廖 馨,周浩郎

(廣西科學(xué)院,廣西海洋科學(xué)院(廣西紅樹林研究中心),廣西紅樹林保護(hù)與利用重點實驗室,廣西北海 536007)

珊瑚礁被比喻為“海洋的熱帶雨林”,是地球上生產(chǎn)力最高、生物多樣性最為豐富的海洋生態(tài)系統(tǒng)[1],在全球碳循環(huán)中扮演著重要角色。然而,珊瑚礁又是非常脆弱的生態(tài)系統(tǒng),全球氣候變化、海水酸化、海平面上升等一系列生態(tài)問題和人類活動的影響導(dǎo)致全球范圍內(nèi)的珊瑚礁持續(xù)退化,且白化頻度和嚴(yán)重度不斷上升[2,3]。在過去的幾十年里,全球科學(xué)家圍繞珊瑚礁地質(zhì)學(xué)、生物學(xué)、基因組學(xué)、共生關(guān)系、生態(tài)修復(fù)、生物多樣性、應(yīng)對氣候變化和海洋酸化等方面開展了較多的研究[4-10]。其中,珊瑚礁生物多樣性領(lǐng)域的研究多集中于基于形態(tài)學(xué)的珊瑚多樣性[11,12]、基于分子生物學(xué)的珊瑚進(jìn)化和遺傳距離分析[13,14]、魚類[15,16]、潛水可見的底棲動物等[17,18]方面,而實際上珊瑚礁區(qū)存在的生物種類遠(yuǎn)不止魚類和大型底棲動物。

珊瑚礁隱居生物(或底內(nèi)生物,Cryptofauna)是棲息于活珊瑚隱匿空間和死珊瑚碎礫里的后生動物的總稱[19,20]。珊瑚礁內(nèi)的無脊椎動物已被發(fā)現(xiàn)多達(dá)16.5萬種,而科學(xué)家預(yù)測有屬于31個門、多達(dá)900萬種的隱居生物還未被描述[21]。隱居生物構(gòu)成了已知珊瑚礁物種的90%以上[22],單位面積的隱居生物多樣性和生物量遠(yuǎn)高于珊瑚礁環(huán)境中的其他生物[23],其群落在珊瑚礁營養(yǎng)動力和能量代謝上行使著重要的生態(tài)功能,有不可或缺的作用[24,25]。

1 珊瑚礁隱居生物的定義和類別

隱匿生活于珊瑚分枝、裂隙以及死珊瑚碎礫的縫隙空間的生物即為珊瑚礁隱居生物[19,20]。珊瑚礁隱居生物或營附著生活或營運動生活,涵蓋了幾乎所有的后生動物門類,包括多孔動物門、環(huán)節(jié)動物門、星蟲動物門、軟體動物門、節(jié)肢動物門、棘皮動物門、脊索動物門等[23,26]。

2 珊瑚礁隱居生物的作用

珊瑚礁隱居生物對珊瑚礁生境結(jié)構(gòu)的形成有著重要的影響[27-29]。例如,海綿、貽貝等生物會弱化珊瑚的骨架,促進(jìn)珊瑚的無性繁殖[30-32];渦蟲、海星、海膽、寄居蟹、多毛類、纓鰓蟲、海蛞蝓等會攝食珊瑚,這些生物大量聚集時會傷害珊瑚[33];具有生物腐蝕作用的藤壺、貽貝、多毛類、星蟲和海綿會鉆入死珊瑚骨架中并降解珊瑚碳酸鈣物質(zhì)[30,34]。此外,海綿和海鞘等隱居生物能將珊瑚碎塊膠結(jié)并緊固成穩(wěn)定的底質(zhì),利于珊瑚礁體的補充和生長[35,36];隱居于珊瑚枝條縫隙中的一些蝦、蟹會清潔珊瑚[37],促進(jìn)珊瑚黏液的分泌,并護(hù)衛(wèi)珊瑚免于被食用[38,39]。

