李曉東 蘇麗 李曉捷 李杰 徐英江 常麗榮 于仁成 楊德周 逄少軍

摘要：2021年11月至2022年4月，海帶（Saccharina japonica）主產(chǎn)區(qū)山東榮成發(fā)生了海帶潰爛災(zāi)害，受災(zāi)面積超9 300 hm2，直接經(jīng)濟(jì)損失20億元。通過現(xiàn)場調(diào)查、室內(nèi)試驗(yàn)、資料分析等手段進(jìn)行了研究，結(jié)果顯示，2021年10月至2022年12月，由多紋膝溝藻（Gonyaulax polygramma）和紅色赤潮藻（Akashiwo sanguinea）構(gòu)成的赤潮，順自西向東沿岸流進(jìn)入榮成海帶養(yǎng)殖區(qū)，自北至南蔓延，暴發(fā)海域可溶解磷酸鹽含量為3.68 μg·L-1，凸顯磷限制；室內(nèi)培養(yǎng)試驗(yàn)顯示問題海域海水正常；浮標(biāo)觀測顯示，養(yǎng)殖區(qū)2021年11月鹽度30.92 PSU，顯著偏低；養(yǎng)殖區(qū)海水透明度顯著高于往年同期。綜上，此次災(zāi)害歸因于海水透明度季節(jié)性偏高、赤潮藻枯竭了海帶早期生長賴以需要的營養(yǎng)元素，潰爛海帶促進(jìn)了褐藻酸降解菌繁殖，加速潰爛過程，帶來次生災(zāi)害。

關(guān)鍵詞：海帶；赤潮；營養(yǎng)鹽；水產(chǎn)養(yǎng)殖；災(zāi)害doi：10.13304/j.nykjdb.2022.0728

中圖分類號：F326.4 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A 文章編號：10080864（2023）01020617

海帶（Saccharina japonica）作為重要的養(yǎng)殖經(jīng)濟(jì)海藻，是我國人民菜籃子中的重要水產(chǎn)品。我國人工養(yǎng)殖海帶歷史逾70年，主產(chǎn)區(qū)為福建、山東和遼寧3省。山東榮成是海帶養(yǎng)殖的傳統(tǒng)主產(chǎn)區(qū)，素有“海帶之鄉(xiāng)”的美譽(yù)，每年生產(chǎn)海帶鮮品170 萬t，占全國產(chǎn)量近30%[1]。自榮成北部雞鳴島起，繞過山東半島最東端然后向南到西南端人和鎮(zhèn)都廣泛分布著海帶養(yǎng)殖區(qū)，總面積約1 萬hm2[1]。海帶種苗生產(chǎn)、養(yǎng)殖、加工以及依賴海帶為食的鮑、海膽、海參養(yǎng)殖等行業(yè)是當(dāng)?shù)貒窠?jīng)濟(jì)發(fā)展的重要支柱。榮成地區(qū)分布著大小海帶養(yǎng)殖企業(yè)72個，中、大型海帶種苗生產(chǎn)企業(yè)8個，每年生產(chǎn)海帶種苗59億株[1]。

海帶養(yǎng)殖生產(chǎn)主要包括種苗培育（8 至10月）、苗暫養(yǎng)（10月中旬至11月中旬）和海上養(yǎng)成（11月中旬至次年5、6月）3個階段。種苗培育主要是采取夏苗技術(shù)，種海帶來自海上養(yǎng)殖種群或者室內(nèi)人工蓄養(yǎng)的種群。經(jīng)過2.5個月室內(nèi)低溫培育，2～3 cm 的海帶苗在10月10—15日期間出庫下海開始暫養(yǎng)。苗暫養(yǎng)采用水平掛養(yǎng)或者垂養(yǎng)方式，持續(xù)1 個月，至11 月中旬，海帶苗達(dá)到20 cm左右時開始分苗養(yǎng)殖。分苗養(yǎng)殖是指將單棵海帶苗按照一定間距夾到養(yǎng)殖繩上，然后掛到養(yǎng)殖筏架上進(jìn)行養(yǎng)殖。夾完苗后的海帶在筏架系統(tǒng)中可以水平或垂直懸掛。目前生產(chǎn)中普遍采用水平懸掛方式。1根養(yǎng)殖繩兩端分別有1根吊繩，一定程度上可以控制水平掛繩深度。水平掛養(yǎng)的海帶實(shí)際上是倒著生長，假根部分在上，藻體部分垂直向下。因?yàn)楹Ъ俑蜕L部相連，這個部分對光照需求不強(qiáng)，過強(qiáng)光照對海帶生長不利，因此需要進(jìn)行相應(yīng)水層調(diào)節(jié)。一般認(rèn)為，海區(qū)溶解無機(jī)氮（dissolved inorganic nitrogen， DIN）含量≥0.2 mg·L-1 屬于肥區(qū)，含量 0.1～0.2 mg·L-1 屬于中肥區(qū)，含量<0.05 mg·L-1 屬于瘦區(qū)；海區(qū)溶解無機(jī)磷（dissolved inorganic phosphorus， DIP） 含量<0.004 mg·L-1 時，海帶生長受到影響；海區(qū)氮磷比（N∶P）>16∶1 時，海帶生長主要受活性磷酸鹽限制。海帶筏式養(yǎng)殖以流速大（最大流速25～40 m·min-1）、透明度穩(wěn)定（養(yǎng)殖周期內(nèi)變化幅度1～3 m）的海區(qū)最為適宜[2]。

