK的發(fā)現(xiàn)并不多（表3），擬南芥中僅有10個(gè)MAPKK成員，其中3個(gè)為A亞型，1個(gè)為B亞型，2個(gè)為C亞型，4個(gè)為D亞型^[20]。在大田作物中，水稻有8個(gè)MAPKK成員，A、C亞型各有2個(gè)成員，B亞型1個(gè)成員，D亞型3個(gè)成員^[21]；9個(gè)玉米MAPKK成員中，A、C、D亞型分別含有2個(gè)MAPKK成員，B亞型含有3個(gè)^[22]；小麥共有18個(gè)MAPKK成員，4個(gè)亞型分別有3、2、1、12個(gè)^[24]；馬鈴薯的5個(gè)MAPKK成員中，A亞型有2個(gè)，B、C、D亞型各有1個(gè)^[25]；棉花中有23個(gè)MAPKK成員，其中8個(gè)為A亞型，2個(gè)為B亞型，4個(gè)為C亞型，9個(gè)為D亞型^[26]。對園藝作物MAPKK基因進(jìn)行系統(tǒng)發(fā)育分析，發(fā)現(xiàn)蘋果中A、B、C、D亞型分別占3、1、2、3個(gè)^[27]；在葡萄MAPKK家族成員中，VvMAPKK2和VvMAPKK3與擬南芥A組MAPKK（AtMAPKK1、AtMAPKK2和AtMAPKK6）高度同源，VvMAPKK5與擬南芥B組MAPKK（AtMAPKK3）高度同源，VvMAPKK4與擬南芥C組MAPAPKK（AtMAPKK4和AtMAPKK5）高度同源，VvMAPKK1與擬南芥D組MAPKK（AtMAPKK8）高度同源^[28]；在香蕉的10個(gè)MAPKK成員中，A亞型只有1個(gè)，其他3種亞型各占3個(gè)^[29]；梨中有8個(gè)MAPKK成員，其中2個(gè)為A亞型，1個(gè)為B亞型，2個(gè)為C亞型，3個(gè)為D亞型^[30]；在5個(gè)番茄MAPKK中發(fā)現(xiàn)，SlMAPKK1和SlMAPKK3屬于A亞型，SlMAPKK5屬于B亞型，SlMAPKK2屬于C亞型，SlMAPKK4屬于D亞型^[31]；辣椒的5個(gè)MAPKK成員中，只有A亞型有2個(gè)，其他3種亞型各有1個(gè)^[25]；6個(gè)黃瓜MAPKK成員中，B、C、D亞型各有1個(gè)，A亞型有3個(gè)^[32]；茄子的4個(gè)MAPKK成員中，每個(gè)亞型分別有1個(gè)^[25]；14個(gè)白菜MAPKK成員中，A、C亞型各有4個(gè)，B亞型有1個(gè)，D亞型有5個(gè)^[33]。

1.3 MAPK

MAPK是一類廣泛存在的絲氨酸/蘇氨酸蛋白酶和磷酸化底物，已在40多個(gè)物種鑒定出來。MAPK按照其所依賴的TXY結(jié)構(gòu)域分成2類，一類含有TEY結(jié)構(gòu)域，一類含有TDY結(jié)構(gòu)域，其中TEY基序的亞型可根據(jù)其結(jié)構(gòu)特征和序列分為3組^[35]。因此，MAPK成員也分為A、B、C、D等4個(gè)亞型，其中D亞型成員較多。在擬南芥的20個(gè)MAPK基因中就有8個(gè)D亞型^[20]；水稻中含有15個(gè)MAPK，其中有10個(gè)為D亞型^[21]；玉米的19個(gè)MAPK中，D亞型有11個(gè)^[22]；小麥中共有54個(gè)MAPK，36個(gè)為D亞型^[24]；馬鈴薯中有21個(gè)MAPK，14個(gè)為D亞型^[25]；棉花中有52個(gè)MAPK，19個(gè)為D亞型^[26]。與其他作物相比，蘋果中的MAPK基因家族是迄今為止最大的，A、C亞型均有5個(gè)，其次是B亞型，有6個(gè)，D亞型構(gòu)成最大的進(jìn)化支，包含10個(gè)MdMAPK^[27]。雖然葡萄基因組包含的MAPK少于擬南芥基因組，但VvMAPK已分為5個(gè)亞型，這與其他植物不同，其中VvMAPK12和VvMAPK14屬于A亞型，VvMAPK9、VvMAPK11、VvMAPK13屬于B亞型，VvMAPK4和VvMAPK8屬于C亞型，D亞型MAPK包括VvMAPK1、VvMAPK3、VvMAPK5、VvMAPK6和VvMAPK7，以及VvMAPK2和VvMAPK10屬于E亞型^[28]。香蕉和梨中分別有25、23個(gè)MAPK成員^[29-30]；在番茄基因組中，3個(gè)MAPK基因?qū)儆贏亞型，4個(gè)MAPK基因?qū)儆贐亞型，2個(gè)MAPK基因?qū)儆贑亞型，7個(gè)MAPK基因?qū)儆贒亞型^[31]。辣椒、黃瓜、茄子和白菜中分別有14、14、12、34個(gè)MAPK成員^{[25，32-33]}。

