李良良，李 燕，丁貴杰*

(1.貴州省森林資源與環(huán)境研究中心/貴州省高原山地林木培育重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/貴州大學(xué) 林學(xué)院，貴州 貴陽 550025；2.貴州省山地資源研究所，貴州 貴陽 550001)

全球工業(yè)化的發(fā)展，溫室氣體的大量排放，導(dǎo)致全球氣溫逐年升高，1901—2015年亞洲地表平均氣溫上升了1.45 ℃，而中國(guó)年平均氣溫升高了0.5～0.8 ℃[1]，預(yù)計(jì)21世紀(jì)末，中國(guó)地表溫度將持續(xù)升高3.9～6.0 ℃。調(diào)查顯示，近20年來高溫和干旱導(dǎo)致全球范圍的不同森林類型死亡事件逐年增加[2-4]，包括中國(guó)東部和西南地區(qū)，預(yù)計(jì)未來這種趨勢(shì)仍將繼續(xù)[5]。高溫缺水是自然條件下最常見的非生物脅迫組合之一，預(yù)測(cè)森林生態(tài)系統(tǒng)未來的生長(zhǎng)和生存亟需了解樹木對(duì)干旱和高溫的抗逆機(jī)制，所以研究高溫干旱脅迫對(duì)植物的影響已經(jīng)成為當(dāng)下農(nóng)林業(yè)發(fā)展的重要方向之一。高溫干旱脅迫通常會(huì)導(dǎo)致植物光合作用和產(chǎn)能的下降，而糖作為光和碳同化的產(chǎn)物，不僅作為能源物質(zhì)提供能量，也對(duì)植物的生長(zhǎng)發(fā)育、代謝調(diào)控及脅迫抗性具有重要作用。本文主要從高溫和干旱對(duì)植物碳代謝的合成途徑和分解途徑兩個(gè)方面綜述其對(duì)植物碳代謝的影響，以期為相關(guān)研究工作提供參考。

1 植物碳代謝的作用和功能

植物體內(nèi)碳可分為兩大類，一類是以纖維素、木質(zhì)素等為代表用來進(jìn)行形態(tài)建成的結(jié)構(gòu)性碳，另一類是以可溶性糖和淀粉為代表的非結(jié)構(gòu)性碳(NSC)，NSC是植物碳代謝的重要產(chǎn)物，不僅反應(yīng)植物體內(nèi)的生理狀況，而且還能在植物遭受環(huán)境脅迫時(shí)起到階段性緩沖作用[6]。相關(guān)研究發(fā)現(xiàn)，植物光合作用和呼吸作用對(duì)高溫干旱脅迫的響應(yīng)具有先后順序，光合作用比呼吸作用可能有更高的敏感性[7]，高溫會(huì)增加植物的呼吸作用，減少可用于生長(zhǎng)的碳源[8]。當(dāng)植物在高溫干旱脅迫下通過光合碳固定合成的有機(jī)碳水化合物不能滿足分解代謝的需求時(shí)，只能對(duì)有限的碳水化合物進(jìn)行重新分配和利用以提高利用效率，從而保證植物在逆境下的生長(zhǎng)發(fā)育。重新分配利用的途徑之一就是合成較多的可溶性糖、脯氨酸、甜菜堿等富含碳元素的滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，從而調(diào)節(jié)細(xì)胞的滲透壓。隨著植物高溫干旱脅迫程度的不斷加劇，植物體內(nèi)NSC及滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)均會(huì)顯著降低，表明滲透調(diào)節(jié)能力具有一定的局限性[9]，干旱持續(xù)的時(shí)間越長(zhǎng)、強(qiáng)度越大，會(huì)導(dǎo)致植物光合作用生成的碳水化合物均持續(xù)性減少，最終導(dǎo)致植物產(chǎn)生碳饑餓，使植物面臨死亡的風(fēng)險(xiǎn)[10]。盡管關(guān)于高溫干旱對(duì)植物碳代謝的影響已經(jīng)取得了相關(guān)進(jìn)展[11]，但碳饑餓導(dǎo)致植物死亡的證據(jù)還不夠充分。因此，進(jìn)一步了解高溫和干旱兩個(gè)因素對(duì)植物的相互作用對(duì)于預(yù)測(cè)森林生態(tài)系統(tǒng)對(duì)氣候變化的反應(yīng)變得至關(guān)重要。