珊瑚礁隱居生物是珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)網(wǎng)絡(luò)的支配成員,對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)功能的發(fā)揮至關(guān)重要。珊瑚礁隱居生物在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中扮演著不同的角色,包括屑食者、濾食者、捕食者和植食者。碎屑食性的隱居生物(如甲殼動物、棘皮動物、魚類)能消解有機沉積物和糞便[37,40],將其轉(zhuǎn)化成生命可以利用的形態(tài)。濾食性的珊瑚礁隱居生物(如雙殼貝類、海鞘、海綿)在水體中捕食浮游動植物,將其轉(zhuǎn)化為底棲生物的生物量[41,42]。植食性的珊瑚礁隱居生物(如腹足類和甲殼類)能吃掉珊瑚藻類,也能在珊瑚的遮護(hù)下免遭雀鯛、鮋科等礁棲魚類的捕食而占據(jù)優(yōu)勢種的地位[43]。

3 海洋酸化對珊瑚礁隱居生物的影響

全球珊瑚礁正面臨多方面的威脅,珊瑚礁生物群落結(jié)構(gòu)不同,其對環(huán)境壓力的響應(yīng)就不同?？茖W(xué)合理地制訂珊瑚礁修復(fù)措施需要全方位考慮,其中應(yīng)包括珊瑚礁的生物多樣性因素,如果隱居生物這一重要的因素被忽略,那么珊瑚礁的保護(hù)效率就可能被削弱。

海水pH值的降低稱為海洋酸化,表現(xiàn)為海水碳飽和濃度的降低,會影響海洋生物的鈣增生,降低鈣化率和加速生物溶蝕。人們關(guān)注到長期的海洋酸化會導(dǎo)致珊瑚礁復(fù)雜性結(jié)構(gòu)的簡化,但往往忽略了珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)中的生物對海洋酸化的響應(yīng)[44]。一方面,珊瑚礁隱居生物中的貝類、甲殼類等多種鈣化生物會因海洋酸化而降低生物鈣的增生,其胚胎、幼體的發(fā)育以及生活史會因此受到影響,而胚胎和幼體發(fā)育是否正常決定種群世代繁衍能否完成。另一方面,海洋酸化引起的珊瑚礁結(jié)構(gòu)的變化會造成棲息在其凹隙內(nèi)部的隱居生物的生物多樣性、豐度、生物量、優(yōu)勢種的變化以及棲息地的遷移[45]。因此,海洋酸化不僅僅會直接影響隱居生物,其引發(fā)的造礁珊瑚結(jié)構(gòu)的改變也會間接影響隱居生物,繼而進(jìn)一步影響珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的功能。

因此,只研究造礁珊瑚本身的變化不足以判斷海洋酸化對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)造成的影響,還需進(jìn)一步開展珊瑚礁隱居生物的研究,才能全面認(rèn)識海洋酸化對珊瑚礁的生態(tài)影響[46]。通過對珊瑚礁隱居生物的了解,又可以反過來幫助認(rèn)識和判斷珊瑚礁的狀況及變化趨勢。目前,人們對珊瑚礁隱居生物群落對海洋酸化的生態(tài)響應(yīng)仍所知甚少,國內(nèi)相關(guān)研究尤為缺乏,概因?qū)ι汉鹘鸽[居生物這一豐富的動物群落了解不足。

4 珊瑚礁隱居生物的研究方法

4.1 珊瑚礁自動監(jiān)測裝置(ARMS)