2 生物脅迫下不同作物MAPK級聯(lián)的作用

作物在生長和發(fā)育的過程中，除了受多種非生物脅迫的影響，還受病原體入侵、昆蟲取食等生物脅迫的威脅^[36]。生物脅迫不僅會(huì)損害作物，而且還會(huì)減緩其在各個(gè)階段的生長和發(fā)育。在過去，很多植物完全被細(xì)菌和真菌病害破壞，MAPK基因家族在響應(yīng)病原體攻擊中就發(fā)揮了重要作用，并在各種生物脅迫下調(diào)節(jié)植物生長和發(fā)育^[37]。有研究發(fā)現(xiàn)，植物的長期進(jìn)化形成了一系列抵抗病原體感染的防御機(jī)制，如程序性細(xì)胞死亡、細(xì)胞壁增厚、活性氧（ROS）積累、致病相關(guān)蛋白合成、防御基因的轉(zhuǎn)錄激活等^[38]。通常情況下，植物在遇到一般危害（如H₂O₂）時(shí)，水楊酸誘導(dǎo)的蛋白激酶（SA-induced protein kinase，簡稱SIPK）和ROS共同參與的系統(tǒng)獲得抗性（systemic acquired resistance，SAR）后相互協(xié)同，構(gòu)建的體系能長期維持對各種病原菌的抵抗力；當(dāng)受到諸如病原菌侵染等傷害時(shí)，會(huì)觸發(fā)氧化爆發(fā)（oxidative burst，簡稱 OXB）并產(chǎn)生過敏性反應(yīng)。在發(fā)生氧化爆發(fā)的時(shí)候，植物細(xì)胞能夠生成大量的活性氧，并將與防御基因有關(guān)的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路激活；過敏反應(yīng)是病原菌脅迫下植物細(xì)胞最典型的防御反應(yīng)之一^[39]。在各種作物中，MAPK級聯(lián)已被用于生物脅迫（表4），并在作物生長發(fā)育過程中起著關(guān)鍵作用。

2.1 模式植物

在擬南芥中，MEKK1不僅在植物生長和對非生物脅迫的反應(yīng)中起作用，而且在對細(xì)菌和真菌病原體的反應(yīng)中也起作用。Asai等確定了完整的植物MAPK級聯(lián)通路（MEKK1、MKK4/MKK5和MPK3/MPK6），它在鞭毛蛋白受體FLAGELLIN-SENSING2（FLS2）的下游發(fā)揮作用，F(xiàn)LS2是一種富含亮氨酸重復(fù)受體激酶^[40]。該結(jié)果也證實(shí)，MAPK通路的活化導(dǎo)致擬南芥對病原菌的耐受性，說明由多種病害引起的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程會(huì)匯集在一起形成一個(gè)完整的MAPK通路。另一項(xiàng)研究表明，MEKK1、MKK1/MKK2和MPK4形成MAPK級聯(lián)通路，負(fù)向調(diào)節(jié)植物免疫反應(yīng)^[41]。Raf基因AtEDR1負(fù)向調(diào)節(jié)防御并直接調(diào)節(jié)MKK4/MKK5-MPK3/MPK6級聯(lián)以微調(diào)作物免疫。此外，EDR1突變體具有高度活化的MPK3/MPK6激酶活性和比野生型更高水平的MPK3/MP6蛋白，顯示EDR1負(fù)向影響MKK4/MKK5蛋白水平^[42]。MPK3和MPK6對ACS2和ACS6轉(zhuǎn)錄和翻譯后上調(diào)，對于病原體誘導(dǎo)的乙烯生物合成至關(guān)重要^[43]。真菌病原菌灰葡萄孢菌（Botrytis cinerea）誘導(dǎo)的擬南芥乙烯生物合成受乙烯信號通路的負(fù)反饋調(diào)控，進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)乙烯反應(yīng)因子ERF1A作用于乙烯信號下游，通過間接抑制ACS2和ACS6的表達(dá)，負(fù)調(diào)控灰葡萄孢誘導(dǎo)的乙烯生物合成。ERF1A是MPK3和MPK6的底物，MPK3和MPK6通過磷酸化激活ERF1A，增強(qiáng)ERF1A抑制乙烯合成和誘導(dǎo)防御素基因表達(dá)的功能^[43]。最近的研究表明，MEKK3/MEKK5-MKK4/MKK5-MPK3/MPK6級聯(lián)路徑在植物防御病原體的過程中涉及多條途徑，主要包括乙烯與植物保護(hù)素的合成、吲哚硫代葡萄糖苷生物合成途徑和氣孔免疫^[44-47]。由此可見，MAPK級聯(lián)途徑交互作用構(gòu)建了擬南芥的防御系統(tǒng)，增強(qiáng)了擬南芥對病原菌的抗性。

