姚秋翠,余克服,廖芝衡,陳 飚,俞小鵬,韋 芬,胡寶清

1 南寧師范大學(xué)北部灣環(huán)境演變與資源利用教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,南寧 530001 2 廣西大學(xué)廣西南海珊瑚礁研究重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,南寧 530004

棘冠海星(Crown-of-thorns starfish (CoTs);Acanthasterplanci)是珊瑚的天敵,其反復(fù)暴發(fā)是導(dǎo)致印度—太平洋海區(qū)珊瑚礁退化的主要原因之一[1]。調(diào)查顯示,1985—2012年間澳大利亞大堡礁的活珊瑚覆蓋度下降了50.7%,其中42%的珊瑚死于棘冠海星暴發(fā)[2]。雖然目前全球氣候變暖所引起的珊瑚白化受到了廣泛關(guān)注,但棘冠海星暴發(fā)對(duì)珊瑚的破壞程度并不比珊瑚白化小[2]。此外,棘冠海星暴發(fā)的時(shí)間間隔也越來越短,已由1960s前的60—80 a/次縮短至1960s后的15 a/次[3]。棘冠海星的頻繁暴發(fā)疊加于環(huán)境惡化、珊瑚白化等因素,導(dǎo)致珊瑚礁恢復(fù)所需的時(shí)間越來越長,甚至可能難以恢復(fù)[3—4]。

2006—2010年南海西沙群島暴發(fā)了棘冠海星,導(dǎo)致其活珊瑚覆蓋度從60%下降至不足5%[5]。2018年西沙群島再次暴發(fā)了棘冠海星[5—6],與上一輪暴發(fā)結(jié)束的時(shí)間間隔不足10 a。由于我國對(duì)棘冠海星的研究非常少、認(rèn)識(shí)程度也非常低,因此本文基于國內(nèi)外研究成果綜述棘冠海星及其生態(tài)影響的研究進(jìn)展,一方面希望能夠促進(jìn)我國棘冠海星的科學(xué)研究,另一方面也希望能夠?yàn)槲覈芾聿块T應(yīng)對(duì)棘冠海星的暴發(fā)提供科學(xué)依據(jù)。

1 棘冠海星的生命周期及其生理特征

1.1 棘冠海星的生命周期

棘冠海星的生命周期過程大致如下：受精8—9 h后受精卵發(fā)育成囊胚,約1d后受精卵生長成可自由移動(dòng)的原腸胚幼蟲[7]；2—4 d后幼蟲的消化道形成,開始攝食單細(xì)胞藻類和浮游生物[8],之后幼蟲發(fā)育出腕足,用于附著前的底質(zhì)探測(cè)[9]；9 d后進(jìn)入晚期幼蟲階段[10]；22—23 d后幼蟲達(dá)到附著高峰[11]。附著2 d后變態(tài)為直徑0.3—0.7 mm的五腕幼體,其中每個(gè)腕有2對(duì)管足,管足末端有觸須和紅色視墊[8,10]；3周后幼體每2周增長一個(gè)腕[8,12]。變態(tài)后的前6個(gè)月內(nèi),棘冠海星幼體主要攝食鈣化藻,身體呈粉紅色,生長速度較慢,直徑增長速率為1.5—2.6 mm/月[13—14]。6個(gè)月之后,棘冠海星轉(zhuǎn)為攝食珊瑚,生長速度加快,直徑增長速率為16.7—25.0 mm/月[12]。24個(gè)月后,棘冠海星進(jìn)入性成熟階段,生長速度明顯放緩,通過攝食所獲得的能量主要用于繁殖[12]。為了躲避天敵,在成功受精后的前20個(gè)月,棘冠海星通常在夜間活動(dòng)[14]。野外評(píng)估的棘冠海星年齡通常在4—14歲之間,但它們的真實(shí)壽命尚無定論[11,15—17]。

1.2 棘冠海星繁殖力和存活率的影響因素

1.2.1繁殖能力及其影響因素

棘冠海星2歲左右開始繁殖[14]。其繁殖能力非常強(qiáng),大堡礁的雌性個(gè)體平均產(chǎn)卵約1億個(gè)/a,最高產(chǎn)2億個(gè)/a[18]。棘冠海星的繁殖能力隨個(gè)體直徑的增加而增加,直徑<30 cm的雌性個(gè)體產(chǎn)卵50—2500萬個(gè)/a,平均直徑為39 cm的個(gè)體產(chǎn)卵29—3800萬個(gè)/a,>40 cm的個(gè)體產(chǎn)卵4600—6500萬個(gè)/a[12, 19]。棘冠海星的繁殖能力也與性腺大小密切相關(guān),而性腺的發(fā)育狀況既受年齡、體型大小和營養(yǎng)狀況等生物體因素影響,也受溫度、光照和食物等環(huán)境因素影響,但目前影響棘冠海星性腺發(fā)育的因素的深入研究較少[1]。

