曹珉，徐通達

優(yōu)博專欄

雙子葉植物頂端彎鉤發(fā)育的調(diào)控機制

曹珉1,2，徐通達1,2

1. 中國科學(xué)院分子植物科學(xué)卓越創(chuàng)新中心，上海植物逆境生物學(xué)研究中心，上海 201602 2. 福建農(nóng)林大學(xué)海峽聯(lián)合研究院園藝植物生物學(xué)及代謝組學(xué)中心，F(xiàn)AFU-UCR聯(lián)合中心，福州 350002

雙子葉植物種子在土壤中萌發(fā)后，其下胚軸頂端會形成彎鉤的特化結(jié)構(gòu)，保護子葉和頂端分生組織在破土過程中不受土壤機械力的破壞，保證幼苗順利破土。頂端彎鉤的發(fā)育過程分為彎鉤形成、維持及打開3個階段，其核心在于內(nèi)外兩側(cè)細胞的差異性生長導(dǎo)致彎鉤結(jié)構(gòu)。近年來研究表明，植物激素及環(huán)境信號對頂端彎鉤發(fā)育各個過程起著至關(guān)重要的調(diào)控作用。然而，頂端彎鉤兩側(cè)細胞不對稱生長如何被精準調(diào)控的分子機制目前仍不十分清楚。本文綜述了近年來頂端彎鉤發(fā)育調(diào)控機制的研究進展，并著重闡述了植物激素生長素在頂端彎鉤發(fā)育中的關(guān)鍵作用及其分子機制，并對該領(lǐng)域未來的研究方向進行了展望，以期為相關(guān)領(lǐng)域的科研人員全面了解植物激素信號相互作用的模式提供參考。

植物激素；頂端彎鉤；生長素

種子的萌發(fā)是植物生命周期中至關(guān)重要的一步。在吸收土壤中水分之后種子開始萌發(fā)，其第一項挑戰(zhàn)就是破土而出接收光和空氣來進行光合作用從而維持植物自身的正常生長發(fā)育。植物在土壤中以黃化苗的狀態(tài)迅速將下胚軸伸長[1,2]，并且采用一定的方式來保護頂端分生組織和子葉避免它們在破土而出的過程中受到損害。單子葉植物和雙子葉植物采取了兩種截然不同的方式來保護其頂端分生組織和子葉：單子葉植物頂端形成堅硬的胚芽鞘(coleoptile)組織，將頂端分生組織包在其中[3]；而雙子葉植物在破土過程中，子葉和頂端分生組織及一部分下胚軸組織向下彎曲，形成彎鉤狀結(jié)構(gòu)，由彎鉤處的下胚軸優(yōu)先接觸土壤，人們將這個局部特化的組織稱之為頂端彎鉤(apical hook)[4]。之前的研究已經(jīng)表明，具有頂端彎鉤缺陷表型的突變體其破土而出的能力顯著性降低，這說明頂端彎鉤結(jié)構(gòu)對于雙子葉植物順利破土而出非常重要[5～7]。

頂端彎鉤的發(fā)育過程可以分為3個階段：頂端彎鉤形成階段，維持階段和打開階段[8]。目前研究人員已經(jīng)可以實時觀察頂端彎鉤的整個發(fā)育動態(tài)過程[9]。以擬南芥()為例，頂端彎鉤的形成從幼苗突破種皮開始，由一部分下胚軸結(jié)構(gòu)持續(xù)向下彎曲與生長方向形成180°；形成180°之后的頂端彎鉤開始進入維持階段，在該階段頂端彎鉤持續(xù)向下彎曲保持180°并伴隨下胚軸的快速生長；這個過程持續(xù)一段時間后頂端彎鉤重新打開，直到子葉完全直立成0°，伴隨子葉完全展開[9～12]。整個頂端彎鉤發(fā)育過程受到多種激素及環(huán)境信號的調(diào)控，從而精準控制頂端彎鉤發(fā)育的不同階段，完成破土萌發(fā)過程(圖1)。

1 乙烯信號通路促進并延長頂端彎鉤維持過程

1.1 乙烯合成調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育

在頂端彎鉤發(fā)育過程中施加外源乙烯(ethylene)處理，會導(dǎo)致頂端彎鉤呈現(xiàn)270°的彎曲，并延長頂端彎鉤的維持過程[11,13]，被稱為經(jīng)典的乙烯三重反應(yīng)之一。研究發(fā)現(xiàn)，對野生型外源施加乙烯合成前體1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid (ACC)可以促進頂端彎鉤加劇彎曲[14]，并且乙烯的過量合成突變體和均表現(xiàn)出頂端彎鉤呈現(xiàn)270°彎曲的表型[15～17]，這說明乙烯的合成對頂端彎鉤的發(fā)育過程至關(guān)重要。