2.2 大田作物

在稻瘟病菌（Magnaporthe oryzae）侵染水稻過程中，內(nèi)質(zhì)網(wǎng)脅迫能夠活化MoAtg1（核心自噬機(jī)制中唯一確定的激酶），且能夠特異性地磷酸化MoMKK1（釀酒酵母MKK1/MKK2的同源基因），而這種磷酸化是稻瘟菌細(xì)胞完整性（CWI）通路的激活和致病性的關(guān)鍵^[48]。在水稻白葉枯病中，過量表達(dá)OsMKK3和OsMPK7可提高水稻對白葉枯病的抗性，并激活OsMKK3-OsMPK7級聯(lián)反應(yīng)^[49]。OsMPKK10.2的表達(dá)在受水稻條斑病細(xì)菌（Xanthomonas oryzae pv. oryzicola）侵染后明顯升高，且 OsMPKK10.2-OsMPK6級聯(lián)能夠正向調(diào)節(jié)水稻對條斑病的抗性^[50]。另外，水稻中AtEDR1的同源基因可被茉莉酸（JA）、水楊酸（SA）和內(nèi)皮素誘導(dǎo)。EDR1抑制基因敲除植物在葉子上出現(xiàn)自發(fā)性病變，增強(qiáng)水稻對枯萎病的抵抗性，這種抵抗性與SA和JA的積累有關(guān)^[51]。與水稻中的另一個(gè)Raf基因EDR1相似，ILA1也負(fù)向調(diào)節(jié)免疫反應(yīng)。ILA1主要磷酸化MAPKK4的N末端結(jié)構(gòu)域的蘇氨酸，這可能影響MAPKK4的穩(wěn)定性。ILA1可以通過磷酸化MAPKK4的N末端結(jié)構(gòu)域來抑制下游MAPKK4-MAPK級聯(lián)通路，從而增強(qiáng)水稻對細(xì)菌引起的白葉枯病的抗性^[52]。在研究水稻病毒脅迫方面，水稻被黑條矮縮病毒（rice black-streaked dwarf virus，RBSDV）侵染后，會(huì)顯著誘導(dǎo)受體類蛋白OsRLP1的表達(dá)。通過對T-DNA突變體、過表達(dá)轉(zhuǎn)基因以及敲除突變體接種病毒，發(fā)現(xiàn)OsRLP1在作物防御病毒侵染中發(fā)揮重要作用。進(jìn)一步研究表明，OsRLP1主要通過影響PTI相關(guān)基因的表達(dá)和MAPK的激活，參與病毒誘導(dǎo)的PTI反應(yīng)^[53]。玉米大斑病是由玉米大斑病菌（Setosphaeria turcica）引起的重要玉米病害，研究克隆玉米大斑病菌CWI-MAPK途徑中的一個(gè)MAPKKK基因，命名為StBCK1，通過試驗(yàn)分析發(fā)現(xiàn)玉米大斑病菌StBCK1基因調(diào)控病菌的致病性^[54]。另外，從玉米中分離出1個(gè)新的D組MAPK基因ZmMPK17，發(fā)現(xiàn)過表達(dá)ZmMPK17的植物對病毒病原體的抗性增強(qiáng)，致病相關(guān)基因的表達(dá)顯著增加，表明ZmMPK17可能參與SA介導(dǎo)的病原體防御信號通路^[55]。小麥專化型條形柄銹菌（Puccinia striiformis f. sp. tritici，Pst）利用毒力效應(yīng)物干擾寄主免疫，引起毀滅性的條銹病。Hasp98（Pst效應(yīng)因子）與小麥絲裂原活化蛋白激酶TaMAPK4相互作用，TaMAPK4是作物抗條銹病的正調(diào)節(jié)因子。另外，還證明了Hasp98抑制TaMAPK4的激酶活性，并且TaMAPK4的穩(wěn)定沉默損害了小麥對條銹菌的抗性。這也表明Hasp98作為一種毒力效應(yīng)因子干擾小麥MAPK信號通路，從而促進(jìn)條銹菌侵染^[56]。在馬鈴薯致病疫霉的情況下，研究了名為StMEK1-StMPK1/StWIPK（擬南芥AtMEK4/AtMEK5-AtMPK6/AtMPK3的直系同源物）的MAPK級聯(lián)，其在生物脅迫下有助于增強(qiáng)馬鈴薯中的免疫性^[57]。StMKK1的馬鈴薯負(fù)性免疫調(diào)節(jié)因子也被致病疫霉RXLR效應(yīng)子穩(wěn)定和靶向^[58]。另外，StMKK1通過負(fù)調(diào)控PTI（PAMP-triggered immunity）反應(yīng)以及水楊酸（SA）信號通路，降低馬鈴薯對致病疫霉（Phytophthora infestans）和青枯假單胞桿菌（Ralstonia solanacearum）的抗性，提高馬鈴薯對灰霉菌（Botrytis cinerea）的抗性，從而在植物免疫中發(fā)揮雙重功能^[59]。同時(shí)，對馬鈴薯StMKK1的上游 MAPK蛋白進(jìn)行研究，結(jié)果表明，StMPK7與StMKK1之間存在著相互作用，并被StMKK1磷酸化，所以StMPK7是StMKK1的直接上游信號分子，而且StMPK7還對致病疫霉菌和寄生疫霉菌（P. parasitica）的抗性進(jìn)行正調(diào)控^[60]；同時(shí)，組成性激酶活性的StMPK7在本氏煙草葉片中過表達(dá)能夠觸發(fā)依賴于SGT1/RAR1基因的植物細(xì)胞死亡，而StMPK7引發(fā)的植物細(xì)胞死亡則可以被水楊酸羥化酶（NahG）完全抑制，這說明StMPK7可以通過對水楊酸信號途徑的影響來調(diào)節(jié)植物的免疫反應(yīng)^[60]。在馬鈴薯中也鑒定出3種MAPK：StMPK4、StMPK6和StMPK7/WRY33，它們是擬南芥屬M(fèi)APK AtMPK4、AtMPK5、AtMPK11和AtMPK12的直系同源物^[61]；同樣，活化的MPK3/MPK6隨后增強(qiáng)防御相關(guān)基因的表達(dá)，如編碼果糖激酶FRK1和轉(zhuǎn)錄因子WRKY22和WRKY29的基因，從而提高馬鈴薯對細(xì)菌和真菌的免疫力^[62]。在對馬鈴薯Y病毒的應(yīng)答中，StMKK6是受最強(qiáng)調(diào)控的基因，被一些轉(zhuǎn)錄因子如SIMK和SAMK激活。通過亞細(xì)胞定位研究發(fā)現(xiàn)，StMKK6在馬鈴薯防御反應(yīng)中的參與被證實(shí)^[63]。在棉花中，GhMAP3K65通過SA/JA/ET和ROS信號通路響應(yīng)病原體感染。GhMAP3K65基因沉默可增強(qiáng)棉花對青枯假單胞桿菌的抗性。相反，GhMAP3K65的過表達(dá)增強(qiáng)了對青枯假單胞桿菌的易感性^[64]。又有研究利用病毒介導(dǎo)的基因沉默（VIGS）技術(shù)，分別獲得轉(zhuǎn)基因植株GhMKK4、GhMPK20、GhWRKY40，并通過酵母雙雜交、免疫共沉淀等方法驗(yàn)證三者之間的互作關(guān)系；隨后，在煙草中過表達(dá)GhMKK4、MPK20、GhWRKY40，發(fā)現(xiàn)其對枯萎病高度敏感，證明GhMKK4、MPK20、WRKY40對枯萎病抗性具有負(fù)向調(diào)節(jié)作用^[65]。