1.2.2產(chǎn)卵及其影響因素

南半球的棘冠海星產(chǎn)卵集中在12月至次年1月[20],北半球集中在5—8月[21]。在大堡礁,溫度升高和光周期變長后棘冠海星的排卵更活躍[22]。由此,學(xué)者們認(rèn)為溫度是誘發(fā)棘冠海星繁殖的關(guān)鍵信號(hào),當(dāng)海水溫度達(dá)到27℃的閾值時(shí)它們開始產(chǎn)卵[1]。然而,在赤道附近,無論溫度是否達(dá)到27℃,棘冠海星都能夠產(chǎn)卵[23]。在相對(duì)高緯度海區(qū)(如夏威夷、新喀里多尼亞),海水溫度全年<27℃,它們則會(huì)集中在溫度升高的幾個(gè)月產(chǎn)卵[23]。棘冠海星只在海水溫度相同并且距離較近的海區(qū)發(fā)生同步產(chǎn)卵,而溫度相同但相距較遠(yuǎn)的海區(qū)之間不發(fā)生同步產(chǎn)卵[24—25],這表明溫度升高可能只加速了棘冠海星的性腺成熟,產(chǎn)卵信息素才是導(dǎo)致群體繁殖的關(guān)鍵信號(hào)[26]。

1.2.3受精及其影響因素

棘冠海星屬于雌雄異體,卵子和精子在水中受精,其受精率受種群密度、雌雄個(gè)體間距、性別比例等因素影響。如果種群密度較低、雌雄比例失衡或雌雄個(gè)體距離較遠(yuǎn),則配子的受精率較低。例如,若棘冠海星的密度小于300 個(gè)/km2,受精率幾乎為零[27]。暴發(fā)的棘冠海星種群中雌雄個(gè)體的豐度基本相等[28—29],但也存在雄性偏多的現(xiàn)象[30]。在生物特征方面,棘冠海星的配子從母體釋放后其活力退化的速度比其他無脊椎動(dòng)物慢得多[20],因此其受精能力比其他無脊椎動(dòng)物強(qiáng)得多。

1.2.4食物與幼蟲生長發(fā)育的關(guān)系

棘冠海星暴發(fā)被認(rèn)為與其幼蟲的食物增加密切相關(guān),因此食物豐度與棘冠海星幼蟲的生長發(fā)育、存活率的關(guān)系受到廣泛關(guān)注。室內(nèi)實(shí)驗(yàn)表明,葉綠素濃度<0.25 μg/L時(shí)棘冠海星幼蟲的存活率較低,>2.0 μg/L時(shí)幼蟲發(fā)育較快,達(dá)到3.0 μg/L時(shí)存活率增加8倍[3,31]。然而,有研究發(fā)現(xiàn),野外幼蟲可以通過營養(yǎng)良好的母體提高配子營養(yǎng)、調(diào)整形態(tài)提高捕食率以及利用水體游離氨基酸等方式提高的存活率[32—34]。此外,室內(nèi)模擬實(shí)驗(yàn)的結(jié)果也表明,棘冠海星幼蟲發(fā)育的最佳葉綠素a濃度是0.4—1.0 μg/L,濃度過高反而不利于幼蟲發(fā)育[11]。因此,棘冠海星幼蟲的發(fā)育、存活率與食物豐度之間的關(guān)系目前尚未定論,甚至存在相反的觀點(diǎn)[1, 11,35—36]。這可能是因?yàn)?棘冠海星幼蟲主要攝食直徑>5.0 μm甲藻和硅藻,而熱帶珊瑚礁水體以直徑<2.0 μm的微型浮游植物為主[37]。因此,水體葉綠素a的指標(biāo)不一定能反應(yīng)野外棘冠海星的真實(shí)食物資源[35—38],而目前反應(yīng)野外幼蟲食物資源的指標(biāo)仍在探索之中。

除了上述室內(nèi)實(shí)驗(yàn)之外,確定幼蟲食物增加對(duì)棘冠海星暴發(fā)的作用還需要加強(qiáng)野外水體營養(yǎng)鹽濃度、浮游植物的組成和濃度以及棘冠海星幼蟲存活率和豐度等指標(biāo)的調(diào)查,以探索水體營養(yǎng)物質(zhì)輸入引發(fā)的幼蟲食物增加與棘冠海星暴發(fā)的關(guān)系[33,39]。然而,野外幼蟲的采樣和識(shí)別是開展此類監(jiān)測(cè)工作的難點(diǎn),但隨著分子技術(shù)的持續(xù)進(jìn)步,開發(fā)的特異性遺傳標(biāo)記和熒光標(biāo)記的單體克隆染色法已實(shí)現(xiàn)了野外棘冠海星幼蟲的定性和定量分析[1, 40—41],使相應(yīng)的監(jiān)測(cè)工作得以深入。

