羅芳麗,王沫竹,2,董必成,陳禹含,于飛海,3,*

1 北京林業(yè)大學(xué)生態(tài)與自然保護(hù)學(xué)院, 北京 100083 2 中國(guó)科學(xué)院植物研究所系統(tǒng)與進(jìn)化植物學(xué)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 北京 100093 3 臺(tái)州學(xué)院濕地生態(tài)學(xué)與克隆生態(tài)學(xué)研究所/植物進(jìn)化生態(tài)學(xué)與保護(hù)浙江省重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 臺(tái)州 318000

1 親體效應(yīng)

植物個(gè)體的表型不僅取決于該個(gè)體的基因型(遺傳信息)和所處的環(huán)境,同時(shí)也可能受其親代個(gè)體(即親體)所處環(huán)境的影響[1—4]。這種親體環(huán)境對(duì)子代個(gè)體表型的修飾效應(yīng)被稱為親體效應(yīng)(也稱親代效應(yīng)、親系效應(yīng)或親本效應(yīng)),包括母體效應(yīng)(也稱母代效應(yīng)、母系效應(yīng)或母本效應(yīng))和父體效應(yīng)(paternal effect,也稱父代效應(yīng)、父系效應(yīng)或父本效應(yīng))。由于親體效應(yīng)反映的是子代個(gè)體表型對(duì)親體環(huán)境的響應(yīng)模式,因此,親體效應(yīng)有時(shí)也被稱為跨代可塑性[3,5]。

生物因素(如采食、競(jìng)爭(zhēng)、植物激素等)和非生物因素(如養(yǎng)分、水分、光照等)均可誘導(dǎo)親體效應(yīng)的產(chǎn)生[6—7]。早在1909年,植物的親體效應(yīng)就被德國(guó)學(xué)者發(fā)現(xiàn)[4],但這種效應(yīng)最初被認(rèn)為是母體的“環(huán)境噪音”,會(huì)對(duì)子代個(gè)體造成不利影響[8]。近年來的進(jìn)化生態(tài)學(xué)研究發(fā)現(xiàn),在很多情況下,親體效應(yīng)是可遺傳的,并可誘導(dǎo)子代個(gè)體進(jìn)行適應(yīng)于母體環(huán)境的表型特征調(diào)整,從而提高子代個(gè)體在與母體環(huán)境相似的環(huán)境下的行為、生態(tài)位寬度、進(jìn)化潛勢(shì)以及入侵能力等[9—11],進(jìn)而影響植物種群的結(jié)構(gòu)、動(dòng)態(tài)、進(jìn)化方向和進(jìn)化速率等,因而具有重要的生態(tài)和進(jìn)化意義[3,5,12—13]。親體效應(yīng)在非克隆植物中已被廣泛報(bào)導(dǎo)[3,13—16],在克隆植物中也開始受到越來越多的關(guān)注[17—21]。

1.1 有性親體效應(yīng)

母體植株可通過有性繁殖過程(如產(chǎn)生種子)將母體環(huán)境的影響傳遞給子代植株,并影響子代植株的表型(圖1)；這種通過有性繁殖傳遞的親體效應(yīng),稱之為有性親體效應(yīng)。有性親體效應(yīng)中的子代是指通過兩性細(xì)胞的融合形成的受精卵發(fā)育成的新個(gè)體[22]。由于種子通常與母體植株密切相關(guān),因此,植物的這種親體效應(yīng)常常表現(xiàn)為母體效應(yīng)[7]。自然界中所有的非克隆植物和大多數(shù)克隆植物都具有性繁殖能力[22—23]。因此,有性親體效應(yīng)在非克隆植物和克隆植物中均廣泛存在[2,24]。

越來越多的研究表明,母體環(huán)境不僅可以影響子代個(gè)體的表型,而且可以影響子代個(gè)體表型對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)。例如,母體植株所經(jīng)歷的土壤養(yǎng)分水平可以顯著影響其種子的萌發(fā)率、子代個(gè)體的株高和葉生物量[24—25],母體植株所經(jīng)歷的光照脅迫可以影響其種子的萌發(fā)率和萌發(fā)時(shí)間[1],母體植株所經(jīng)歷的昆蟲采食脅迫可以影響其種子重量、莖生物量和根冠比[17,26]。此外,母體效應(yīng)引起的表型變異能顯著提高子代植株對(duì)脅迫環(huán)境的適應(yīng)性[8,10]。例如,母體效應(yīng)在子代植株適應(yīng)養(yǎng)分脅迫[27]、光照脅迫[28—29]、采食[26]、水分脅迫[30]、鹽分脅迫[31]以及病原體感染[32]中均起著積極的作用。母體效應(yīng)還能通過影響次生代謝產(chǎn)物(如茉莉酸和水楊酸等)的產(chǎn)生來提高入侵植物對(duì)本地天敵的抵御能力,從而顯著提高在入侵地的入侵性[33]。一些研究發(fā)現(xiàn),母體效應(yīng)在低資源環(huán)境(如土壤養(yǎng)分貧瘠、干旱和低光照等)下對(duì)子代適合度的影響較高資源環(huán)境下更為顯著[13—14]。也有研究表明,母體效應(yīng)會(huì)隨著作用時(shí)間的延長(zhǎng)而逐漸減弱,或者被子代對(duì)其所在環(huán)境較強(qiáng)的表型響應(yīng)而掩蓋[34]。