圖1 多種激素調(diào)控雙子葉植物頂端彎鉤發(fā)育

赤霉素、乙烯、茉莉酸、油菜素內(nèi)酯及水楊酸的信號相互作用并最終作用于生長素的合成及運輸，調(diào)控頂端彎鉤處生長素的不對稱分布，由下游TIR1和TMK1介導(dǎo)的生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑最終調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育。箭頭表示正調(diào)控作用，T型箭頭表示負調(diào)控作用，虛線的箭頭表示具體作用機制未知。

1.2 乙烯信號通路調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育

在乙烯受體ETR1 (ethylene receptor 1)突變體中，施加外源乙烯無法促進頂端彎鉤進一步彎曲[18～20]。ETR1下游的激酶CTR1為乙烯信號通路中的負調(diào)控因子，其缺失突變體在不施加外源乙烯的情況下也表現(xiàn)出頂端彎鉤加劇至270°的表型[21～23]。CTR1下游底物EIN2為乙烯信號通路中的正調(diào)控因子，其突變體在施加乙烯的情況下表現(xiàn)出對乙烯不敏感的表型[22～25]。乙烯信號通路中重要的轉(zhuǎn)錄因子EIN3/EIL1也參與乙烯調(diào)控的頂端彎鉤發(fā)育過程，其突變體與和一樣，在施加乙烯的情況下表現(xiàn)出對乙烯不敏感的表型[26～29]。這些研究結(jié)果表明，乙烯及其信號通路轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑對于調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育過程至關(guān)重要。

前期有研究表明，乙烯可能通過促進生長素合成基因的表達來提高頂端彎鉤處生長素(auxin)的含量，進而影響頂端彎鉤兩側(cè)生長素分布[30,31]；除此之外，有相關(guān)報道證明外源施加生長素運輸抑制劑NPA (1-naphthylphthalamic acid)，可以抑制及的頂端彎鉤加劇的表型[32]；同時，乙烯還可以通過增強PIN3、PIN4和PIN7在頂端彎鉤處表皮細胞的定位來調(diào)控生長素運輸以及彎鉤兩側(cè)生長素的差異化分布[12]；乙烯可以增強頂端彎鉤內(nèi)側(cè)細胞中AUX1的循環(huán)來使內(nèi)側(cè)細胞積累更多的生長素，進而調(diào)控頂端彎鉤的彎曲程度[11]。綜上所述，乙烯通過協(xié)同調(diào)控生長素的局部合成和極性運輸來介導(dǎo)頂端彎鉤兩側(cè)生長素不對稱分布，最終影響頂端彎鉤的發(fā)育過程。

此外，乙烯可以促進的表達[32,33]，并且促進HOOKLESS1蛋白的積累，進而抑制生長素信號通路中ARF2 (auxin response factor 2)蛋白的積累[33]，參與對頂端彎鉤發(fā)育的調(diào)控[33]。

在植物破土過程中，土壤摩擦產(chǎn)生的機械力會誘導(dǎo)下胚軸及頂端彎鉤產(chǎn)生乙烯，從而維持頂端彎鉤，確保植物成功破土而出[6,7,34]。乙烯信號通路相關(guān)元件的遺傳學(xué)分析也證實了這一觀點，在乙烯信號通路持續(xù)激活突變體或過量合成突變體中，兩種突變體均可以成功破土而出，而對乙烯不敏感的突變體，例如和，則其破土的概率相比野生型要低[6,7,34]。這些數(shù)據(jù)表明乙烯信號通路是植物協(xié)同土壤環(huán)境及植物發(fā)育，巧妙利用頂端彎鉤幫助幼苗破土萌發(fā)的關(guān)鍵機制。

2 赤霉素信號通路調(diào)控頂端彎鉤發(fā)育

2.1 赤霉素合成調(diào)控頂端彎鉤發(fā)育

隨著對頂端彎鉤研究的不斷深入，大家發(fā)現(xiàn)赤霉素(gibberellins, GA)也參與植物頂端彎鉤的發(fā)育過程。對暗下生長的擬南芥幼苗施加赤霉素可以促進頂端彎鉤加劇彎曲[32,35,36]。而外源施加赤霉素合成抑制劑PAC (paclobutrazol)后，幼苗無法形成頂端彎鉤，且該表型可以被再次施加赤霉素所回復(fù)[36]。進一步研究表明，擬南芥中赤霉素合成酶突變體表現(xiàn)出頂端彎鉤缺失的表型[36]，這說明赤霉素的合成調(diào)控了頂端彎鉤的發(fā)育。

2.2 赤霉素信號通路調(diào)控頂端彎鉤發(fā)育及機制

有研究表明，赤霉素信號通路中的負調(diào)控因子DELLA家族蛋白缺失突變體也表現(xiàn)出頂端彎鉤加劇彎曲的表型，而當過量積累DELLA蛋白時，頂端彎鉤無法形成彎曲的形狀，直接進入頂端彎鉤的打開階段[32,35,36]。

