高舒桐，王思銘，張 翔，沈 丹，盧志興＊，陳又清

(1.中國(guó)林業(yè)科學(xué)研究院高原林業(yè)研究所，云南 昆明 650224；2.國(guó)家林業(yè)和草原局資源昆蟲培育與利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，云南 昆明650224；3.南京林業(yè)大學(xué)，江蘇 南京 210037；4.云南林業(yè)職業(yè)技術(shù)學(xué)院，云南 昆明 650051；5.西南林業(yè)大學(xué)，云南 昆明 650224)

紅火蟻（Solenopsis invictaBuren）原產(chǎn)南美洲[1]，是世界上百種危險(xiǎn)入侵生物之一[2-3]。由于其主動(dòng)攻擊性、高繁殖力、強(qiáng)競(jìng)爭(zhēng)力、廣食性、高破壞性的特點(diǎn)，對(duì)人體健康和公共設(shè)施設(shè)備及生態(tài)環(huán)境造成危害[4-7]。隨著全球運(yùn)輸網(wǎng)絡(luò)的建立和貿(mào)易往來(lái)的加速，地理屏障對(duì)紅火蟻的阻隔作用越來(lái)越小。在人類活動(dòng)參與下，阻止紅火蟻擴(kuò)散變得十分困難[8-9]。目前紅火蟻已廣泛入侵全球多個(gè)國(guó)家地區(qū)[4,9-10]。大量研究表明，紅火蟻入侵會(huì)對(duì)本地生物多樣性產(chǎn)生威脅，導(dǎo)致本地物種多樣性喪失[6,11-14]，甚至?xí)茐纳鷳B(tài)系統(tǒng)過程[14-15]。紅火蟻入侵不同生境后，通過干擾、資源競(jìng)爭(zhēng)等顯著降低區(qū)域內(nèi)螞蟻群落多樣性[16-24]。

溫度是紅火蟻覓食活動(dòng)的重要影響因子[25]，溫度和降水決定紅火蟻分布格局和能否成功入侵[26]。相比本地螞蟻，紅火蟻具有極強(qiáng)的溫度適應(yīng)能力[27-28]，對(duì)惡劣環(huán)境脅迫具有極高的耐受性[27,29-30]，并且它們?cè)谑苋祟惛脑旎蚋蓴_的生境中能夠快速定殖和發(fā)展，可以實(shí)現(xiàn)較大的種群規(guī)模[25]。隨著紅火蟻進(jìn)一步擴(kuò)散和適應(yīng)，其入侵并適應(yīng)的生境類型更加多樣化[31]。然而，在紅火蟻發(fā)生次適宜區(qū)，相關(guān)研究還較少，其生物學(xué)特性、入侵機(jī)制、與本地螞蟻群落的關(guān)系等是否會(huì)發(fā)生改變等應(yīng)加強(qiáng)研究和探索。