1.2 克隆親體效應(yīng)

克隆植物是指具有在自然條件下自發(fā)地產(chǎn)生遺傳結(jié)構(gòu)相同并具有潛在獨(dú)立性新單元或個(gè)體的能力或習(xí)性的植物,它包括克隆生長(zhǎng)和克隆生殖兩種主要繁殖方式[23]。克隆生長(zhǎng)是高等植物最常見的無(wú)性繁殖方式[35]?？寺≈参锿ㄟ^克隆生長(zhǎng)所產(chǎn)生子代個(gè)體(即子代分株,簡(jiǎn)稱子株)的基因型與親體(即親代分株,簡(jiǎn)稱母株,mother ramet)完全一致,且能夠獨(dú)立于親體而生存[23]。子株直接來源于其親體的營(yíng)養(yǎng)繁殖體,其在發(fā)育早期可能已對(duì)親體環(huán)境產(chǎn)生了預(yù)適應(yīng),同時(shí),親體環(huán)境也可能是其發(fā)育后期所要經(jīng)歷的環(huán)境。因此,子株生長(zhǎng)發(fā)育與其親體環(huán)境的關(guān)系密切[7,17]。

克隆植物通過無(wú)性繁殖過程(如匍匐莖/根狀莖產(chǎn)生新個(gè)體)將親體環(huán)境的影響傳遞給子株,并與子株的基因型和所處環(huán)境共同影響子株的表型(圖1)。通過無(wú)性繁殖傳遞的親體效應(yīng),稱之為克隆親體效應(yīng)。親體環(huán)境可影響母株?duì)I養(yǎng)繁殖體(如莖、根和根狀莖等)的營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備、代謝物質(zhì)以及表觀遺傳變異等,進(jìn)而影響子代表型[5,7]。與有性親體效應(yīng)不同,由于營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)的親體無(wú)母體和父體之分,因此克隆親體效應(yīng)也無(wú)母體效應(yīng)與父體效應(yīng)之分。此外,由于營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)形成的子代往往包含多個(gè)分株,分株的數(shù)量和大小之間往往存在權(quán)衡[36]。因此,克隆親體效應(yīng)在子株分株和整株水平上可能是不同的,即當(dāng)該效應(yīng)對(duì)分株生長(zhǎng)具有積極效應(yīng)時(shí),并不能表明對(duì)子株整株的生長(zhǎng)也具有促進(jìn)作用,反之亦然[37]。

已有研究表明,當(dāng)子株經(jīng)歷與親體相似的環(huán)境時(shí),克隆親體效應(yīng)能顯著提高子株的總生物量和平均生物量[12]。例如,與來源于非干旱親體的子株相比,受干旱脅迫的親體所產(chǎn)生的子株表現(xiàn)出更強(qiáng)的抗旱性[5]。然而,也有研究發(fā)現(xiàn)克隆親體效應(yīng)對(duì)子株生長(zhǎng)的影響不顯著,這可能與該親代環(huán)境作用時(shí)間的長(zhǎng)短、親代植株發(fā)育階段以及子代環(huán)境作用的方向和強(qiáng)度等有關(guān)[34]。因此,克隆親體效應(yīng)對(duì)克隆植物種群,尤其對(duì)有性繁殖受限和/或缺乏遺傳變異的克隆植物種群的長(zhǎng)期進(jìn)化過程起著非常重要的作用[38—39]。盡管目前國(guó)內(nèi)外已經(jīng)開展了一些針對(duì)克隆植物親體效應(yīng)的研究,但這些研究絕大多數(shù)是在個(gè)體水平進(jìn)行的[17,21],而有關(guān)親體效應(yīng)在植物種群和群落水平作用的研究仍十分缺乏(圖1)。

圖1 克隆和有性親體效應(yīng)在植物子代個(gè)體、種群和群落水平的作用Fig.1 Roles of clonal and sexual parental effects at individual, population and community levels of offspring plants

圖2 與子代環(huán)境無(wú)關(guān)聯(lián)或有關(guān)聯(lián)的親體環(huán)境效應(yīng)示意圖[37]Fig.2 Schematic diagram for parental environmental effects that are not related to offspring environments or that are related to offspring environments [37]

1.3 親體效應(yīng)對(duì)后代表型和適合度的影響

Dong等[37]認(rèn)為,親體效應(yīng)對(duì)后代表型和適合度的影響可能包括以下四種類型(圖2)。第一種類型為親體效應(yīng)不依賴于后代所處的環(huán)境, 即親體在良好環(huán)境條件下產(chǎn)生的后代個(gè)體總是比在不良環(huán)境條件下產(chǎn)生的后代個(gè)體的適合度高,或良好環(huán)境條件下親體產(chǎn)生的后代個(gè)體的表型對(duì)后代個(gè)體的適合度提高總是有利的[40—42]。第二種類型為親體效應(yīng)在后代環(huán)境與母代環(huán)境相似時(shí)是有利的,而在與母代環(huán)境不同時(shí)是不利的[1,43]。第三種類型為親體效應(yīng)只有在后代處于良好環(huán)境條件下才有利,而在后代處于不良環(huán)境條件下沒有顯著影響[10]。第四種類型為親體效應(yīng)只有在后代處于不良環(huán)境條件下才有利,而在后代處于良好環(huán)境條件下沒有影響[44]。