2021年11月中下旬，在榮成雞鳴島、榮成灣一帶先后暴發(fā)了肉眼可辨的赤潮，海水呈現(xiàn)暗紅色，持續(xù)數(shù)日，之后分布在赤潮暴發(fā)區(qū)的剛剛完成夾苗開始生長的海帶出現(xiàn)發(fā)黃和潰爛。隨時間推移，這種海帶潰爛現(xiàn)象逐漸從北部榮成灣向南部養(yǎng)殖區(qū)擴(kuò)散，最終蔓延到最南部海帶養(yǎng)殖區(qū)人和鎮(zhèn)。

據(jù)統(tǒng)計，2022年度榮成市海帶幾乎絕產(chǎn)，預(yù)計直接經(jīng)濟(jì)損失近20億元人民幣，同時造成下游加工企業(yè)損失超15億元人民幣。造成的間接損失也不容忽視，災(zāi)情發(fā)生后，養(yǎng)殖企業(yè)和養(yǎng)殖戶投入的抗災(zāi)成本合計4.7億元人民幣。由于海帶絕收，當(dāng)?shù)仄髽I(yè)和養(yǎng)殖戶停工，造成勞動力喪失收入預(yù)計3.2億元人民幣。此次海帶災(zāi)害嚴(yán)重程度和受災(zāi)面積均系歷史首次。

災(zāi)情暴發(fā)后，國家藻類產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系組織力量開展了實(shí)地調(diào)研、海水樣品采集分析、致病微生物分析、病害海帶生化組成分析、室內(nèi)海帶培養(yǎng)試驗(yàn)、赤潮藻暴發(fā)生物分析、海洋環(huán)境數(shù)據(jù)分析等工作。本文系統(tǒng)地將上述結(jié)果進(jìn)行了整理，以期為防范相關(guān)自然災(zāi)害提供參考。

1 材料與方法

1.1 海帶潰爛形態(tài)特征和發(fā)展規(guī)律調(diào)研

根據(jù)榮成近海地理特征及海帶養(yǎng)殖區(qū)分布情況，在榮成主要海帶養(yǎng)殖區(qū)選擇6個代表性區(qū)域，分別對其海帶養(yǎng)殖區(qū)低、中、高區(qū)（按照離岸距離從近至遠(yuǎn)劃分）海帶分苗時間、生長表現(xiàn)、災(zāi)害發(fā)生時間和程度等進(jìn)行現(xiàn)場調(diào)查和連續(xù)跟蹤，同時向海帶養(yǎng)殖戶了解其周邊海區(qū)災(zāi)害情況。樣品采集地點(diǎn)見表1。

1.2 海水營養(yǎng)鹽及污染物檢測

1.2.1 養(yǎng)殖海域水樣分析和污染物檢測 調(diào)查范圍覆蓋了榮成北部、南部整個養(yǎng)殖海域，共設(shè)置了22個站位，每個站位的水樣均采自表層水（水深≤10 m）。檢測指標(biāo)包括pH、硝酸鹽氮（NO-3-N）、亞硝酸氮（NO-2-N）、氨氮（NH3-N）、溶解無機(jī)氮（DIN）、溶解磷酸鹽（DIP）、溶解硅酸鹽（dissolved inorganicsilicon， DISi）、化學(xué)需氧量（chemical oxygen demand，COD）、9種重金屬離子、16種三嗪類、酰胺類、二硝基苯胺類除草劑、13種擬除蟲菊酯類殺蟲劑。

各指標(biāo)的采樣、貯存及后續(xù)分析方法依據(jù)GB 17378.3—2007《海洋監(jiān)測規(guī)范 第3部分：樣品采集、貯存與運(yùn)輸》[3]、GB 17378.4—2007《海洋監(jiān)測規(guī)范 第4部分：海水分析》[4]、HJ 700—2014《水質(zhì)65種元素的測定電感耦合等離子體質(zhì)譜法》[5]、DB37/T 4013—2020《養(yǎng)殖水體中三嗪類、酰胺類、二硝基甲苯胺類除草劑的測定氣相色譜-質(zhì)譜法》[6]和張華威等[7]的方法進(jìn)行測定。

1.2.2 水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)評價 水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)判定采用單因子指數(shù)（Si）評價法[8]，評價標(biāo)準(zhǔn)依據(jù)GB 3097—1997《海水水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)》[ 9]，當(dāng)指數(shù)Si ≤1時，表示符合該類水質(zhì)評價標(biāo)準(zhǔn)，Si越大表示水質(zhì)污染越嚴(yán)重。

1.2.3 海水營養(yǎng)鹽分析 本研究運(yùn)用相對限制法[10]和絕對限制法[11]評估營養(yǎng)鹽對海帶生長的影響。

1.2.4 海水富營養(yǎng)化程度評價 海水富營養(yǎng)化采用富營養(yǎng)化指數(shù)（eutrophication index，E）進(jìn)行評價，若E>1，表示水體呈現(xiàn)富營養(yǎng)化狀態(tài)；若E≤1，表示水體處于貧營養(yǎng)狀態(tài)[8]。

1.3 海帶幼苗室內(nèi)培養(yǎng)

2021年12月23日于榮成愛蓮灣（RC）和青島第二海水浴場（QD）分別采集海水樣品，分別添加1/2 PES[12]作為培養(yǎng)基進(jìn)行海帶幼苗培育試驗(yàn)。海帶幼苗來源于中國科學(xué)院海藻種質(zhì)庫（www.caslivealgae.com）室內(nèi)培育的健康海帶幼苗，長度5 mm，每組20株。培養(yǎng)條件：光照恒溫培養(yǎng)箱，光照/黑暗為12 h/12 h，溫度15 ℃。