2.3 園藝作物

有研究在易感蘋果品種Gala中發(fā)現(xiàn)了由果生炭疽菌（Colletotrichum fructicola）感染顯著誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄因子MdWRKY17，過表達(dá)MdWRKY17轉(zhuǎn)基因Gala表現(xiàn)出對炭疽菌的易感性增強(qiáng)，MdMPK3直接與MdWRKY17相互作用并磷酸化，這說明MAPK在調(diào)節(jié)蘋果病原菌防御中有著重要作用^[66]。在葡萄中，由生物營養(yǎng)型子囊菌引起的白粉病對葡萄樹生長、漿果品質(zhì)和葡萄產(chǎn)量具有不利影響^[67]。葡萄在受到白粉菌（Erysiphe necator Schw）侵染時(shí)，導(dǎo)致大多數(shù)MAPKKK基因（VviMAPKKK46、VviMAPKKK50、VviMAPKKK31、VviMAPKKK32、VviMAPKKK39、VviMAPKKK38和VviMAPKKK34）上調(diào)表達(dá)，尤其是VviMAPKKK50顯示出最高表達(dá)量。一些MAPKKK基因（VviMAPKKK4、VviMAPKKK54和VviMAPKKK51）由于白粉病病菌感染而顯著下調(diào)，尤其是VviMAPKKK54^[68]；導(dǎo)致VvMAPK5和VvMAPK6基因下調(diào)表達(dá)，VvMAPK1和VvMAPK10在被侵染12、48 h后上調(diào)表達(dá)，VvMAPK9基因的表達(dá)量還隨著被侵染時(shí)間而提高^[69]。此外，有研究發(fā)現(xiàn)，VdMAPK7基因受尖孢炭疽菌（Colletotrichum acutatum）侵染后，其表達(dá)量呈遞增趨勢，表明VdMAPK7基因過表達(dá)能提高番茄對尖孢炭疽菌的抗性^[70]。人們在研究香蕉抗病原菌時(shí)，從香蕉根中克隆了6個(gè)香蕉MAPK基因（MaMAPK1、MaMAPK2、MaMAPK3、MaMAPK4、MaMAPK5和MaMAPK6），經(jīng)激素誘導(dǎo)MaMAPKs后，發(fā)現(xiàn)MaMAPK1、MaMAPK2、MaMAPK3和MaMAPK6基因在接種尖孢鐮刀菌4號生理小種（Fusarium Oxysporum f. sp cubense Tropical Race 4，F(xiàn)ocTR4）后，在抗性品種中的表達(dá)顯著上調(diào)，表明這些基因可能參與了香蕉對FocTR4的抗性，MaMAPKs可能在香蕉對FocTR4感染的抗性中發(fā)揮了重要作用^[71]。梨在受到鏈格孢菌（Alternaria alternate）侵染時(shí)，發(fā)現(xiàn)大多數(shù)MAPKKK基因（PbrMAPKKK12、PbrMAPKKK13、PbrMAPKKK53、PbrMAPKKK60、PbrMAPKKK65、PbrMAPKKK82、PbrMAPKKK83和PbrMAPKKK96）與黑斑病抗性相關(guān)。另外一些MAPKKK基因（PbrMAPKKK3、PbrMAPKKK9、PbrMAPKKK11、PbrMAPKKK34、PbrMAPKKK80、PbrMAPKKK81、PbrMAPKKK99和PbrMAPKKK100）與黑斑病易感性相關(guān)，而PbrMAPKKK基因正響應(yīng)梨對黑斑病的抗性生命過程。此外，病毒誘導(dǎo)的基因沉默（VIGS）表明PbrMAPKKK82基因增強(qiáng)了對梨黑斑病的抗性^[72]。另外，也有研究特別證實(shí)了MAPK信號通路中轉(zhuǎn)錄因子可能在青霉菌侵染梨果實(shí)中發(fā)揮重要作用，但是尚無具體的MAPK基因功能研究^[73]。在研究番茄抵抗生物脅迫時(shí)，人們發(fā)現(xiàn)番茄中的MAP3Kε可激活MEK2、創(chuàng)傷誘導(dǎo)蛋白激酶（WIPK）、水楊酸誘導(dǎo)蛋白激酶（SIPK）等下游因子，從而正向調(diào)節(jié)與作物免疫相關(guān)的細(xì)胞死亡，增強(qiáng)作物免疫力。MAP3Kε基因的敲除，降低了番茄對野油菜黃單胞菌（Xanthomonas campestris）和丁香假單胞菌（Pseudomonas syringae）的抗性。與MAP3Kε相似，MAP3Kα也屬于MEKK亞家族，它是過敏反應(yīng)和對丁香假單胞菌抗性所必需的。MAP3Kα和MAP3Kε均通過激活MEK2-WIPK/SIPK來調(diào)控細(xì)胞死亡^[74-76]。研究表明，SlMPK1、SlMPK2和SlMPK3通過調(diào)節(jié)番茄茉莉酸的合成和茉莉酸依賴的防御基因表達(dá)，在系統(tǒng)素介導(dǎo)的番茄對昆蟲取食的應(yīng)答中發(fā)揮重要作用^[77]。SlMAPKKK通過介導(dǎo)SlMAPKKK-MEK2-WIPK/SIPK級聯(lián)反應(yīng)，參與過敏反應(yīng)（HR）誘導(dǎo)的番茄細(xì)胞死亡和對革蘭氏陰性細(xì)菌（Gram-negative bacteria）病原體的抗病性。SlMAPKKK的沉默降低了番茄對野油菜黃單胞菌和丁香假單胞菌（Pseudomonas syringae）菌株，導(dǎo)致疾病癥狀的出現(xiàn)和細(xì)菌生長的增強(qiáng)^[76]。研究發(fā)現(xiàn)，MPK7在辣椒中參與ROS解毒、孢囊萌發(fā)、有性卵孢子產(chǎn)生和大豆疫霉菌（Phytophthora sojae）感染^[78]。應(yīng)激激活的MAPK、SAK1相對表達(dá)隨著自身DNA的應(yīng)用而增加，但MPK7沒有。SAK1相對表達(dá)的增加表明自身DNA介導(dǎo)的信號影響該MAPK。SAK1參與游動(dòng)孢子的發(fā)育并且是疫霉菌的致病性所必需的。由此可以預(yù)測MPK7的類似組成型表達(dá)在辣椒疫霉菌（Phytophthora capsici）中^[79]。黃瓜中木霉誘導(dǎo)的MAPK參與真菌防御反應(yīng)^[80]。此外，使用qRT-PCR分析來檢查CsMAPK基因響應(yīng)于古巴疫霉菌（Phytophthora cubana）的表達(dá)水平。結(jié)果表明，所有檢測的CsMAPKs在古巴疫霉菌處理后均下調(diào)，并且CsMAPKKs的表達(dá)水平在古巴疫霉菌處理后不規(guī)則地增加或減小^[32]。在研究茄子青枯病時(shí)，發(fā)現(xiàn)SmTCP7a正向調(diào)節(jié)由青枯菌引起的青枯病。本研究涉及苯丙素生物合成、MAPK信號通路、作物激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和作物病原體之間的相互作用，并且MAPK信號通路在茄子抵抗青枯假單胞桿菌侵染時(shí)起到重要作用^[81]。有研究對白菜進(jìn)行了生理、生化和轉(zhuǎn)錄組學(xué)分析，發(fā)現(xiàn)大麗輪枝孢激活蛋白（Verticillium dahliae Aspf2-like protein，簡稱VDAL）侵染核盤菌（Sclerotinia sclerotiorum）的抗性作物時(shí)，VDAL處理的葉片基因差異性表達(dá)，這些都是MAPK信號通路、作物激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和作物病原體相互作用，并且與作物免疫相關(guān)，表明VDAL具有增強(qiáng)白菜作物抗真菌性的巨大潛力^[82]。