1.3.1有性親體效應(yīng)對(duì)后代表型和適合度的影響

一些研究表明,當(dāng)子代個(gè)體經(jīng)歷與母體相似的環(huán)境條件時(shí),有性親體效應(yīng)往往能顯著提高子代個(gè)體對(duì)這種環(huán)境的適應(yīng)性,如顯著提高子代植株的個(gè)體大小、碳水化合物積累、生物量、繁殖產(chǎn)出和幼年植株的存活率[10,25,30],提前植物的花期[45]以及提高種間競(jìng)爭(zhēng)能力[25]等。相反,當(dāng)子代環(huán)境與母代環(huán)境不一致時(shí),親體效應(yīng)可能不顯著,甚至可能表現(xiàn)出負(fù)效應(yīng),如延遲繁殖期、降低繁殖產(chǎn)出等[14]。因此,親體效應(yīng)可以對(duì)子代適合度產(chǎn)生積極或消極的影響,這與母代環(huán)境密切相關(guān)[14]。同時(shí),有研究發(fā)現(xiàn)有性親體效應(yīng)可以在代際間進(jìn)行疊加,例如兩代(祖母代和母代)與一代(母代)處于干旱脅迫環(huán)境相比,其子代具有更高的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)含量、更快的萌發(fā)過程、更高的存活率和更大的植株個(gè)體,表明親體效應(yīng)在代際間的疊加能讓子代提前適應(yīng)相似的環(huán)境脅迫,從而顯著提高其適合度[30]。親體效應(yīng)對(duì)子代表型和適合度的影響可能進(jìn)一步影響植物的種內(nèi)[31]和種間關(guān)系[14,25],進(jìn)而影響植物種群和群落的結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性(圖1)。

1.3.2克隆親體效應(yīng)對(duì)后代表型和適合度的影響

克隆親體效應(yīng)可以通過親體產(chǎn)生的營(yíng)養(yǎng)繁殖體傳遞至子代,在一定條件下有助于提高克隆植物對(duì)環(huán)境變化(如資源異質(zhì)性)的適應(yīng)能力(圖1)。與有性親體效應(yīng)一致,在克隆親體效應(yīng)中子代適合度受親代和子代環(huán)境的共同影響；不同的是,克隆親體效應(yīng)同時(shí)也受營(yíng)養(yǎng)繁殖體類型、營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)水平和代謝物質(zhì)水平等的影響[7,17,46—47]。在克隆親體效應(yīng)的研究中,平均適合度和總適合度為常用指標(biāo),它們分別以同一母株產(chǎn)生的所有分株的適合度指標(biāo)(如分株數(shù)和/或生物量)的平均值或總和來衡量[37]。當(dāng)親代與子代均處于高養(yǎng)分環(huán)境時(shí),克隆親體效應(yīng)能顯著提高克隆植物空心蓮子草(Alternantheraphiloxeroides)子代的平均適合度和總適合度[17,37,46]。同時(shí),克隆親體效應(yīng)也可顯著提高克隆植物鳳眼蓮(Eichhorniacrassipes)和空心蓮子草等的入侵性[48—49]。已有研究表明,不同克隆繁殖體類型的克隆親體效應(yīng)強(qiáng)度不同,例如,養(yǎng)分處理下空心蓮子草通過母代莖形成子代的親體效應(yīng)更強(qiáng),而在采食脅迫下根形成子代的親體效應(yīng)更顯著[17]。然而,對(duì)該物種親體效應(yīng)的研究也發(fā)現(xiàn)其某些表觀遺傳變異可持續(xù)十個(gè)無(wú)性世代,但并非長(zhǎng)期穩(wěn)定,而是表現(xiàn)出中等水平的穩(wěn)定性[49]。這種暫時(shí)的表觀遺傳穩(wěn)定性可能是克隆植物(特別是遺傳變異受限的植物)適應(yīng)未知生境的重要機(jī)制[48,50]。

1.4 親體效應(yīng)對(duì)后代競(jìng)爭(zhēng)能力的影響

1.4.1有性親體效應(yīng)對(duì)后代種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)能力的影響

母體可通過影響其種子的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)儲(chǔ)備來改變子代個(gè)體的表型可塑性,從而影響子代個(gè)體的競(jìng)爭(zhēng)能力(圖1)。資源獲取能力強(qiáng)的母體通常能產(chǎn)生高質(zhì)量的種子,使子代個(gè)體具有較強(qiáng)的競(jìng)爭(zhēng)能力[2,13,51]；同時(shí),在子代個(gè)體發(fā)育早期,良好的資源條件也能提高其成株的表型性狀、生物量積累和競(jìng)爭(zhēng)能力[40,52]。此外,母代植株還可通過表觀遺傳變異(詳見2.3)影響子代植株的表型可塑性,從而改變子代的競(jìng)爭(zhēng)力[3,51,53—54]。相反,當(dāng)種子的營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備少、子代早期資源狀況差或子代環(huán)境不可預(yù)測(cè)時(shí),母體效應(yīng)可能不會(huì)顯著影響甚至?xí)种谱哟鷤€(gè)體表型性狀,從而降低子代個(gè)體的種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)能力[37]。由于母體環(huán)境、物種或基因型的差異,種子的營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備往往不同[8,53]。因此,相同或不同植株間可能會(huì)產(chǎn)生表型性狀的分化,改變對(duì)資源利用的有效性,從而影響植物種群或群落內(nèi)的種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)強(qiáng)度。

