摘" " 要" " 目的" " 應(yīng)用經(jīng)直腸雙平面超聲（TRUS）評估局部進(jìn)展期直腸癌（LARC）患者新輔助放化療（nCRT）療效及再分期情況，探討其臨床應(yīng)用價值。方法" " 選取于我院行nCRT的LARC患者106例，按病理結(jié)果分為病理完全緩解者42例［pCR組，腫瘤退縮分級（TRG）0級］和非病理完全緩解者64例（非pCR組，TRG 1～3級），均于nCRT前后行TRUS檢查，獲取腫瘤長徑、厚度、血流阻力指數(shù)（RI）、超微血流成像（MFI）分級、應(yīng)變彈性成像（SE）評分及各參數(shù)的變化率；比較pCR組與非pCR組TRUS參數(shù)的差異，以及超聲T分期與病理T分期、超聲TRG與病理TRG的一致性。繪制受試者工作特征（ROC）曲線分析各參數(shù)變化率對LARC患者nCRT后pCR的診斷效能。結(jié)果" " nCRT后pCR組和非pCR組腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分均較nCRT前減小，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05）；nCRT后pCR組長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分均小于非pCR組，長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分變化率均大于非pCR組，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05）。nRCT后超聲T分期的準(zhǔn)確率為65.1%，其中T3期的準(zhǔn)確率最高（78.8%），與病理T分期的一致性一般（Kappa=0.517，Plt;0.05）；超聲TRG的準(zhǔn)確率為89.6%，與病理TRG的一致性較高（Kappa=0.789，Plt;0.05）。ROC曲線分析顯示，腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分變化率評估LARC患者nCRT后pCR的截斷值分別為67.75%、71.75%、36.88%、51.70%、39.20%，其對應(yīng)的曲線下面積分別為0.884、0.836、0.857、0.790、0.701，靈敏度分別為84.4%、92.2%、93.8%、96.9%、84.4%，特異度分別為83.3%、76.2%、66.7%、54.8%、54.8%。結(jié)論" " TRUS對LARC患者nCRT后pCR有較好的評估價值，超聲T分期及TRG的準(zhǔn)確率均較高，具有一定的臨床價值。

關(guān)鍵詞" " 超聲檢查，雙平面，經(jīng)直腸；直腸腫瘤，局部進(jìn)展期；新輔助放化療；再分期；腫瘤退縮分級；病理完全緩解

［中圖法分類號］R445.1" " " ［文獻(xiàn)標(biāo)識碼］A

Clinical value of transrectal biplane ultrasound in evaluating the efficacy of neoadjuvant chemoradiotherapy and restaging for

locally advanced rectal cancer

XIA Qin，REN Anping，CHENG Wei，YIN Xiangqin，SHEN Haode，YANG Zheng，LI Tao

Department of Ultrasound，Daping Hospital，Army Military Medical University，Chongqing 400002，China

ABSTRACT" " Objective" " To explore the clinical value of transrectal biplane ultrasound（TRUS） in evaluating the efficacy of neoadjuvant chemoradiotherapy（nCRT） and restaging for locally advanced rectal cancer（LARC）.Methods" " A total of 106 LARC patients who underwent nCRT in our hospital were selected.According to the pathological results，they were divided into the complete pathologic response group［pCR group，tumor regression grade（TRG） 0 grade］ with 42 cases and non-response group（non-pCR group，TRG 1～3 grade） with 64 cases.All patients underwent TRUS before and after nCRT，tumor long diameter，thickness，flow resistance index（RI），micro-flow imaging（MFI） grading，strain elastography（SE） score and their change rates were obtained.The differences in TRUS parameters between pCR group and non-pCR group were compared，as well as the consistency between ultrasound T staging and pathological T staging，ultrasound TRG and pathological TRG.Receiver operating characteristic（ROC） curve was drawn to analyze the diagnostic efficacy of TRUS parameters change rate for pCR after nCRT in LARC patients.Results" " After nCRT，the long diameter，thickness，RI，MFI grading and SE score of the tumor in pCR group and non-pCR group were all reduced compared with those before nCRT，and the differences were statistically significant（all Plt;0.05）.After nCRT，the long diameter，thickness，RI，MFI grading and SE score in the pCR group were lower than those in the non-pCR group，and the change rates of the long diameter，thickness，RI，MFI grading and SE score were all higher than those in the non-pCR group，with statistically significant differences（all Plt;0.05）.The accuracy of ultrasound T staging after nCRT was 65.1%，among which the accuracy of T3 staging was the highest（78.8%），the consistency with pathological T staging was moderate（Kappa=0.517，Plt;0.05）.The accuracy of ultrasound TRG was 89.6%，the consistency with pathological TRG was high（Kappa=0.789，Plt;0.05）.ROC curve analysis demonstrated that the cut-off values of the change rates of the long diameter，thickness，RI，MFI grading and SE score for assessing pCR in LARC patients after nCRT were 67.75%，71.75%，36.88%，51.70%，39.20% with corresponding area under the curve of 0.884，0.836，0.857，0.790，0.701，sensitivity of 84.4%，92.2%，93.8%，96.9%，84.4%，and specificity of 83.3%，76.2%，66.7%，54.8%，54.8%，respectively.Conclusion" " TRUS T staging and TRG after nCRT in LARC patients are remarkably consistent with the pathological results，and holds a significant and favorable value in the assessment of pCR.