2 高溫和干旱對(duì)植物光和碳同化的影響

2.1 高溫和干旱對(duì)植物光合和呼吸的影響

光合作用是植物界最重要的生命活動(dòng)之一，將碳元素從無機(jī)態(tài)向有機(jī)態(tài)轉(zhuǎn)變，是生物界碳水化合物的重要來源，是植物生產(chǎn)力重要的決定因素之一。植物光合速率主要受氣孔導(dǎo)度、葉肉導(dǎo)度和酶促生物化學(xué)三個(gè)因素的影響[12]，植物主要是通過根系感知干旱，當(dāng)干旱降低到某一閾值時(shí)，脫落酸(ABA)驅(qū)動(dòng)的激素信號(hào)促發(fā)葉片氣孔關(guān)閉，減少葉片的水分流失，二氧化碳進(jìn)入葉肉細(xì)胞的濃度降低[13-16]，葉肉電導(dǎo)降低，導(dǎo)致葉綠體固定二氧化碳的含量降低[17-19]，伴隨干旱的高溫會(huì)加劇土壤的干燥，增加空氣中的水蒸氣壓力差(VPN)進(jìn)一步降低氣孔導(dǎo)度，進(jìn)一步加劇脅迫。因此，在干旱條件下，氣孔和葉肉導(dǎo)度被發(fā)現(xiàn)是光合作用的主要限制因素[18-21]。研究發(fā)現(xiàn)，高溫和干旱同樣會(huì)影響葉肉電導(dǎo)，但影響方式并不一致[17,22-23]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，在正常的溫度范圍內(nèi)，呼吸底物和相關(guān)酶含量等完全充足的情況下，呼吸速率短期內(nèi)隨著溫度的升高呈現(xiàn)指數(shù)增長(zhǎng)[24]，溫度進(jìn)一步升高，植物增加的呼吸可能會(huì)消耗更多的組織碳，除非植物光合速率同步上升或呼吸速率通過熱適應(yīng)性下降[25]。最近研究發(fā)現(xiàn)，植物的呼吸作用可能通過降低基本呼吸速率或降低對(duì)溫度反應(yīng)的敏感性的過程來調(diào)節(jié)或適應(yīng)溫度升高，而干旱等環(huán)境因素在影響這種反應(yīng)中發(fā)揮著重要的作用。干旱首先會(huì)降低生長(zhǎng)，然后降低光合作用，而呼吸作用可能會(huì)由于生長(zhǎng)代謝或底物限制的降低而下降[20]。