3 展望

生物脅迫是大田作物和園藝作物生長發(fā)育的主要障礙。MAPK級聯(lián)反應(yīng)通過磷酸化和去磷酸化增強(qiáng)和傳遞多種應(yīng)激信號給下游的應(yīng)答因子，引起一系列應(yīng)激反應(yīng)。為了提高作物的生物脅迫耐受性，基因工程技術(shù)提供了各種應(yīng)用^[83]；MAPK級聯(lián)及其作用機(jī)制至關(guān)重要。

大量的MAPKs基因已被用于研究不同的生物脅迫。有很多試驗(yàn)盡管已在其他作物如玉米、葡萄、馬鈴薯、水稻、番茄中，進(jìn)行了多種MAPKs基因研究，但很多僅研究了一些基因，這些基因需要鑒定和分析它們在各種生物脅迫條件下的功能仍需進(jìn)一步研究。在不久的將來，轉(zhuǎn)錄組學(xué)、蛋白質(zhì)組學(xué)、代謝組學(xué)、生物信息學(xué)、基因沉默、基因編輯、microRNA技術(shù)、基因突變、DNA測序等先進(jìn)方法被用于調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的功能分析，可通過在作物中鑒定更多的MAPKs基因來控制生物脅迫響應(yīng)。此外，利用這些先進(jìn)的方法可以進(jìn)一步對MAPKs進(jìn)行鑒定和功能分析，獲得MAPKs突變體和基因工程基因家族，并將其轉(zhuǎn)化到作物中，使其耐受生物脅迫，從而提高大田作物與園藝作物的產(chǎn)量和品質(zhì)。

參考文獻(xiàn)：

[1]陳永快，王 濤，廖水蘭，等. 逆境及生長調(diào)節(jié)劑對作物抗逆性的影響綜述[J]. 江蘇農(nóng)業(yè)科學(xué)，2019，47（23）：68-72.

[2]劉長英. 桑樹G蛋白信號基因的鑒定與非生物脅迫調(diào)控分子機(jī)理研究[D]. 重慶：西南大學(xué)，2018：19-29.

[3]朱曉果. 小麥條銹菌MAPK信號通路介導(dǎo)的致病機(jī)理及其在抗銹育種中的應(yīng)用[D]. 楊凌：西北農(nóng)林科技大學(xué)，2017：16-29.

[4]陳 亮，侯歲穩(wěn). 植物氣孔發(fā)育的分子遺傳調(diào)控[J]. 中國科學(xué)（生命科學(xué)），2017，47（8）：798-807.

[5]Zhao F Y，Hu F，Zhang S Y，et al. MAPKs regulate root growth by influencing auxin signaling and cell cycle-related gene expression in cadmium-stressed rice[J]. Environmental Science and Pollution Research，2013，20（8）：5449-5460.

[6]許 燕. OsMPK4在早期胚胎形成中的功能及水稻MAPK功能獲得型系統(tǒng)構(gòu)建[D]. 杭州：浙江大學(xué)，2020：13-30.

[7]單鴻軒，付 暢. 逆境脅迫下植物MAPK級聯(lián)反應(yīng)途徑研究新進(jìn)展[J]. 核農(nóng)學(xué)報(bào)，2017，31（4）：680-688.

[8]Lee H K，Cho S K，Son O，et al. Drought stress-induced Rma1H1，a RING membrane-anchor E3 ubiquitin ligase homolog，regulates aquaporin levels via ubiquitination in transgenic Arabidopsis plants[J]. The Plant Cell，2009，21（2）：622-641.

[9]郝麗芬，燕孟嬌，房永雨，等. 黑脛病菌侵染過程中油菜響應(yīng)基因的表達(dá)分析[J]. 西北植物學(xué)報(bào)，2021，41（2）：197-211.

[10]劉亞菲，張 帆，梁衛(wèi)紅. 水稻MAPK級聯(lián)的功能和作用機(jī)制[J]. 中國生物化學(xué)與分子生物學(xué)報(bào)，2021，37（12）：1569-1576.

[11]Cristina M，Petersen M，Mundy J.Mitogen-activated protein kinase signaling in plants[J]. Annual Review of Plant Biology，2010，61：621-649.

