朱德煌

(武夷學(xué)院生態(tài)與資源工程學(xué)院，福建省生態(tài)產(chǎn)業(yè)綠色技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，福建 南平 354300)

紅樹(shù)植物是生長(zhǎng)在熱帶、亞熱帶潮間帶的木本植物，其具有泌鹽機(jī)制[1]。植物生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)主要研究植物器官元素含量的計(jì)量特征以及它們與環(huán)境因素、生態(tài)系統(tǒng)功能之間的關(guān)系[2]。研究紅樹(shù)物種葉片的化學(xué)計(jì)量特征及其與葉片性狀的關(guān)系，對(duì)紅樹(shù)林保護(hù)和認(rèn)知紅樹(shù)林的生態(tài)功能具有重要意義。

植物的葉片能直接參與植物的光合作用和蒸騰作用，其對(duì)環(huán)境的響應(yīng)比根和莖更為敏感。已經(jīng)對(duì)各種類(lèi)型濕地中植物的不同器官和全株樣本的氮和磷元素的生態(tài)化學(xué)計(jì)量學(xué)特征開(kāi)展了研究，植物葉片中的全氮和全磷含量明顯大于植物的地上部分和莖[3]。長(zhǎng)白山白江河天然和排水泥炭沼澤中的金露梅(Potentilla fruticosa)、狹葉杜香(Ledumpalustre)、小葉杜鵑(Rhododendroncapitatum)和油樺(Betula ovalifolia)葉片中的全氮和全磷含量都遠(yuǎn)大于根和莖[4]。由于常年受潮汐的影響，紅樹(shù)植物具有發(fā)達(dá)的支柱根，其獲取營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的能力更強(qiáng)、機(jī)制更加復(fù)雜。對(duì)福建省漳江口紅樹(shù)林中的秋茄(Kandelia obovata)、桐花樹(shù)(Aegiceraa corniculatum)、白骨壤(Avicennia marina)和 木 欖(Bruguiear gymnorrhiza)葉片的化學(xué)計(jì)量特征研究表明，成熟葉片的全碳、全氮和全磷含量都大于衰老葉片[5]；秋茄、木欖和桐花樹(shù)葉片中的全氮和全磷含量都大于莖和根[6]。廣東省、福建省和浙江省5處紅樹(shù)林中的秋茄成熟葉片全年平均熱值都顯著大于無(wú)瓣海桑(Sonneratia apetala)的成熟葉片[7]。種植無(wú)瓣海桑在一定程度上會(huì)導(dǎo)致秋茄明顯發(fā)生個(gè)體發(fā)育漂變，并在一定程度上顯著抑制秋茄的形態(tài)可塑性、生物量積累、增長(zhǎng)速率和分配格局[8]。種植木欖、角果木(Ceriops tagal)、正紅樹(shù)(Rhizophora apiculata)、紅海欖、白骨壤和桐花樹(shù)120 d后，白骨壤葉片中的全氮含量最大，角果木葉片中的全鉀含量最大，紅海欖葉片中的全鈣含量最大[9]。

本研究在福田紅樹(shù)林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)中，選擇土著物種白骨壤、秋茄、桐花樹(shù)和外來(lái)物種無(wú)瓣海桑、海桑(Sonneratia caseolaris)為研究對(duì)象，研究5種物種葉片的化學(xué)計(jì)量特征，分析5種物種葉片的化學(xué)計(jì)量特征與其性狀的關(guān)系，旨在為該保護(hù)區(qū)的紅樹(shù)林保護(hù)和管理提供參考依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)

福田紅樹(shù)林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)位于廣東省深圳市深圳灣東北部，是地處城市腹地的國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)，其面積為367.64 hm2。該區(qū)域氣候?qū)儆趤啛釒Ъ撅L(fēng)氣候，年平均氣溫為22.6 ℃，年降水量為1 794 mm[10]。該保護(hù)區(qū)中的土著紅樹(shù)物種包括秋茄、白骨壤、桐花樹(shù)、木欖和老鼠簕(Acanthus ilicifolius)等，從海南東寨港引進(jìn)的外來(lái)紅樹(shù)物種包括海桑和無(wú)瓣海桑，秋茄群落、白骨壤群落、桐花樹(shù)群落和無(wú)瓣海桑群落的面積占整個(gè)保護(hù)區(qū)紅樹(shù)群落面積的80%以上[11]。