2.2 高溫和干旱對(duì)植物氣孔的影響

植物通過蒸騰作用來減少熱損傷，但隨著干旱程度的不斷加劇，氣孔調(diào)節(jié)水分流失的動(dòng)態(tài)行為決定了植物脫水的速率[26]。因此了解氣孔的高溫響應(yīng)對(duì)于預(yù)測(cè)樹木因高溫干旱而死亡至關(guān)重要[27]。先前的研究表明，氣孔隨著溫度的升高由開放到關(guān)閉[28]，其變化的原因除受到環(huán)境溫度的調(diào)控外，無法排除空氣中的飽和水汽壓差(VPD)的影響。同時(shí)，氣孔溫度敏感性的種內(nèi)和種間差異也存在，并導(dǎo)致觀察到的氣孔對(duì)高溫的反應(yīng)并不一致。研究發(fā)現(xiàn)，干旱導(dǎo)致植物碳同化下降55%的主要原因可能為氣孔對(duì)二氧化碳的擴(kuò)散限制，同時(shí)，二氧化碳的擴(kuò)散限制還包括氣孔下腔到葉綠體核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶(Rubisco)羧化位點(diǎn)的通路阻力，即葉肉細(xì)胞和葉綠體的細(xì)胞間隙、細(xì)胞壁和細(xì)胞膜的阻力[29]。因此，氣孔導(dǎo)度是限制植物光合速率的關(guān)鍵因素之一，而氣孔的開合除了受到保衛(wèi)細(xì)胞的含水量及離子濃度調(diào)控外[30]，還受到植物激素的調(diào)控。植物對(duì)高溫和干旱的適應(yīng)與植物激素的積累密切相關(guān)，尤其是水楊酸(SA)和ABA[31]。高溫干旱脅迫相比單一脅迫能促進(jìn)植物SA的積累，SA可以更好的調(diào)節(jié)植物耐熱機(jī)制，如維持膜完整性[32]和保護(hù)光系統(tǒng)Ⅱ(PSⅡ)復(fù)合物[33]。除SA外，ABA同樣在高溫干旱脅迫中發(fā)揮著關(guān)鍵的作用，植物在遭受干旱達(dá)到一定閾值后，ABA驅(qū)動(dòng)的激素信號(hào)被轉(zhuǎn)導(dǎo)到葉片，觸發(fā)氣孔關(guān)閉，以減少蒸騰作用造成的水分損失[34]，降低了二氧化碳從氣孔到葉綠體中Rubisco羧化位點(diǎn)以及細(xì)胞間隙、細(xì)胞壁、葉肉細(xì)胞和葉綠體的細(xì)胞膜之間的擴(kuò)散，也就是降低了植物葉肉的傳導(dǎo)率[35]。研究發(fā)現(xiàn)，干旱脅迫導(dǎo)致了植物ABA的積累，進(jìn)一步導(dǎo)致葉片氣孔的關(guān)閉[36]，而高溫脅迫有可能抑制了ABA的積累，從而避免了氣孔關(guān)閉，并保持較高的蒸騰速率以冷卻葉片表面。部分研究發(fā)現(xiàn)高溫干旱疊加脅迫下，盡管ABA水平降低，但氣孔的導(dǎo)度并沒有下降。同時(shí)，過氧化氫可以通過提高一氧化氮水平而不依賴ABA信號(hào)調(diào)控氣孔的關(guān)閉[36]。由此說明，高溫干旱疊加脅迫下氣孔響應(yīng)的調(diào)節(jié)有可能涉及其他機(jī)制的調(diào)控還需要進(jìn)一步的深入挖掘。

2.3 高溫和干旱對(duì)植物Rubisco活性的影響

Rubisco是植物C3途徑中重要的羧化酶，也是光呼吸中不可缺少的加氧酶，在光合作用卡爾文循環(huán)里催化第一個(gè)主要的碳固定反應(yīng)。干旱脅迫下，CO2通過氣孔或沿葉肉途徑的有限擴(kuò)散降低了Rubisco的羧化速率(Vcmax)，同時(shí)卡爾文循環(huán)中其他參與催化反應(yīng)的酶同樣受到不同程度的影響，進(jìn)一步限制了Rubisco的羧化速率和再生速率[37]。進(jìn)一步研究發(fā)現(xiàn)，干旱下光合作用的電子傳輸速率的下降引起ATP合成受損進(jìn)而造成代謝限制[38]，ATP的可用性降低又會(huì)反向影響1,5-二磷酸核酮糖(RuBP)的再生，限制二氧化碳的固定速率。干旱脅迫對(duì)Rubisco的影響因植物種類和脅迫強(qiáng)度相關(guān)，部分研究發(fā)現(xiàn)Rubisco活性顯著降低[39-40]，Pelloux等[41]研究發(fā)現(xiàn)Rubisco活性表現(xiàn)出很少或沒有影響。高溫脅迫導(dǎo)致光合作用的下降主要原因是中度高溫削弱Rubisco的催化伴侶Rubisco活化酶(Rca)[42-44]的活性，適度的高溫還能抑制電子傳遞活性、ATP合成和RuBP再生[42,45]。隨著溫度進(jìn)一步升高，超過了植物生理?xiàng)l件，光合作用可能會(huì)由于光合裝置中電子傳遞元件的物理完整性的損害而受到越來越大的限制[42]。磷酸糖是Rubisco活性的重要抑制因子，Rca能促進(jìn)抑制性磷酸糖的降解從而調(diào)控Rubisco的活性。Rca的活性對(duì)熱敏性極強(qiáng)，在中等高溫下變得不活躍從而減少凈二氧化碳同化速率。研究發(fā)現(xiàn)，高溫干旱交互脅迫對(duì)植物具有明顯的生化限制作用，高溫下生化限制的增加主要?dú)w因于Rubisco活化狀態(tài)的降低，Rubisco活化的減少與Rca的改變量無關(guān)，而與電子傳遞速率的改變相關(guān)，并最終與光合二氧化碳同化相關(guān)。因此，是否可以通過提高Rca活性的耐受性在高溫下增加光合作用還需要進(jìn)一步的研究。