云南省于2013 年報(bào)道有紅火蟻入侵，隨后在10 余個(gè)州（市）發(fā)現(xiàn)紅火蟻疫情，并且呈現(xiàn)加重趨勢(shì)，對(duì)當(dāng)?shù)厣锒鄻有?、人民生產(chǎn)生活以及公眾健康造成了嚴(yán)重影響[32-33]。目前昆明市盤龍區(qū)、官渡區(qū)、五華區(qū)、西山區(qū)和呈貢區(qū)均有紅火蟻發(fā)生，呈貢區(qū)的發(fā)生程度較重，多發(fā)生于城市綠地、人工林和撂荒地等生境，通過定期開展藥劑防治，紅火蟻發(fā)生發(fā)展處于可控狀態(tài)。昆明地處滇中高原，經(jīng)模型預(yù)測(cè)屬于紅火蟻中低度適生區(qū)，可能不適宜紅火蟻長(zhǎng)期生存繁殖[34-35]。然而，自發(fā)現(xiàn)紅火蟻近十年來(lái)，紅火蟻在本地區(qū)發(fā)生較為頻繁，紅火蟻顯然對(duì)昆明地區(qū)生態(tài)環(huán)境產(chǎn)生了一定的適應(yīng)性。例如，昆明地區(qū)紅火蟻的活動(dòng)盛期為6 至11 月，與廣東吳川地區(qū)（盛期為5—6 月和10—11 月）有一定差異[33]。與起源地相比，昆明地區(qū)氣溫相對(duì)偏低，紅火蟻在溫度適宜的季節(jié)能夠有一定程度發(fā)展，但種群發(fā)展總體處于較低水平，種群存在較大波動(dòng)[32]。在此背景下，昆明地區(qū)作為紅火蟻的次適宜區(qū)，紅火蟻入侵及其適應(yīng)過程對(duì)本地螞蟻造成的影響需要進(jìn)一步關(guān)注。本研究選取昆明兩地5 種生境類型調(diào)查螞蟻群落，比較不同生境中螞蟻群落多樣性、群落結(jié)構(gòu)差異，分析紅火蟻發(fā)生密度與本地螞蟻群落關(guān)系，探討2 個(gè)科學(xué)問題：1）次適宜區(qū)紅火蟻入侵是否對(duì)本地螞蟻群落產(chǎn)生影響，如何影響？2）次適宜區(qū)紅火蟻入侵對(duì)當(dāng)?shù)匚浵伻郝洚a(chǎn)生影響的機(jī)制是通過蟻巢密度實(shí)現(xiàn)還是種群數(shù)量實(shí)現(xiàn)？為昆明地區(qū)紅火蟻防控提供理論參考。

1 研究地概況

研究地位于云南省昆明市虹橋路（25°02′13.66″N，102°47'28.08" E，海拔1 995 m）和沙朗鄉(xiāng)（25°09′59.29″ N，102°40′45.76″ E，海拔2 035 m）兩地。該地區(qū)2019 年的年平均氣溫為15.6 ℃，年均降雨量850 mm，最冷月平均氣溫8.6 ℃，極端低溫-6.7 ℃[36]。在昆明市虹橋路和沙朗鄉(xiāng)發(fā)現(xiàn)紅火蟻發(fā)生，虹橋路紅火蟻發(fā)生地為廢棄工廠荒地及育苗地，場(chǎng)地為廢棄狀態(tài)，裸地覆蓋有草本層；沙朗鄉(xiāng)紅火蟻發(fā)生地為廢棄建筑用地，種植有綠化苗木，草本層不發(fā)達(dá)。兩地相對(duì)封閉，人為活動(dòng)相對(duì)較少，可排除人為干擾對(duì)螞蟻群落的影響。為了避免人工藥劑防治造成影響，所選擇的調(diào)查樣地調(diào)查前未開展過藥劑防治，經(jīng)與管理部門協(xié)商在調(diào)查期間未開展紅火蟻防治。

在上述兩個(gè)地點(diǎn)選取紅火蟻發(fā)生和未發(fā)生區(qū)域，選擇紅火蟻發(fā)生的常見生境類型調(diào)查螞蟻群落，每種類型選擇2 個(gè)重復(fù)樣地，所選取的調(diào)查樣地間距200 m 以上，調(diào)查樣地信息見表1。

表1 昆明市虹橋路和沙朗鄉(xiāng)螞蟻調(diào)查樣地信息Table 1 Information of ant sample sites in Hongqiao and Shalang of Kunming

2 材料與方法

2.1 螞蟻調(diào)查

分別于2021 年6 月和8 月，選擇晴朗天氣，采用陷阱法調(diào)查了各樣地的螞蟻群落，在每個(gè)調(diào)查樣地中設(shè)置5 × 3 網(wǎng)格狀分布的陷阱15 個(gè)，間距10 m（紅火蟻發(fā)生區(qū)要避開紅火蟻蟻巢），陷阱為口徑6 cm、高9 cm 的塑料杯。以50 mL 50%乙二醇作為陷阱溶液，設(shè)置48 h 后收集陷阱中的螞蟻帶回實(shí)驗(yàn)室鑒定。根據(jù)形態(tài)分類學(xué)將螞蟻鑒定到種，不能鑒定到種的，按形態(tài)種對(duì)待。