KEY WORDS" " Ultrasonography，biplane，transrectal；Rectal tumor，locally advanced stage；Neoadjuvant chemoradiotherapy；Restaging；Tumor regression grade；Pathological complete response

結(jié)直腸癌是全球第三大常見的惡性腫瘤，其致死率在惡性腫瘤中居第二［1］，其中直腸癌占比約38%［2］。大多直腸癌患者就診時影像學(xué)檢查已提示為T3～T4期或N+的局部進(jìn)展期直腸癌（locally advanced rectal cancer，LARC），標(biāo)準(zhǔn)治療方案為新輔助放化療（neoadjuvant chemoradiotherapy，nCRT）聯(lián)合手術(shù)切除［3］。腫瘤退縮分級（tumor regression grade，TRG）是臨床評估直腸癌nCRT療效的主要指標(biāo)，對后續(xù)個性化治療、預(yù)后評估具有重要價值，但主要依賴于術(shù)后病理結(jié)果，目前仍缺少較為精準(zhǔn)的術(shù)前TRG評估方法。文獻(xiàn)［4-5］報道14%～33%的直腸癌患者nCRT后表現(xiàn)為病理完全緩解（pathological complete response，pCR），其生存獲益更明顯，可采取“等待觀察”策略，減少手術(shù)創(chuàng)傷。但LARC患者nCRT的療效存在個體差異，因此nCRT后進(jìn)行TRG術(shù)前預(yù)分級，尤其是準(zhǔn)確識別pCR患者對后續(xù)精準(zhǔn)治療和預(yù)后評估具有重要的臨床意義。目前，臨床及影像學(xué)方法對nCRT后直腸癌的再分期及pCR識別較為困難［6］，且超聲尚無評估TRG的統(tǒng)一標(biāo)準(zhǔn)。經(jīng)直腸超聲具有實(shí)時、動態(tài)、無創(chuàng)、可重復(fù)性等優(yōu)點(diǎn)，已逐步應(yīng)用于直腸癌患者nCRT后的TRG評估，具有較好的臨床價值［7］。本研究回顧性分析LARC患者nCRT前后經(jīng)直腸雙平面超聲（transrectal biplane ultrasound，TRUS）檢查結(jié)果，旨在探討TRUS評估LARC患者nCRT后療效及再分期的臨床價值。

資料與方法

一、研究對象

選取2023年4月至2024年4月我院收治的LARC患者106例，其中男68例，女38例，年齡25～78歲，平均（58.7±11.5）歲；術(shù)后病理T分期：T0期42例，T1期5例，T2期19例，T3期33例，T4期7例。納入標(biāo)準(zhǔn)：①術(shù)前經(jīng)腸鏡活檢病理診斷為直腸腺癌；②治療前盆腔MRI分期為T3～T4期或N+；③均接受nCRT及手術(shù)治療，并獲得明確的病理結(jié)果；④nCRT前及術(shù)后1周均接受TRUS檢查，影像學(xué)資料完整；⑤臨床及病理資料完整。排除標(biāo)準(zhǔn)：①嚴(yán)重腸腔狹窄致TRUS探查受限，直腸腫物不能完全顯示者；②腸道準(zhǔn)備差，超聲圖像中直腸腫物顯示不清晰，不能充分評估者；③治療前發(fā)現(xiàn)遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移或合并其他臟器的惡性腫瘤者；④nCRT后超聲檢查間隔時間超過10周［8］。依據(jù)病理TRG結(jié)果，本研究將患者分為pCR組42例（TRG 0級）和非pCR組64例（TRG 1～3級），以及反應(yīng)良好者58例（TRG 0、1 級）和反應(yīng)不良者48例（TRG 2、3 級）。本研究經(jīng)我院醫(yī)學(xué)倫理委員會批準(zhǔn)［批準(zhǔn)號：醫(yī)研倫審（2021）第39號］，所有患者均知情同意。