[12]張文宣，梁曉梅，戴 成，等. 利用CRISPR/Cas9技術(shù)突變BnaMPK6基因降低甘藍(lán)型油菜的耐鹽性[J]. 作物學(xué)報(bào)，2023，49（2）：321-331.

[13]張振才，梁 燕，李 翠. 植物MAPK級聯(lián)途徑及其功能研究進(jìn)展[J]. 西北農(nóng)林科技大學(xué)學(xué)報(bào)（自然科學(xué)版），2014，42（4）：207-214.

[14]Xie C，Yang L，Gai Y P.MAPKKKs in plants：multidimensional regulators of plant growth and stress responses[J]. International Journal of Molecular Sciences，2023，24（4）：4117.

[15]Zhou H Y，Ren S Y，Han Y F，et al. Identification and analysis of mitogen-activated protein kinase （MAPK） cascades in Fragaria vesca[J]. International Journal of Molecular Sciences，2017，18（8）：1766.

[16]de Zelicourt A，Colcombet J，Hirt H.The role of MAPK modules and ABA during abiotic stress signaling[J]. Trends in Plant Science，2016，21（8）：677-685.

[17]Zhou M Y，Zhao B B，Li H S，et al. Comprehensive analysis of MAPK cascade genes in sorghum （Sorghum bicolor L.） reveals SbMPK14 as a potential target for drought sensitivity regulation[J]. Genomics，2022，114（2）：110311.

[18]Salisu B S. 陸地棉非生物脅迫相關(guān)MAPK基因的功能分析[D]. 北京：中國農(nóng)業(yè)科學(xué)院，2021：19-23.

[19]濮 雪，王凱彤，張 寧，等. 馬鈴薯StMAPKK4基因表達(dá)分析及互作蛋白篩選與鑒定[J]. 作物學(xué)報(bào)，2023，49（1）：36-45.

[20]Colcombet J，Hirt H. Arabidopsis MAPKs：a complex signalling network involved in multiple biological processes[J]. Biochemical Journal，2008，413（2）：217-226.

[21]Rohila J S，Yang Y N. Rice mitogen-activated protein kinase gene family and its role in biotic and abiotic stress response[J]. Journal of Integrative Plant Biology，2007，49（6）：751-759.

[22]周秒依，任 雯，趙冰兵，等. 植物MAPK級聯(lián)途徑應(yīng)答的非生物脅迫研究進(jìn)展[J]. 中國農(nóng)業(yè)科技導(dǎo)報(bào)，2020，22（2）：22-29.

[23]Wang M，Yue H，F(xiàn)eng K W，et al. Genome-wide identification，phylogeny and expressional profiles of mitogen activated protein kinase kinase kinase （MAPKKK） gene family in bread wheat （Triticum aestivum L.）[J]. BMC Genomics，2016，17（1）：668.

[24]Zhan H S，Yue H，Zhao X，et al. Genome-wide identification and analysis of MAPK and MAPKK gene families in bread wheat （Triticum aestivum L.）[J]. Genes，2017，8（10）：284.

[25]Iftikhar H，Naveed N，Virk N，et al. In silico analysis reveals widespread presence of three gene families，MAPK，MAPKK and MAPKKK，of the MAPK cascade from crop plants of Solanaceae in comparison to the distantly-related syntenic species from Rubiaceae，coffee[J]. Peer J，2017，5：e3255.

[26]Yin Z J，Zhu W D，Zhang X P，et al. Molecular characterization，expression and interaction of MAPK，MAPKK and MAPKKK genes in upland cotton[J]. Genomics，2021，113（1）：1071-1086.

[27]Sun M H，Xu Y，Huang J G，et al. Global identification，classification，and expression analysis of MAPKKK genes：functional characterization of MdRaf5 reveals evolution and drought-responsive profile in apple[J]. Scientific Reports，2017，7：13511.

[28]akr B，Klkaya O.Mitogen-activated protein kinase cascades in Vitis vinifera[J]. Frontiers in Plant Science，2015，6：556.

[29]Wang L Z，Hu W，Tie W W，et al. The MAPKKK and MAPKK gene families in banana：identification，phylogeny and expression during development，ripening and abiotic stress[J]. Scientific Reports，2017，7：1159.

[30]Liang Q，Lin X J，Liu J H，et al. Genome-wide identification of MAPKK and MAPKKK gene family members and transcriptional profiling analysis during bud dormancy in pear （Pyrus×bretschneideri）[J]. Plants，2022，11（13）：1731.

[31]Kong F L，Wang J，Cheng L，et al. Genome-wide analysis of the mitogen-activated protein kinase gene family in Solanum lycopersicum[J]. Gene，2012，499（1）：108-120.

[32]Wang J，Pan C T，Wang Y，et al. Genome-wide identification of MAPK，MAPKK，and MAPKKK gene families and transcriptional profiling analysis during development and stress response in cucumber[J]. BMC Genomics，2015，16（1）：386.

[33]Wu P，Wang W L，Li Y，et al. Divergent evolutionary patterns of the MAPK cascade genes in Brassica rapa and plant phylogenetics[J]. Horticulture Research，2017，4：17079.

[34]李 娜. 條斑紫菜PyMAPK2/3在逆境脅迫下的表達(dá)分析及MAPKKK基因家族的特性解析[D]. 青島：中國海洋大學(xué)，2018：6-27.

[35]許機(jī)分，陳泓妃，王 娜，等. 真菌Hog1 MAPK信號通路研究進(jìn)展[J]. 生物技術(shù)通報(bào)，2022，38（11）：32-40.

[36]李子正，隋魯鵬，張蕾蕾，等. 植物內(nèi)生昆蟲病原真菌在病蟲害防治中的研究進(jìn)展[J]. 中國植保導(dǎo)刊，2022，42（12）：18-28.

[37]周 琪，付 暢. 植物MAPK基因及其在逆境脅迫下的作用[J]. 黑龍江農(nóng)業(yè)科學(xué)，2015（5）：149-152.