2.2 分析方法

（1）多樣性比較：使用物種豐富度、多度和優(yōu)勢(shì)度來(lái)度量不同樣地中螞蟻群落多樣性水平，使用軟件EstimateS 中的Chao-1 方法估算各樣地螞蟻群落物種豐富度水平，由于數(shù)據(jù)不滿足單因素方差分析要求，因此對(duì)不同樣地各多樣性指數(shù)進(jìn)行非參數(shù)檢驗(yàn)（Kruskal-Wallis 檢驗(yàn)）差異比較，并使用Games-Howell 方法進(jìn)行兩兩樣地間的多重比較并繪制箱線圖，上述檢驗(yàn)比較以及箱線圖繪制使用R 語(yǔ)言中的ggstatsplot 包進(jìn)行[37]。使用R 語(yǔ)言iNEXT 在線軟件包繪制基于個(gè)體數(shù)的物種稀疏和預(yù)測(cè)曲線（Rarefaction and Extrapolation curve，https://chao.shinyapps.io/iNEXTOnline/）。

（2）群落結(jié)構(gòu)相似性：使用軟件PRIMER v7 中的非度量多維標(biāo)度方法（Non-metricMultidimensional Scaling，nMDS）進(jìn)行不同樣地螞蟻群落結(jié)構(gòu)相似性排序，使用群落結(jié)構(gòu)相似性（ANOSIM）方法檢驗(yàn)群落結(jié)構(gòu)相似性差異的顯著程度。

（3）本地螞蟻與紅火蟻發(fā)生情況關(guān)系：使用R 語(yǔ)言中的ggstatsplot 包分別繪制蟻巢密度與紅火蟻多度、本地螞蟻多度、本地螞蟻物種豐富度關(guān)系散點(diǎn)圖以及紅火蟻多度與本地螞蟻物種豐富度、本地螞蟻多度關(guān)系散點(diǎn)圖，使用Pearson 相關(guān)分析方法分析兩兩間的關(guān)系。

3 結(jié)果與分析

3.1 不同生境螞蟻物種組成

5 種類型樣地的地表螞蟻群落基于個(gè)體數(shù)的物種稀疏和預(yù)測(cè)曲線如圖1。5 條曲線的實(shí)線部分代表的是實(shí)際上抽樣的個(gè)體總數(shù)以及物種總數(shù)，而虛線部分則代表的是對(duì)個(gè)體數(shù)和物種數(shù)的預(yù)測(cè)值，當(dāng)虛線部分趨于平緩時(shí)說(shuō)明抽樣比較充分，陰影部分表示置信區(qū)間。由圖可知，5 種類型生境抽樣曲線較為平緩，尾部虛線趨于平緩，表明5 種類型樣地的螞蟻群落抽樣較為充分。

圖1 不同棲境基于螞蟻個(gè)體數(shù)的物種稀疏和預(yù)測(cè)曲線Fig.1 Rarefaction and extrapolation curves of different habitats based on ant individuals

在昆明市虹橋路和沙朗鄉(xiāng)兩地先后2 次共采集螞蟻2 748 頭，隸屬于4 亞科19 屬34 種（形態(tài)種）。共采集紅火蟻1 920 頭，本地螞蟻828 頭。在桉樹林中采集到的紅火蟻個(gè)體數(shù)最多，占比為99.2%，僅采到1 種本地螞蟻，其次為荒地（HW中紅火蟻個(gè)體數(shù)占比94.2%，3 種本地螞蟻，LW中紅火蟻個(gè)體數(shù)占比90.7%，7 種本地螞蟻），在云南松次生林與荒地的交錯(cuò)區(qū)（以下簡(jiǎn)稱交錯(cuò)區(qū)）中采集到的紅火蟻個(gè)體數(shù)最少，占比為44.7%，15 種本地螞蟻。在云南松次生林中采集到本地螞蟻18 種，未采集到紅火蟻，本地螞蟻物種豐富度及多度最多（表2）。

