徐 瑛 ?？缀?郭鈺倫 王 康 王 韜

(1. 新余市生態(tài)環(huán)境局, 新余 338000; 2. 中國科學院水生生物研究所, 武漢 430072)

水域生態(tài)系統(tǒng)的捕食者, 能夠通過營養(yǎng)級聯(lián)效應調節(jié)低營養(yǎng)級物種的組成和豐度, 影響水生生物群落的結構和多樣性, 對于維持食物網的能量流動和生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性發(fā)揮著重要作用。捕食者除通過捕食影響獵物的豐度和分布外, 還可通過間接途徑影響其他非獵物類群和生態(tài)系統(tǒng)過程[1,2]。已有越來越多的研究表明, 捕食者不僅可以通過下行效應對生產者有機物質生產過程產生直接作用, 還可調節(jié)生態(tài)系統(tǒng)環(huán)境因素對低營養(yǎng)級生物造成的影響[3,4], 在水域生態(tài)系統(tǒng)中具有重要的生態(tài)地位和不可替代的功能作用[5]。在近幾十年來, 人類活動的影響已造成了許多捕食者的滅絕, 從而造成了生態(tài)系統(tǒng)一系列難以預料的變化, 生態(tài)學家對于捕食者的研究更加關注[5,6]。

湖泊是涵蓋多種生境條件的復雜生態(tài)系統(tǒng)。湖泊不同區(qū)域生境條件往往不同, 環(huán)境因子與餌料生物也存在差異, 進而可能導致捕食者群落特性在同一湖泊中的空間異質性[7]。有研究表明, 捕食者由于活動能力強、活動范圍大, 在不同生境間食物網能量流動與物質循環(huán)中發(fā)揮了重要作用[8]。這種不同生境間的耦合對于食物網動力學至關重要[9]。在湖泊生態(tài)系統(tǒng)中, 沿岸帶生境圍繞固體湖岸基質,一般有大量水生植物及附著藻類群落, 敞水區(qū)生境則為懸浮狀態(tài), 二者差異較大[10], 但關于二者之間食物網如何緊密聯(lián)系實現(xiàn)物質與能量的傳遞與流動的研究尚不多見。不同生境間的耦合是一個重要的生態(tài)系統(tǒng)過程, 它通過化學、物理及生物過程的作用促進營養(yǎng)和能量的流動, 進而將不同的生境連接起來[9]。捕食者被認為在生境耦合的生態(tài)系統(tǒng)過程中發(fā)揮了重要作用[9,11]。

穩(wěn)定同位素技術是研究生態(tài)系統(tǒng)食物網結構和營養(yǎng)關系及其動態(tài)變化的重要手段, 基于穩(wěn)定同位素質量平衡模型, 其可以用于消費者營養(yǎng)溯源,以確定多種營養(yǎng)來源對消費者營養(yǎng)的貢獻比重[12,13]。碳穩(wěn)定同位素比值(δ13C)在捕食者和食物之間的分餾較小(0—1‰), 可用于指示食物來源; 氮穩(wěn)定同位素比值(δ15N)在捕食者與食物之間存在明顯的富集效應 (3‰—4‰), 多用于指示消費者的營養(yǎng)等級[12,14]。穩(wěn)定同位素技術與胃腸含物分析等技術手段相比,其能反映較長時間尺度內捕食者營養(yǎng)來源特征[15,16]。因此, 可利用碳氮穩(wěn)定同位素在食物網中的特性來指示湖泊中捕食者的食物來源與營養(yǎng)級, 進而探究捕食者在湖泊不同棲息地物質與能量流動中的作用。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域概況

保安湖(30°12′—30°18′N, 114°39′—114°46′E)位于湖北省大冶市西北部, 地處長江中游江漢平原東部邊緣, 原與三山湖連成一片, 現(xiàn)以北練山、南練山為界, 山以東稱為三山湖, 以西稱為保安湖, 屬梁子湖水系, 為長江中游南岸的一個輕度—中度富營養(yǎng)型湖泊。

1.2 樣品采集與測定

達氏鲌(Culter dabryi)與紅鰭原鲌(Cultrichthys erythropterus)均屬于鯉形目(Cypriniformes), 鯉科(Cyprinidae), 鲌亞科(Culterinae), 達氏鲌為鲌屬(Culter), 紅鰭原鲌為原鲌屬(Culterichthys)。鲌類作為湖泊和水庫的高營養(yǎng)級消費者, 對水生生物組分具有重要的調控功能。