1.2 采樣地設(shè)置與樣品采集

在福田紅樹(shù)林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)中的白骨壤群落區(qū)(22°31′43.28″N，114°0′10.84″E)、秋茄群落區(qū)(22°31′42.91″N，114°0′10.71″E)、桐花樹(shù)群落區(qū)(22°30′50.79″N，114°1′52.60″E)、無(wú)瓣海桑群落區(qū)(22°31′39.63″N，114°0′10.67″E)和海桑群落區(qū)(22°31′40.62″N，114°0′10.71″E)中，分別設(shè)置1 處面積為200 m2的采樣地。將每處采樣地等分為2 個(gè)規(guī)格為10 m×10 m的樣方。

白骨壤群落區(qū)、秋茄群落區(qū)、桐花樹(shù)群落區(qū)、無(wú)瓣海桑群落區(qū)和海桑群落區(qū)采樣地的海拔分別為0.40 m、0.40 m、0.10 m、0.25 m 和0.25 m。白骨壤、秋茄、桐花樹(shù)、無(wú)瓣海桑和海桑的平均樹(shù)高分別為5.60 m、5.92 m、3.51 m、11.44 m 和9.81 m，其平均胸徑分別為17.54 cm、12.78 cm、6.12 cm、23.02 cm和18.20 cm。

于2020年7月1日至7日和8月10日至15日，采集5種物種的葉片樣品。

每個(gè)采樣日，在每處采樣地的兩個(gè)樣方中，在東、西、南和北方向處，利用高枝剪，各采集成熟的葉片樣品10 份，每份樣品包括50 片葉片；在每處采樣地中，利用探木鉆，采集10 株成樹(shù)的木芯樣品。樣品采集后，裝袋、標(biāo)記，運(yùn)回實(shí)驗(yàn)室。

1.3 葉片功能性狀測(cè)定方法

在每個(gè)物種的葉片樣品中，選擇10 片規(guī)格相近的葉片，用于測(cè)定葉面積、比葉面積和葉片干物質(zhì)含量。利用EPSON 掃描儀，測(cè)定葉片的面積。葉片的比葉面積等于葉片面積除以其干質(zhì)量。葉干物質(zhì)含量等于葉片干質(zhì)量除以葉片水飽和時(shí)的質(zhì)量。

采用排水法，測(cè)定各物種木芯樣品的木材密度。

將新鮮的葉片樣品烘干、研磨、過(guò)2 mm篩，用于測(cè)定葉片的全碳、全氮、全磷和全鉀含量。采用重鉻酸鉀氧化-加熱法，測(cè)定葉片的有機(jī)碳含量。采用凱氏定氮法，測(cè)定葉片的全氮含量。采用鉬銻抗比色法，測(cè)定葉片的全磷含量。采用火焰光度法，測(cè)定葉片的全鉀含量。

1.4 數(shù)據(jù)分析方法

采用單因素方差分析方法，分析5種紅樹(shù)葉片中全碳、全氮、全磷和全鉀含量及其化學(xué)計(jì)量比的差異。

采用變異系數(shù)，分析5 種紅樹(shù)葉片中全碳、全氮、全磷和全鉀含量及其化學(xué)計(jì)量比的變異程度。

采用異速生長(zhǎng)方程，描述5 種紅樹(shù)葉片中全碳、全氮、全磷和全鉀含量在其生長(zhǎng)過(guò)程中兩兩之間的關(guān)系。采用標(biāo)準(zhǔn)化主軸回歸分析方法(SMA)，利用R 4.0.1 軟件中的Smart 包，建立異速生長(zhǎng)方程。

采用Pearson 相關(guān)分析方法，分析5 種紅樹(shù)葉片中全碳、全氮、全磷和全鉀含量及其化學(xué)計(jì)量比與其葉片功能性狀指標(biāo)值之間的關(guān)系。