表2 昆明市虹橋路和沙朗鄉(xiāng)不同生境螞蟻物種名錄及多度Table 2 Ant species and abundance of different habitats in Hongqiao and Shalang of Kunming

3.2 多樣性比較

5 種類型生境螞蟻群落物種豐富度和Chao-1估計(jì)值有顯著差異（物種豐富度：Kruskal-Wallis χ2= 15.63，P＜0.01；Chao-1估計(jì)值：Kruskal-Wallis χ2= 15.62，P＜0.01），其中，云南松次生林和交錯(cuò)區(qū)的螞蟻物種豐富度和Chao-1 估計(jì)值均顯著高于桉樹林（圖2a,b）。5 種類型樣地螞蟻群落多度無(wú)顯著差異（圖2c）。5 種類型樣地螞蟻群落的優(yōu)勢(shì)度有顯著差異（Kruskal-Wallis χ2= 16.79，P＜0.01），其中，桉樹林、高紅火蟻蟻巢密度荒地和低紅火蟻蟻巢密度荒地的螞蟻優(yōu)勢(shì)度顯著高于交錯(cuò)區(qū)（圖2d）。

圖2 不同類型樣地螞蟻群落多樣性指數(shù)比較箱線圖Fig.2 Boxplots of ant community diversity indices among different sites

3.3 群落結(jié)構(gòu)相似性比較

5 種類型生境的螞蟻群落結(jié)構(gòu)相似性有顯著差異（Global Test Sample statisticR=0.81，P＜0.01），云南松次生林的螞蟻群落結(jié)構(gòu)明顯不同于紅火蟻發(fā)生生境。在紅火蟻發(fā)生生境中，高密度紅火蟻發(fā)生樣地的螞蟻群落結(jié)構(gòu)與桉樹林相似；交錯(cuò)區(qū)的螞蟻群落結(jié)構(gòu)與高密度紅火蟻發(fā)生樣地和桉樹林不相似；低密度紅火蟻發(fā)生樣地的螞蟻群落結(jié)構(gòu)介于上述二者之間（圖3）。

圖3 不同生境螞蟻群落結(jié)構(gòu)非度量多維度排序Fig.3 nMDS ordination of ant community structure among different habitats

3.4 紅火蟻蟻巢密度與螞蟻物種多樣性的關(guān)系

紅火蟻蟻巢密度與紅火蟻多度、本地螞蟻多度和本地螞蟻物種豐富度均無(wú)顯著關(guān)聯(lián)。隨著紅火蟻蟻巢密度的增加，紅火蟻多度無(wú)顯著增加（圖4a）；隨著紅火蟻蟻巢密度的增加，本地螞蟻多度及物種豐富度未發(fā)生明顯變化（圖4b,c）。

圖4 紅火蟻蟻巢密度與螞蟻多度及物種豐富度線性回歸模型Fig.4 Liner regression models of density of S.invicta nest between ant abundance and species richness

3.5 紅火蟻多度與本地螞蟻物種豐富度及多度關(guān)系

隨著紅火蟻多度的增加，本地螞蟻物種豐富度呈顯著線性下降（t = -3.36，P＜0.01），二者為中等程度負(fù)相關(guān)（Pearson 相關(guān)系數(shù)=-0.67）（圖5a）；本地螞蟻多度隨著紅火蟻多度的增加呈顯著線性下降（t = -2.66，P＜0.05），二者也為中等程度負(fù)相關(guān)（Pearson 相關(guān)系數(shù)=-0.58）（圖5b）。

圖5 紅火蟻多度與本地螞蟻多度及物種豐富度線性回歸模型Fig.5 Liner regression models of S.invicta abundance between local ant abundance and species richness