重視程度不夠和研究方法的局限,造成人們對珊瑚礁隱居生物的生物學(xué)和生態(tài)功能知之甚少[47]。利用箱式采泥器可以無破壞性地采集礁區(qū)底棲動物,但無法采集到珊瑚礁內(nèi)部的隱居生物。采用截線法和樣框法拍攝高清珊瑚照片和錄像于電腦上進(jìn)行分析,是研究珊瑚礁生物多樣性最常用的方法,可有效用于營固著生活的動物以及活動緩慢的棘皮類、貝類等大型底棲動物的調(diào)查研究,但并不適用于運動迅速的魚類、甲殼類等的調(diào)查研究,更無法用于隱居生物的調(diào)查研究[48]。鑒于珊瑚礁隱居生物研究的重要性,1978年,聯(lián)合國教科文組織提出了采用斗式抓泥器、重力采集器對珊瑚礁隱居生物進(jìn)行研究的方法[49],但這些方法會對礁石區(qū)產(chǎn)生不同程度的破壞。

為無破壞性并標(biāo)準(zhǔn)化地對珊瑚礁隱居生物開展研究,美國國家海洋和大氣管理局(NOAA)的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)處(Coral Reef Ecosystem Division,CRED)、海洋生物普查計劃(Census of Marine Life,CoML)和珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)普查計劃(Census of Coral Reef Ecosystems,CReefs)共同開發(fā)了一種珊瑚礁自動監(jiān)測裝置(Autonomous Reef Monitoring Structures,ARMS),如圖1所示。該裝置是由9層22.5 cm×22.5 cm×1.27 cm的聚氯乙烯(PVC) 板組裝而成,通過模擬珊瑚礁生境和結(jié)構(gòu)來吸引無脊椎動物以及藻類等生物的棲息[50],用于評估和探明全球尺度下珊瑚礁隱居生物的多樣性、分布、豐度和群落結(jié)構(gòu)。

圖1 珊瑚礁自動監(jiān)測裝置示意

一個珊瑚礁自動監(jiān)測裝置可收集到的運動和固著隱居生物多達(dá)數(shù)十種,數(shù)量成百上千,可謂理想的采樣平臺。利用珊瑚礁自動監(jiān)測裝置可實現(xiàn)以標(biāo)準(zhǔn)化、可重復(fù)、系統(tǒng)化的方式收集珊瑚礁隱居生物并分析其多樣性、棲息密度和豐度等數(shù)據(jù),提高研究者監(jiān)測和研究隱居生物群落的能力,所獲得的數(shù)據(jù)可在全球尺度和時間尺度上進(jìn)行比對。

珊瑚礁自動監(jiān)測裝置從2006年開始設(shè)計,到2008年完成試用[51]。2009年后,全球各國在海底配置了超過2 000個珊瑚礁自動監(jiān)測裝置并開展一系列研究,評估南太平洋、地中海、加勒比海、紅海等珊瑚礁區(qū)的生物多樣性,這些研究不局限于隱居生物,還包括底棲無脊椎動物、藻類、微生物等[52-55]。2020年,中國水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所借鑒珊瑚礁自動監(jiān)測裝置收集生物的方式,對大亞灣的底棲生物進(jìn)行了研究[56]。采用珊瑚礁自動監(jiān)測裝置收集的樣本中有多種新種和新紀(jì)錄種被發(fā)現(xiàn),反映了珊瑚礁隱居生物為人所知甚少,珊瑚礁隱居生物研究仍是海洋生物多樣性研究的洼地和寶庫[57,58]。

4.2 珊瑚礁隱居生物的物種鑒定

利用珊瑚礁自動監(jiān)測裝置采集到的隱居生物被分離后,先進(jìn)行形態(tài)學(xué)鑒定,即將自海底取出的珊瑚礁自動監(jiān)測裝置拆解,拍照并記錄每一塊PVC板后,用過濾海水洗出或刮下其上所有的生物,隨后進(jìn)行樣品的處理、保存、計數(shù)以及形態(tài)學(xué)鑒定等[59]。但由于對珊瑚礁隱居生物認(rèn)識不足,傳統(tǒng)的形態(tài)學(xué)方法很難分類并鑒定出利用珊瑚礁自動監(jiān)測裝置采集到的所有隱居生物物種,形態(tài)分類鑒定存在較大的專業(yè)局限性。