二、儀器與方法

1.儀器：使用開立S60彩色多普勒超聲診斷儀，BCL10-5雙平面腔內(nèi)探頭，頻率4～13 MHz。

2.TRUS檢查：所有患者于檢查前2 h進(jìn)行灌腸，取左側(cè)臥位，屈髖屈膝。先行直腸指檢，評估腫瘤大小和位置，排除腸腔狹窄；然后向直腸注入50～100 ml生理鹽水，探頭表面涂抹耦合劑，囑患者深呼吸，放松肛管，緩慢送入探頭至腫瘤上緣。轉(zhuǎn)動探頭獲取直腸腫瘤及周圍組織結(jié)構(gòu)圖像，行縱、橫掃查獲取腫瘤長徑、厚度，觀察腸壁回聲改變情況及腫瘤浸潤深度；頻譜多普勒測量腫瘤內(nèi)部血流阻力指數(shù)（RI）；彩色多普勒及超微血流成像（micro-flow imaging，MFI）評估血流灌注情況，調(diào)整參數(shù)獲取最佳圖像并依據(jù)Adler半定量分級法［9］將血流情況分為0～3級。然后切換至應(yīng)變彈性成像（strain elastography，SE）模式，探頭置于病灶中心，通過微小振動或增壓采集彈性圖像，參照改良5分法［10］進(jìn)行評分。綜合以上參數(shù)依據(jù)Hildebrandt等［11］分期標(biāo)準(zhǔn)對腫瘤進(jìn)行T分期。上述檢查均由同一具有5年以上工作經(jīng)驗(yàn)的超聲醫(yī)師完成，所有參數(shù)均重復(fù)測量3次取平均值，計算各參數(shù)的變化率，公式為：變化率=（nCRT前參數(shù)-nCRT后參數(shù)）/nCRT前參數(shù)×100%。

3.病理TRG評價標(biāo)準(zhǔn)：參考美國癌癥聯(lián)合委員會第8版癌癥分期標(biāo)準(zhǔn)［12］，具體為：①TRG 0級，完全退縮，無腫瘤細(xì)胞殘留；②TRG 1級，中等退縮，存在單個或微小腫瘤殘留；③TRG 2級，輕微退縮，存在明顯的腫瘤殘留，可見大量纖維化間質(zhì)；④TRG 3級，無退縮，存在明顯的腫瘤殘留，無或少量腫瘤細(xì)胞壞死。本研究TRG 0～3級分別為42、16、31、17例。

4.超聲TRG評價標(biāo)準(zhǔn)：采用實(shí)體瘤療效評價（RECIST 1.1）標(biāo)準(zhǔn)［13］，具體為：①完全緩解，病灶消失且無新病灶出現(xiàn)，即直腸超聲未發(fā)現(xiàn)腫瘤回聲；②部分緩解，化療前后病灶長徑總和減少≥30%；③疾病穩(wěn)定，化療前后病灶長徑總和減少lt;30%；④疾病進(jìn)展，出現(xiàn)新病灶，化療前后病灶長徑和厚度增加均超過20%。其中完全緩解和部分緩解歸為反應(yīng)良好，疾病穩(wěn)定及疾病進(jìn)展歸為反應(yīng)不良。

三、統(tǒng)計學(xué)處理

應(yīng)用SPSS 26.0統(tǒng)計軟件，符合正態(tài)分布的計量資料以x±s表示，采用獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)；不符合正態(tài)分布的計量資料以M（IQR）表示，采用Mann-Whitney U檢驗(yàn)。計數(shù)資料以頻數(shù)或率表示，采用χ2檢驗(yàn)。超聲T分期與病理T分期、超聲TRG與病理TRG的一致性分析采用Kappa檢驗(yàn)，Kappa≥0.75表明一致性較好，0.40≤Kappalt;0.75表明一致性一般，Kappalt;0.40表明一致性差。繪制受試者工作特征（ROC）曲線分析TRUS參數(shù)對LARC患者nCRT后pCR的診斷效能。Plt;0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

結(jié)" 果

一、pCR組與非pCR組nCRT前后TRUS參數(shù)比較

nCRT后pCR組和非pCR組腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分均較nCRT前減小，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05）。nCRT后pCR組腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分均小于非pCR組，長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分變化率均大于非pCR組，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05）。見圖1和表1。