1.2.5鹽度和溫度對(duì)幼蟲發(fā)育的影響

澳大利亞大堡礁的研究發(fā)現(xiàn),鹽度會(huì)影響棘冠海星幼蟲的存活率。當(dāng)洪水輸入導(dǎo)致海水的鹽度<30‰時(shí),該區(qū)域的棘冠海星幼蟲存活率比周圍正常鹽度區(qū)高3倍,這表明鹽度的短暫降低可能會(huì)提高幼蟲的存活率,鹽度的降低可能誘導(dǎo)棘冠海星暴發(fā)[42]。棘冠海星從受精到各個(gè)階段的幼蟲發(fā)育對(duì)鹽度變化都非常敏感,當(dāng)鹽度低于25‰時(shí)受精率顯著下降[43],而在30‰—34‰之間卵裂率較高[33]；原腸胚幼蟲適應(yīng)的鹽度范圍是21‰—45‰；后期短腕幼蟲只能在26‰的鹽度下完成變態(tài),在22‰以下則不能變態(tài)[22]；羽腕幼蟲能適應(yīng)21‰—50‰的鹽度范圍[1]。

溫度也是影響棘冠海星生長發(fā)育和存活率的重要因素。棘冠海星幼蟲的不同發(fā)育階段分別存在著最佳的發(fā)育溫度范圍。胚胎在20℃時(shí)完成發(fā)育需31 h,但在32℃時(shí)僅需11 h[1]。胚囊幼蟲的最佳發(fā)育溫度是13—34℃,羽腕幼蟲則是14.5—32℃[1]。中晚期幼蟲的最佳發(fā)育溫度為26—30℃[44—45],當(dāng)溫度高于32℃時(shí)幼蟲會(huì)死亡,低于25℃時(shí)則停止發(fā)育并退回早期發(fā)育階段[9, 22]。新變態(tài)的幼體在30℃時(shí)的存活率和攝食率都最高[46—47]。

1.2.6棘冠海星幼蟲的附著基底

基底是幼蟲成功附著的關(guān)鍵,合適附著的基底越豐富則棘冠海星暴發(fā)的幾率越大[48]。但由于在野外很少觀察到新附著的幼體,因此目前關(guān)于幼蟲附著基底的認(rèn)識(shí)非常有限[1]。在斐濟(jì)蘇瓦礁、日本琉球群島以及大堡礁的調(diào)查都表明,棘冠海星幼蟲主要選擇鈣化藻表面附著,且孔石藻(Porolithononkodes)是最受歡迎的附著基底之一[14,49—51]。室內(nèi)附著實(shí)驗(yàn)也顯示,棘冠海星幼蟲均選擇由鈣化藻包裹的珊瑚碎石附著[8, 11,52]。鈣化藻是通過附生細(xì)菌產(chǎn)生的代謝物質(zhì)誘導(dǎo)棘冠海星幼蟲附著[53],然而目前關(guān)于棘冠海星幼蟲選擇附著的鈣化藻種類和起誘導(dǎo)作用的細(xì)菌種屬及其代謝物的認(rèn)識(shí)都非常有限。

2 棘冠海星暴發(fā)

2.1 暴發(fā)的標(biāo)準(zhǔn)

雖然棘冠海星暴發(fā)時(shí)密度明顯增加,但很難從密度的角度定義暴發(fā)標(biāo)準(zhǔn)[1]。以“維持大堡礁正常生態(tài)(Exceeding the sustainable limits on GBR)”為標(biāo)準(zhǔn)計(jì)算棘冠海星暴發(fā)的密度閾值是1500 個(gè)/km2,超過這個(gè)閾值珊瑚就會(huì)大量死亡[54]。根據(jù)“棘冠海星攝食率和珊瑚增長率”的標(biāo)準(zhǔn)計(jì)算暴發(fā)的閾值是1000 個(gè)/km2[55]。根據(jù)“活珊瑚覆蓋度>20%”的標(biāo)準(zhǔn)計(jì)算的棘冠海星暴發(fā)閾值是1000—1500 個(gè)/km2[56]。然而,除了棘冠海星的密度和珊瑚覆蓋度外,棘冠海星暴發(fā)對(duì)珊瑚的破壞還取決于它們的平均大小及分布狀況?；钌汉鞲采w度和棘冠海星密度很難量化也是暴發(fā)標(biāo)準(zhǔn)難以確定的原因之一,因?yàn)椴煌竻^(qū)或同一礁區(qū)在不同年份的活珊瑚覆蓋度可能顯著不同[1]。此外,棘冠海星種群具有高度聚集的特征,其密度可能僅在某些調(diào)查斷面超過暴發(fā)閾值,而整個(gè)礁區(qū)的棘冠海星的平均密度卻仍遠(yuǎn)低于暴發(fā)閾值[54,57—58]。