1.4 海帶生化組成分析

2022年2月10日采集了雞鳴島（JM）、鏌铘島（MY）受災(zāi)海帶樣品，2022年2月24日自榮成南部大魚島（DY）采集了尚未發(fā)生病變的海帶樣品，2022年2月22日自遼寧省大連市旅順口區(qū)采集健康海帶國審品種“中寶1號”（E25）[13]作為對照。每個取樣地點(diǎn)隨機(jī)取5棵海帶，烘干后粉碎并混合進(jìn)行測量，每組測量重復(fù)3次。

1.4.1 元素含量測定 樣品中的金屬元素（鐵、鋅、鎂、銅、鈣、磷）檢測方法參照GB 5009.268—2016《食品安全國家標(biāo)準(zhǔn) 食品中多元素的測定》[14]，使用電感耦合等離子體質(zhì)譜法（賽默飛ICAP-RQ）完成測定；碘元素的檢測方法參照GB 5009.267—2016《食品安全國家標(biāo)準(zhǔn) 食品中碘的測定》[15]，使用氧化還原滴定法完成測定。

1.4.2 重要糖類含量測定 使用水提取海帶中巖藻糖及褐藻酸，提取液在酸性條件下水解，用1-苯基-3-甲基-5-吡唑啉酮進(jìn)行衍生，液相色譜紫外檢測器測定；使用水提取海帶中甘露醇，乙醇沉淀去雜后用液相色譜蒸發(fā)光散射檢測器進(jìn)行測定。

1.5 養(yǎng)殖海域赤潮暴發(fā)情況分析

1.5.1 赤潮過程的遙感觀測 分析使用的葉綠素數(shù)據(jù)來自美國國家海洋和大氣管理局（NationalOceanic and Atmospheric Administration， NOAA）極地軌道衛(wèi)星SNPP（SUOMI national polar-orbitingpartnership）和JPSS-1（joint polar satellite system-1）搭載的可見光與紅外成像輻射儀（visibleinfrared imaging radiometer， VIIRS），從NOAA數(shù)據(jù)平臺（https：//coastwatch.noaa.gov/cw_html/cwViewer.html）獲取葉綠素a數(shù)據(jù)，分辨率4 km，應(yīng)用CoastWatch數(shù)據(jù)分析平臺作圖。

1.5.2 赤潮藻鑒定和分離培養(yǎng) 2021 年12 月11 日在山東半島東北部海域（37.5°～37.8°N、122.4°～122.6°E）采集浮游植物樣品，碘液固定后帶回實(shí)驗(yàn)室，采用Utermühl方法濃縮樣品，在顯微鏡下觀察，對赤潮藻進(jìn)行鑒定和計數(shù)。通過毛細(xì)管挑取主要赤潮藻種，室內(nèi)進(jìn)行分離培養(yǎng)，獲得純種培養(yǎng)后，通過形態(tài)特征進(jìn)行初步鑒定。同時，收集部分培養(yǎng)藻細(xì)胞提取DNA，以28S rRNA 基因D1～D2區(qū)序列為靶區(qū)，采用1對真核生物通用引物進(jìn)行擴(kuò)增[1617]，獲得產(chǎn)物后，通過Blast查詢目標(biāo)藻種，并從GenBank中獲取相關(guān)藻種序列信息，對藻種進(jìn)行輔助鑒定。

1.6 海水鹽度及海表流場模擬分析

海水鹽度和風(fēng)速風(fēng)向數(shù)據(jù)觀測資料來自中國科學(xué)院近海海洋觀測研究網(wǎng)絡(luò)—— 黃海站16 號浮標(biāo)觀測系統(tǒng)，浮標(biāo)站點(diǎn)的經(jīng)緯度為37°2'43.33″N、122°35'36.28″E，使用的觀測設(shè)備為日本ALEC公司生產(chǎn)的ATCW 直讀式溫鹽儀。

觀測時間為2019年11月1—30日和2021年11月1—30日，觀測頻率為1次·h-1。對于觀測得到的原始鹽度數(shù)據(jù)進(jìn)行初步處理，剔除因?yàn)閮x器設(shè)備故障導(dǎo)致的異常值以及時間序列（±2） STD以外數(shù)據(jù)點(diǎn)。對時間序列進(jìn)行36 h滑動平均，以濾除潮汐信號的主要部分，得到最終數(shù)據(jù)。

基于Regional Ocean Model System（ROMS）與四維變分同化方法，建成了東中國海海洋動力環(huán)境四維變分同化預(yù)報系統(tǒng)，給出了2021 年11 月到2022年3月的月平均海表流場；模式配置、驅(qū)動場、邊界條件和模擬結(jié)果驗(yàn)證方法參考He等[18]的研究。

1.7 病原微生物調(diào)查方法和過程

1.7.1 災(zāi)區(qū)海水菌群和海帶附生菌高通量調(diào)查 選擇榮成沿海北、中、南3個區(qū)域，分別在雞鳴島（低區(qū)和高區(qū)）、愛蓮灣（低區(qū)、中區(qū)和高區(qū)）和鏌铘島（低區(qū)和高區(qū)）海區(qū)采集了海水和沉積物樣品，在愛蓮灣（低區(qū)、中區(qū)和高區(qū)）采集潰爛海帶樣品（樣品及代號詳見表2）。海水用0.2 μm孔徑的聚碳酸酯濾膜過濾以收集浮游菌群；沉積物取10 g；海帶樣品切取5 cm× 5 cm表面潰爛部位。水體、沉積物和海帶樣品均按照E.Z.N.A. ? Soil DNAKit （OMEGA， 美國）的要求提取菌群DNA。水體和沉積物菌群DNA用引物對515F 和926R[19] 擴(kuò)增16S rRNA 的V4～V5 區(qū)，海帶菌群DNA 用引物對799F 和1193R[20]擴(kuò)增16S rRNA基因的V5～V7區(qū)。