4 討論

紅火蟻成功入侵后，迅速成為入侵地的優(yōu)勢(shì)類群，導(dǎo)致本地生物多樣性下降[6,13]，而對(duì)無(wú)脊椎動(dòng)物的影響可能更加深遠(yuǎn)，這些類群的變化可能產(chǎn)生級(jí)聯(lián)效應(yīng)而改變生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能[38]。在適宜紅火蟻生存的熱量充足的區(qū)域，紅火蟻入侵導(dǎo)致本地螞蟻多樣性水平顯著降低[18,21,39-40]，但這種影響程度還受到生境質(zhì)量的影響，未受干擾的生境中存在更多的本地物種與紅火蟻競(jìng)爭(zhēng)資源，捕食紅火蟻生殖蟻導(dǎo)致入侵失敗[41]，在入侵初期紅火蟻種群增長(zhǎng)較慢，但隨著入侵時(shí)間的增加而加快，數(shù)月內(nèi)可成為優(yōu)勢(shì)種，最終替代本地螞蟻[19]。與紅火蟻在適宜區(qū)短期內(nèi)嚴(yán)重影響本地螞蟻群落不同，本研究中，紅火蟻在次適宜區(qū)的入侵雖然也對(duì)本地螞蟻群落產(chǎn)生影響，但影響的程度相對(duì)偏弱，這種影響會(huì)隨著紅火蟻種群發(fā)展而進(jìn)一步增加。紅火蟻蟻巢密度高的生境中本地螞蟻物種豐富度明顯降低，桉樹林中僅采集到1 種本地螞蟻，在高密度紅火蟻蟻巢樣地中采集到本地螞蟻3 種，在低密度紅火蟻蟻巢樣地中采集到本地螞蟻7 種；在交錯(cuò)區(qū)采集到本地螞蟻15 種；有紅火蟻活動(dòng)的生境螞蟻群落結(jié)構(gòu)明顯不同于無(wú)紅火蟻活動(dòng)的生境。桉樹林中采集到的紅火蟻個(gè)體數(shù)最多，其次為荒地類型，高密度紅火蟻蟻巢樣地與低密度紅火蟻蟻巢樣地采集到的紅火蟻個(gè)體數(shù)相差不大，交錯(cuò)區(qū)采集到的紅火蟻個(gè)體數(shù)最少。在生境受到干擾的初期（如耕作或割草），紅火蟻種群數(shù)量先下降，在隨后的3～5 a 呈指數(shù)增長(zhǎng)[39,42]，同時(shí)，本地螞蟻在受干擾生境中的恢復(fù)能力要遠(yuǎn)遠(yuǎn)弱于紅火蟻，很難與紅火蟻抗衡[39,43]。本研究中的樣地紅火蟻入侵均超過3 a 以上，但這些生境中仍然有本地螞蟻共存，說(shuō)明紅火蟻在次適宜區(qū)的入侵性存在波動(dòng)。溫度和降雨量對(duì)于紅火蟻的分布起著重要的作用[26,35,44]，紅火蟻種群生長(zhǎng)的最適宜溫度是24～36 ℃之間，溫度低于24 ℃種群停止生長(zhǎng)[41]，極端低溫或高溫會(huì)嚴(yán)重限制種群的發(fā)展[45]，同時(shí)溫度決定著紅火蟻覓食活動(dòng)。地表溫度、螞蟻活動(dòng)時(shí)間、空間是決定紅火蟻影響本地螞蟻的重要因素[46-47]。

紅火蟻主要發(fā)生在開闊和經(jīng)常受到干擾的地區(qū)，很少選擇有喬木蔭蔽的生境。在有喬木蔭蔽的生境中與紅火蟻競(jìng)爭(zhēng)的螞蟻種類數(shù)也明顯較多[48]。本研究也得到了一致的結(jié)果，在無(wú)喬木的荒地中，本地螞蟻的物種豐富度顯著低于有喬灌木的交錯(cuò)區(qū)和云南松次生林。雖然紅火蟻對(duì)開放生境和蔭蔽生境的選擇偏好原因還較少被關(guān)注，但可能是因?yàn)橛袉棠臼a蔽生境中，紅火蟻的生殖蟻更容易被其他螞蟻捕食，或可能與昆明地區(qū)有喬木蔭蔽生境中，紅火蟻獲得的太陽(yáng)輻射熱量減少，地表空氣和土壤溫度偏低有關(guān)。在桉樹林中，與紅火蟻競(jìng)爭(zhēng)的本地螞蟻種類少，并且溫度適宜，紅火蟻外出活動(dòng)頻繁。在荒地中雖然紅火蟻蟻巢密度高，但晴朗天氣下，可能直射陽(yáng)光導(dǎo)致過高的地表氣溫和土壤溫度不利于紅火蟻外出覓食。