二、超聲T分期與病理T分期結(jié)果比較

超聲T分期結(jié)果：T0期29例，T1期8例，T2期21例，T3期43例，T4期5例。超聲T分期的準(zhǔn)確率為65.1%，與病理T分期的一致性一般（Kappa=0.517，Plt;0.05），其中T3期準(zhǔn)確率最高，為78.8%。見表2。

三、超聲TRG與病理TRG結(jié)果比較

超聲TRG顯示反應(yīng)良好者61例，反應(yīng)不良者45例，準(zhǔn)確率為89.6%，與病理TRG的一致性較高（Kappa=0.789，Plt;0.05）。見表3。

TRG：腫瘤退縮分級

四、ROC曲線分析

ROC曲線分析顯示，腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分變化率評估LARC患者nCRT后pCR的截斷值分別為67.75%、71.75%、36.88%、51.70%、39.20%，對應(yīng)的曲線下面積分別為0.884、0.836、0.857、0.790、0.701，靈敏度分別為84.4%、92.2%、93.8%、96.9%、84.4%，特異度分別為83.3%、76.2%、66.7%、54.8%、54.8%，見圖2和表4。

討" 論

目前LARC的常規(guī)治療方案為nCRT聯(lián)合手術(shù)，nCRT可以使腫瘤縮小，降低腫瘤T分期、N分期及患者術(shù)后局部復(fù)發(fā)率，減少腫瘤浸潤深度，提高切除成功率、保肛率［14］。研究［15］表明，LARC患者術(shù)后病理TRG 0級、1級及2～3級的5年生存率分別為98%、91%和79%。LARC患者nCRT后若達(dá)到pCR狀態(tài)5年生存率可達(dá)80%，較非pCR者生存率提高20%［16］。Deng等［4］研究報道m(xù)FOLFOX6方案聯(lián)合nCRT后pCR率為27.4%（43/157），Perez等［5］研究報道直腸癌患者pCR率為33.3%（13/39）。nCRT療效具有較大的個體差異，病理TRG是評估nCRT療效的一個重要指標(biāo)。因此術(shù)前準(zhǔn)確評估LARC患者nCRT療效及識別pCR狀態(tài)，對臨床制定個性化治療方案至關(guān)重要。

MRI具有良好的軟組織分辨率及多參數(shù)成像特點(diǎn)，常用于直腸癌分期和nCRT療效評估，但其對nCRT后腸壁浸潤層次識別困難［17］，且對較小病灶和殘余腫瘤的檢出效果不佳，難以準(zhǔn)確評估是否達(dá)pCR狀態(tài)。亦有研究［7，18］顯示MRI測得的TRG與病理TRG結(jié)果一致性較低（Kappa為0.25～0.36），因此亟需尋找更有效的影像學(xué)評估手段。TRUS較MRI具有價廉、簡便、可實(shí)時動態(tài)檢查等優(yōu)勢，探頭具有兩種聲束發(fā)射模式，即凸陣（扇形圖像）和陣列（矩形圖像），可分別顯示腫瘤的橫切面和縱切面，能更全面地觀察腫瘤形態(tài)、大小、浸潤深度，準(zhǔn)確進(jìn)行超聲分期并評估腫瘤退縮情況，有助于臨床精準(zhǔn)診療。LARC行nCRT后引起腫瘤周圍組織反應(yīng)，包括周邊炎癥、壞死組織纖維化及形成瘢痕等，均可表現(xiàn)為與腫瘤回聲相似的低回聲，因此僅根據(jù)二維超聲進(jìn)行分期準(zhǔn)確性較低［19］。Graham和Unger［20］研究發(fā)現(xiàn)腫瘤局部血供與nCRT療效密切相關(guān)，血流灌注狀態(tài)是病灶化療耐藥及擴(kuò)散轉(zhuǎn)移的關(guān)鍵。MFI是一種基于多普勒原理的高分辨率血流成像技術(shù)，采用Matri E自適應(yīng)矩陣濾波器，可有效濾波軟組織和噪聲信號，在無需使用超聲造影劑的情況下即可評估微細(xì)血管和極低速血流［21］，對評估nCRT后病灶殘留具有重要作用。nCRT后直腸病灶內(nèi)部腫瘤細(xì)胞被空泡細(xì)胞取代，逐漸壞死，同時炎癥細(xì)胞浸潤，纖維增生程度增加，部分可完全纖維化，進(jìn)而使腫瘤病灶的生物力學(xué)特性發(fā)生相應(yīng)改變，超聲彈性成像可評估燒灼組織區(qū)域的硬度變化［22］。叢悅等［23］研究發(fā)現(xiàn)經(jīng)直腸腔內(nèi)超聲彈性成像測量直腸癌nCRT后病灶硬度與病理TRG具有一定的相關(guān)性。基于此，本研究應(yīng)用TRUS評估腫瘤變化，旨在探討其對LARC患者nCRT療效及再分期的臨床價值。