2 結(jié)果與分析

2.1 葉片中的全碳、全氮和全磷含量及其化學(xué)計(jì)量比

在5種物種葉片的全碳含量中，無(wú)瓣海桑葉片中全碳含量的平均值(454.27 mg/g)最大，其顯著大于秋茄和海桑葉片中全碳含量的平均值，3種土著物種葉片中的全碳含量無(wú)顯著差異(表1)。白骨壤、秋茄、海桑和無(wú)瓣海桑葉片中全氮含量的平均值分別為18.39 mg/g、16.56 mg/g、18.83 mg/g 和17.86 mg/g，其都顯著大于桐花樹(shù)葉片中全氮含量的平均值。在5種物種葉片的全磷含量中，白骨壤葉片中全磷含量的平均值(2.79 mg/g)最大，其顯著大于其他物種葉片中全磷含量的平均值。在5 種物種葉片的全鉀含量中，桐花樹(shù)和秋茄葉片中的全鉀含量的平均值分別為6.74 mg/g和9.55 mg/g，其顯著小于白骨壤、無(wú)瓣海桑和海桑葉片中的全鉀含量的平均值。

表1 5種紅樹(shù)物種葉片中的全碳、全氮、全磷和全鉀含量Table 1 Contents of total carbon,total nitrogen,total phosphorus and total potassium in leaves of 5 mangrove species

由表2 可知，在5 種物種葉片的碳氮比中，桐花樹(shù)葉片碳氮比的平均值(28.29)最大，其顯著大于其他4 種物種葉片碳氮比的平均值。在5 種物種葉片的碳磷比中，秋茄葉片碳磷比的平均值(349.25)最大，其顯著大于白骨壤和海桑葉片碳磷比的平均值，白骨壤葉片碳磷比的平均值(151.41)最小。在5種物種葉片的碳鉀比中，桐花樹(shù)葉片碳鉀比的平均值(79.07)最大，其顯著大于其他4種物種葉片碳鉀比的平均值。在5 種物種葉片的氮磷比中，只有秋茄葉片氮磷比的平均值大于14，白骨壤葉片氮磷比的平均值顯著小于其他4 種物種。秋茄和桐花樹(shù)葉片氮鉀比的平均值顯著大于白骨壤、無(wú)瓣海桑和海桑。在5 種物種葉片的磷鉀比中，桐花樹(shù)葉片磷鉀比的平均值(0.27)最大，其顯著大于秋茄、無(wú)瓣海桑和海桑葉片磷鉀比的平均值。

表2 5種紅樹(shù)物種葉片中碳、氮、磷和鉀元素含量的化學(xué)計(jì)量比Table 2 The stoichiometric ratios of carbon,nitrogen,phosphorus and potassium contents in leaves of 5 mangrove species

無(wú)瓣海桑和海桑葉片中全碳含量的變異系數(shù)(都大于10%)較大，秋茄和桐花樹(shù)葉片中全碳含量的變異系數(shù)(都小于3%)較小(表3)。在5種物種葉片全氮含量的變異系數(shù)中，只有桐花樹(shù)葉片全氮含量的變異系數(shù)達(dá)到了10%。在5 種物種葉片全磷含量的變異系數(shù)中，桐花樹(shù)、無(wú)瓣海桑和海桑葉片全磷含量的變異系數(shù)達(dá)到了20%及以上。5 種物種葉片全鉀含量的變異系數(shù)都大于30%。5 種物種葉片碳氮比的變異系數(shù)都小于20%。5 種物種葉片碳磷比和氮磷比的變異系數(shù)分別變化在4%～31%和10%～32%，海桑葉片的碳磷比(31%)最大，桐花樹(shù)葉片的氮磷比(32%)最大。5 種物種葉片的碳鉀比、氮鉀比和磷鉀比分別變化在32%～64%、31%～58%和38%～53%，海桑葉片的碳鉀比(64%)和氮鉀比(58%)都最大，桐花樹(shù)葉片的磷鉀比(53%)最大。

表3 5種紅樹(shù)物種葉片中的全碳、全氮、全磷和全鉀含量和碳、氮、磷和鉀元素的化學(xué)計(jì)量比的變異系數(shù)Table 3 The coefficients of variation of total carbon,total nitrogen,total phosphorus and total potassium contents and stoichiometric ratios of carbon,nitrogen,phosphorus and potassium in leaves of 5 mangrove species