紅火蟻成功入侵的優(yōu)勢(shì)是在短期內(nèi)種群指數(shù)增長(zhǎng)，以數(shù)量?jī)?yōu)勢(shì)占據(jù)資源，導(dǎo)致本地螞蟻無(wú)法生存[11]。在有喬木蔭蔽的生境中，紅火蟻與本地螞蟻發(fā)生更頻繁、強(qiáng)度更大的資食物源競(jìng)爭(zhēng)，紅火蟻增加覓食工蟻數(shù)量提高成功率[48-49]。本研究發(fā)現(xiàn)，紅火蟻對(duì)本地螞蟻的影響也是通過種群數(shù)量實(shí)現(xiàn)。隨著紅火蟻多度的增加，本地螞蟻物種豐富度和多度均為顯著的線性下降，說(shuō)明紅火蟻主要通過種群數(shù)量?jī)?yōu)勢(shì)來(lái)增加資源獲取的成功率。一般來(lái)說(shuō)，紅火蟻外出覓食工蟻的數(shù)量會(huì)隨著蟻巢密度的增加而顯著增加，但本研究中紅火蟻外出覓食工蟻數(shù)量與蟻巢密度未存在顯著的線性關(guān)系。同時(shí)，本地螞蟻群落多樣性與紅火蟻蟻巢密度也沒有顯著的關(guān)聯(lián)，說(shuō)明在次適宜區(qū)紅火蟻的種群優(yōu)勢(shì)需要發(fā)展至一定規(guī)模后才能對(duì)本地螞蟻產(chǎn)生顯著的影響。例如，交錯(cuò)區(qū)紅火蟻個(gè)體數(shù)占比44.7%，紅火蟻并沒有展現(xiàn)出利用種群數(shù)量?jī)?yōu)勢(shì)提高競(jìng)爭(zhēng)力，大量的本地螞蟻與紅火蟻共存，可能是次適宜區(qū)紅火蟻種群發(fā)展波動(dòng)情況下，其競(jìng)爭(zhēng)力與原發(fā)生地相比有一定程度下降。

5 結(jié)論

在昆明紅火蟻次適宜區(qū)，紅火蟻多入侵受干擾、開闊、日照充足的生境。隨著紅火蟻種群數(shù)量的增加，本地螞蟻群落的物種豐富度和多度顯著降低，并改變螞蟻群落結(jié)構(gòu)，但紅火蟻在次適宜區(qū)對(duì)本地螞蟻群落的影響存在波動(dòng)，即紅火蟻種群數(shù)量需達(dá)到一定的規(guī)模才能產(chǎn)生優(yōu)勢(shì)。在次適宜區(qū)雖然有紅火蟻發(fā)生，相對(duì)于原發(fā)生地和熱量充足地區(qū)，其種群發(fā)展仍然受到溫度制約，特別是冬季，紅火蟻僅在太陽(yáng)照射區(qū)域有少量活動(dòng)（野外觀察），紅火蟻在競(jìng)爭(zhēng)中的種群優(yōu)勢(shì)也受到限制。在防治方面，建議通過適宜的造林措施，喬灌結(jié)合，合理密植，減少紅火蟻適宜生境。對(duì)于有少量蟻巢分布的稀疏人工林，應(yīng)加強(qiáng)巡查，在夏秋季節(jié)發(fā)現(xiàn)中大型蟻巢應(yīng)及時(shí)藥劑防治，減少婚飛生殖蟻，同時(shí)，在秋冬季節(jié)注意背風(fēng)、向陽(yáng)荒坡地，發(fā)現(xiàn)蟻巢及時(shí)治理。