已有研究較多地關(guān)注非生物因子脅迫下有性親體效應(yīng)對(duì)子代競(jìng)爭(zhēng)能力的影響[13—14],然而,自然生態(tài)系統(tǒng)中往往同時(shí)存在非生物因子和生物因子脅迫的影響。比如,母代植物種內(nèi)/種間競(jìng)爭(zhēng)(即生物因子脅迫)或者母代非生物與生物因子脅迫的交互效應(yīng)(如競(jìng)爭(zhēng) × 土壤水分)所引起的表型可塑性也能進(jìn)行跨代遺傳[3,51]。當(dāng)母體經(jīng)歷較強(qiáng)的種內(nèi)/種間競(jìng)爭(zhēng)環(huán)境時(shí),其子代個(gè)體也具有較強(qiáng)的競(jìng)爭(zhēng)能力,表現(xiàn)在種子具有較快的萌發(fā)過程、植株具有較快的生長(zhǎng)速率和較高的表型可塑性等[3,51]。

1.4.2克隆親體效應(yīng)對(duì)后代種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)能力的潛在影響

如果克隆親體效應(yīng)對(duì)后代個(gè)體表型的改變能提高其生長(zhǎng)和適合度[17,20,37,55],那么克隆親體效應(yīng)可能增強(qiáng)植物后代個(gè)體的種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)能力(圖1)。相反,如果克隆親體效應(yīng)對(duì)植物后代個(gè)體表型的改變?cè)谀承┣闆r下降低其生長(zhǎng)和適合度[1,10,14],那么克隆親體效應(yīng)將削弱后代個(gè)體的種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)能力[25]。然而,目前國(guó)內(nèi)外有關(guān)克隆親體效應(yīng)對(duì)植物種內(nèi)和種間關(guān)系影響的研究仍十分缺乏[14,25],已開展的少數(shù)幾例研究均針對(duì)非克隆植物,探討其有性親體效應(yīng)的影響[14,25,31,53,56]?？寺∮H體效應(yīng)可能通過改變后代尤其是群落優(yōu)勢(shì)種的種內(nèi)和種間競(jìng)爭(zhēng)能力,從而影響群落的組成和多樣性。目前,有關(guān)克隆親體效應(yīng)對(duì)植物種內(nèi)和種間關(guān)系影響的研究還有待開展(圖1)。

1.5 親體效應(yīng)對(duì)種群結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性的潛在影響

植物親代個(gè)體所經(jīng)歷環(huán)境的多樣性可通過親體效應(yīng)使后代個(gè)體產(chǎn)生表型的多樣性[17,37,41,54],而這種親體效應(yīng)介導(dǎo)的表型多樣性對(duì)植物種群的結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性將可能產(chǎn)生重要的影響(圖1)。大量研究表明,生物多樣性的提高對(duì)生態(tài)系統(tǒng)功能(如生產(chǎn)力)和穩(wěn)定性(如抗干擾能力)具有重要的促進(jìn)作用,這種效應(yīng)不僅體現(xiàn)在物種(多樣性)水平[57—58],而且也體現(xiàn)在種內(nèi)(遺傳多樣性)水平[59—60]。物種多樣性和遺傳多樣性對(duì)生態(tài)系統(tǒng)功能和穩(wěn)定性的促進(jìn)效應(yīng)主要是由于物種多樣性高的群落或遺傳多樣性高的種群包含更多對(duì)資源獲取策略不同的物種或基因型,即包含更多功能差異的表型,從而能夠更加充分的利用群落或種群中的資源(互補(bǔ)效應(yīng))[61],或者由于這些群落或種群包含對(duì)其功能影響較大的優(yōu)勢(shì)物種或基因型,即包含具有優(yōu)勢(shì)功能的表型(選擇效應(yīng))[61]。物種多樣性和遺傳多樣性介導(dǎo)的種間和種內(nèi)表型多樣性均涉及非常高的遺傳變異,而克隆和有性親體效應(yīng)介導(dǎo)的種內(nèi)表型多樣性可以完全不涉及或僅涉及少量的遺傳變異[17,37,41]。與物種多樣性和種群遺傳多樣性的效果類似,如果親體效應(yīng)介導(dǎo)的表型多樣性高的種群包含更多功能差異的表型或包含具有優(yōu)勢(shì)功能的表型,那么通過互補(bǔ)效應(yīng)和/或選擇效應(yīng),該種群的功能和穩(wěn)定性可以得到顯著提高。然而,迄今為止,國(guó)內(nèi)外尚未開展有關(guān)親體效應(yīng)介導(dǎo)的表型多樣性對(duì)種群結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性影響的研究(圖1)。

1.6 親體效應(yīng)對(duì)群落結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性的潛在影響