2.2 暴發(fā)的基本情況

棘冠海星群體暴發(fā)時(shí),其個(gè)體數(shù)量能夠在1—2 a內(nèi)增加6個(gè)數(shù)量級(jí)[12]。在大堡礁、印度尼西亞和東薩摩亞的圖圖伊拉(Tutuila)等礁區(qū)的平均暴發(fā)密度在20000—30000 個(gè)/km2之間[57,59—60],有記錄的最高暴發(fā)密度是波利尼西亞的莫雷阿島(Moorea),達(dá)150000 個(gè)/km2[61]。

棘冠海星暴發(fā)的持續(xù)時(shí)間可能與珊瑚的消耗速率有關(guān),一般1—10 a不等[1,61—63]。保護(hù)程度較高的大堡礁分別在1966—1975年、1981—1989年、1995—2005年和2012—2020年發(fā)生了4次有記錄的大規(guī)模棘冠海星暴發(fā),都持續(xù)9—10 a之久,這可能與大堡礁的活珊瑚覆蓋度高及島礁規(guī)模巨大有關(guān)[62—63]。據(jù)估算,發(fā)生棘冠海星暴發(fā)后的珊瑚群落通常需要5—100 a才能完全恢復(fù)[64],恢復(fù)時(shí)間的長短取決于被破壞珊瑚的種屬和整體的破壞程度。被破壞較嚴(yán)重的礁區(qū)即使珊瑚覆蓋度恢復(fù)到暴發(fā)前的水平,其珊瑚群落組成也很難恢復(fù)到暴發(fā)前的狀態(tài)[1]。

大部分的棘冠海星暴發(fā)事件發(fā)生的間隔一般為10—20 a[5—6,62—63],大洋洲的法屬玻里尼西亞(French Polynesia)的暴發(fā)間隔卻達(dá)27 a之久[61,65]。已有統(tǒng)計(jì)結(jié)果表明,印度—太平洋海區(qū)棘冠海星暴發(fā)的時(shí)間間隔從1960s以前的80 a/次縮短至約15 a/次[12]。有研究認(rèn)為這可能是由于人為活動(dòng)對(duì)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的破壞導(dǎo)致的,也有研究認(rèn)為棘冠海星暴發(fā)頻率的增加是由于調(diào)查和監(jiān)測(cè)日益頻繁所導(dǎo)致的假象,因?yàn)榫哂虚L期監(jiān)測(cè)調(diào)查歷史的大堡礁的棘冠海星暴發(fā)頻率在1960s前后并未發(fā)生明顯變化[1,60]。

2.3 暴發(fā)的方式

棘冠海星的暴發(fā)分初級(jí)暴發(fā)和次級(jí)暴發(fā)兩種方式。初級(jí)暴發(fā)是幼蟲連續(xù)幾年增加補(bǔ)充而積累形成的暴發(fā)[14,16,57,65]；次級(jí)暴發(fā)是初級(jí)暴發(fā)的群體產(chǎn)生大量的后代在附近和下游的珊瑚礁附著形成的暴發(fā)[14,66—67]。初級(jí)暴發(fā)種群的直徑大小組成呈“多峰狀”的形式,種群中最大的個(gè)體和最小的個(gè)體之間的直徑相差大于150 mm[12,57]；而次級(jí)暴發(fā)則由大小相似的個(gè)體組成,種群中最小個(gè)體和最大個(gè)體之間的直徑相差小于150 mm,其大小組成呈“單峰狀”的形式[12]。因此,初級(jí)暴發(fā)是整個(gè)暴發(fā)的源頭,找出導(dǎo)致初級(jí)暴發(fā)的原因是治理大規(guī)模暴發(fā)的關(guān)鍵[1]。然而,目前發(fā)現(xiàn)的初級(jí)暴發(fā)案例非常有限,唯一有記錄的初級(jí)暴發(fā)發(fā)生在大堡礁北部的蜥蜴島(Lizard),暴發(fā)的棘冠海星種群是6年間連續(xù)補(bǔ)充積累形成的,個(gè)體直徑在110—620 mm之間[57,68]。即便如此,這次初級(jí)暴發(fā)的原因也沒有被最終探明[57]。

2.4 暴發(fā)的原因

目前,關(guān)于棘冠海星暴發(fā)原因的解釋可大致歸為兩類：一類強(qiáng)調(diào)人類活動(dòng)對(duì)海洋環(huán)境的破壞,如陸源營養(yǎng)物質(zhì)輸入假說、幼蟲饑餓假說和天敵過度捕撈假說等[3, 28,31]；另一類則強(qiáng)調(diào)自然環(huán)境因素的周期性變化[66,69]。迄今還沒有任何一種解釋能得到直接證據(jù)的支持。

2.4.1人為活動(dòng)