不同樣品擴(kuò)增子膠回收目的片段，等量混合后用TruSeq DNA LT sample Prep Kit （Illumina， 美國）建庫，并用Illumina NovaSeq 平臺進(jìn)行2×250的雙端測序。在2019年1和2月，采用相同的方法對桑溝灣海區(qū)的微生物進(jìn)行測序和分析，相關(guān)數(shù)據(jù)用于本次調(diào)查的縱向比較。

下機(jī)序列經(jīng)過拼接、質(zhì)控后聚類OTU（operational taxonomic unit），計算Alpha 多樣性、Beta多樣性、菌群組成，并對微生物多樣性及群落進(jìn)行統(tǒng)計分析。

1.7.2 海帶附生菌和海水褐藻酸降解菌數(shù)量調(diào)查 2021年12月在俚島海區(qū)采集潰爛海帶，切取0.5 g潰爛部位，勻漿并稀釋涂布于2216E和褐藻酸培養(yǎng)基。菌落長成后統(tǒng)計單菌落形態(tài)特征及菌落數(shù)，并進(jìn)行純化培養(yǎng)。分離得到的菌株用細(xì)菌通用引物27F （5-AGAGTTTGATCCTGGCTCAG-3）和1492R （5-TACGGCTACCTTGTTACGACTT-3）對16S rRNA 進(jìn)行擴(kuò)增、測序，并在NCBI 網(wǎng)站進(jìn)行Blast比對確定其分類信息。2021年12月和2022年2月，分別在愛蓮灣養(yǎng)殖海區(qū)采集海水，涂布褐藻酸培養(yǎng)基，計數(shù)褐藻酸降解菌數(shù)量。

2 結(jié)果與分析

2.1 海帶潰爛形態(tài)特征和發(fā)展規(guī)律

調(diào)查表明，災(zāi)害最早發(fā)生于榮成北部雞鳴島附近海域，于2021年11月底發(fā)現(xiàn)分苗后海帶有潰爛發(fā)生，12月10日起潰爛加劇，并逐步自西向東、南部海域蔓延。2022年1月10日左右中部愛蓮灣海域海帶開始出現(xiàn)潰爛，隨后向南蔓延至寧津、鏌铘島、石島、人和鎮(zhèn)近岸海帶養(yǎng)殖區(qū)。災(zāi)害發(fā)生期間，各區(qū)域海帶潰爛癥狀基本相同，主要表現(xiàn)為生長緩慢、藻體發(fā)黃、質(zhì)地脆，起初梢部白爛，藻體表面出現(xiàn)白斑、小泡或腐爛孔洞，隨后白爛部位自梢部逐漸向基部、由葉緣向中帶部蔓延，并伴有假根和柄部色澤加深、生長部變形、葉片邊緣卷曲等現(xiàn)象（圖1A）?？傮w而言，在單株分苗養(yǎng)殖方式下，同一區(qū)域相同時間分苗的不同海帶品種潰爛發(fā)生時間、程度無明顯差別；分苗早的海帶（個體相對較大）較分苗晚的海帶（個體較?。┛剐詮?qiáng)，潰爛程度輕；養(yǎng)殖水層深的海帶較水層淺的海帶潰爛程度輕。南部海域由于災(zāi)害發(fā)生時間較晚，海帶個體較大，受災(zāi)程度相對輕（圖1C，D）。隨著時間推移，調(diào)研區(qū)域幾乎所有海帶均發(fā)生嚴(yán)重潰爛，藻體最終全部脫落，僅余長10～30 cm的基部，甚至只剩假根和柄部殘留在養(yǎng)殖繩上（圖1B）。

2.2 海水營養(yǎng)鹽及污染物檢測結(jié)果分析

2.2.1 海水污染物檢測結(jié)果分析 檢測了各站位砷、鎘、鋁、鉛、鉻、銅、鋅、汞、硒9種重金屬離子，檢測結(jié)果如下：砷為1.50～2.80 μg·L-1，平均值為2.03 μg·L-1；鎘為0.000 52～0.100 00 μg·L-1，平均值為0.051 00 μg·L-1；鋁為1.50～49.54 μg·L-1，平均值為8.27 μg·L-1；硒為0.047～1.660 μg·L-1，平均值為0.620 μg·L-1，其中砷、鎘、硒的Si均小于1，屬于一類水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)，其他金屬離子均未檢出。

海帶養(yǎng)殖區(qū)除草劑檢出3種，分別是阿特拉津（范圍在17.48～30.44 ng·L-1，平均值22.91 ng·L-1）、撲草凈（ 范圍在16.90～37.78 ng·L-1，平均值22.14 ng·L-1）、西草凈（范圍在18.56～34.78 ng·L-1，平均值23.45 ng·L-1）。13種擬除蟲菊酯類殺蟲劑均未檢出。

2.2.2 養(yǎng)殖區(qū)海水水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)分析 榮成海帶養(yǎng)殖區(qū)海水檢測結(jié)果如表3 所示，各站位pH 波動較小，在8.11～8.25 之間，平均值為8.20，Si（pH）≤1，均符合第一類水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)；DIN 范圍為42.03～675.10 μg·L-1，平均值為192.56 μg·L-1，根據(jù)DIN的Si結(jié)果，站位4、14的Si（DIN）>1，屬于劣四類海水，站位2、15、16屬于第二類水質(zhì)，其他站位均屬于一類水質(zhì)；DIP的范圍在1.33～12.70 μg·L-1，平均值為3.68 μg·L-1，各站位DIP 的Si（DIP）≤1，均符合一類水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)；檢測站位DISi范圍為86.70～328.00 μg·L-1，平均值為168.27 μg·L-1；檢測站位的COD 范圍在1 154.42～1 571.77 μg·L-1，平均值為1 346.66 μg·L-1，檢測站位COD的Si（COD）≤1，均符合一類水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)。