對(duì)于植物群落中的優(yōu)勢(shì)物種,有性親體效應(yīng)介導(dǎo)的后代表型多樣性也可能進(jìn)一步影響植物群落的組成、功能和穩(wěn)定性[62—64]。與群落中優(yōu)勢(shì)種遺傳多樣性介導(dǎo)的表型多樣性在群落水平的效應(yīng)相似,如果群落中優(yōu)勢(shì)種親體效應(yīng)介導(dǎo)的后代不同表型之間具有互補(bǔ)的資源利用能力,那么后代表型多樣性的增加可能提高該種群的資源利用效率和生產(chǎn)力,從而使群落中其它物種由于難以獲取到必需的資源而衰退[54]。在這種情況下,群落中優(yōu)勢(shì)種親體效應(yīng)介導(dǎo)的后代表型多樣性將降低群落的物種多樣性和生產(chǎn)力。相反,如果群落中優(yōu)勢(shì)種親體效應(yīng)介導(dǎo)的不同表型后代個(gè)體之間在競(jìng)爭(zhēng)、促進(jìn)或化感等能力上存在顯著差異,即具有功能差異,使得群落中其它物種可以與該優(yōu)勢(shì)種不同表型的個(gè)體共存,那么群落優(yōu)勢(shì)植物親體效應(yīng)介導(dǎo)的表型多樣性可提高整個(gè)群落的物種多樣性和生產(chǎn)力[54]。然而,國(guó)內(nèi)外尚缺乏有關(guān)親體效應(yīng)介導(dǎo)的表型多樣性對(duì)群落結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性影響的研究(圖1)。

2 親體效應(yīng)的潛在調(diào)控機(jī)制

親體效應(yīng)受繁殖體營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備、代謝物質(zhì)水平、表觀遺傳變異等眾多機(jī)制的調(diào)控[5]。不同調(diào)控機(jī)制下,親體效應(yīng)作用的歷時(shí)長(zhǎng)短不同。與表觀遺傳機(jī)制相比,供給機(jī)制和代謝物質(zhì)調(diào)控機(jī)制對(duì)后代影響的歷時(shí)相對(duì)較短[7]。在自然種群中,這些調(diào)控機(jī)制并不能嚴(yán)格地區(qū)分開,也不會(huì)相互排斥,往往是多個(gè)機(jī)制共同影響后代表型[8]。

2.1 供給機(jī)制

養(yǎng)分供給效應(yīng)是指親代植株將碳水化合物、脂質(zhì)、蛋白質(zhì)和礦質(zhì)營(yíng)養(yǎng)等分配給繁殖體,通過繁殖體將營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)提供給子代[8,51]。養(yǎng)分供給效應(yīng)在自然界普遍存在,這在早期的研究中已被證實(shí)[4]。種子和營(yíng)養(yǎng)繁殖體的營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備被認(rèn)為是關(guān)鍵的從親體獲取的性狀,通常與繁殖體數(shù)量存在權(quán)衡關(guān)系[8]。營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的供給量取決于親體所處環(huán)境的資源狀況和親體的營(yíng)養(yǎng)分配策略,同時(shí)也受植物遺傳因素和環(huán)境因素(如干旱、高溫、遮陰、放牧等)的影響[51]。在相同環(huán)境條件下,不同物種或同一物種的不同基因型個(gè)體的母體細(xì)胞質(zhì)等也可影響種子的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)儲(chǔ)備[8]。養(yǎng)分供給效應(yīng)不僅影響營(yíng)養(yǎng)繁殖芽的萌發(fā)、種子的萌發(fā)和子代幼苗存活率,同時(shí)對(duì)子代生長(zhǎng)、競(jìng)爭(zhēng)能力和繁殖等也具有顯著的影響[20,37,65—66]。

親代較高的繁殖體分配還可能產(chǎn)生銀勺效應(yīng)(也稱后續(xù)效應(yīng)),即營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備較高的繁殖體形成的后代個(gè)體無(wú)論其生長(zhǎng)環(huán)境條件如何,總是具有較高的適合度[40,67]。因此,銀勺效應(yīng)能提高子代個(gè)體后期在脅迫環(huán)境下的表型可塑性、生物量積累、繁殖能力以及適合度[67—68]。近期關(guān)于克隆植物空心蓮子草親體效應(yīng)的研究表明銀勺效應(yīng)顯著提高了子代植株后期在低土壤養(yǎng)分條件下的生物量積累和營(yíng)養(yǎng)繁殖能力[21]。由于該效應(yīng)強(qiáng)調(diào)個(gè)體發(fā)育早期良好的環(huán)境條件對(duì)發(fā)育后期耐受性和適應(yīng)性的影響,有研究指出該效應(yīng)對(duì)子代的影響往往具有滯后效應(yīng),例如,子代個(gè)體發(fā)育至成株后才表現(xiàn)出較強(qiáng)的競(jìng)爭(zhēng)力[52,69]。

子代個(gè)體的適合度也能反映親體環(huán)境的營(yíng)養(yǎng)狀況：養(yǎng)分狀況良好生境的親體所產(chǎn)生的繁殖體具有較高的營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備,能為子代個(gè)體提供更多的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì),產(chǎn)生的子代適合度較高；相反,親代植株養(yǎng)分供給不足時(shí),繁殖體營(yíng)養(yǎng)儲(chǔ)備較少,供給效應(yīng)減弱,子代個(gè)體的適合度也相應(yīng)降低[5,70]。研究表明,種子的養(yǎng)分供給效應(yīng)對(duì)于幼苗早期適應(yīng)脅迫環(huán)境具有重要作用。例如,母體養(yǎng)分供給充足的子代植株能形成龐大的根系以適應(yīng)干旱土壤,或形成高大的枝干以適應(yīng)遮陰環(huán)境[71]。然而,在自然種群中,養(yǎng)分供給效應(yīng)也存在一定的局限性。首先,養(yǎng)分供給效應(yīng)對(duì)植物發(fā)育早期的表型可塑性影響較為顯著,隨后逐漸減弱[3,24]。其次,養(yǎng)分供給不足時(shí),種子的產(chǎn)量和質(zhì)量均不高,供給效應(yīng)較弱。最后,由于較大的種子具有較強(qiáng)的競(jìng)爭(zhēng)力和耐受能力,而較小的種子在種子庫(kù)中具有較長(zhǎng)的存活率,因此,種子養(yǎng)分供給往往還與土壤種子庫(kù)維持存在權(quán)衡關(guān)系[8]。