2.2 葉片營(yíng)養(yǎng)元素含量之間的化學(xué)計(jì)量關(guān)系

由表4可知，只有桐花樹(shù)葉片和無(wú)瓣海桑葉片中的全氮含量與全磷含量之間存在顯著的異速生長(zhǎng)關(guān)系，其異速生長(zhǎng)指數(shù)分別為-1.82和2.69；只有桐花樹(shù)葉片中的全磷含量與全鉀含量之間存在顯著的異速生長(zhǎng)關(guān)系，其異速生長(zhǎng)指數(shù)為-0.82。

表4 5種紅樹(shù)物種葉片中的全碳、全氮、全磷和全鉀含量?jī)蓛芍g的通過(guò)顯著性檢驗(yàn)的異速生長(zhǎng)方程的參數(shù)Table 4 The parameters of the allometric growth equations tested by significance test between the total carbon,total nitrogen,total phosphorus and total potassium contents in the leaves of 5 mangrove species

2.3 葉片化學(xué)計(jì)量特征與其功能性狀的關(guān)系

5種紅樹(shù)物種的木材密度只分別與葉面積(n=50，r=-0.45，p＜0.01)、比葉面積(n=50，r=-0.42，p＜0.01)顯著負(fù)相關(guān)；葉片中的全碳含量只與碳氮比顯著正相關(guān)(n=50，r=0.62，p＜0.01)，只與胸徑顯著負(fù)相關(guān)(n=50，r=-0.30，p＜0.05)；葉面積只分別與比葉面積(n=50，r=0.39，p＜0.01)、葉片干物質(zhì)含量(n=50，r=0.64，p＜0.01)顯著正相關(guān)。

由表5 可知，5 種紅樹(shù)物種葉片中的全氮含量、全鉀含量分別與植物的胸徑顯著正相關(guān)；葉片中的全氮含量、全鉀含量分別與碳氮比、碳鉀比、氮鉀比、磷鉀比顯著負(fù)相關(guān)；葉片中的全磷含量與比葉面積顯著正相關(guān)，與碳磷比、氮磷比顯著負(fù)相關(guān)；除了氮磷比，葉片的其他營(yíng)養(yǎng)元素含量化學(xué)計(jì)量比都分別與胸徑顯著負(fù)相關(guān)；葉片的比葉面積分別與碳磷比和氮磷比顯著負(fù)相關(guān)；葉片干物質(zhì)含量分別與全鉀含量、胸徑顯著負(fù)相關(guān)，與葉片碳鉀比、氮鉀比和葉面積顯著正相關(guān)。

表5 5種紅樹(shù)物種葉片中營(yíng)養(yǎng)元素含量及其化學(xué)計(jì)量比與葉片功能性狀指標(biāo)值之間的相關(guān)系數(shù)Table 5 The correlation coefficients between contents of nutrient elements,and their stoichiometric ratios in the leaves of 5 mangrove species and the index values of leaf functional traits

3 討 論

福田紅樹(shù)林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)中的外來(lái)物種無(wú)瓣海桑葉片的全碳含量大于土著物種秋茄、白骨壤、桐花樹(shù)和外來(lái)物種海桑。研究表明，無(wú)瓣海桑具有較高的儲(chǔ)碳能力[12]。這與無(wú)瓣海桑的高生長(zhǎng)速率和較強(qiáng)的適應(yīng)能力有關(guān)[13]。在本研究中，無(wú)瓣海桑葉片中全碳含量的變異系數(shù)較大；除了桐花樹(shù)和秋茄葉片中全氮含量的平均值小于17.70 mg/g以外，其他3種紅樹(shù)物種葉片中全氮含量的平均值都大于中國(guó)濕地中主要植物葉片全氮含量的平均值(16.07 mg/g[3])和德國(guó)濕地中植物葉片全氮含量的平均值(17.70 mg/g[14])；秋茄和桐花樹(shù)葉片中全碳含量的平均值都大于漳江口的秋茄和桐花樹(shù)[6]，而其全氮含量則小于漳江口的秋茄和桐花樹(shù)，說(shuō)明緯度對(duì)紅樹(shù)物種葉片中的營(yíng)養(yǎng)元素含量具有影響。5 種紅樹(shù)物種葉片中全磷含量的平均值都小于3.00 mg/g，其中，僅白骨壤葉片中全磷含量的平均值大于中國(guó)濕地中主要植物葉片全磷含量的平均值(1.85 mg/g[3])和德國(guó)濕地中植物葉片全磷含量的平均值(1.87 mg/g[14])。秋茄和桐花樹(shù)葉片中全鉀含量的平均值小于10 mg/g，而白骨壤、無(wú)瓣海桑和海桑葉片中全鉀含量的平均值則大于中國(guó)陸生植物葉片中全鉀含量的平均值(18.30 mg/g[15])。