(1)營養(yǎng)物質(zhì)輸入假說

陸地營養(yǎng)物質(zhì)輸入假說(幼蟲饑餓假說)認(rèn)為,一般情況下海水中浮游植物的豐度較低,使以浮游植物為食的棘冠海星幼蟲長期處于饑餓狀態(tài),因此存活率較低；但陸地營養(yǎng)物質(zhì)輸入海水后棘冠海星幼蟲的食物資源增加,幼蟲的存活率因此大幅度提升,最終導(dǎo)致棘冠海星成體大暴發(fā)[3, 28,31]。有學(xué)者發(fā)現(xiàn)在西太平洋的密克羅尼西亞(Micronesia)和法屬玻里尼西亞(French Polynesia),棘冠海星暴發(fā)發(fā)生在當(dāng)?shù)靥卮蟊┯晔录蟮牡?年,這正是棘冠海星幼蟲生長至性成熟所需的時(shí)間[42],由大暴雨攜帶入海的沿岸營養(yǎng)物質(zhì)為棘冠海星的浮游幼蟲提供更多食物資源,這促使幼蟲的存活率大幅度提高,并最終導(dǎo)致成體暴發(fā)。然而,印尼-澳大利亞群島或處于印度洋-太平洋交匯區(qū)的珊瑚三角區(qū)內(nèi),其水體營養(yǎng)物質(zhì)從未增加,但該區(qū)域棘冠海星的暴發(fā)頻率卻也在增加[70]；另外,大堡礁中相對(duì)偏遠(yuǎn)的北部礁區(qū)和斯溫斯島(Swains)的水體葉綠素濃度常年高于棘冠海星幼蟲發(fā)育的閾值(>0.25—0.5 μg/L),但這些礁區(qū)的棘冠海星卻只在大堡礁發(fā)生周期性暴發(fā)時(shí)才會(huì)暴發(fā)[31]。由此可見,陸地營養(yǎng)物質(zhì)輸入假說(幼蟲饑餓假說)雖然可以解釋比較多的棘冠海星暴發(fā)事件并得到廣泛支持,但并不能解釋所有的暴發(fā)事件[70—71]。

(2)天敵過度捕撈假說

統(tǒng)計(jì)結(jié)果表明,過去75%的棘冠海星暴發(fā)事件發(fā)生在漁業(yè)區(qū),20%在5 a以上的禁漁區(qū)[58]?！疤鞌尺^度捕撈假說”認(rèn)為,棘冠海星的豐度通常受其天敵所控制,但當(dāng)天敵被過度捕撈后棘冠海星的豐度就大量增加,導(dǎo)致暴發(fā)[72—73]。棘冠海星配子和幼蟲的天敵主要包括豆娘魚(Abudefdufcuracao)、耳帶蝴蝶魚(Chaetodonauripes)和紋帶蝴蝶魚(Chaetodonfalcula)；而附著和變態(tài)期間的主要天敵是底棲多毛類和濾食性動(dòng)物[74—75]；成體海星的公認(rèn)天敵是大法螺(Charoniatritonis)[75],魚類、蝦和海葵也主動(dòng)捕食棘冠海星[76—81]。其中魚類包括紋腹叉鼻鲀(Arothronhispidus)、星斑叉鼻鲀(Arothronstellatus)、褐?jǐn)M鱗鲀(Balistoidesviridescens)、黃邊副鱗鲀(Pseudobalistesflavimarginatus)、波紋唇魚(Cheilinusundulatus)[76—78]；蝦包括藍(lán)拳擊蝦(Hymenoceraelegans/picta)和小丑蝦(Hymenocerapicta)[74,79]；?？ù笮蛯毷？?Paracorynactishoplites)和(Pseudocorynactissp.)[80—81]。1960s棘冠海星的首次大規(guī)模暴發(fā)被認(rèn)為是由于大法螺被過度捕撈所引起[28],但室內(nèi)實(shí)驗(yàn)表明每只大法螺平均每周僅捕食0.7只棘冠海星。因此,即使大法螺沒有被大量捕撈,它們也不能有效控制棘冠海星成體的豐度[28]。目前,天敵過度捕撈假說的關(guān)注對(duì)象已逐漸從棘冠海星成體的天敵擴(kuò)展到早期生命階段的天敵,因?yàn)樵撾A段的天敵被過度捕撈也提升幼蟲和幼體的存活率,并最終導(dǎo)致成體暴發(fā)[58,82—83]。

2.4.2自然原因

人們最初關(guān)注棘冠海星暴發(fā)時(shí),認(rèn)為這是從未發(fā)生過的新現(xiàn)象,所以把暴發(fā)的原因歸為人類活動(dòng)破壞海洋環(huán)境的結(jié)果[84—86]。然而,早在1940s棘冠海星就曾經(jīng)在某些區(qū)域大量存在[1],這似乎表明在沒有人類活動(dòng)破壞海洋環(huán)境的情況下棘冠海星已有暴發(fā),并推測(cè)其周期性暴發(fā)可能是自然環(huán)境周期性變化的結(jié)果[87—89]。地質(zhì)學(xué)者在大堡礁的沉積物中發(fā)現(xiàn)了棘冠海星骨骼,表明棘冠海星在8000多年前就已經(jīng)存在于大堡礁中,并在過去1000—2000 a的沉積物中其骨骼的豐度較高[89]。也有研究者對(duì)大堡礁沉積物所記錄的棘冠海星豐度信息提出質(zhì)疑[3,90]?？傊?關(guān)于棘冠海星暴發(fā)是人為影響或是自然現(xiàn)象的問題目前仍然沒有定論。

