張浩萍, 宋柱秋, 葉楠, 陳新蘭, 練琚愉,3,4, 劉慧,3,4*

中國南亞熱帶和北溫帶地區(qū)禾本科C3與C4草本植物花果期差異研究

張浩萍1,2,3,4,5, 宋柱秋1,2,6, 葉楠1,2,3,7, 陳新蘭1,2, 練琚愉1,2,3,4, 劉慧1,2,3,4*

(1. 中國科學(xué)院華南植物園，廣州 510650；2. 華南國家植物園，廣州 510650；3. 中國科學(xué)院退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣東省應(yīng)用植物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510650；4. 南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室(廣州)，廣州 511458；5. 中國科學(xué)院大學(xué)，北京 100049；6. 中國科學(xué)院植物資源保護(hù)與可持續(xù)利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣州 510650；7. 贛南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，江西 贛州 341000)

為揭示不同地區(qū)禾本科C3與C4植物花果期受氣候因子的影響，以廣東省和內(nèi)蒙古自治區(qū)分別代表南亞熱帶和北溫帶地區(qū)，從植物志中分別獲得兩地395和265種禾本科草本植物的3個(gè)花果期特征(始花期、末花果期和生殖期長)，比較開花物候的差異，并通過一般線性模型探究其與氣候因子(年均溫與年均降水量)的相關(guān)性。結(jié)果表明，南亞熱帶與北溫帶地區(qū)C3植物的始花期均比C4植物早。兩地C4共有種在南亞熱帶地區(qū)具有更早的始花期、更晚的末花果期和更長的生殖期，而C3共有種的末花果期在兩地?zé)o顯著差異，但在南亞熱帶地區(qū)始花期更早，生殖期更長。隨年均溫升高，北溫帶地區(qū)禾本科植物的始花期提前，而南亞熱帶地區(qū)則延后；隨年均降水量升高，兩地禾本科植物始花期與末花果期均延遲；禾本科植物生殖期長與年均溫和年均降水量均不存在相關(guān)性?？绲貐^(qū)分析表明，末花果期、生殖期長與年均溫和年均降水量均正相關(guān)，而與始花期不相關(guān)。禾本科C3植物比C4植物對地區(qū)間氣候差異響應(yīng)更敏感是兩地共有種始花期差異顯著的原因，而共有種生殖期長的顯著差異則是由C4植物末花果期結(jié)束較晚驅(qū)動(dòng)的，其末花果期對地區(qū)間氣候差異更敏感。這闡明了禾本科植物生殖物候差異的原因，以及禾本科植物花果期對不同氣候區(qū)溫度、降水的適應(yīng)策略。

禾本科；光合類型；氣候因子；生殖物候

花果期屬于植物的生殖物候，其中開花時(shí)間和生殖期長短是植物個(gè)體繁殖和種群延續(xù)的關(guān)鍵指標(biāo)[1]。物種間開花物候在時(shí)間上錯(cuò)開可以減少物種間的直接競爭，對維持群落物種多樣性具有重要意義[1]。對大量物種的研究表明，開花起始時(shí)間受溫度和日照時(shí)長共同影響[4]，并且不同的光質(zhì)[5]、溫度[4]、CO2濃度[5]及干旱程度[8]等都會(huì)影響開花物候，因此開花物候?qū)夂蜃兓浅Ｃ舾衃9]。而最近在物種間的比較研究表明，開花起始時(shí)間不僅與微生境的氣候條件緊密相關(guān)[2]，還受到不同物種間功能型(如生活史、光合類型和傳粉類型)等差異的影響[8]。因此，同時(shí)在種內(nèi)和種間尺度探究植物功能型、氣候因子如何影響開花物候，可以更好地理解和預(yù)測開花物候的生態(tài)響應(yīng)。

禾本科(Poaceae)是維管植物中的第5大科，超過12 000種，為人類提供了必需的食物和畜牧飼料, 如水稻()、小麥()和玉米()等。在全球變暖的背景下，禾本科開花物候的潛在變化可能會(huì)帶來巨大的生態(tài)和經(jīng)濟(jì)后果[8]。C3和C4光合類型是禾本科植物功能型的一個(gè)主要?jiǎng)澐諿11–12]，兩者表現(xiàn)出不同的結(jié)構(gòu)和生理功能以及生態(tài)適應(yīng)策略[13–15]?；诤瘫究艭4比C3植物擁有更高的光合速率和水分利用效率，具備生長和資源競爭上的優(yōu)勢，故能分布在更干旱、溫暖的生境中[16–19]，我們提出如下假設(shè)：在兩者共存的地區(qū)，禾本科C3植物會(huì)比C4植物開花更早，以占據(jù)更早的時(shí)間生態(tài)位，利用生殖上的優(yōu)勢來補(bǔ)償它們在競爭上的劣勢；同時(shí)C4植物的花期可能比C3植物更短，因?yàn)镃4植物多分布在更溫暖的生境中, 而溫暖的氣候會(huì)延遲開花起始時(shí)間并縮短花期[19]。野外長期物候監(jiān)測中，由于禾本科開花和結(jié)果階段在形態(tài)上難以區(qū)分，對其生殖物候期的研究相對較少[21]，前人研究多為記錄幾種主要禾本科牧草的展葉期和枯黃期，但實(shí)際上禾本科花果期對氣候變化同樣非常敏感，并且直接影響物種的生殖成功率, 亟需加強(qiáng)相關(guān)研究。