本研究樣品于2019年6月在保安湖采集, 通過在沿岸帶和敞水區(qū)設置網具, 獲取餌料魚類樣品和高營養(yǎng)級捕食者—鲌類(達氏鲌與紅鰭原鲌)樣品。在樣品采集過程中, 研究人員采集到達氏鲌10條(沿岸帶與敞水區(qū)各5條), 紅鰭原鲌采集到7條(沿岸帶5條, 敞水區(qū)2條); 餌料魚類種類主要包括湖鱭(Coilia ectenes taihuensis)、黃顙魚(Pelteobagrus fulvidraco)、圓尾鲴(Distoechodon tumirostris)、似鱎(Toxabramis swinhonis)、?(Hemiculter leucisculus)、似刺鳊(Paracanthobrama guichenoti)和中華鳑鲏(Rhodeus sinensis Günther)等, 體長范圍分別為湖鱭(193±38) mm, 黃顙魚(177±37) mm, 圓尾鲴(125±12) mm, 似鱎(100±9) mm, ?(109±27) mm, 似刺鳊(202±7) mm, 中華鳑鲏(43±8) mm。魚類樣品放入干凈白瓷盤后, 利用干凈的鑷子及手術剪取適量背部白肌肉, 去除骨刺與魚皮, 然后放入凍存管密封冷凍保存, 一尾樣品取樣完成后即用超純水清洗取樣器材, 避免污染。蚌和螺等大型底棲動物樣品通過帶網夾泥器獲取, 沖洗干凈后, 利用干凈鑷子去殼取肌肉組織, 放入凍存管中密封冷凍保存。其余底棲動物樣品使用彼德森采泥器采集, 底棲動物進行種類鑒定后, 分類分別放置于蒸餾水中過夜, 讓其排空消化道內殘留物。為保證足夠的樣品分析質量, 將同一物種的底棲動物混合在一起進行分析。浮游動物樣品使用13#浮游生物網收集,并將收集到的浮游動物樣品過濾至灼燒過的GF/C濾膜。將以上采集到的樣品放入烘箱中60℃烘干至恒重。浮游動物樣品使用手術刀片輕輕從濾膜上刮取下來。所有同位素樣品均利用珠磨式組織研磨器(MiniBeadbeater-16)研磨粉碎至粉末狀,放入干燥器中干燥保存待測。

利用穩(wěn)定同位素比質譜儀(CE公司的Carlo-Erba NC 2500元素分析儀與Thermo fisher公司的Delta Plus質譜儀聯(lián)用)測定保安湖高營養(yǎng)級捕食者（達氏鲌與紅鰭原鲌）以及敞水區(qū)和沿岸帶餌料生物的碳、氮穩(wěn)定同位素值δ13C和δ15N。分析碳(δ13C)、氮(δ15N)同位素的參照物質分別是VPDB(Pee Dee Belemnite)和空氣中N2, 標準物質分別選用國際上通用的IAEA-USGS24和IAEA-USGS26。

1.3 營養(yǎng)富集因子與源矯正

營養(yǎng)富集因子(Trophic enrichment factor, TEF,Δ)由消化與代謝過程中同位素分餾引起, 其定義為Δ=δtissue–δdiet, 其所代表的捕食者組織間與其營養(yǎng)來源間的同位素的差異是構建貝葉斯混合模型的一個重要前提條件[17—19]。TEF的取值受到生物種類、取樣組織以及食物來源等多種因素的影響[20],對于TEF的錯誤選擇和應用會造成模型結果的潛在問題[18,21]。捕食者穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落入經TEF矯正后營養(yǎng)來源確定的同位素混合空間中, 對于模型得出精確結果十分重要[22]。為使穩(wěn)定同位素質量平衡混合模型得出準確的結果，應當合理進行TEF的選擇和源矯正[18]。