2.5 暴發(fā)末期

暴發(fā)末期,高密度的棘冠海星種群集體消失。關(guān)于這種現(xiàn)象有三種解釋：1)由于珊瑚被全部消耗,棘冠海星集體餓死；2)種群集體遷移至其他礁區(qū)尋找食物；3)棘冠海星種群因感染疾病而集體死亡[72]。1999年在大堡礁北部蜥蜴島的暴發(fā)結(jié)束時(shí),平均珊瑚覆蓋率仍然高達(dá)22%[63]。由此可見,即使仍然有食物,爆發(fā)末期棘冠海星也出現(xiàn)集體消失的現(xiàn)象[63,72]。另外,野外棘冠海星的移動(dòng)速度較慢(每天移動(dòng)距離<35 m,并且僅在周圍珊瑚被耗盡的情況下才移動(dòng))在礁區(qū)之間的遷移需要較長時(shí)間,加上遷移途中沒有食物供應(yīng),它們能成功遷移的可能性極小[91]。當(dāng)前,“暴發(fā)末期棘冠海星由于感染疾病而快速消失”的觀點(diǎn)得到普遍關(guān)注。棘冠海星的免疫能力非常弱,它們對(duì)革蘭氏陽性和陰性菌幾乎沒有抵抗力,暴發(fā)末期高密度的棘冠海星極易傳染病原體而引發(fā)集體疾病,導(dǎo)致種群快速消失[15,92—93]。然而,暴發(fā)末期感染棘冠海星疾病的病原體仍然沒有查明,查明這些病原體有利于開發(fā)控制棘冠海星暴發(fā)種群的新技術(shù)。

3 暴發(fā)的生態(tài)危害

3.1 直接破壞

棘冠海星只捕食珊瑚,它們把胃平鋪在珊瑚表面,通過分泌消化酶消化珊瑚組織[94]。在大堡礁,直徑20—39 cm的棘冠海星個(gè)體在夏季每天約消耗155—234 cm2的珊瑚,這比其他同等大小的生物快2—5倍[91]。因此,棘冠海星暴發(fā)會(huì)導(dǎo)致珊瑚大量死亡[28,95]。在太平洋關(guān)島(Guam),1967—1969年間棘冠海星暴發(fā)導(dǎo)致沿岸長38 km的珊瑚礁中90%造礁石珊瑚死亡[91]。2003—2010年,棘冠海星在莫雷阿島(Moorean)暴發(fā),前后8 a時(shí)間內(nèi)導(dǎo)致該珊瑚礁區(qū)(132 km2)的活珊瑚覆蓋度從大于40%下降至小于1%,造成了該區(qū)域約96%的珊瑚死亡[61]。1985—2012年間,澳大利亞大堡礁的活珊瑚覆蓋度下降了50.7%,其中42%的珊瑚損失是由于棘冠海星暴發(fā)所致,比高溫導(dǎo)致珊瑚白化的危害更嚴(yán)重[2]。2006—2010年間我國西沙群島也暴發(fā)了棘冠海星,導(dǎo)致該海域的活珊瑚覆蓋度從超過60%下降至不足5%,造成超過90%的活珊瑚死亡[5]。自2018年起,西沙群島和東沙群島又暴發(fā)了棘冠海星,導(dǎo)致大量珊瑚死亡[5,95]。然而,并非所有的棘冠海星暴發(fā)都導(dǎo)致珊瑚大量死亡,如在夏威夷莫洛凱島(Molokai),1969—1970年間棘冠海星連續(xù)暴發(fā)18個(gè)月,但并沒有導(dǎo)致明顯的珊瑚死亡[96]。東太平洋巴拿馬(Panama)珊瑚礁區(qū)的棘冠海星暴發(fā)也僅導(dǎo)致了少量珊瑚死亡[97]。在整個(gè)印度—太平洋區(qū)域,包括東太平洋的巴拿馬(Panama)、西太平洋的密克羅尼西亞群島(Micronesia)、日本南部、我國南海、澳大利亞大堡礁和科科斯(基林)群島(Cocos-Keeling)、南太平洋的薩摩亞群島(Samoa)以及印度洋的紅海等都反復(fù)爆發(fā)了棘冠海星[29,56, 96—98],但僅太平洋西部和南部的珊瑚礁遭嚴(yán)重破壞[12,99],這可能與太平洋西部和南部的珊瑚礁區(qū)均以鹿角珊瑚為優(yōu)勢(shì)種屬有關(guān)[63,100]。