前人在區(qū)域和群落尺度下對不同環(huán)境因子影響植物物候的研究表明，隨緯度、經(jīng)度和海拔等因素帶來的氣候因子(光照、溫度、水分等)改變，植物物候均有顯著變異，且在物種內(nèi)和物種間的響應(yīng)趨勢一致，但響應(yīng)程度不同[22–24]。在種內(nèi)水平，基于10 a的氣象和物候觀測，高山嵩草()種群在高海拔地區(qū)的返青期和黃枯期比低海拔地區(qū)提前更多，更容易受氣候變化的影響[21]。從內(nèi)蒙古東部到西部，優(yōu)勢禾本科植物貝加爾針茅()和羊草()等27 a的氣象和物候觀測表明，平均每10 a增溫0.8℃，開花期提前1～8 d；但是開花期和降水量的關(guān)系比較復(fù)雜，在降水較多的草甸草原，開花期與年均降水量呈正相關(guān)(降水多，開花推遲)，生長季延長最明顯；而在降水較少的荒漠草原和草甸草原，開花期與年均降水量呈負(fù)相關(guān)，因?yàn)樵摰貐^(qū)的春季降水而非溫度才是限制兩種植物開花的主要因子；幾種植物的開花期在3個(gè)地區(qū)間的種內(nèi)差異并不顯著，小于種間差異[25]。在亞洲，綬草()的開花物候溫度敏感性隨緯度降低(即年均溫越高)而增強(qiáng)，說明在不同的緯度地帶，植物對溫度的響應(yīng)程度存在差異[26]。在種間水平，內(nèi)蒙古典型草原27 a的氣象和物候觀測發(fā)現(xiàn)該地區(qū)年均溫升高明顯、暖干化趨勢明顯，導(dǎo)致優(yōu)勢牧草的開花期提前，黃枯期延后，不同物種有不同程度的生長季延長[27]。在評估光合途徑、生活史和氣候生態(tài)位對中國亞熱帶地區(qū)的190個(gè)禾本科植物生殖物候的影響時(shí)，發(fā)現(xiàn)C3植物的開花時(shí)間更早，且生殖期更長[27]。但上述禾本科物候的研究基本都基于一個(gè)地區(qū)，缺乏跨地區(qū)對比及對物種內(nèi)和物種間差異的同時(shí)研究。

為進(jìn)一步了解禾本科不同光合類型植物的開花物候適應(yīng)策略，深入理解開花物候?qū)夂蛞蜃拥纳鷳B(tài)響應(yīng)，本研究基于中國南亞熱帶395種和北溫帶265種禾本科草本植物的花果期特征(始花期、末花果期和生殖期長)、功能類型(C3和C4光合類型)及其相關(guān)的氣候因子(年均溫和年均降水量)，擬驗(yàn)證以下假設(shè)：(1) 禾本科C3植物比C4植物始花期更早；(2) 為了適應(yīng)南亞熱帶更高的溫度與降水量，兩個(gè)地區(qū)的禾本科共有種在南亞熱帶地區(qū)比北溫帶地區(qū)始花期更早，花果期持續(xù)時(shí)間更長；(3) 無論是地區(qū)內(nèi)，還是地區(qū)間，隨著溫度、降水量的增加, 禾本科草本植物的開花時(shí)間提前，花果期持續(xù)時(shí)間延長。

1 材料和方法

1.1 研究地和物種概況

對照中國被子植物分布數(shù)據(jù)庫[29]與禾本科草本物種名單，禾本科物種數(shù)從北向南逐漸增加。其中位于北溫帶地區(qū)的內(nèi)蒙古自治區(qū)，禾本科植物是群落中的優(yōu)勢物種，而地處南亞熱帶的廣東省，其禾本科植物的物種多樣性高于北溫帶(廣東禾本科草類有395種，內(nèi)蒙古有265種，為保持生長型統(tǒng)一，廣東還去除了竹亞科153種，僅保留草本物種)，且其C4物種的比例很高(廣東禾本科C4植物占禾本科草類植物的53%，而內(nèi)蒙古僅占21%)(表1)。物種及其物候數(shù)據(jù)來自《廣東植物志》和《內(nèi)蒙古植物志》，物種的光合類型分類來自禾本科光合類型數(shù)據(jù)庫[32]。

兩地共有616種禾本科草本植物，占中國禾本科草本植物總數(shù)的68.52%。廣東省屬于南亞熱帶濕潤地區(qū)，而內(nèi)蒙古自治區(qū)屬于北溫帶半干旱區(qū)[31], 分別代表了我國南亞熱帶與北溫帶地區(qū)的典型氣候, 氣候差異明顯，是了解禾本科植物花果期南北差異和研究物候?qū)夂蝽憫?yīng)方式的理想?yún)^(qū)域。內(nèi)蒙古自治區(qū)地處北溫帶，屬溫帶大陸性季風(fēng)氣候，寒冷干旱。年均溫–3.7 ℃～8.6 ℃，年均降水量120～460 mm,干濕季明顯，全年降雨量的80%集中于4—9月。廣東省地處南亞熱帶，屬亞熱帶季風(fēng)氣候，高溫多雨,年均溫19 ℃～24 ℃，夏季日均溫高于22 ℃長達(dá)6個(gè)月以上，年均降水量1 600～1 800 mm，干濕季明顯，全年降雨量的80%集中于4—9月。-----