2.2 代謝物質(zhì)調(diào)控機(jī)制

植物繁殖體不僅能從親體獲取營(yíng)養(yǎng)物質(zhì),同時(shí)也可獲得一些代謝物質(zhì),如蛋白質(zhì)、mRNAs、防御化合物、次生代謝產(chǎn)物和激素等[8]。其中,蛋白質(zhì)既可作為供給機(jī)制中的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì),也可以作為調(diào)控分子起作用。研究表明,蛋白質(zhì)和mRNAs在調(diào)控種子休眠和萌發(fā)過程中起著重要的作用[72]。親體環(huán)境能改變其基因表達(dá),繁殖體中的mRNAs能將遺傳信息進(jìn)行準(zhǔn)確轉(zhuǎn)錄并合成蛋白,有助于脅迫條件下種子的萌發(fā)[73—74]。母體環(huán)境脅迫還可以改變種子中激素的含量及胚對(duì)激素的敏感性；例如,與非遮陰條件下相比,長(zhǎng)芒莧(Amaranthuspalmeri)母體在遮陰條件下產(chǎn)生的種子中脫落酸的含量提高了44%[75]。種子萌發(fā)常常受多種調(diào)控因子如激素水平、蛋白質(zhì)、mRNAs等的共同作用,但這些調(diào)控因子對(duì)種子萌發(fā)和子代幼苗發(fā)育影響的相對(duì)重要性以及相關(guān)機(jī)制目前尚不明確[8,72]。

2.3 表觀遺傳機(jī)制

親體的環(huán)境條件可以誘導(dǎo)其產(chǎn)生表觀遺傳變異,并且這種表觀遺傳變異可能遺傳給后代,從而引起后代個(gè)體表型的變異,因此,表觀遺傳變異可能是親體效應(yīng)的潛在機(jī)制之一[3,76]。

2.3.1表觀遺傳變異

表觀遺傳變異基于一系列可激活、降低或完全消除某些基因表達(dá)的分子過程,包括DNA甲基化、染色質(zhì)結(jié)構(gòu)重塑、以及小RNA分子介導(dǎo)的調(diào)控過程等；這些分子機(jī)制可調(diào)控基因表達(dá),進(jìn)而改變植物個(gè)體的表型[77—78]。其中,DNA甲基化廣泛存在于植物體中,它主要來源于遺傳控制、環(huán)境誘導(dǎo)及自發(fā)產(chǎn)生的表觀突變,被認(rèn)為是植物親體效應(yīng)的重要調(diào)控機(jī)制之一[9,79]。

DNA甲基化是由DNA甲基轉(zhuǎn)移酶(DNA methyltransferase,DNMT)催化S-腺苷甲硫氨酸(S-adenosyl-Lmethionine, SAM)作為甲基供體,將甲基基團(tuán)加在CpG島上(CCGG),從而將胞嘧啶轉(zhuǎn)變?yōu)?-甲基胞嘧啶的一種反應(yīng)[77,80]。DNA甲基化廣泛存在于細(xì)菌、真菌及動(dòng)植物體中。植物基因組的甲基化常發(fā)生在對(duì)稱的CG或CHG位點(diǎn),以及非對(duì)稱CHH位點(diǎn)上(H = A,C,T),并參與調(diào)控轉(zhuǎn)錄抑制[81]。首先,基因調(diào)控區(qū)域的胞嘧啶甲基化可直接干擾轉(zhuǎn)錄因子與其識(shí)別位點(diǎn)的結(jié)合,進(jìn)而抑制基因表達(dá)[80—81]。其次,一些結(jié)合蛋白也可特異性地結(jié)合到甲基化位點(diǎn)上,并通過募集組蛋白去乙?；感纬筛?jìng)爭(zhēng)性轉(zhuǎn)錄阻遏物抑制轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)合[80—81]。最后,DNA甲基化還可通過染色質(zhì)重塑影響基因轉(zhuǎn)錄與表達(dá)[82—83]。因此,DNA甲基化可通過調(diào)控基因表達(dá)及與轉(zhuǎn)錄機(jī)制的相互作用影響植物表型。

已有研究表明,環(huán)境誘導(dǎo)的親代表觀遺傳變異至少在某些情況下可以直接遺傳給子代個(gè)體,并影響其對(duì)環(huán)境變化的表型響應(yīng)[49,84—85]。例如,親代經(jīng)歷土壤養(yǎng)分、水分、溫度和鹽分等處理介導(dǎo)的表觀遺傳變異可以顯著影響植物種子的萌發(fā)以及后代個(gè)體的生長(zhǎng)和抵御脅迫的能力[85—86]；親代經(jīng)歷的光照條件誘導(dǎo)的DNA甲基化可以顯著影響空心蓮子草后代個(gè)體的生活史性狀[18]；親代遭受采食脅迫所誘導(dǎo)的表觀遺傳變異也可以影響野蘿卜(Raphanusraphanistrum)有性后代個(gè)體對(duì)采食的防御能力[26]。因此,表觀遺傳變異給植物提供一種新的快速應(yīng)對(duì)環(huán)境變化的途徑,使得某些性狀的快速進(jìn)化成為可能[77,87]。