不同物種葉片的化學(xué)計(jì)量特征存在差異[16]。植物葉片的碳氮比、碳磷比和碳鉀比值能反映植物葉片中氮、磷和鉀元素對(duì)碳元素的同化能力，也能在一定程度上表征植物對(duì)營(yíng)養(yǎng)元素的利用效率[17]。研究發(fā)現(xiàn)，當(dāng)植物葉片的氮磷比小于14時(shí)，植物生長(zhǎng)會(huì)受到氮元素的限制；當(dāng)14＜氮磷比＜16時(shí)，植物生長(zhǎng)會(huì)受到氮和磷元素的共同限制；當(dāng)?shù)妆却笥?6 時(shí)，植物生長(zhǎng)會(huì)受到磷元素限制[18]。在本研究中，除了秋茄以外，其他4 種物種葉片的氮磷比都小于14。5種物種葉片的氮磷比都大于中國(guó)濕地中植物葉片氮磷比的平均值(8.67[3])，但是都小于中國(guó)陸生植物葉片氮磷比的平均值(14.40[19])。全球植物葉片氮磷比的平均值為11.8[20]，白骨壤和桐花樹(shù)葉片氮磷比的平均值都小于11.8，秋茄、無(wú)瓣海桑和海桑葉片氮磷比的平均值都大于11.8。與土著物種相比，無(wú)瓣海桑和海桑葉片氮磷比的平均值更接近14，說(shuō)明土著物種比無(wú)瓣海桑和海桑更受氮元素的限制。秋茄生長(zhǎng)可能受氮和磷元素的共同限制。因?yàn)榍锴涯秃植挤秶^廣，故秋茄在中國(guó)東南沿海地區(qū)均有分布，其具有較寬的生態(tài)位[7-8]。本研究中的秋茄和桐花樹(shù)葉片的碳氮比和碳磷比都大于漳江口的秋茄和桐花樹(shù)，這與福田紅樹(shù)林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)中秋茄和桐花樹(shù)葉片的全碳含量較大、全氮含量較小有關(guān)。除了海桑葉片的碳氮比和白骨壤葉片的碳磷比以外，5種紅樹(shù)物種葉片的碳氮比和碳磷比都大于全球植物葉片的碳氮比和碳磷比的平均水平[21]。福田紅樹(shù)林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)中白骨壤葉片的氮鉀比(1.07)小于在海南省三亞市人工種植的白骨壤葉片的氮鉀比(1.65[9])，而桐花樹(shù)葉片的氮鉀比(2.48)則大于海南省三亞市人工種植的桐花樹(shù)葉片的氮鉀比(1.07[9])，說(shuō)明緯度能直接影響紅樹(shù)物種葉片的化學(xué)計(jì)量特征。本研究的桐花樹(shù)葉片和秋茄葉片中的碳、氮、磷之比分別為106∶4∶1 和135∶6∶1，其小于漳江口的桐花樹(shù)葉片和秋茄葉片中的碳、氮、磷之比[5]，這主要是因?yàn)榈乩砦恢貌煌隆?/p>