表1 廣東省和內(nèi)蒙古自治區(qū)禾本科草本物種的光合類型

1.2 花果期特征數(shù)據(jù)和氣候數(shù)據(jù)

物候數(shù)據(jù) 選擇3個(gè)花果期特征：始花期,開花開始的月份(initial flowering time, FT1)；末花果期，花果期結(jié)束的月份(final flowering time, FT2), 由于禾本科開花和結(jié)果的過程很難在野外區(qū)分，因此將開花和結(jié)果時(shí)期統(tǒng)一表達(dá)為生殖期(reproduc- tive period, RP)，即末花果期減去始花期。從《廣東植物志》和《內(nèi)蒙古植物志》篩選出兩地禾本科草本物種，記錄始花期與末花果期，計(jì)算生殖期長度，另外還記錄其光合類型。若某物種的末花果期延續(xù)到第2年，月份數(shù)值加12并計(jì)算生殖期長(如花果期從10月延續(xù)到次年3月，3個(gè)花果期特征分別記錄為10、15和5)。此方法不僅保證了開花和結(jié)果持續(xù)時(shí)間的正確計(jì)算，也避免了物候研究中的年份循環(huán)問題[32]。

氣候數(shù)據(jù) 首先根據(jù)《廣東植物志》和《內(nèi)蒙古植物志》，獲得物種在兩地的詳細(xì)分布信息[如柳葉箬()分布于廣東乳源、連州、和平、深圳、惠東、博羅、廣州、臺(tái)山、高要、封開、陽春]; 其次通過中國氣象數(shù)據(jù)網(wǎng)(http://data.cma.cn/ site/index.html)獲取兩地的地面氣象觀測站年均溫和年均降水量(1981-—2010年)數(shù)據(jù)。根據(jù)物種的分布信息，計(jì)算物種分布縣市的氣候數(shù)據(jù)，得到年均溫和年均降水量的平均值，作為該物種在區(qū)域水平的氣候參數(shù)。

1.3 數(shù)據(jù)的統(tǒng)計(jì)分析

數(shù)據(jù)整理、模型分析和作圖用R語言V 3.5.1[33]完成。通過Welch Two Sample-test和Paired--test,對比C3和C4植物在跨地區(qū)和地區(qū)內(nèi)的花果期特征和氣候參數(shù)的差異，分析共有種(兩地共有種雖然記載有44種，但完整記錄3個(gè)花果期特征的僅24種)的生殖物候性狀在兩地的差異，以準(zhǔn)確表征花果期特征在物種內(nèi)對不同地區(qū)氣候變化的響應(yīng)趨勢。以一般線性模型跨地區(qū)和地區(qū)內(nèi)分別檢驗(yàn)花果期特征和氣候參數(shù)的相關(guān)性。

2 結(jié)果和分析

2.1 花果期特征和氣候參數(shù)

禾本科C3和C4植物的始花期都在6月中下旬，無顯著差異，末花果期差異顯著，C4植物的末花果期比C3晚1.4個(gè)月，因而生殖期也比C3植物顯著長了1.2個(gè)月(表2)。在北溫帶地區(qū)，3個(gè)花果期特征在光合類型間均差異顯著，C3植物的始花期比C4植物更早，但由于其末花果期結(jié)束較早，C4的花果期比C3植物長。而在南亞熱帶地區(qū)，C3和C4植物的3個(gè)花果期特征沒有顯著差異(表2)。

每種植物對應(yīng)的當(dāng)?shù)貧夂騾?shù)在C3和C4植物物種間差異顯著，其中C4植物的花果期年均溫(MAT)比C3植物高近10 ℃，年均降水量(MAP)也是C3植物的2倍。北溫帶C3、C4植物對應(yīng)的氣候因子僅MAT的差異顯著，MAP差異不顯著，而南亞熱帶的C3、C4植物對應(yīng)的MAT和MAP差異均不顯著(表2)。

表2 兩地不同光合類型禾本科草本物種的花果期特征和氣候參數(shù)

2.2 兩地共有種的花果期特征及氣候參數(shù)

北溫帶與南亞熱帶禾本科24種共有種的花果期特征存在顯著差異，南亞熱帶共用種的始花期比北溫帶的早1個(gè)月，而末花果期比北溫帶晚1個(gè)月，因此北溫帶的生殖期為2.1個(gè)月，南亞熱帶為4.0個(gè)月，比北溫帶長約2個(gè)月(表3)。6種C3共有種在南亞熱帶的始花期比北溫帶早2個(gè)月，末花果期無顯著差異，因此在南亞熱帶的生殖期比北溫帶長2個(gè)月。18種C4共有種在南亞熱帶的始花期比北溫帶早0.7個(gè)月，末花果期在南亞熱帶比在北溫帶晚1.8個(gè)月，因此雖然南亞熱帶C4植物的生殖期同樣比北溫帶長2個(gè)月，但和C3植物生殖期長的南北差異形成的原因不同。無論是所有共有種、還是C3或C4共有種，對應(yīng)的氣候參數(shù)都在南北兩地差異顯著，即南亞熱帶禾本科草本植物生活環(huán)境的MAT和MAP都顯著高于北溫帶(表3)。