[38]柯晶晶. 青枯菌果膠外切酶PehC介導(dǎo)的番茄免疫與應(yīng)用潛能[D]. 武漢：華中農(nóng)業(yè)大學(xué)，2022：1-28.

[39]錢恒偉，遲夢宇，趙 穎，等. 稻瘟菌Rac1蛋白的原核表達(dá)與純化[J]. 青島農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào)（自然科學(xué)版），2017，34（2）：126-132.

[40]Asai T，Tena G，Plotnikova J，et al. MAP kinase signalling cascade in Arabidopsis innate immunity[J]. Nature，2002，415（6875）：977-983.

[41]Kong Q，Qu N，Gao M，et al. The MEKK1-MKK1/MKK2-MPK4 kinase cascade negatively regulates immunity mediated by a mitogen-activated protein kinase kinase kinase in Arabidopsis[J]. Plant Cell，2012，24（5），2225-2236.

[41]Kong Q，Qu N，Gao M H，et al. The MEKK1-MKK1/MKK2-MPK4 kinase cascade negatively regulates immunity mediated by a mitogen-activated protein kinase kinase kinase in Arabidopsis[J]. The Plant Cell，2012，24（5）：2225-2236.

[42]Zhao C Z，Nie H Z，Shen Q J，et al. EDR1 physically interacts with MKK4/MKK5 and negatively regulates a MAP kinase cascade to modulate plant innate immunity[J]. PLoS Genetics，2014，10（5）：e1004389.

[43]Wang X Y，Meng H C，Tang Y X，et al. Phosphorylation of an ethylene response factor by MPK3/MPK6 mediates negative feedback regulation of pathogen-induced ethylene biosynthesis in Arabidopsis[J]. Journal of Genetics and Genomics，2022，49（8）：810-822.

[44]Sun T J，Nitta Y，Zhang Q，et al. Antagonistic interactions between two MAP kinase cascades in plant development and immune signaling[J]. EMBO Reports，2018，19（7）：e45324.

[45]Xu J，Meng J，Meng X Z，et al. Pathogen-responsive MPK3 and MPK6 reprogram the biosynthesis of indole glucosinolates and their derivatives in Arabidopsis immunity[J]. The Plant Cell，2016，28（5）：1144-1162.

[46]Su J B，Zhang M M，Zhang L，et al. Regulation of stomatal immunity by interdependent functions of a pathogen-responsive MPK3/MPK6 cascade and abscisic acid[J]. The Plant Cell，2017，29（3）：526-542.

[47]Bi G Z，Zhou Z Y，Wang W B，et al. Receptor-like cytoplasmic kinases directly link diverse pattern recognition receptors to the activation of mitogen-activated protein kinase cascades in Arabidopsis[J]. The Plant Cell，2018，30（7）：1543-1561.

[48]Yin Z Y，F(xiàn)eng W Z，Chen C，et al. Shedding light on autophagy coordinating with cell wall integrity signaling to govern pathogenicity of Magnaporthe oryzae[J]. Autophagy，2020，16（5）：900-916.

[49]Jalmi S K，Sinha A K.Functional involvement of a mitogen activated protein kinase module，OsMKK3-OsMPK7-OsWRK30 in mediating resistance against Xanthomonas oryzae in rice[J]. Scientific Reports，2016，6：37974.

[50]Ma H G，Chen J E，Zhang Z Z，et al. MAPK kinase 10.2 promotes disease resistance and drought tolerance by activating different MAPKs in rice[J]. The Plant Journal，2017，92（4）：557-570.

[51]Shen X L，Liu H B，Yuan B，et al. OsEDR1 negatively regulates rice bacterial resistance via activation of ethylene biosynthesis[J]. Plant，Cell & Environment，2011，34（2）：179-191.

[52]Chen J，Wang L H，Yang Z Y，et al. The rice raf-like MAPKKK OsILA1 confers broad-spectrum resistance to bacterial blight by suppressing the OsMAPKK4-OsMAPK6 cascade[J]. Journal of Integrative Plant Biology，2021，63（10）：1815-1842.

[53]Zhang H H，Chen C H，Li L L，et al. A rice LRR receptor-like protein associates with its adaptor kinase OsSOBIR1 to mediate plant immunity against viral infection[J]. Plant Biotechnology Journal，2021，19（11）：2319-2332.

[54]王梅娟. 玉米大斑病菌CWI-MAPK級聯(lián)途徑中StBCK1基因功能的研究[D]. 保定：河北農(nóng)業(yè)大學(xué)，2012：10-13.

[55]Pan J W，Zhang M Y，Kong X P，et al. ZmMPK17，a novel maize group D MAP kinase gene，is involved in multiple stress responses[J]. Planta，2012，235（4）：661-676.

[56]Wei J P，Wang X D，Hu Z Y，et al. The Puccinia striiformis effector Hasp98 facilitates pathogenicity by blocking the kinase activity of wheat TaMAPK4[J]. Journal of Integrative Plant Biology，2023，65（1）：249-264.

[57]Yamamizo C，Kuchimura K，Kobayashi A，et al. Rewiring mitogen-activated protein kinase cascade by positive feedback confers potato blight resistance[J]. Plant Physiology，2006，140（2）：681-692.

[58]Du Y，Chen X K，Guo Y L，et al. Phytophthora infestans RXLR effector PITG20303 targets a potato MKK1 protein to suppress plant immunity[J]. The New Phytologist，2021，229（1）：501-515.

[59]Chen X K，Wang W B，Cai P P，et al. The role of the MAP kinase-kinase protein StMKK1 in potato immunity to different pathogens[J]. Horticulture Research，2021，8：117.

[60]Zhang H X，Li F F，Li Z Z，et al. Potato StMPK7 is a downstream component of StMKK1 and promotes resistance to the oomycete pathogen Phytophthora infestans[J]. Molecular Plant Pathology，2021，22（6）：644-657.