個體不完整或研究人員難以通過形態(tài)學(xué)分類的物種,可通過分子條形碼輔助鑒定。分子條形碼是指將基因序列作為物種鑒定的標(biāo)準(zhǔn)參照[59,60]。在大多數(shù)物種中,線粒體DNA (mitochondrial DNA,mtDNA)相對于細(xì)胞核DNA來說更適合作為條形碼靶標(biāo):線粒體細(xì)胞色素氧化酶Ⅰ(COⅠ)基因有著最豐富的參考序列數(shù)據(jù)庫,對物種的鑒定特異性較高,是最常見的分子條形碼基因[61,62]。此外,12S rRNA、16S rRNA、18S rRNA等也被用作不同門類物種鑒定的分子條形碼[63]。

近年來,下一代高通量測序技術(shù)高速發(fā)展,在宏條形碼(Metabarcoding)的助力下,使得從一個樣本中測序并分析出數(shù)以百萬級的分子條形碼序列成為可能,因此該技術(shù)已被廣泛地應(yīng)用于生物多樣性的研究中[64,65]。將所有獲得的物種(特別是小型無脊椎動物以及原生動物、微生物等)一起混合提取DNA后,通過下一代高通量測序和宏分子條形碼分析可得到混合樣品里所有的物種信息[66]。Pearman等[48]在對紅海3個近岸珊瑚礁進(jìn)行監(jiān)測時發(fā)現(xiàn),利用珊瑚礁自動監(jiān)測裝置收集到的動物種類遠(yuǎn)高于水下攝影見到的動物種類,而通過混合樣本提取DNA高通量測序后分析分子條形碼所得到的物種種類,比形態(tài)學(xué)鑒定的結(jié)果又要高1-2個數(shù)量級。

分子條形碼和高通量測序技術(shù)大大提升了隱居生物研究的效率,但是傳統(tǒng)的、基于形態(tài)學(xué)的分類方法仍是該項研究的基石。特別是隱居生物中存在的諸多新物種,仍需通過形態(tài)鑒定初步分類后,再獲取分子條形碼數(shù)據(jù)并上傳,從而充實隱居生物分子條形碼數(shù)據(jù)庫以供全球研究者參考。

5 基于文獻(xiàn)檢索的國內(nèi)外隱居生物研究現(xiàn)狀

使用 Web of Science 數(shù)據(jù)庫(網(wǎng)址為https://apps.webofknowledge.com)搜索主題為“cryptofauna coral reefs”的文獻(xiàn),共檢索到1988-2023年發(fā)表的論文91篇(截至2023年10月)。研究的范圍覆蓋隱居生物多樣性的研究[67,68],分子條形碼研究[69],對海洋酸化的響應(yīng)[70],隱居生物群落結(jié)構(gòu)[71-73],隱居生物和珊瑚礁的營養(yǎng)、生態(tài)功能的關(guān)聯(lián)[74,75]等。按國家分類(圖2),來自澳大利亞、美國和日本的研究機構(gòu)發(fā)文量排名前3,分別發(fā)表26、24、11篇論文,研究區(qū)域包括大堡礁[72]、印度洋查戈斯群島[76]、夏威夷群島[73]、伯利茲堡礁[77]、加勒比海[78]等珊瑚礁區(qū)域。來自中國的2篇論文出自南方海洋科學(xué)與工程廣東省實驗室(廣州)-香港科技大學(xué)的共建香港分部實驗室,其中一篇為研究法屬波利尼西亞的莫雷阿島珊瑚礁隱居生物的論文[50],另一篇為關(guān)于韓國濟(jì)州島珊瑚礁隱居生物的綜述[79]。在中國知網(wǎng)中搜索“隱居生物”得到的文獻(xiàn)數(shù)為0,表明國內(nèi)的珊瑚礁隱居生物研究仍屬于空白領(lǐng)域。