3.2 間接影響

棘冠海星的攝食有選擇性,暴發(fā)初期它們優(yōu)先攝食鹿角珊瑚和杯型珊瑚[60,63,100],而非濱珊瑚[61],它們的選擇性攝食會(huì)改變珊瑚群落的組成和多樣性。但是,當(dāng)優(yōu)先攝食的珊瑚被耗盡之后,棘冠海星會(huì)繼續(xù)攝食其他珊瑚,并最終導(dǎo)致絕大部分珊瑚死亡[55,71]。珊瑚大量死亡后,因?yàn)樯婵臻g加大,軟珊瑚和大型藻類的覆蓋度迅速增加,海膽和草食性魚類的豐度也明顯增加[101—102]。相反,以珊瑚為食或棲息在珊瑚中的魚類和無脊椎動(dòng)物的數(shù)量則顯著下降[61,103]。統(tǒng)計(jì)數(shù)據(jù)表明,珊瑚礁中至少有133種魚類攝食珊瑚[104],320種魚類以珊瑚為棲息地[105],棘冠海星的暴發(fā)會(huì)間接導(dǎo)致8%—10%珊瑚礁魚類數(shù)量減少,甚至消失[1,61]。因此,棘冠海星暴發(fā)間接改變了珊瑚礁底棲的群落結(jié)構(gòu),降低其恢復(fù)力。

4 棘冠海星暴發(fā)的應(yīng)對(duì)策略

4.1 珊瑚礁生態(tài)環(huán)境保護(hù)

如果棘冠海星暴發(fā)由人為活動(dòng)的破壞導(dǎo)致,那么減少甚至消除人為活動(dòng)才能降低未來暴發(fā)的頻率或消除爆發(fā)[3]。近年來,不少國家已投入大量資源改善珊瑚礁區(qū)水質(zhì),且世界各地的珊瑚礁區(qū)所設(shè)置的以保護(hù)魚類豐度和多樣性為目的的禁漁保護(hù)區(qū)規(guī)模也大幅增加。雖然,營養(yǎng)鹽輸入和魚類的過度捕撈與棘冠海星暴發(fā)之間的生態(tài)聯(lián)系仍不清楚,但這些措施能提高珊瑚和魚類的豐度與多樣性,減少大型藻類覆蓋度,增加珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)力[106—107],是降低棘冠海星暴發(fā)頻率和保護(hù)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的必要措施[108—110]。

4.2 投放天敵

研究發(fā)現(xiàn),棘冠海星具有逃離天敵存在區(qū)域的生物特性[111]。近來,澳大利亞政府投資56.8萬美元用于人工繁殖大法螺,并計(jì)劃將所繁育的大法螺投放到珊瑚礁區(qū)用于驅(qū)散棘冠海星的聚集產(chǎn)卵,以預(yù)防暴發(fā)。截止至2017年,該項(xiàng)目已繁育了近10萬只大法螺幼蟲(https://www.aims.gov.au/docs/media/latest-releases/-/asset_publisher/8Kfw/content/giant-sea-snails-join-the-fight-to-save-the-reef),但迄今尚未見控制效率的相關(guān)報(bào)道。此外,李元超等人提出了“向珊瑚礁區(qū)投放棘冠海星幼蟲天敵(如雀鯛和蝴蝶魚)”的建議[5],但是該的措施仍處于理論階段。

4.3 人工清理及其效果

棘冠海星暴發(fā)是少數(shù)能直接干預(yù)的珊瑚礁災(zāi)害之一[112—113]。人們長期以來都在嘗試各種方法直接清除這些敵害生物[114]。最普遍的做法是將海星抓捕后暴曬至死或注射毒性化學(xué)物質(zhì)就地殺死[53,115—117]。早期的注射劑或者對(duì)潛水員和其他的礁棲生物都有毒(如甲醛、硫酸銅),或者需要多次注射才能殺死海星(如硫酸氫鈉),控制效率較低[12]。膽汁酸鹽雖然安全且高效[76],但它價(jià)格昂貴并且它的使用受管制普通公益組織難以獲取。近來發(fā)現(xiàn),用普通家用食醋注射能使棘冠海星在24 h內(nèi)100%死亡,并對(duì)其他的礁棲生物和礁區(qū)環(huán)境沒有負(fù)面影響[117—118]。注射食醋會(huì)使棘冠海星無法調(diào)控其體內(nèi)的pH值,導(dǎo)致其組織和細(xì)胞膜腐爛,但是食醋注射只能殺死被注射的個(gè)體,不能達(dá)到少量注射引發(fā)集體死亡的效果[119]。目前,人們正嘗試找出特異性的棘冠海星病原體,利用特異性疾病群體性地清除棘冠海星[1]。此外,澳洲訓(xùn)練了機(jī)器人識(shí)別棘冠海星并注射毒性化學(xué)物質(zhì),以提高清理效率[120]。