表3 兩地禾本科草本共有物種的花果期特征和氣候參數(shù)

2.3 花果期特征和氣候因子的相關(guān)性

在北溫帶地區(qū)(圖1中灰色點(diǎn)和藍(lán)色線)，溫度升高，禾本科植物開花時(shí)間提前(圖1: A)；降水增加, 開花時(shí)間則延后(圖1: B)。而在南亞熱帶地區(qū)內(nèi)(圖1中黑色點(diǎn)紅色線)，隨著溫度升高與降水增加，始花期均延后(圖1: A, B)。在北溫帶與南亞熱帶地區(qū), 隨溫度升高與降水增加，末花果期也延后(圖1: C, D，除圖1: C中灰色點(diǎn))，同時(shí)MAT、MAP與生殖期無相關(guān)性(圖1: E, F無藍(lán)色和紅色線)。

圖1 兩地禾本科草本物種生殖物候和氣候參數(shù)的相關(guān)性

跨地區(qū)(南亞熱帶與北溫帶)來看(圖1中黑色線), 始花期與MAT、MAP都不相關(guān)，這與地區(qū)內(nèi)部存在相關(guān)性的結(jié)果不同(圖1: A, B無黑色線)。同時(shí)，末花果期(圖1: C, D黑色線)和生殖期(圖1: E, F黑色線)與MAT、MAP均有顯著的正相關(guān)性，隨著溫度與降水增加，禾本科植物的花果期更長，即南亞熱帶禾本科植物的花果期比北溫帶更長。

3 結(jié)論和討論

3.1 開花物候差異反映禾本科C3和C4植物的不同適應(yīng)策略

無論是在北溫帶還是南亞熱帶地區(qū)，禾本科C3植物始花期均早于C4植物，但僅在北溫帶地區(qū)差異顯著，這個(gè)結(jié)果支持了假設(shè)1，且與前人[8]研究結(jié)果一致，即C3植物相較于C4植物更早開花。這是由于C3禾本科植物競爭空間和資源的能力較C4植物弱[18]，它們會(huì)采取開花開始時(shí)間提前的繁殖策略，在時(shí)間尺度上搶占空間與資源，完成生殖，從而避免生態(tài)位重疊，彌補(bǔ)其在生長和競爭上的劣勢。雖然在全球范圍內(nèi)，早開花已被證明有利于自然選擇，但這種自然選擇的壓力在溫帶地區(qū)比在熱帶地區(qū)更強(qiáng)[35]，因此在北溫帶地區(qū)禾本科C3和C4植物始花期的差異更顯著。而亞熱帶地區(qū)的植物很少經(jīng)歷寒冷的早春，C3和C4禾本科植物的差異不顯著。另一方面，植物自身的演化位置也是導(dǎo)致C3比C4植物開花早的關(guān)鍵因素。本研究中36.45%的C3植物來自早熟禾亞科(Pooideae)，這個(gè)亞科比其他亞科普遍開花早[34]，且早熟禾亞科主要分布在溫帶地區(qū)[11]，并對早春冷刺激比較敏感[36]。因此，本研究結(jié)果反映了不同光合類型禾本科草本類植物在不同環(huán)境下的適應(yīng)策略。

與南亞熱帶相比，在北溫帶地區(qū)C3和C4植物在末花果期和生殖期上差異顯著。盡管C3植物的開花時(shí)間比C4植物早，但總體來看兩者的始花期差異并不顯著。而導(dǎo)致C3和C4植物生殖期差異顯著的原因是C4植物的末花果期比C3植物晚了1.4個(gè)月。這提示在氣候變化下的物候研究中, 即使物種的始花期和末花期發(fā)生了顯著的響應(yīng)，物種的生殖期也可能沒有發(fā)生變化，因此其帶來的生物學(xué)和生態(tài)學(xué)的后果尚需更多的控制試驗(yàn)和長期監(jiān)測研究。

3.2 北溫帶與南亞熱帶禾本科共有種的物候差異

在比較北溫帶與南亞熱帶地區(qū)禾本科植物物候差異時(shí)，基于共有種來探究種內(nèi)花果期特征，可以減少不同地區(qū)之間種間差異導(dǎo)致的物候特征差異[26]，從而可以更準(zhǔn)確的評價(jià)物種對不同地區(qū)氣候響應(yīng)與適應(yīng)的策略[37]。