在本研究中，5種紅樹(shù)物種葉片中全碳含量的變異系數(shù)都較小，可能是紅樹(shù)物種主要通過(guò)光合作用吸收碳元素，因此，紅樹(shù)物種體內(nèi)的碳元素維持在相對(duì)穩(wěn)定的水平上；3種土著物種葉片中全碳含量的變異系數(shù)都小于外來(lái)物種，說(shuō)明外來(lái)紅樹(shù)物種葉片中的全碳含量受外界環(huán)境影響較大。5種紅樹(shù)物種葉片中全鉀含量的變異系數(shù)都大于全碳、全氮和全磷含量。植物葉片中的鉀元素能促進(jìn)蛋白質(zhì)的合成和參與糖的合成[22]。紅樹(shù)植物屬于胎生植物，與非胎生植物相比，紅樹(shù)植物在脫離母體時(shí)已經(jīng)形成相對(duì)完整的幼苗，因而紅樹(shù)植物具有較強(qiáng)的適應(yīng)海岸環(huán)境的能力[23]。因此，紅樹(shù)植物葉片中營(yíng)養(yǎng)元素含量的變異系數(shù)小于非胎生植物，并且比較穩(wěn)定。

在本研究中，桐花樹(shù)葉片中的全氮含量與全磷含量、全磷含量與全鉀含量之間存在異速生長(zhǎng)關(guān)系，其異速生長(zhǎng)指數(shù)分別為-1.82 和-0.82；無(wú)瓣海桑葉片中的全氮含量與全磷含量之間存在異速生長(zhǎng)關(guān)系，其異速生長(zhǎng)指數(shù)為2.69，說(shuō)明這兩種物種葉片中的營(yíng)養(yǎng)元素含量之間的關(guān)系明顯不同。

5 種紅樹(shù)物種葉片中的全氮含量與碳氮比顯著負(fù)相關(guān)，這是因?yàn)槿~片中的全氮含量能決定葉片碳氮比的變化所致[24]。雖然紅樹(shù)植物葉片中的全碳含量與全鉀含量不相關(guān)，但是葉片的碳氮比與碳鉀比顯著正相關(guān)，表明紅樹(shù)物種葉片的碳氮比與碳鉀比之間的耦合關(guān)系主要由氮元素和鉀元素含量主導(dǎo)[24]。5 種紅樹(shù)物種葉片的比葉面積分別與葉片中的全氮含量、全磷含量顯著正相關(guān)，這是因?yàn)楸热~面積表征植物的光合作用，而氮元素和磷元素直接參與植物的光合作用；比葉面積分別與葉片的碳磷比、氮磷比顯著負(fù)相關(guān)，這是由于氮元素和磷元素的含量直接決定植物光合作用的效率所致；葉片干物質(zhì)含量分別與葉片的碳鉀比、氮鉀比顯著正相關(guān)，其原因是葉片中的鉀元素在植物的新陳代謝和光合作用中起著非常重要的作用[15]。若紅樹(shù)物種體內(nèi)缺乏鉀元素，則植株枯萎和葉片變黃。

4 結(jié) 論

福田紅樹(shù)林國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)的外來(lái)物種無(wú)瓣海桑葉片中的全碳含量顯著大于土著物種秋茄，外來(lái)物種無(wú)瓣海桑和海桑葉片中的全氮含量都顯著大于土著物種桐花樹(shù)，2種外來(lái)物種葉片中的全磷含量都顯著大于土著物種白骨壤，2種外來(lái)物種葉片中的全鉀含量都顯著大于土著物種桐花樹(shù)和秋茄。5 種紅樹(shù)物種葉片中營(yíng)養(yǎng)元素含量的變異系數(shù)都較小。2 種外來(lái)物種全碳含量和碳氮比的變異系數(shù)都大于土著物種。桐花樹(shù)葉片中的全氮含量與全磷含量、全磷含量與全鉀含量之間存在異速生長(zhǎng)關(guān)系，無(wú)瓣海桑葉片中全氮含量與全磷含量之間存在異速生長(zhǎng)關(guān)系。在5 種紅樹(shù)物種中，除了秋茄生長(zhǎng)受氮和磷元素的共同限制以外，其他4種物種的生長(zhǎng)都受氮元素限制。5種物種的功能性狀可以改變其葉片中營(yíng)養(yǎng)元素含量的化學(xué)計(jì)量比，而且兩者存在一定的耦合關(guān)系。