2.2.3 養(yǎng)殖區(qū)海水營養(yǎng)鹽限制因子分析 海帶養(yǎng)殖區(qū)N/P、Si/P、Si/N 見表3，N/P 范圍為15.41～241.97，平均值為62.41；Si/P范圍為0.48～3.64，平均值為1.39；Si/N范圍為10.20～126.82，平均值為60.96。根據(jù)相對限制法，檢測的19個站位中（站位4、11、12未檢測硅酸鹽含量），17個站位出現(xiàn)磷限制，均未出現(xiàn)氮限制、硅限制。絕對限制法表明22個站位中有10個站位存在磷限制，未出現(xiàn)氮限制、硅限制。

2.2.4 海水富營養(yǎng)化情況分析 調(diào)查區(qū)域各站位富營養(yǎng)化指數(shù)結(jié)果顯示（表3），檢測的16個站位中E 值均小于1，部分站位（站位5、6）小于0.01，表明海帶養(yǎng)殖區(qū)處于嚴(yán)重貧營養(yǎng)狀態(tài)。

2.3 海帶幼苗室內(nèi)培養(yǎng)

經(jīng)過4 d 室內(nèi)培養(yǎng)后，4 組海帶苗均正常生長，海帶苗平均長度分別為（1.29±0.17）（RC）、（1.30± 0.06）（RC+1/2PES）、（1.26±0.13）（QD）、（1.29±0.06）（圖2A）；繼續(xù)經(jīng)過4 d培養(yǎng)，RC、RC+1/2PES、QD、QD+1/2PES 海帶苗平均長度分別達(dá)到（1.81±0.32）、（3.30±0.41）、（1.66±0.20）、（2.81±0.34） cm，海帶苗均未發(fā)生潰爛，說明問題海域海水不存在海帶致死因子（圖2B）。2次測量中，使用RC+1/2PES 作為培養(yǎng)基的海帶幼苗平均長度均為4組中最長；添加營養(yǎng)鹽后海帶苗生長速度加快，顏色更深。

2.4 海帶生化組成

本次試驗(yàn)采集樣品的生化組成分析結(jié)果見圖3。元素分析結(jié)果顯示，榮成雞鳴島（JM）、鏌铘島（MY）和大魚島（DY）的海帶樣品在鐵、錳、磷元素的含量上顯著低于旅順地區(qū)采集的對照樣品（E25）。巖藻糖、藻酸鹽和甘露醇是海帶重要的光合作用碳代謝產(chǎn)物，液相色譜分析結(jié)果顯示，健康海帶與受災(zāi)海帶樣品中上述3種干物質(zhì)含量水平接近；MY 的含量顯著高于其他樣品。

2.5 養(yǎng)殖海域赤潮暴發(fā)情況分析

2.5.1 赤潮發(fā)生過程遙感監(jiān)測 根據(jù)對山東周邊海域葉綠素a含量的遙感分析，自2021年11月上旬起，萊州灣東側(cè)海域葉綠素a含量明顯上升。隨著時間推移，葉綠素a 高值區(qū)從萊州灣東側(cè)逐漸向東擴(kuò)展，12月上旬煙臺-威海近海葉綠素a含量明顯增加；之后繼續(xù)向東擴(kuò)展，在12月下旬繞過山東半島向南進(jìn)入榮成近海的海帶養(yǎng)殖區(qū)（圖4）。

2.5.2 赤潮藻鑒定 12月11日在威海東北部海域現(xiàn)場調(diào)查結(jié)果顯示，該海域赤潮優(yōu)勢種為多紋膝溝藻（Gonyaulax polygramma）和紅色赤潮藻（Akashiwo sanguinea）（圖5），其中，多紋膝溝藻為第一優(yōu)勢種?，F(xiàn)場樣品的計數(shù)結(jié)果表明，藻細(xì)胞密度最高達(dá)到3.5×106 cell·L-1，葉綠素a含量最高達(dá)到30 μg·L-1，達(dá)到赤潮暴發(fā)標(biāo)準(zhǔn)。

2.6 海水鹽度及海表流場模擬分析

觀測資料表明， 2021年11月相對于2019年同期的溫度變化不明顯，鹽度存在非常顯著的變化。圖6展示了2019年11月和2021年11月黃海站16號浮標(biāo)觀測到的2 m深處鹽度變化。通過對比2019和2021年11月平均鹽度可以發(fā)現(xiàn)，觀測區(qū)域2021年11月的鹽度（平均鹽度30.92 PSU）顯著低于2019年同期（平均鹽度32.35 PSU），表明2021年11月在該區(qū)域存在明顯的淡水通量異常，表明該區(qū)降水增大或有低鹽水體流入，推測可能與黃河年度輸入淡水增加有關(guān)。

通過模擬的海表面流場（圖7）可以看到，海表面流場主要受風(fēng)場控制，冬季（11 月至次年2月）在北風(fēng)的控制下，海流主要沿著山東半島岸線以東南向流動為主；進(jìn)入春季（3月）后，隨著季風(fēng)轉(zhuǎn)換，海表流場逐漸轉(zhuǎn)變方向。