南亞熱帶地區(qū)溫度與降水顯著高于北溫帶，禾本科共有種在南亞熱帶地區(qū)更早開花，生殖期更長，且無論是C3還是C4共有種都是如此，這支持了假設(shè)2，且與前人[37–42]報(bào)道的隨溫度升高，植物開花提前，花期延長的物候規(guī)律一致。將共有種按C3和C4類型分開考慮，可見造成所有共有種始花期差異顯著的主要驅(qū)動(dòng)因素是C3植物而不是C4植物, 因?yàn)镃3共有種在南亞熱帶比北溫帶的始花期早了2個(gè)月，而C4共有種的差異僅有0.7個(gè)月。與之不同的是，造成南亞熱帶生殖期比北溫帶長2個(gè)月的驅(qū)動(dòng)因素則是C4共有種末花期的推遲。這說明C3共有種的始花期對地區(qū)間氣候差異更敏感，與前人[35]的研究結(jié)果一致；而C4共有種的末花果期地區(qū)間氣候差異更敏感，說明C4植物本身的生理特性更適應(yīng)于高溫地區(qū)，在溫度充足的情況下積累生長，并延長生殖期，從而在熱帶和亞熱帶地區(qū)占據(jù)優(yōu)勢[19]。

3.3 花果期特征與氣候因子的關(guān)系

有研究表明，隨著溫度升高，植物提前開花[43–44]，禾本科植物始花期在北溫帶地區(qū)遵循了這一規(guī)律, 但在南亞熱帶，禾本科植物始花期存在隨溫度升高延后的現(xiàn)象。這可能是因?yàn)槟蟻啛釒У貐^(qū)全年氣溫較高，沒有霜凍等脅迫因素對禾本科春化和開花造成限制和分化壓力[19]，從而隨溫度升高，開花時(shí)間順延。另一個(gè)原因是禾本科C4植物的物種比例在南亞熱帶隨溫度上升而增加(從18 ℃的55.56%上升到24 ℃的77.78%)，而C4相對C3植物所需的開花溫度更高，且開花時(shí)間更晚[27]，從而導(dǎo)致了南亞熱帶整體的禾本科草本物種始花期隨溫度升高而后移。此外，隨溫度跨地區(qū)升高，末花期延后和生殖期延長的現(xiàn)象，原因前已詳述，即前者是由C4植物驅(qū)動(dòng)，后者是由C3植物驅(qū)動(dòng)。

在南亞熱帶和北溫帶各自的地區(qū)內(nèi)，隨著降水量升高，始花期延遲，但與假設(shè)3不同的是跨地區(qū)間并無相關(guān)性。這與前人[25]在內(nèi)蒙古降水較多的草甸草原連續(xù)物候觀測的結(jié)論一致，也與在北美西部廣泛分布的延齡草開花物候的研究結(jié)論[44]一致。原因可能是地區(qū)內(nèi)降水增加促進(jìn)植物的營養(yǎng)生長[45–46],從而降低并推遲了對生殖生長的營養(yǎng)分配。也有可能在溫帶地區(qū)內(nèi)，春季降水的蒸發(fā)會(huì)降低土壤溫度，從而推遲了開花日期[46]。還有對溫帶草原的研究結(jié)果相反，即降水量減少會(huì)使花期延遲，降水量增加花期提前[47]，這可能是因?yàn)榻邓c溫度之間存在交互作用，從而對禾本科植物生殖期產(chǎn)生影響[28]。因此，降水量的變化對植物生殖期產(chǎn)生的影響需要考慮到生態(tài)系統(tǒng)的環(huán)境以及與溫度的相互作用等多種因素。

綜上所述，本研究結(jié)果表明禾本科C3植物始花期比C4植物更早，C3共有種在南亞熱帶地區(qū)開花更早并且生殖期更長。禾本科草本植物的末花果期、生殖期與MAP、MAT存在正相關(guān)關(guān)系。禾本科C3比C4植物對地區(qū)間氣候差異響應(yīng)更敏感是兩地共有種始花期差異顯著的原因，而共有種生殖期長的顯著差異則是由C4植物末花期結(jié)束較晚驅(qū)動(dòng)的，其末花果期對地區(qū)間氣候差異更敏感。作為植物個(gè)體生殖和種群延續(xù)的關(guān)鍵指標(biāo)，通過分析南亞熱帶與北溫帶禾本科花果期的差異，闡明了禾本科植物花果期在不同光合類型和地區(qū)氣候條件下的種內(nèi)和種間差異，對預(yù)測未來氣候變化下禾本科花果期的生態(tài)響應(yīng)具有重要參考價(jià)值。

[1] Rathcke B, Lacey E P. Phenological patterns of terrestrial plants [J]. Annu Rev Ecol Evol Syst, 1985, 16: 179–214. doi: 10.1146/annu rev.es.16.110185.001143.

[2] Elzinga J A, Atlan A, Biere A, et alTime after time: Flowering phenology and biotic interactions [J]. Trends Ecol Evol, 2007, 22(8): 432–439. doi: 10.1016/j.tree.2007.05.006.

[3] CRAINE J M, WOLKOVICH E M, TOWNE E G, et al. Flowering phenology as a functional trait in a tallgrass prairie [J]. New Phytol, 2012, 193(3): 673–682. doi: 10.1111/j.1469-8137.2011.03953.x.

[4] Evans L T. The physiology of flower induction: Paradigms lost and paradigms regained [J]. Aust J Plant Physiol, 1993, 20(6): 655–660. doi: 10.1071/PP9930655.