文獻(xiàn)［24-25］報道，TRUS對直腸癌nCRT后再分期的準(zhǔn)確率為30.9%～75.0%。本研究結(jié)果顯示nCRT后超聲T分期的準(zhǔn)確率為65.1%，其中以T3期的準(zhǔn)確率最高，為78.8%，與黃偉欽等［26］研究結(jié)果一致，提示TRUS在T分期中具有一定的診斷價值，但其與病理T分期的一致性一般（Kappa=0.517，Plt;0.05），準(zhǔn)確性還需進(jìn)一步提升，分析原因?yàn)閚CRT后病灶出現(xiàn)纖維化及炎性浸潤，導(dǎo)致對腫瘤浸潤深度識別不夠精準(zhǔn)。本研究按病理結(jié)果分為反應(yīng)良好者和反應(yīng)不良者后，超聲TRG的準(zhǔn)確率達(dá)89.6%，且與病理TRG的一致性較高（Kappa=0.789，Plt;0.05），表明超聲評估LARC患者nCRT后TRG具有較高的準(zhǔn)確率，對制定后續(xù)治療方案具有重要意義。本研究結(jié)果還發(fā)現(xiàn)，LARC患者nCRT后腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分均較nCRT前減小，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05），表明nCRT后腫瘤已出現(xiàn)不同程度退縮。分析原因?yàn)閚CRT通過直接細(xì)胞損傷、誘導(dǎo)細(xì)胞凋亡、抑制血管生成、免疫調(diào)節(jié)及改變腫瘤微環(huán)境等多機(jī)制協(xié)同作用，使腫瘤形態(tài)縮小、血流減少及力學(xué)特性發(fā)生改變。此外，本研究nCRT后pCR組病灶消失，未測及RI及超微血流信號，分析原因可能為化療藥物通過對腫瘤血管內(nèi)皮細(xì)胞的直接毒性作用和抗血管生成作用引起血管損傷，導(dǎo)致血流減少；且藥物抑制腫瘤生長，促使腫瘤病變壞死，導(dǎo)致其內(nèi)血流速度降低，腫瘤供血不足，內(nèi)部血流信號消失。本研究nCRT后pCR組腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分均小于非pCR組，長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分變化率均大于非pCR組，差異均有統(tǒng)計學(xué)意義（均Plt;0.05），表明pCR組治療效果更佳，提示超聲可從形態(tài)、血流、彈性等方面對腫瘤nCRT后改變進(jìn)行綜合評估。與既往文獻(xiàn)［27-28］結(jié)論一致。

本研究ROC曲線分析顯示，腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分變化率評估LARC患者nCRT后pCR的截斷值分別為67.75%、71.75%、36.88%、51.7%、39.2%，對應(yīng)的曲線下面積分別為0.884、0.836、0.857、0.790、0.701，表明TRUS對評估腫瘤是否達(dá)pCR狀態(tài)具有一定的價值。本研究的曲線下面積、靈敏度、特異度較陳麗梅等［27］研究結(jié)果均有所提升，分析原因可能為本研究納入了更多的超聲參數(shù)，包括腫瘤長徑、厚度、RI、MFI分級、SE評分變化率，可從形態(tài)、血流、硬度三個維度全面評估nCRT后腫瘤退縮情況，表明多參數(shù)TRUS可有效觀察nCRT后LARC的細(xì)微變化，全面準(zhǔn)確地評估殘余腫瘤活性和腫瘤退縮情況。

本研究的局限性：①為單中心、回顧性研究，可能導(dǎo)致選擇性偏倚，且樣本量較小，今后需擴(kuò)大樣本量，行多中心、前瞻性研究進(jìn)一步驗(yàn)證；②超聲圖像的質(zhì)量取決于操作者的經(jīng)驗(yàn)，可能具有一定的主觀性；③未獲取剪切波彈性成像、超聲造影相關(guān)參數(shù)，今后需進(jìn)一步深入分析。

綜上所述，TRUS對LARC患者nCRT后pCR有較好的評估價值，超聲T分期及TRG的準(zhǔn)確率較高，具有一定的臨床價值，有望為LARC患者個性化治療提供可靠的術(shù)前評估依據(jù)。

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（收稿日期：2024-08-09）