2.7 病原微生物調(diào)查結(jié)果分析

2.7.1 災(zāi)區(qū)海水菌群和海帶附生菌高通量分析 Alpha多樣性結(jié)果顯示，水體菌群豐富度呈現(xiàn)自北向南遞減的趨勢，雞鳴島的均勻度最高；從沉積物菌群看，豐富度和均勻度變化趨勢類似，愛蓮灣的指數(shù)最低（圖8）。

不同海區(qū)沉積物有相似細(xì)菌組成譜，不同海區(qū)水體菌群之間存在較大差別（ 圖9）。3個位點(diǎn)水體中主要類群為Alpha變形菌綱（Alphaproteobacteria）（54.69%±18.81%）、黃桿菌綱（Flavobacteriia）（19.74%±12.15%）和Gamma變形菌綱（Gammaproteobacteria）（8.35%±5.33%）；在屬水平上，愛蓮灣和鏌铘島有更多的亞硫酸鹽桿菌屬（Sulfitobacter）細(xì)菌，其中愛蓮灣最多，鏌铘島次之，雞鳴島最少；鏌铘島還有更多獨(dú)島菌屬（Dokdonia）細(xì)菌。各海區(qū)沉積物在屬水平以假單胞菌屬（Pseudomonas）為主。

對2022 與2019 年桑溝灣菌群豐度進(jìn)行了比較（圖10）。結(jié)果顯示，海洋浮游菌屬（Planktomarina）和Tenacibaculm 屬細(xì)菌豐度呈現(xiàn)從北往南遞減趨勢，它們在雞鳴島海區(qū)的相對豐度顯著高于其他2個海區(qū)及2019年1和2月的相對豐度。假單胞菌屬等褐藻酸降解菌在雞鳴島的相對豐度高于其他2個位點(diǎn)以及2019年2月的相對豐度。愛蓮灣海區(qū)亞硫酸鹽桿菌屬和鏌铘島海區(qū)獨(dú)島菌屬相對豐度顯著高于2019年，假交替單胞菌屬細(xì)菌也呈現(xiàn)由北往南遞減趨勢。

2.7.2 海帶附生菌和海水褐藻酸降解菌分析 2216E平板結(jié)果顯示，2021年俚島海區(qū)海帶潰爛處優(yōu)勢菌為海神單胞菌屬（Neptunomonas）和假交替單胞菌屬（Pseudoalteromonas）。而海帶表面水泡中的優(yōu)勢菌為海神單胞菌屬（Neptunomonas），其次為亞硫酸鹽桿菌屬（Sulfitobacter）。2018 年分離的正常海帶上細(xì)菌組成相對均勻，存在交替單胞菌屬（Alteromonas）、副球菌屬（Paracoccus）等細(xì)菌類群，而潰爛海帶上主要細(xì)菌類群則明顯增多，有短桿菌屬（Brevibacterium）、黃桿菌屬（Flavobacterium）、新鞘脂菌屬（Novosphiqobium）、假交替單胞菌屬（Pseudoalteromonas）、假單胞菌屬（Pseudomonas）和希瓦氏菌屬（Shewanella）等（圖11）。

褐藻酸降解菌分析結(jié)果顯示，2021年俚島潰爛海帶的優(yōu)勢菌為噬纖維素菌屬（Cellulophaga），潰爛海帶水泡中未分離到褐藻酸降解菌。2018年潰爛的海帶上以海神單胞菌屬（Neptunomonas）為主，2018 年潰爛的海帶上以假交替單胞菌屬（Pseudoalteromonas）為主，健康海帶表面褐藻酸降解菌以弧菌屬 （Vibrio）為主（圖11）。對海水進(jìn)行褐藻酸降解菌計數(shù)發(fā)現(xiàn)，2021年12月愛蓮灣水體中的褐藻酸降解菌數(shù)量與2019年2月類似，不超過102·mL-1；在2022年2月，褐藻酸降解菌數(shù)量激增，超過104·mL-1。

由圖12 可知，海帶附生菌主要細(xì)菌類群有Alpha變形菌綱（Alphaproteobacteria）、Gamma變形菌綱（Gammaproteobacteria） 以及黃小桿菌綱（Flavobacteriia）。將其中主要細(xì)菌屬與2019年桑溝灣收集的海帶附生菌群進(jìn)行比較（圖13），2022年2 月愛蓮灣海帶附生菌中假單胞菌屬（Pseudomonas）、亞硫酸鹽桿菌屬（Sulfitobacter）、極地桿菌屬（Polaribacter）、Tenacibaculm 屬和交替赤細(xì)菌屬（Altererythrobacter）等類群相對豐度顯著高于2019年1和2月相對豐度。2019年海帶的優(yōu)勢類群如青枯菌屬（Ralstonia）、污泥單胞菌屬（Pelomonas）和紅球菌屬（Rhodococcus）等在2022年愛蓮灣海帶中相對豐度較低（<1%）或未檢測到。具有褐藻酸降解能力的細(xì)菌顯著高于往年同期水平。

3 討論

3.1 赤潮暴發(fā)和海帶潰爛的關(guān)系

2021年冬季，山東半島北部海域發(fā)生了較大規(guī)模甲藻赤潮，這一現(xiàn)象在山東近海非常罕見。通過對2021年9—12月的遙感資料分析，可看出甲藻赤潮在10月份出現(xiàn)在萊州灣東側(cè)，11月份赤潮向東擴(kuò)展至煙臺-威海一帶，12月份繞過山東半島南下進(jìn)入榮成近海，模擬海表面流場結(jié)果與赤潮運(yùn)動方向一致。對比此次甲藻赤潮的時空分布狀況及海帶病害出現(xiàn)的時空規(guī)律可以看出，二者之間高度吻合，赤潮暴發(fā)及其對海域環(huán)境的改變極有可能是海帶潰爛出現(xiàn)的首要、直接誘導(dǎo)因子。