根據(jù)達氏鲌與紅鰭原鲌食性, 將其食物來源進行整合, 形成浮游動物(Zooplankton)、底棲動物(Zoobenthos)、敞水區(qū)餌料魚類(Pelagic Prey Fish)和沿岸帶餌料魚類(Littoral Prey Fish)4類營養(yǎng)來源用于模型構建。本研究中達氏鲌與紅鰭原鲌為保安湖高營養(yǎng)級魚類捕食者, 使用Δδ15N=(3.40±0.50)‰和Δδ13C=(0.80±1.20)‰對4類營養(yǎng)來源(敞水區(qū)餌料魚類、沿岸帶餌料魚類、浮游動物和底棲動物)的碳氮穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)值進行矯正。為反映數(shù)據(jù)誤差的整體特征, 通過統(tǒng)計平方公差法(Root-Sum-Squares Error, R SSE將TEF的標準誤差整合到4類營養(yǎng)來源的穩(wěn)定同位素誤差中[23]。

保安湖高營養(yǎng)級捕食者達氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落在4種營養(yǎng)來源確定的同位素混合空間中, 且共線性特征不顯著(圖 1), 適合對達氏鲌與紅鰭原鲌的食物來源組成進行進一步的分析。

1.4 建模數(shù)據(jù)質量檢驗

首先, 通過圖 1TEF校正后的營養(yǎng)來源穩(wěn)定同位素混合空間, 可以初步判斷達氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定性同位素數(shù)據(jù)是否落入4種營養(yǎng)來源確定的同位素混合空間中。其次, 通過迭代模擬的方法來判別達氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落入4種營養(yǎng)來源確定的同位素混合空間中的可能性。迭代模擬即基于TEF校正后的4種營養(yǎng)來源的穩(wěn)定同位素均值和標準偏差, 迭代生成10000次穩(wěn)定同位素混合空間, 繼而計算達氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落入這10000次混合空間中的頻次。 達氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落在>0.05可能性區(qū)域, 可判定數(shù)據(jù)質量滿足建模需要(圖 2A—C)。

當捕食者樣本的穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)過多的存在于由各種營養(yǎng)來源確立的穩(wěn)定同位素混合空間的質心區(qū)域時, 同位素混合空間中營養(yǎng)來源與捕食者的共線性會增加, 導致穩(wěn)定同位素質量平衡模型求解無法收斂或無法較好的匹配預測值與觀測值[24]。因此, 繼續(xù)通過迭代模擬的方法來判別數(shù)據(jù)質量。再次基于TEF校正后的4種營養(yǎng)來源的穩(wěn)定同位素均值和標準偏差, 迭代生成10000次高風險混合同位素空間(以質心為中心的50%不規(guī)則多邊形面積內)[24,25], 繼而計算達氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落入高風險混合空間中的次數(shù), 計算落入高風險穩(wěn)定同位素混合空間的概率, 來檢驗數(shù)據(jù)建模的質量; 達氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)落在<0.95可能性區(qū)域, 可判定數(shù)據(jù)質量滿足要求(圖 2D—F)[24,25]。

圖2A—C顯示了保安湖捕食者達氏鲌與紅鰭原鲌穩(wěn)定同位素值的變化將如何影響營養(yǎng)來源混合模型合理求解的概率[25]。達氏鲌與紅鰭原鲌的穩(wěn)定同位素數(shù)據(jù)值應處于95%概率輪廓內, 本研究中的兩種鲌類樣品均符合要求。圖 2D—F則顯示了捕食者達氏鲌與紅鰭原鲌同位素值的變化將如何影響營養(yǎng)來源混合模型低估風險的概率[24]。捕食者達氏鲌與紅鰭原鲌樣品落入風險區(qū)的概率總體低于50%, 未出現(xiàn)高于95%概率的樣本, 同樣滿足模型要求。

圖2 混合多邊形迭代布局Fig. 2 Mixing polygon simulation

1.5 模型構建與非度量多維尺度分析(NMDS)

本研究使用R包simmr來擬合所有的同位素貝葉斯混合模型(iter=50000, burn=1000, thin=10,n.chain=4), 使用R包vegan對兩種棲息地鲌類食物來源數(shù)據(jù)進行NMDS分析。

2 結果

2.1 模型結果

模型結果表明(表 1), 沿岸帶和敞水區(qū)棲息地采集到的達氏鲌與紅鰭原鲌樣品營養(yǎng)來源組成基本相似, 均以浮游動物占比最高, 以沿岸帶餌料魚類占比其次。