[5] Cerdán p d, CHORY J. Regulation of flowering time by light quality [J]. Nature, 2003, 423(6942): 881–885. doi: 10.1038/nature01636.

[6] Fitter A H, FITTER R S R. Rapid changes in flowering time in British plants [J]. Science, 2002, 296(5573): 1689–1691. doi: 10.1126/ science.1071617.

[7] Springer C J, Ward J K. Flowering time and elevated atmospheric CO2[J]. New Phytol, 2007, 176(2): 243–255. doi: 10.1111/j.1469- 8137.2007.02196.x.

[8] Franks S J. Plasticity and evolution in drought avoidance and escape in the annual plant[J]. New Phytol, 2011, 190(1): 249– 257. doi: 10.1111/j.1469-8137.2010.03603.x.

[9] Anderson J T, Inouye D W, Mckinney A M, et al. Phenotypic plasticity and adaptive evolution contribute to advancing flowering phenology in response to climate change [J]. Proc Roy Soc B: Biol Sci, 2012, 279(1743): 3843–3852. doi: 10.1098/rspb.2012.1051.

[10] Munson S M, Long A L. Climate drives shifts in grass reproductive phenology across the western USA [J]. New Phytol, 2017, 213(4): 1945–1955. doi: 10.1111/nph.14327.

[11] Ehleringer J R, Cerling T E, Helliker B R. C4photo- synthesis, atmospheric CO2, and climate [J]. Oecologia, 1997, 112(3): 285–299. doi: 10.1007/s004420050311.

[12] SAGE R F, SAGE T L, KOCACINAR F. Photorespiration and the evolution of C4photosynthesis [J]. Annu Rev Plant Biol, 2012, 63: 19–47. doi: 10.1146/annurev-arplant-042811-105511.

[13] Edwards E J, Osborne C P, STR?MBERG C A E, et al. The origins of C4grasslands: Integrating evolutionary and ecosystem science [J]. Science, 2010, 328(5978): 587–591. doi: 10.1126/science. 1177216.

[14] Taylor S H, Ripley B S, Martin T, et al. Physiological advan- tages of C4grasses in the field: A comparative experiment demon- strating the importance of drought [J]. Glob Change Biol, 2014, 20(6): 1992–2003. doi: 10.1111/gcb.12498.

[15] Lundgren M R, Dunning L T, Olofsson J K, et al. C4ana- tomy can evolvea single developmental change [J]. Ecol Lett2019, 22(2): 302–312. doi: 10.1111/ele.13191.

[16] Ehleringer J R. Implications of quantum yield differences on the distributions of C3and C4grasses [J]. Oecologia, 1978, 31(3): 255–267. doi: 10.1007/BF00346246.

[17] Murphy B P, Bowman D M J S. Seasonal water availability predicts the relative abundance of C3and C4grasses in Australia [J]. Glob Ecol Biogeogr, 2007, 16(2): 160–169. doi: 10.1111/j.1466-8238. 2006.00285.x.

[18] Way D A, Katul G G, MANZONI S, et al. Increasing water use efficiency along the C3to C4evolutionary pathway: A stomatal opti- mization perspective [J]. J Exp Bot, 2014, 65(13): 3683–3693. doi: 10. 1093/jxb/eru205.

[19] Atkinson R R L, Mockford E J, Bennett C, et al. C4photo- synthesis boosts growth by altering physiology, allocation and size [J]. Nat Plants, 2016, 2(5): 16038. doi: 10.1038/nplants.2016.38.

[20] Sherry R A, Zhou X G, Gu S L, et al. Changes in duration of reproductive phases and lagged phenological response to experimental climate warming [J]. Plant Ecol Divers2011, 4(1): 23–35. doi: 10. 1080/17550874.2011.557669.

[21] Primack R B, Gallinat A S. Insights into grass phenology from herbarium specimens [J]. New Phytol, 2017, 213(4): 1567–1568. doi: 10.1111/nph.14439.

[22] Song Z Q, Du Y J, Primack R B, et al. Surprising roles of climate in regulating flowering phenology in a subtropical ecosystem [J]. Eco- graphy, 2021, 44(9): 1379–1390. doi: 10.1111/ecog.05629.

[23] Song Z Q, Fu Y H, Du Y J, et al. Global warming increases latitudinal divergence in flowering dates of a perennial herb in humid regions across eastern Asia [J]. Agric For Meteorol, 2021, 296: 108– 209. doi: 10.1016/j.agrformet.2020.108209.

[24] Song Z Q, FU Y H, Du Y J, et al. Flowering phenology of a wide- spread perennial herb shows contrasting responses to global warming between humid and non-humid regions [J]. Funct Ecol, 2020, 34(9): 1870–1881. doi: 10.1111/1365-2435.13634.

[25] Wang L, Li F X, Zhou W F, et al. Impacts of climate change onphenophase at different altitude regions in Qinghai Plateau [J]. Pratacul Sci, 2012, 29(8): 1256–1261. [王力, 李鳳霞, 周萬福, 等. 氣候變化對不同海拔高山嵩草物候期的影響 [J]. 草業(yè)科學(xué), 2012, 29(8): 1256–1261.]