2.3.2遺傳變異、表觀遺傳變異與表型變異

遺傳變異是指DNA序列的變化[59,88],而表觀遺傳變異是在沒有DNA序列改變的情況下基因表達(dá)和基因功能的可遺傳變化[89—90]。表觀遺傳變異受遺傳變異的調(diào)控,但很多情況下表觀遺傳變異可以部分的、甚至完全的獨(dú)立于遺傳變異[91—92]。一些植物種群的遺傳變異與表觀遺傳變異之間存在顯著相關(guān)性,如擬南芥(Arabidopsisthaliana)、西班牙紫羅蘭(Violacazorlensis)、互花米草(Spartinaalterniflora)、短芒大麥草(Hordeumbrevisubulatum)和水稻等,表明表觀遺傳變異可由遺傳變異所驅(qū)動(dòng),且兩者共同影響植物的表型變異[93—98]。表觀遺傳變異和遺傳變異兩者間的相關(guān)性可能是由順式(cis)或反式(trans)遺傳信息促使特定位點(diǎn)表觀遺傳印記的獲得或保留所引起的[99]。然而,也有一些植物種群的表觀遺傳變異與遺傳變異之間無(wú)顯著相關(guān)性,如香菇草和野生馬鈴薯(Solanumruiz-lealii)種群可在遺傳變異水平較低的情況下,表現(xiàn)出較高的表觀遺傳變異[81,92,100—102]。表觀遺傳變異的獨(dú)立性可能是由于減數(shù)分裂或突變過程中發(fā)生了表觀遺傳信息的隨機(jī)漂變[78,103]。種群表觀遺傳變異與遺傳變異的關(guān)系對(duì)于研究種群進(jìn)化具有重要意義[104]；因此,更多相關(guān)的研究亟待開展。

2.3.3親體效應(yīng)與表觀遺傳變異

(1) 有性親體效應(yīng)的表觀遺傳機(jī)制

DNA甲基化可在有性繁殖的減數(shù)分裂過程中進(jìn)行保守復(fù)制并穩(wěn)定傳遞給子代[5,105]。在DNA復(fù)制過程中,特異的甲基轉(zhuǎn)移酶可識(shí)別新合成的半甲基化雙鏈,并基于鏈對(duì)稱性將甲基加在新鏈的非甲基化胞嘧啶上,從而復(fù)制甲基化模式,實(shí)現(xiàn)DNA甲基化的跨代遺傳[46,106]。因此,表觀遺傳可使植物“記住”所經(jīng)歷的環(huán)境,預(yù)測(cè)并克服未來的環(huán)境壓力,并通過多代的可靠傳遞,選擇適應(yīng)性信息[81,107]。然而,表觀遺傳信息在減數(shù)分裂過程中可能會(huì)發(fā)生DNA甲基化重置的現(xiàn)象,阻礙表觀遺傳信息在世代間的傳遞,從而削弱親體效應(yīng)[105,108—109]。

有性親體效應(yīng)下DNA甲基化具有不同程度的遺傳穩(wěn)定性：短暫變異,短期可遺傳變異(兩代間遺傳),以及長(zhǎng)期可遺傳變異(多代間遺傳)[81,110]。盡管可遺傳的表觀遺傳變異被認(rèn)為是親體效應(yīng)的重要調(diào)控機(jī)制,但表觀遺傳的穩(wěn)定性及其與親體效應(yīng)的關(guān)系尚不明確,直接驗(yàn)證兩者關(guān)系的研究仍非常缺乏[5,46]。

(2) 克隆親體效應(yīng)的表觀遺傳機(jī)制

對(duì)于克隆植物的親體效應(yīng),由于營(yíng)養(yǎng)繁殖缺少減數(shù)分裂重組及分離過程中的變異發(fā)生機(jī)制,因此,受母代環(huán)境影響的表觀遺傳信息能更有效地傳遞至新產(chǎn)生的子代,并成為可遺傳表型變異的重要來源[46,49,111]。例如,當(dāng)克隆植物香菇草的母代和子代均處于遮陰條件時(shí),DNA甲基化變異的遺傳率可達(dá)到94.44%[102]。環(huán)境脅迫的強(qiáng)度及持續(xù)時(shí)間可影響克隆親體效應(yīng),在多代間重復(fù)相同的環(huán)境脅迫有利于克隆親體效應(yīng)的維持[12,109]。例如,與來源于非干旱脅迫的子代相比,受干旱脅迫的母代所產(chǎn)生的子代表現(xiàn)出更強(qiáng)的耐旱性[5]。因此,表觀遺傳變異對(duì)克隆植物種群,特別是有性繁殖受限、缺乏遺傳變異的克隆植物種群尤為重要,提高了這些植物對(duì)環(huán)境變化的適應(yīng)能力,在其長(zhǎng)期進(jìn)化過程中可能發(fā)揮著重要的作用[38—39]。然而,目前關(guān)于表觀遺傳變異在克隆親體效應(yīng)中的作用尚不清楚[111]。