表1 不同營養(yǎng)來源貢獻比例Tab. 1 Contribution ratio of different nutrition sources

2.2 模型整體性能評價

在貝葉斯模型中, 可以用偏差信息量準則(Deviance information criterion, DIC), 即等級模型化的赤池信息量準則(Akaike information criterion,AIC)[26], 來比較模型的相對節(jié)儉性(Parsimony)[27]。DIC值越小表明貝葉斯模型擬合的越好[28]。本研究中，由于來自沿岸帶與敞水區(qū)的達氏鲌和紅鰭原鲌觀測值樣本數(shù)量并不相同, 因此使用校準的DIC(DICcor,進行比較[29,30]。其中N表示每個模型的樣本數(shù),n為比較的模型中樣本數(shù)最低的數(shù)據(jù)。本研究中計算DICcor時,n取值為7。模型整體性能評價結果表明(表 2), 沿岸帶與敞水區(qū)兩種生境鲌類營養(yǎng)來源貝葉斯混合模型擬合較好。兩種棲息地的模型比較來看, 敞水區(qū)較沿岸帶DIC值更低, 但DICcor值較沿岸帶略高。

表2 模型整體性能評價Tab. 2 Model performance

2.3 兩種棲息地鲌類的非度量多維尺度分析

對兩種棲息地鲌類食物來源數(shù)據(jù)進行NMDS分析(圖 3), 來自兩種棲息地的鲌類食物來源基本一致, 未出現(xiàn)差異。

圖3 兩種棲息地鲌類食物來源NMDS圖Fig. 3 Food sources NMDS plot of culters in different habitats

3 討論

在湖泊中, 魚類水體空間類型包括敞水區(qū)與沿岸帶等, 魚類往往占據(jù)沿岸帶或者敞水區(qū)生境二者之一, 并能形成適應于棲息生境條件下的獨特形態(tài)。然而, 魚類由于具有高度的流動特性, 并且由于捕食行為在各種生境間來回游動, 因此往往被認為是水體小生境之間物質與能量的“連接者”與“整合者”[31,32]。敞水區(qū)棲息地為湖泊開闊水域, 食物鏈模式以往主要被認為是浮游植物→浮游動物→浮游食性魚類→肉食性魚類[33], 但由于魚類的運動能力強且具有靈活的捕食策略, 將湖泊不同棲息地緊密聯(lián)系起來, 其食物組成還應包括沿岸帶、底棲等生境中生物與碎屑組分[34]。

某些魚類群落依靠沿岸帶與敞水區(qū)兩種生境的能量途徑, 且兩種能量途徑對于魚類群落來說同等重要[35]。保安湖沿岸帶與敞水區(qū)兩種生境中的高營養(yǎng)級捕食者的不同食物來源比重基本相似, 表明保安湖鲌類在兩種棲息地中均有攝食行為; 且兩種生境中鲌類的食物來源較為廣泛, 基本涵蓋了沿岸帶與敞水區(qū)的所有餌料生物, 表明其能夠將來源于兩種生境中的能量整合到一起。

以往的研究資料表明, 具備靈活運動能力的魚類或頂級捕食者是水域生態(tài)系統(tǒng)中不同生境的“連接者”[36], 能夠維持生態(tài)系統(tǒng)中食物網的穩(wěn)定性[11,37]。在以往的研究資料中, 捕食者(指魚類)對于不同生境所起到的耦合作用的大小通常基于食物組成進行分析, 高營養(yǎng)級捕食者能夠從水體各個生境中均衡地獲取食物被認為耦合能力更強[38—40]。本研究運用穩(wěn)定同位素質量平衡混合模型與非度量多維尺度分析, 對保安湖高營養(yǎng)級捕食者營養(yǎng)來源的分析也支持以上觀點。保安湖高營養(yǎng)級捕食者—達氏鲌與紅鰭原鲌在運動與捕食過程中, 將來自沿岸帶與敞水區(qū)兩種生境中的食物鏈的營養(yǎng)與能量整合在一起, 實現(xiàn)了不同湖泊生境間的耦合, 對于維持保安湖生態(tài)系統(tǒng)的營養(yǎng)循環(huán)、食物網功能的完整性與穩(wěn)定性發(fā)揮了重要作用[34]。