3 高溫和干旱對(duì)植物碳分解代謝的影響

3.1 高溫和干旱對(duì)植物蔗糖代謝的影響

蔗糖作為植物中重要的碳水化合物之一，在信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和逆境應(yīng)答方面發(fā)揮著重要的作用[46]。蔗糖是植物組織中的果糖-6-磷酸和尿苷二磷酸葡糖(UDPG)在蔗糖磷酸合酶(SPS)和磷酸蔗糖磷酸酶(SPP)的作用下合成[47]。反之，通過蔗糖合成酶(SUS)或蔗糖轉(zhuǎn)化酶(INV)降解為己糖(葡萄糖和果糖)或其衍生物[48]。SUS是一種糖基轉(zhuǎn)移酶，可以在UDP存在的情況下可逆的將蔗糖轉(zhuǎn)化為UDPG和果糖，而INV則不可逆的將蔗糖水解為葡萄糖和果糖。高溫和干旱對(duì)蔗糖代謝相關(guān)酶的影響很大，研究報(bào)道，高溫處理能通過提高SPS活性來增加植物蔗糖的含量[49]。而在干旱或高溫干旱下，蔗糖含量顯著降低，因?yàn)镾PS活性受限，SUS和INV活性升高，加劇了蔗糖的降解，且兩者在聯(lián)合脅迫下降低的幅度更大，干旱脅迫初期，SUS和INV活性的增加，促進(jìn)了植物葡萄糖和果糖含量和碳源的增加，說明干旱能激活植物降解蔗糖的能力[50]。因此，高溫處理能促進(jìn)植物蔗糖的積累，但抑制了蔗糖的降解，降低了碳源，抑制了貯藏物質(zhì)的積累。而在高溫干旱復(fù)合脅迫下，由于溫度升高的不利影響，SUS和INV的活性降低，導(dǎo)致己糖含量低于干旱脅迫，但高于高溫脅迫，所以，高溫干旱復(fù)合脅迫下，干旱依然占據(jù)主導(dǎo)地位[51]。此外，對(duì)一些耐受性較強(qiáng)的植物研究發(fā)現(xiàn)，高溫環(huán)境下蔗糖代謝關(guān)鍵酶基因發(fā)生響應(yīng)，但蔗糖代謝處于平衡狀態(tài)[52]，說明耐受性植物通過調(diào)節(jié)蔗糖代謝相關(guān)酶的變化最終保證對(duì)高溫的適應(yīng)性，但起到主導(dǎo)作用的酶基因還需要進(jìn)一步的深入挖掘。另有研究表明，SUS和INV裂解蔗糖后產(chǎn)生的己糖通過信號(hào)通路在植物發(fā)育過程中發(fā)揮重要作用[47,53]。然而，到目前為止，糖信號(hào)轉(zhuǎn)譯的研究主要集中在葡萄糖上[54-55]。雖然果糖也是一種豐富的己糖，由INV和SUS催化蔗糖降解產(chǎn)生，但對(duì)其潛在的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)作用知之甚少。在擬南芥中對(duì)果糖進(jìn)行了系統(tǒng)的研究，發(fā)現(xiàn)果糖信號(hào)在幼苗發(fā)育中發(fā)揮重要作用，果糖-1,6-二磷酸酶被確定為信號(hào)通路中的果糖傳感器[55]。除了上述糖信號(hào)系統(tǒng)(蔗糖、葡萄糖和果糖)外，一些糖源性信號(hào)系統(tǒng)在植物抗逆脅迫中有可能同樣發(fā)揮著重要性的作用，這些系統(tǒng)包括海藻糖6磷酸(T6P)信號(hào)、雷帕霉素(TOR)激酶靶標(biāo)系統(tǒng)、snf1相關(guān)蛋白激酶(SnRK)和bZIP轉(zhuǎn)錄因子[56]。最近研究發(fā)現(xiàn)，植物在干旱脅迫下，細(xì)胞積累大量的脯氨酸，而在高溫脅迫下，積累大量的蔗糖[57]，這種差異有可能是不同的脅迫組合加劇了植物不同類型的內(nèi)部脅迫，或者脯氨酸在組合脅迫下對(duì)細(xì)胞有毒，蔗糖取代其作為細(xì)胞的主要滲透保護(hù)劑，其調(diào)節(jié)機(jī)理還需要進(jìn)一步的深入研究。