圖2 Web of Science 數(shù)據(jù)庫中檢索“cryptofauna coral reefs”的出版物數(shù)量(國家,排名前20)

在Web of Science 數(shù)據(jù)庫中搜索主題“Autonomous Reef Monitoring Structures ARMS”,得到2013-2023年的34篇論文(截至2023年10月)。論文主要來自美國、沙特阿拉伯、法國和意大利等國家(圖3),研究內(nèi)容主要集中在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的生物多樣性方面,其中來自中國的論文是前述關(guān)于韓國濟(jì)州島珊瑚礁隱居生物的綜述[79]。在中國知網(wǎng)搜索相關(guān)的主題和關(guān)鍵詞,得到的文獻(xiàn)數(shù)量仍為0,說明國內(nèi)尚未開展此項研究。從以上文獻(xiàn)檢索的結(jié)果來看,珊瑚礁隱居生物和基于珊瑚自動監(jiān)測裝置的研究無論在國內(nèi)還是在國外都起步較晚,該方法仍有待推廣。

圖3 Web of Science 數(shù)據(jù)庫中檢索“Autonomous Reef Monitoring Structures ARMS”的出版物數(shù)量(國家,排名前10)

6 展望

珊瑚礁隱居生物被認(rèn)為是珊瑚礁中多樣性最豐富的一群生物,其物種涵蓋所有的海洋無脊椎動物門類。由于珊瑚礁隱居生物的隱居特性和采樣方法的局限等,珊瑚礁隱居生物的生物多樣性認(rèn)識仍存在諸多空白,需要開展更為廣泛深入的研究。采用諸如國際標(biāo)準(zhǔn)的珊瑚礁自動監(jiān)測裝置進(jìn)行珊瑚礁隱居生物的采樣是可取的方法,利于開展無破壞性的珊瑚礁研究工作,所獲數(shù)據(jù)可進(jìn)行不同時空尺度的比對,從而探索珊瑚礁結(jié)構(gòu)、構(gòu)造與珊瑚礁隱居生物多樣性的關(guān)系,揭示珊瑚礁隱居生物的分布格局及其驅(qū)動因素。

珊瑚礁隱居生物的生物量遠(yuǎn)高于其表面棲息的動物類群,表明其是珊瑚礁營養(yǎng)層級結(jié)構(gòu)中極為重要的一環(huán),它們不僅為魚類提供食物來源,而且其自身也可以是捕食者、植食者、屑食者、濾食者和腐食者,在珊瑚礁食物鏈和營養(yǎng)流動中起到重要的作用。開展珊瑚礁隱居生物營養(yǎng)動力學(xué)的研究,例如水體營養(yǎng)與珊瑚礁隱居生物生物量的關(guān)系、珊瑚礁隱居生物與珊瑚礁魚類的營養(yǎng)關(guān)聯(lián)等,有助于深入認(rèn)識珊瑚礁高生產(chǎn)力的機理,了解珊瑚礁退化對隱居生物的影響以及對珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)功能的影響。

珊瑚礁隱居生物物種多樣性豐富、生物量高,在珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的營養(yǎng)結(jié)構(gòu)中作用巨大,因此科學(xué)地認(rèn)知珊瑚礁隱居生物,有助于更加全面地認(rèn)識珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)。因其個體微小和隱匿生活的特性,珊瑚礁隱居生物易被忽略,科學(xué)認(rèn)識仍有缺口,國內(nèi)外相關(guān)研究均很有限,需進(jìn)一步拓展和深化。

處于人類世的珊瑚礁,面臨人類活動的嚴(yán)重干擾及其所引起的環(huán)境變化的影響。無疑,更全面科學(xué)地認(rèn)知包括珊瑚礁隱居生物在內(nèi)的珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng),將有助于采取科學(xué)有效的應(yīng)對措施,提高珊瑚礁保護(hù)的有效性。