1970s以來,雖然國際上付出了大量努力,但人工清理在阻止珊瑚損失方面收效甚微[1]。人工清理只在面積<1 km2的珊瑚礁中才能防止珊瑚大量死亡[121],并且即使小規(guī)模的珊瑚礁也需要長期、持續(xù)的清理才能達(dá)到保護(hù)珊瑚和抑制棘冠海星的效果[122]。人工清理時(shí),直徑<15 cm的棘冠海星幼體的清理效率幾乎為零,直徑>40 cm的個(gè)體也只能達(dá)到75—85%,因此一次清理后仍有約20%的棘冠海星沒有被清除[123]。自2018年起,我國組織了首次大規(guī)模人工清理棘冠海星以應(yīng)對(duì)新一輪暴發(fā)。雖然清理達(dá)到了3位潛水員7天共清理了4.5萬個(gè)棘冠海星的高效率(https://page.om.qq.com/page/Oipkc1Og52cO37e0YeQVt8IQ0),但由于人工潛水安全深度的限制,水深15 m以下的棘冠海星不能清理,這次大規(guī)模清理對(duì)暴發(fā)的控制效果不顯著。Hall等[111]確定了棘冠海星用于種群聚集交流的化學(xué)信號(hào)因子,并成功利用這些化學(xué)信號(hào)因子誘導(dǎo)棘冠海星聚集,利用這些信號(hào)因子對(duì)棘冠海星進(jìn)行集體誘捕,將大幅度提高棘冠海星的清除效率。

5 結(jié)語與展望

棘冠海星的周期性暴發(fā)是印度—太平洋珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)退化的主要原因之一[1]。雖然直接清理的效率越來越高,但這只能暫時(shí)緩解暴發(fā)造成的破壞,難以從根本上消除暴發(fā)[1]。關(guān)于暴發(fā)原因的假說都認(rèn)為,棘冠海星生長階段存活率的提高是暴發(fā)最重要的機(jī)制,這強(qiáng)調(diào)了對(duì)生長階段的生理和生態(tài)過程認(rèn)識(shí)的重要性[28,31,72—73]。隨著技術(shù)的進(jìn)步,關(guān)于棘冠海星的生理和生態(tài)過程有望開展以下幾方面研究：

(1)暴發(fā)之初,人們認(rèn)為棘冠海星是單一物種(Acanthasterplanci)[100],然而近來的分子研究發(fā)現(xiàn)珊瑚礁區(qū)至少存在四種棘冠海星[124]。暴發(fā)時(shí),只有西太平洋的物種(Acanthastercf.solaris)造成嚴(yán)重破壞,因此目前關(guān)于棘冠海星的研究都僅基于西太平洋的種[100]。然而,根據(jù)暴發(fā)的不同破壞程度可見,四種棘冠海星的生理和生態(tài)過程存在顯著差異。往后的研究需要理清不同種棘冠海星的繁殖能力、浮浪幼蟲發(fā)育和浮游期的時(shí)間以及生長函數(shù)等,為暴發(fā)的管理提供依據(jù)。

(2)近年來,分子技術(shù)的進(jìn)步使研究人員確定了與棘冠海星繁殖相關(guān)的關(guān)鍵基因[125],還識(shí)別了棘冠海星物種聚集的特定信息素,這為暴發(fā)提供了潛在的控制方案[123]。然而,目前關(guān)于棘冠海星的發(fā)育和生長對(duì)生態(tài)因素變化的響應(yīng)機(jī)制仍然不清楚。未來的研究可以利用生物分子技術(shù)找出棘冠海星發(fā)育特征的關(guān)鍵基因和信號(hào)通路,研究這些基因和信號(hào)通路對(duì)各種環(huán)境因素變化(如溫度升高、鹽度降低、以及海洋酸化等)的響應(yīng)機(jī)制和棘冠海星鈣化的分子機(jī)制等。

(3)建立種群動(dòng)態(tài)模型是棘冠海星暴發(fā)管理的重要工具[11]。然而,前期的模型研究要么只在單個(gè)珊瑚礁的尺度上建模,要么基于不切實(shí)際的假設(shè)和幼蟲擴(kuò)散過程建模,都不能為管理所用[11]。最近,大堡礁的連接網(wǎng)絡(luò)模型雖然能應(yīng)用于管理[126],但這類模型僅基于幼蟲的擴(kuò)散,沒有結(jié)合種群動(dòng)態(tài)和捕食等生態(tài)系統(tǒng)因素,并且使用這類模型之前需要使用調(diào)查數(shù)據(jù)進(jìn)行驗(yàn)證,這限制了它的應(yīng)用[11]。今后的模型研究應(yīng)盡可能擴(kuò)大模型區(qū)域,使單個(gè)珊瑚礁的模型能為大空間的模型提供信息(如棘冠海星的聚集和分布等),同時(shí)大空間的模型也能為單個(gè)珊瑚礁的模型提供礁區(qū)的邊界條件信息(如與鄰近礁的遷移率等)。