多紋膝溝藻和紅色赤潮藻是近海常見的2種有害赤潮藻。多紋膝溝藻在我國近海較常見，曾多次形成赤潮。林永水等[21]報告了1991年5月在廣東大鵬灣鹽田附近一次多紋膝溝藻赤潮；潘雪峰等[22]報告了2004年9月在江蘇海州灣連島附近海域一次多紋膝溝藻赤潮。這2次報道均未提及赤潮導(dǎo)致的危害效應(yīng)，僅對赤潮過程與環(huán)境因子相關(guān)性進(jìn)行了分析。紅色赤潮藻在我國近海廣泛分布，煙臺四十里灣曾多次發(fā)生紅色赤潮藻赤潮[23]，對養(yǎng)殖動物造成了一定損害。在以往報道中均未提及赤潮對大型海藻的不利影響。本團(tuán)隊(duì)的室內(nèi)培養(yǎng)結(jié)果顯示，問題海域海水不存在海帶致死因子，海帶幼苗可以健康存活，另外在問題海域的其他海藻種類比如裙帶菜、蜈蚣藻、龍須菜等都沒有發(fā)生類似海帶的潰爛問題，表示這個環(huán)境條件的變化只對夾苗養(yǎng)殖的海帶不利。

3.2 海帶生長不良與養(yǎng)殖方式、環(huán)境條件異常的關(guān)系

海帶正常生長受溫度、光照、營養(yǎng)鹽、pH、鹽度、透明度以及海水流速等因子影響，其中溫度、光照和營養(yǎng)鹽最為重要[24]。海帶適宜生長的水溫在1～13 ℃，災(zāi)害暴發(fā)期間該海域溫度在5 ℃左右，符合海帶生長的條件，但養(yǎng)殖區(qū)海水處于嚴(yán)重貧營養(yǎng)狀態(tài)，養(yǎng)殖區(qū)各站位DIN平均含量192.56 μg·L-1，DISi平均含量為168.27 μg·L-1，DIP平均含量僅為3.68 μg·L-1。謝琳萍等[25]研究指出，本區(qū)域該季節(jié)DIN 含量79.80 μg·L-1，DISi 為188.83 μg·L-1，DIP含量為11.16 μg·L-1，二者對比磷限制問題突出。污染物阿特拉津、撲草凈、西草凈濃度較低，生態(tài)風(fēng)險可以忽略[26]。殺蟲劑均未檢出，重金屬離子符合一類水質(zhì)標(biāo)準(zhǔn)。海水透明度測定顯示，2022年1和2月楮島海區(qū)（泉海水產(chǎn)公司養(yǎng)殖區(qū)中區(qū)）海水透明度分別為1.3 和2.2 m，顯著高于往年同期（0.5～0.8 m），其他區(qū)域海水透明度也明顯高于往年，部分海區(qū)甚至高達(dá)4 m。2021年11月前后觀測區(qū)域明顯的淡水通量異常導(dǎo)致了海水鹽度顯著降低，平均鹽度僅為30.92 PSU。綜合推斷，長時間海水營養(yǎng)貧瘠、高透明度海水引發(fā)海帶潰爛的發(fā)生。

研究表明，強(qiáng)烈的太陽光（可見光和紫外線）可以引起海帶卷曲和潰爛[27]，這也是我國在海帶養(yǎng)殖早期提出養(yǎng)殖過程需要調(diào)整水層的根本原因[28]。海帶養(yǎng)殖是倒立進(jìn)行，單棵海帶的假根固著在養(yǎng)殖繩上，生長部處于整個藻體最頂端，是直接接受太陽光照射的部位。如果海水透明度過高，過強(qiáng)的可見光和紫外線都能夠給海帶生長部帶來直接傷害，使海帶出現(xiàn)卷曲、色素丟失、藻體潰爛等癥狀。在海帶生長期內(nèi)，具有過高海水透明度的海域通常不適合進(jìn)行海帶養(yǎng)殖生產(chǎn)，除非將海帶筏架沉入到安全的海水深度。2021—2022年大魚島2月份現(xiàn)場的觀察發(fā)現(xiàn)，簇養(yǎng)的海帶和簇養(yǎng)的裙帶菜生長基本正常，雖然也出現(xiàn)了一些由于營養(yǎng)鹽不足帶來的藻體發(fā)黃、發(fā)脆，但是藻體基本完整，而周圍的單棵夾苗養(yǎng)殖的海帶品種，基本已經(jīng)潰爛流失。簇養(yǎng)的海帶一般有6～10棵，其生長部可以相互遮光而獲得保護(hù)，從而避免了太陽光的直接照射，很大程度上躲過了強(qiáng)光的危害。

海水中磷限制通常被認(rèn)為是由于浮游植物集中繁殖、營養(yǎng)鹽被大量消耗導(dǎo)致，另外海水中懸浮顆粒物質(zhì)對其也有吸附作用[10，29]。調(diào)查中發(fā)現(xiàn)，養(yǎng)殖區(qū)海水透明度較高、懸浮顆粒含量極低，因此懸浮顆粒對其吸附可能性不高，基本可以確定營養(yǎng)鹽的問題由赤潮引起。喻龍等[30]報道，紅色赤潮藻赤潮暴發(fā)后海水中各類營養(yǎng)鹽含量降低，最終出現(xiàn)磷限制，導(dǎo)致赤潮的最終消退。陳月紅等[31]調(diào)查發(fā)現(xiàn)，甲藻赤潮暴發(fā)后海水中各營養(yǎng)鹽大幅下降，比例失衡，導(dǎo)致赤潮最終消散，這些均證明赤潮導(dǎo)致養(yǎng)殖區(qū)營養(yǎng)鹽失衡，出現(xiàn)磷限制，影響了海帶生長，繼而發(fā)生潰爛。榮成地區(qū)海帶中磷元素含量均小于1 000 mg·kg-1，顯著低于健康海帶（平均1 959 mg·kg-1），進(jìn)一步佐證了這個看法。