[26] Gu R Y, Zhou W C, Bai M L, et al. Impacts of climate change on phenological phase of herb in the main grassland in Inner Mongolia [J]. Acta Ecol Sin, 2012, 32(3): 767–776. [顧潤源, 周偉燦, 白美蘭, 等. 氣候變化對內(nèi)蒙古草原典型植物物候的影響 [J]. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2012, 32(3): 767–776. doi: 10.5846/stxb201106300979.]

[27] Li X Z, Guo C Y, Han G D. Impacts of climate change on phenol- logical phases of dominant grass species in the desert steppe in Inner Mongolia [J]. Ecol Environ Sci, 2013, 22(1): 50–57. [李夏子, 郭春燕, 韓國棟. 氣候變化對內(nèi)蒙古荒漠化草原優(yōu)勢植物物候的影響 [J]. 生態(tài)環(huán)境學(xué)報(bào), 2013, 22(1): 50–57. doi: 10.16258/j.cnki.1674-5906. 2013.01.001.]

[28] Li K X, Wang J Y, Qiao L, et al. Diversity of reproductive phenol- logy among subtropical grasses is constrained by evolution and climatic niche [J]. Front Ecol Evol, 2020, 8: 181. doi: 10.3389/fevo. 2020.00181.

[29] Lu L M, Mao L F, Yang T, et al. Evolutionary history of the angiosperm flora of China [J]. Nature, 2018, 554(7691): 234–238. doi: 10.1038/nature25485.

[30] Osborne C P, Salomaa a, Kluyver t A, et al. A global database of C4photosynthesis in grasses [J]. New Phytol, 2014, 204(3): 441–446. doi: 10.1111/nph.12942.

[31] Zheng J Y, Yin Y H, Li B Y. A new scheme for climate regiona- lization in China [J]. Acta Geogr Sin, 2010, 65(1): 3–12. [鄭景云, 尹云鶴, 李炳元. 中國氣候區(qū)劃新方案 [J]. 地理學(xué)報(bào), 2010, 65(1): 3– 12. doi: 10.11821/xb201001002.]

[32] Staggemeier V G, CAMARGO M G G, DINIZ-FILHO J A F, et al.The circular nature of recurrent life cycle events: A test comparing tropical and temperate phenology [J]. J Ecol, 2020, 108(2): 393–404. doi: 10.1111/1365-2745.13266.

[33] R Core Team. R: A language and environment for statistical computing [R]. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing, 2018.

[34] MUNGUíA-ROSAS M A, OLLERTON J, PARRA-TABLA V, et al. Meta-analysis of phenotypic selection on flowering phenology suggests that early flowering plants are favoured [J]. Ecol Lett, 2011, 14(5): 511–521. doi: 10.1111/j.1461-0248.2011.01601.x.

[35] Liu H, Taylor S H, Xu Q Y, et al. Life history is a key factor explaining functional trait diversity among subtropical grasses, and its influence differs between C3and C4species [J]. J Exp Bot, 2019, 70(5): 1567–1580. doi: 10.1093/jxb/ery462.

[36] SCHUBERT M, GR?NVOLD L, SANDVE S R, et al. Evolution of cold acclimation and its role in niche transition in the temperate grass subfamily Pooideae [J]. Plant Physiol, 2019, 180(1): 404–419. doi: 10.1104/pp.18.01448.

[37] Xu Q Y, Liu H, Ye Q. Intraspecific variability of ecophysiological traits of four Magnoliaceae species growing in two climatic regions in China [J]. Plant Ecol, 2017, 218(4): 407–415. doi: 10.1007/s11258- 017-0699-9.

[38] Auffret A G. Historical floras reflect broad shifts in flowering phenology in response to a warming climate [J]. Ecosphere, 2021, 12(7): e03683. doi: 10.1002/ecs2.3683.

[39] Williams T M, Schlichting C D, Holsinger K E. Herba- rium records demonstrate changes in flowering phenology associated with climate change over the past century within the Cape Floristic Region, South Africa [J]. Glob Change Biol, 2021, 1: 100006. doi: 10. 1016/j.ecochg.2021.100006.

[40] HASSAN T, HAMID M, WANI S A, et al. Substantial shifts in flowering phenology ofin the Himalaya: Supple- menting decadal field records with historical and experimental evidences [J]. Sci Total Environ, 2021, 795: 148811. doiI: 10.1016/j. scitotenv.2021.148811.

[41] Cong N, Shen M G. Variation of satellite-based spring vegetation phenology and the relationship with climate in the Northern Hemi- sphere over 1982 to 2009 [J]. Chin J Appl Ecol, 2016, 27(9): 2737– 2746. [叢楠, 沈妙根. 1982—2009年基于衛(wèi)星數(shù)據(jù)的北半球中高緯地區(qū)植被春季物候動(dòng)態(tài)及其與氣候的關(guān)系 [J]. 應(yīng)用生態(tài)學(xué)報(bào), 2016, 27(9): 2737–2746. doi: 10.13287/j.1001-9332.201609.028.]

[42] Miller-Rushing A J, Primack R B. Global warming and flowering times in Thoreau’s Concord: A community perspective [J]. Ecology, 2008, 89(2): 332–341. doi: 10.1890/07-0068.1.