3 克隆植物、親體效應(yīng)與表觀遺傳機(jī)制

克隆植物在自然界廣泛存在,是很多生態(tài)系統(tǒng)的優(yōu)勢(shì)物種[23,112—113]?？寺≈参锾赜械纳钍沸誀畎I(yíng)養(yǎng)繁殖、克隆整合、克隆可塑性和克隆內(nèi)分工等,這些性狀可以增加克隆植物抗逆、抗干擾的能力以及對(duì)異質(zhì)性資源的利用能力[35,47]。研究表明,很多克隆植物如空心蓮子草、鳳眼蓮和虎杖(Fallopiajaponica)等種群的遺傳多樣性極低,僅由一個(gè)或幾個(gè)優(yōu)勢(shì)基因型組成[23,48,50,114],但卻存在較高的表觀遺傳變異(表現(xiàn)為較高的DNA甲基化水平)。通過克隆親體效應(yīng),受母代環(huán)境影響的表觀遺傳信息能有效地傳遞給后代,并影響無(wú)性后代個(gè)體的表型[7,111],然而,它是否會(huì)影響無(wú)性后代個(gè)體的克隆生活史性狀和適合度目前尚不清楚。如果克隆親體效應(yīng)能通過表觀遺傳變異影響后代個(gè)體的克隆生活史性狀,那么它將可以極大地提高克隆植物適應(yīng)環(huán)境脅迫和環(huán)境異質(zhì)性的能力(圖1)。

在自然生境中,克隆植物種群內(nèi)和種群間表觀遺傳變異的大小及差異,以及表觀遺傳變異、遺傳變異、表型變異和環(huán)境變化之間的關(guān)系均是目前生態(tài)表觀遺傳學(xué)亟待解決的關(guān)鍵科學(xué)問題(圖1)。由于不同生境下的植物種群遺傳變異程度不同,自然植物種群遺傳變異和表觀遺傳變異對(duì)表型變異的貢獻(xiàn)程度較難區(qū)分開[91—92],然而,明確這些變異之間的關(guān)系是深入理解表觀遺傳變異影響克隆植物進(jìn)化潛勢(shì)的前提和基礎(chǔ)[104]。在區(qū)分表觀遺傳變異和遺傳變異效應(yīng)的研究中,通常選用同一種系的后代個(gè)體來控制遺傳變異,但不同個(gè)體間仍存在遺傳變異[26,115—116]。與非克隆植物相比,克隆植物遺傳變異程度相對(duì)較小,來自同一基因型基株的后代個(gè)體可以嚴(yán)格控制遺傳變異的潛在影響,因而易于區(qū)分遺傳變異與表觀遺傳變異的作用[9,102]。因而,克隆植物更有利于探究表觀遺傳變異在多種生態(tài)和進(jìn)化過程中的功能意義[46,117]。

4 展望

親體效應(yīng)對(duì)植物尤其是克隆植物的長(zhǎng)期適應(yīng)進(jìn)化具有重要意義[38—39,47]。然而,個(gè)體水平上克隆親體效應(yīng)對(duì)克隆后代特有生活史性狀的影響及其表觀遺傳機(jī)制尚不明確,種群和群落水平上克隆和有性親體效應(yīng)的作用及其表觀遺傳機(jī)制的相關(guān)研究就更為缺乏。親體效應(yīng)所介導(dǎo)的后代(尤其是優(yōu)勢(shì)物種或基因型)的表型多樣性可能與物種或基因型多樣性具有相似的生態(tài)學(xué)效應(yīng)[7,56,118—121]。由于不同表型之間可能具有資源利用互補(bǔ)、生態(tài)位分化或形成優(yōu)勢(shì)表型的潛力,種群表型多樣性越高,其生態(tài)功能(如生產(chǎn)力積累或抗干擾能力)可能也越強(qiáng)。

基于前期相關(guān)基礎(chǔ),研究認(rèn)為仍有以下幾個(gè)重要問題需要進(jìn)一步關(guān)注。在個(gè)體水平上：(1)克隆植物自發(fā)表觀突變的發(fā)生頻率及其遺傳穩(wěn)定性如何？(2)遺傳變異與表觀遺傳變異調(diào)控克隆生活史性狀變異的貢獻(xiàn)程度如何？(3)克隆植物基因組特點(diǎn)、倍性水平、生活史特征、生境預(yù)測(cè)能力等是否會(huì)對(duì)表觀遺傳變異產(chǎn)生影響？在種群和群落水平上：(4)克隆和有性親體效應(yīng)介導(dǎo)的表型變異是否影響植物的種內(nèi)和種間關(guān)系？(5)克隆和有性親體效應(yīng)介導(dǎo)的表型多樣性是否影響植物種群的結(jié)構(gòu)和生產(chǎn)力？(6)克隆和有性親體效應(yīng)介導(dǎo)的表型多樣性是否影響群落的組成和生產(chǎn)力？(7)植物野外種群表觀遺傳變異與其種群和群落特征之間是否存在相關(guān)關(guān)系？通過闡明克隆和有性親體效應(yīng)在種群和群落水平的作用及表觀遺傳機(jī)制,以期能深入理解克隆和非克隆植物種群的適應(yīng)與進(jìn)化、群落的結(jié)構(gòu)與動(dòng)態(tài)以及生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)、功能和穩(wěn)定性,進(jìn)一步推動(dòng)生態(tài)表觀遺傳學(xué)和植物生態(tài)學(xué)的發(fā)展。