3.2 高溫和干旱對(duì)植物淀粉代謝的影響

淀粉是植物一級(jí)和二級(jí)代謝的主要底物，包括能量代謝、運(yùn)輸和滲透調(diào)節(jié)等功能[58]。在植物的整個(gè)生長(zhǎng)發(fā)育時(shí)期，淀粉緩沖了碳供需的異步性，即同化、呼吸和生長(zhǎng)之間的時(shí)間差，即使在無光合作用的情況下，淀粉的降解利用能更好的保證機(jī)體的生長(zhǎng)[59]。在樹木中，碳長(zhǎng)期存儲(chǔ)在木本組織的薄壁組織枝、莖和根[57]中，當(dāng)植物對(duì)碳有需求時(shí)，淀粉和其他碳源被降解為可溶性糖，再通過樹木的木質(zhì)部和內(nèi)部樹皮進(jìn)行運(yùn)輸[60]。蔗糖經(jīng)過幾個(gè)階段轉(zhuǎn)化為葡萄糖-6-磷酸，被腺苷二磷酸葡萄糖焦磷酸化酶(ADP-glucose pyrophosphorylase, AGPase)轉(zhuǎn)化為ADP-葡萄糖，最后被顆粒結(jié)合淀粉合酶(GBSS)等合成直鏈淀粉和淀粉合成酶(SS)、淀粉分支酶(SBEs)和淀粉去分支酶(DBEs)等合成支鏈淀粉[61-62]，此外，淀粉磷酸化酶(PHO)將蔗糖代謝為碳前體，也是淀粉生物合成所必須的[63]。淀粉的降解可能有多種途徑，比如α-淀粉酶、β-淀粉酶等多種酶[64]。

SS是淀粉生物合成中對(duì)干旱最敏感的酶。研究發(fā)現(xiàn)SS活性與淀粉合成速率高度相關(guān)，SS活性的變化可能在很大程度上解釋了干旱脅迫下植物淀粉含量的降低[12]。重度干旱下，AGPase活性的降低超過SS，導(dǎo)致了淀粉積累提前停止[65]。干旱同樣會(huì)導(dǎo)致SBE活性下降，但對(duì)GBSS活性的影響較弱。溫度對(duì)相關(guān)酶活的研究發(fā)現(xiàn)，SS活性在20～25 ℃之間最大，但在40 ℃時(shí)，97%的活性喪失。高溫同樣顯著降低了SS和GBSS的活性，也導(dǎo)致了AGPase、SS、GBSS和SBE基因的相對(duì)表達(dá)量的降低[66]。關(guān)于高溫導(dǎo)致植物淀粉含量下降的原因，爭(zhēng)議點(diǎn)較多，有研究發(fā)現(xiàn)，高溫降低了與蔗糖轉(zhuǎn)化為淀粉過程相關(guān)的代謝產(chǎn)物水平和酶活性[67]。淀粉生物合成過程中某些酶的失活抑制了蔗糖在高溫條件下轉(zhuǎn)化為淀粉，是淀粉含量降低的主要原因[68]。另有其他研究發(fā)現(xiàn)，高溫降低淀粉含量是因?yàn)榈矸鄯e累提前停止而不是淀粉生物合成酶受到抑制[69]。近期研究發(fā)現(xiàn)，高溫下，植物蔗糖分解會(huì)受到阻礙，減少了植物淀粉的積累，而外源施加蔗糖可以促進(jìn)植物淀粉的積累[70]。關(guān)于高溫干旱脅迫對(duì)植物淀粉的影響多集中在谷類等淀粉含量高的物種，高溫與干旱加快了淀粉合成相關(guān)酶基因的表達(dá)速率[71]，但降低了其表達(dá)量，導(dǎo)致淀粉積累時(shí)間縮短、積累量減少，并且高溫和干旱均能導(dǎo)致直鏈淀粉、支鏈淀粉和總淀粉含量的下降，但對(duì)支鏈淀粉的影響比直鏈淀粉更加顯著，由GBSS酶活的影響較小也能得出同樣的結(jié)論[72]。關(guān)于植物淀粉和蔗糖對(duì)高溫和干旱的響應(yīng)已經(jīng)開展了大量的研究，因?yàn)橹参锲贩N和脅迫程度的差異等因素導(dǎo)致爭(zhēng)議點(diǎn)較多。比如，蔗糖對(duì)淀粉合成和分解等過程中是否同樣發(fā)揮了重要的作用還需要進(jìn)一步的深入研究。