綜上，2021年11月至2022年2月，受災(zāi)海區(qū)經(jīng)歷了高透明度、低營養(yǎng)鹽、低鹽度等異常海水條件，引發(fā)海帶發(fā)黃、卷曲和潰爛。

3.3 海帶潰爛和微生物菌群變化的關(guān)系

浮游菌群Alpha多樣性指數(shù)顯示，雞鳴島水體中的菌群多樣性指數(shù)在3 個海區(qū)最高。研究表明，赤潮會導(dǎo)致養(yǎng)殖環(huán)境中浮游菌群Alpha多樣性指數(shù)顯著升高[32]。浮游菌群組成分析結(jié)果也反映出赤潮對養(yǎng)殖海區(qū)的影響。Planktomarina 和Ca.pelagibacter 是水體出現(xiàn)赤潮時的重要標(biāo)志類群[3334]。災(zāi)害發(fā)生后假單胞菌屬（Pseudomonas）和Tenacibaculm 屬相對豐度同樣呈現(xiàn)自北向南遞減趨勢且顯著高于它們在2019年同期水平。假單胞菌（Pseudomonas）是CAZY數(shù)據(jù)庫中已經(jīng)記錄的褐藻酸降解菌，Tenacibaculm 屬細(xì)菌也是赤潮暴發(fā)時海水中重要細(xì)菌類群，具有瓊脂降解活性及溶藻活性[3536]。因此，二者都是海帶潛在條件致病菌。Sulfitobacter 屬細(xì)菌是維持赤潮海區(qū)浮游菌群的結(jié)構(gòu)和功能的關(guān)鍵類群[37]，本研究中該類群在雞鳴島海區(qū)相對豐度顯著低于其余2個海區(qū)。

分別利用培養(yǎng)和高通量分析方法對潰爛海帶進(jìn)行了分析，并與正常年份健康海帶樣品菌群組成進(jìn)行了對比。結(jié)果顯示，2018 年（正常年份）2216E和褐藻酸培養(yǎng)基培養(yǎng)的2018年潰爛海帶上的細(xì)菌種類明顯多于健康海帶，而2021年俚島海區(qū)潰爛海帶雖然在細(xì)菌種類上與2018年健康海帶沒有明顯差別，但顯示出明顯不同的群落結(jié)構(gòu)，且存在單一優(yōu)勢細(xì)菌類群，潰爛處和水泡處的海神單胞菌屬（Neptunomonas）（2216E平板）及潰爛處的噬纖維素菌屬（Cellulophaga）。海神單胞菌屬細(xì)菌具有有機(jī)物降解活性[3839]，噬纖維素菌屬細(xì)菌除具有較強(qiáng)褐藻酸降解活性外[40]，還具有較強(qiáng)的卡拉膠和纖維素降解活性[4142]，推測這些細(xì)菌可能對海帶形成嚴(yán)重威脅，導(dǎo)致富含褐藻酸鈉的海帶發(fā)生潰爛。高通量測序結(jié)果支持上述推測。通過與2019年數(shù)據(jù)對比，發(fā)現(xiàn)愛蓮灣潰爛海帶上存在的主要細(xì)菌類群豐度均顯著高于2019年的健康海帶（除Hella 屬）。研究發(fā)現(xiàn)，這些細(xì)菌多具有藻類降解活性，具有成為潛在病原的可能。例如假單胞菌（Pseudomonas）具有褐藻酸降解活性，亞硫酸桿菌（Sulfitobacter）具有多糖降解活性[43]；Tenacibaculm、極地桿菌（Polaribacter）和交替赤細(xì)菌屬（Altererythrobacter）等具有瓊脂、多糖降解及溶藻活性[3536，4445]。各種降解活性細(xì)菌類群及其豐度的顯著增加成為養(yǎng)殖海帶潰爛次生原因，海水中的褐藻酸降解菌數(shù)量激增也證實(shí)了這一推論。

已有研究表明，海藻病害多是環(huán)境、微生物以及宿主復(fù)雜相互作用結(jié)果[4647]，環(huán)境變化往往起誘導(dǎo)作用。養(yǎng)殖環(huán)境異于正常生長環(huán)境的顯著變化（例如高溫、高光、缺乏營養(yǎng)、污染物等）使海藻處于環(huán)境脅迫條件，導(dǎo)致其生理狀態(tài)下降，防御水平降低，海藻附生菌群間接發(fā)生顯著變化，條件致病菌大量繁殖，最終促成病害發(fā)生。根據(jù)這種推斷，認(rèn)為榮成2021—2022年海帶潰爛過程中，赤潮是導(dǎo)致環(huán)境發(fā)生顯著變化的直接原因，增加了環(huán)境中潛在病原數(shù)量，降低了水中營養(yǎng)鹽水平，加之海水透明度過高等環(huán)境變化使海帶防御水平降低，附生菌群向著易于發(fā)生潰爛的方向轉(zhuǎn)變，導(dǎo)致潰爛發(fā)生。而降解類細(xì)菌類群又隨著潰爛、脫落的海帶以及赤潮洋流進(jìn)行繁殖和傳播，最終導(dǎo)致海區(qū)菌群持續(xù)失衡，致使海帶在更大的范圍上持續(xù)潰爛。

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（責(zé)任編輯：胡立霞）