[61]Virk N，Liu B，Zhang H J，et al. Tomato SlMPK4 is required for resistance against Botrytis cinerea and tolerance to drought stress[J]. Acta Physiologiae Plantarum，2013，35（4）：1211-1221.

[62]劉 杰. 馬鈴薯種質(zhì)資源的晚疫病抗性評價(jià)及轉(zhuǎn)錄組分析[D]. 呼和浩特：內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學(xué)，2019：1-15.

[63]Majeed Y，Zhu X，Zhang N，et al. Functional analysis of mitogen-activated protein kinases （MAPKs） in potato under biotic and abiotic stress[J]. Molecular Breeding，2022，42（6）：31.

[64]Zhai N，Jia H H，Liu D D，et al. GhMAP3K65，a cotton raf-like MAP3K gene，enhances susceptibility to pathogen infection and heat stress by negatively modulating growth and development in transgenic Nicotiana benthamiana[J]. International Journal of Molecular Sciences，2017，18（11）：2462.

[65]Wang C，He X W，Li Y Z，et al. The cotton MAPK kinase GhMPK20 negatively regulates resistance to Fusarium oxysporum by mediating the MKK4-MPK20-WRKY40 cascade[J]. Molecular Plant Pathology，2018，19（7）：1624-1638.

[66]Shan D Q，Wang C Y，Zheng X D，et al. MKK4-MPK3-WRKY17-mediated salicylic acid degradation increases susceptibility to Glomerella leaf spot in apple[J]. Plant Physiology，2021，186（2）：1202-1219.

[67]鄭 婷. 葡萄傷流期樹液成分鑒定及其抗病功能研究[D]. 南京：南京農(nóng)業(yè)大學(xué)，2019：15-31.

[68]Wang G，Lovato A，Polverari A，et al. Genome-wide identification and analysis of mitogen activated protein kinase kinase kinase gene family in grapevine （Vitis vinifera）[J]. BMC Plant Biology，2014，14：219.

[69]王 剛. 葡萄MAPK類基因家族的鑒定、表達(dá)分析及部分基因的功能驗(yàn)證[D]. 南京：南京農(nóng)業(yè)大學(xué)，2014：65-115.

[70]雷 龑，陳 婷，劉鑫銘，等. 刺葡萄VdMAPK7參與炭疽病脅迫響應(yīng)的功能分析[J]. 果樹學(xué)報(bào)，2022，39（11）：2036-2045.

[71]Wang Z，Jia C H，Li J P，et al. Identification of six mitogen-activated protein kinase （MAPK） genes in banana （Musa acuminata L. AAA group，cv.Cavendish） under infection of Fusarium Oxysporum f.sp cubense Tropical Race 4[J]. Acta Physiologiae Plantarum，2015，37（6）：115.

[72]Zhang Z，Jia L T，Chen Q M，et al. Genome-wide identification of the mitogen-activated protein kinase kinase kinase （MAPKKK） in pear （Pyrus bretschneideri） and their functional analysis in response to black spot[J]. Planta，2023，257（1）：5.

[73]Zhao L N，Shu Y L，Quan S H，et al. Screening and regulation mechanism of key transcription factors of Penicillium expansum infecting postharvest pears by ATAC-seq analysis[J]. Foods，2022，11（23）：3855.

[74]Xu Y，Shang K J，Wang C C，et al. WIPK-NtLTP4 pathway confers resistance to Ralstonia solanacearum in tobacco[J]. Plant Cell Reports，2022，41（1）：249-261.

[75]Tajti J，Németh E，Glatz G，et al. Pattern of changes in salicylic? acid- induced protein kinase （SIPK） gene expression and salicylic acid accumulation in wheat under cadmium exposure[J]. Plant Biology，2019，21（6）：1176-1180.

[76]Melech-Bonfil S，Sessa G.Tomato MAPKKKε is a positive regulator of cell-death signaling networks associated with plant immunity[J]. The Plant Journal，2010，64（3）：379-391.

[77]Kandoth P K，Ranf S，Pancholi S S，et al. Tomato MAPKs LeMPK1，LeMPK2，and LeMPK3 function in the systemin-mediated defense response against herbivorous insects[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America，2007，104（29）：12205-12210.

[78]Gao J，Cao M N，Ye W W，et al. PsMPK7，a stress-associated mitogen-activated protein kinase （MAPK） in Phytophthora sojae，is required for stress tolerance，reactive oxygenated species detoxification，cyst germination，sexual reproduction and infection of soybean[J]. Molecular Plant Pathology，2015，16（1）：61-70.

[79]Ferrusquía-Jiménez N I，Serrano-Jamaica L M，Martínez-Camacho J E，et al. Extracellular self-DNA plays a role as a damage-associated molecular pattern （DAMP） delaying zoospore germination rate and inducing stress-related responses in Phytophthora capsici[J]. Plant Pathology，2022，71（5）：1066-1075.

[80]王淑霞. 木霉誘導(dǎo)黃瓜對灰霉病的系統(tǒng)抗性及其機(jī)理研究[D]. 石家莊：河北師范大學(xué)，2012：11-53.

[81]Xiao X O，Lin W Q，F(xiàn)eng E Y，et al. Genome-wide identification of binding sites for SmTCP7a transcription factors of eggplant during bacterial wilt resistance by ChIP-seq[J]. International Journal of Molecular Sciences，2022，23（12）：6844.

[82]Jiang S F，Zheng W W，Li Z W，et al. Enhanced resistance to Sclerotinia sclerotiorum in Brassica rapa by activating host immunity through exogenous Verticillium dahliae Aspf2-like protein （VDAL） treatment[J]. International Journal of Molecular Sciences，2022，23（22）：13958.

[83]崔 雯，白雪松，王 建，等. 脫落酸調(diào)控與植物抗病相關(guān)次生代謝產(chǎn)物生物合成的研究進(jìn)展[J]. 植物醫(yī)學(xué)，2022，1（6）：1-11.