4 結(jié)語與展望

本文綜述了近年來有關(guān)高溫和干旱對(duì)植物碳代謝的影響，包括合成代謝途徑——光和碳同化、分解代謝途徑——蔗糖和淀粉代謝。探討了植物碳代謝對(duì)高溫和干旱的響應(yīng)。總而言之，相對(duì)于高溫和干旱單一脅迫對(duì)植物的影響，交互脅迫影響更為顯著。盡管對(duì)高溫和干旱下植物碳代謝的研究取得了很大的進(jìn)展，但由于復(fù)合脅迫下碳代謝機(jī)制極其復(fù)雜，很難分清脅迫過程中的因果關(guān)系，其中的不少細(xì)節(jié)依然存在爭(zhēng)議或有待進(jìn)一步揭示，比如光和碳同化中氣孔響應(yīng)的調(diào)節(jié)有可能涉及其他機(jī)制的調(diào)控、Rca對(duì)Rubisco活性的調(diào)控機(jī)制及其他糖原物質(zhì)在響應(yīng)高溫干旱過程的作用等。

綜上所述，對(duì)以后的研究提出幾點(diǎn)建議：(1)當(dāng)前研究多是集中在高溫和干旱單一脅迫對(duì)少數(shù)樹種的影響且多集中在北美和澳洲等地區(qū)。以后應(yīng)進(jìn)一步以本地鄉(xiāng)土樹種為主要研究對(duì)象，挖掘高溫干旱的影響機(jī)制，以期為物種多樣性對(duì)高溫干旱的對(duì)比研究奠定基礎(chǔ)；(2)代謝組的誕生為研究植物對(duì)高溫和干旱的響應(yīng)提供了一種敏感和系統(tǒng)的技術(shù)來識(shí)別內(nèi)源性低分子量化合物的改變，內(nèi)部代謝物的大規(guī)模定量已經(jīng)成為可能，通過代謝產(chǎn)物途徑的生化網(wǎng)絡(luò)和互作途徑，深入了解不同代謝途徑之間的互作關(guān)系；(3)多種組學(xué)的聯(lián)合分析，包括轉(zhuǎn)錄組、蛋白質(zhì)組、代謝組、表觀基因組以及單細(xì)胞轉(zhuǎn)錄組等，能構(gòu)建生物系統(tǒng)的綜合視角，對(duì)脅迫機(jī)制的認(rèn)知提供更高層次的理解；(4)熱敏蛋白的生物合成是否和碳代謝相關(guān)以及相關(guān)性的強(qiáng)弱，依然缺乏實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證；(5)當(dāng)前關(guān)于己糖的研究多是集中在葡萄糖和果糖方面，而T6P、TOR、SnRK和bZIP信號(hào)網(wǎng)絡(luò)在植物抗逆過程中如何發(fā)揮核心作用以及它們的分子功能和調(diào)控機(jī)制仍不清楚。因此，需要在以上幾個(gè)領(lǐng)域開展更多的工作，將有助于我們了解植物糖代謝調(diào)節(jié)對(duì)高溫和干旱的信號(hào)級(jí)聯(lián)。