[43] Olesen J E, B?rgesen C D, Elsgaard L, et al. Changes in time of sowing, flowering and maturity of cereals in Europe under climate change [J]. Food Addit Contam Part A, 2012, 29(10): 1527– 1542. doi: 10.1080/19440049.2012.712060.

[44] Matthews E R, Mazer S J. Historical changes in flowering phenology are governed by temperature × precipitation interactions in a widespread perennial herb in western North America [J]. New Phytol, 2016, 210(1): 157–167. doi: 10.1111/nph.13751.

[45] Liu L, Monaco t a, Sun F D, et al. Altered precipitation patterns and simulated nitrogen deposition effects on phenology of common plant species in a Tibetan Plateau alpine meadow [J]. Agric For Meteorol, 2017, 236: 36–47. doi: 10.1016/j.agrformet.2017.01.010.

[46] Niu S l, Wu M y, Han Y, et al. Water-mediated responses of ecosys- tem carbon fluxes to climatic change in a temperate steppe [J]. New Phytol, 2008, 177(1): 209–219. doi: 10.1111/j.1469-8137.2007.02237.x.

[47] Moore L M, Lauenroth W K. Differential effects of temperature and precipitation on early- vs. late-flowering species [J]. Ecosphere, 2017, 8(5): e01819. doi: 10.1002/ecs2.1819.

[48] Zhou Z x, Li Y, Song J, et al. Growth controls over flowering phenology response to climate change in three temperate steppes along a precipitation gradient [J]. Agric For Meteorol, 2019, 274: 51–60. doi: 10.1016/j.agrformet.2019.04.011.

Studies on the Difference of Flowering and Fruity Period Between C3and C4Herbaceous Plants of Poaceae in South Subtropical and North Temperate Climatic Zones of China

ZHANG Haoping1,2,3,4,5, SONG Zhuqiu1,2,6, YE Nan1,2,3,7, CHEN Xinlan1,2, LIAN Juyu1,2,3,4, LIU Hui1,2,3,4*

(1. South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510650, China; 2. South China National Botanical Garden, Guangzhou 510650, China; 3. Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystem, Chinese Academy of Sciences, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Botany,Guangzhou 510650, China; 4. Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou), Guangzhou 511458, China; 5. University of Chinese Academy of Sciences,Beijing 100049, China; 6. Key Laboratory of Plant Resources Conservation and Sustainable Utilization, Chinese Academy of Sciences,Guangzhou 510650, China; 7. School of Life Science, Gannan Normal University, Ganzhou 341000, Jiangxi, China)

Reproductive phenology is a key indicator of plant individual reproduction and population succession. to reveal the influence of climate factors on the flowering and fruity period of C3and C4plants of Poaceae in different regions, Guangdong Province and Inner Mongolia Autonomous Region represent the south subtropical and north temperate climatic zones of China, and three reproductive phenological traits of 395 and 265 herbaceous species of Poaceae were obtained based on floras, respectively. The differences in initial flowering time, final flowering time and flowering duration between the two regions were compared, and the correlations between phenological traits and climatic variables (mean annual temperature and mean annual precipitation) were studied. The results showed that the start flowering stage of C3grasses in two regions was earlier than that of C4grasses. The C4common species of two zones had earlier initial flowering time, later final flowering time and longer reproductive period in south subtropical zone, while there was no significant difference in final flowering of C3common species, but the initial flowering stage was earlier and the reproductive period was longer in the south subtropical region. With the increase of annual temperature, the initial flowering time in north temperate region was advanced, but it was delayed in south subtropical region. With the increase of annual precipitation, the initial flowering time and final flowering time were delayed, and the reproductive period had no relation with neither mean annual temperature nor mean annual precipitation. The cross-regional analysis showed that the final flowering time and reproductive period were positively correlated with the mean annual temperature and annual precipitation, but did not the initial flower time. The significant difference in initial flowering time of common species was caused by higher sensitivity of C3grasses to climatic difference between two zones than C4grasses. The significant difference in reproductive period of common species was driven by the late end of final flowering time of C4grasses, which was more sensitive to regional climate differences. Therefore, it was clarified patterns and reasons of different reproductive phenology of Poaceae herbaceousspecies, and their adaptation strategies to temperature and precipitation across climatic zones.

Poaceae; Photosynthetic type; Climatic variable; Reproductive phenology

10.11926/jtsb.4562

2021-11-09

2022-02-19

南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室(廣州)人才團(tuán)隊(duì)引進(jìn)重大專項(xiàng)(GML2019ZD0408)；中國科學(xué)院青年創(chuàng)新促進(jìn)會(huì)項(xiàng)目(2019339)資助

This work was supported by the Key Special Project for Introduced Talents Team of Southern Marine Science and Engineering Guangdong Laboratory (Guangzhou) (Grant No. GML2019ZD0408), and the Youth Innovation Promotion Association of Chinese Academy of Sciences (Grant No. 2019339).

張浩萍(1999年生)，女，碩士研究生，從事植物生理生態(tài)學(xué)研究。E-mail: chunbaiping@163.com

E-mail: hui.liu@scbg.ac.cn