對于赤霉素調(diào)控頂端彎鉤發(fā)育的分子機制，有研究表明赤霉素可以通過激活和基因的轉(zhuǎn)錄來調(diào)控生長素的運輸[37]。與之相對應(yīng)，雙突變體表現(xiàn)出頂端彎鉤對赤霉素不敏感的表型[37]。這些結(jié)果說明赤霉素位于PIN3和PIN7的上游，通過調(diào)控生長素運輸，最終導(dǎo)致頂端彎鉤兩側(cè)細胞生長素濃度梯度的變化來影響頂端彎鉤的發(fā)育過程。除此之外，也有證據(jù)表明赤霉素可以調(diào)控基因的表達[38]。WAG2屬于AGC型激酶(動物中同源的蛋白激酶A，G，C家族的統(tǒng)稱)，可以磷酸化生長素轉(zhuǎn)運蛋白PIN蛋白[39,40]。有趣的是，WAG2蛋白在頂端彎鉤處呈現(xiàn)不對稱的表達，在頂端彎鉤處內(nèi)側(cè)表達較高，而外側(cè)表達較低[38]。WAG2在頂端彎鉤內(nèi)側(cè)的積累可能通過磷酸化PIN蛋白來調(diào)控PIN蛋白的生長素運輸活性，從而維持頂端彎鉤內(nèi)側(cè)的生長素反應(yīng)來促進頂端彎鉤的彎曲狀態(tài)[39,40]。也有研究表明，在赤霉素誘導(dǎo)下的表達是受轉(zhuǎn)錄因子PIF5調(diào)控[41]。赤霉素通過降解下游的轉(zhuǎn)錄抑制子DELLA蛋白，使得PIF5激活的轉(zhuǎn)錄，而WAG2蛋白可以磷酸化PIN蛋白來調(diào)控生長素在頂端彎鉤內(nèi)側(cè)的積累，最終調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育過程[37,38]。然而在頂端彎鉤處的精準表達調(diào)控機制仍不清楚，有待于進一步解析。

赤霉素除了通過PIN蛋白調(diào)控生長素運輸，同時也通過乙烯信號通路來維持頂端彎鉤避免其過早打開。通過遺傳學(xué)和生物化學(xué)研究手段發(fā)現(xiàn)，在擬南芥突變體中，其乙烯含量高于野生型植物，這說明赤霉素信號通路可能調(diào)控乙烯的合成途徑[35,36,41]。進一步研究證明，乙烯合成相關(guān)的酶/和基因的轉(zhuǎn)錄受到赤霉素的正調(diào)控[35,36,41]，其調(diào)控機制也是通過DELLA蛋白降解后PIF5直接結(jié)合的啟動子區(qū)域驅(qū)動轉(zhuǎn)錄。

赤霉素除了可以調(diào)控乙烯的合成，還可以直接調(diào)控頂端彎鉤發(fā)育過程中的重要元件的表達[32,37]。研究表明，EIN3可以直接結(jié)合的啟動子區(qū)來調(diào)控的表達，而DELLA蛋白可以直接和EIN3蛋白相互作用，來抑制EIN3的轉(zhuǎn)錄活性[32,37]，從而調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育。

3 茉莉酸信號通路在頂端彎鉤發(fā)育中的調(diào)控作用

茉莉酸(jasmonic acid，JA)調(diào)控頂端彎鉤的維持過程主要與乙烯信號通路和光信號通路有關(guān)。有研究表明，當對暗下生長的擬南芥幼苗施加外源茉莉酸處理后，頂端彎鉤會提前打開[42,43]。同時，茉莉酸處理可以抑制乙烯過量合成突變體及信號激活突變體的頂端彎鉤的表型[42,43]，并且該過程受到COI1-JAZ信號通路調(diào)控[42,43]。乙烯處理可以促進基因的表達，而茉莉酸處理可以抑制乙烯誘導(dǎo)表達[42,43]。進一步研究表明，茉莉酸信號通路中的轉(zhuǎn)錄因子MYC2、MYC3、MYC4與乙烯信號通路中的轉(zhuǎn)錄因子EIN3和EIL1相互作用，進而抑制EIN3和EIL1的轉(zhuǎn)錄活性從而抑制乙烯信號通路[42,43]。此外，也有研究表明茉莉酸可以通過抑制光信號通路中轉(zhuǎn)錄因子PIF4的轉(zhuǎn)錄活性來抑制的表達[44]，并且該過程是通過MYC2與PIF4直接相互作用介導(dǎo)的[44]。

4 水楊酸信號通路在頂端彎鉤發(fā)育中的調(diào)控作用

水楊酸(salicylic acid, SA)是重要的免疫防御相關(guān)的植物激素，主要參與植物抗病、葉片衰老等生物學(xué)過程[45～47]。然而水楊酸對早期植物發(fā)育的作用研究較少。最近研究表明，水楊酸信號通路也參與頂端彎鉤的發(fā)育調(diào)控。外源施加水楊酸處理可以促進頂端彎鉤的打開，并且抑制了乙烯誘導(dǎo)的頂端彎鉤加劇彎曲的表型，這說明乙烯和水楊酸在頂端彎鉤發(fā)育過程中是互相拮抗的[48]。進一步研究表明，水楊酸受體NPR1的N端可以直接和乙烯信號通路中的EIN3在細胞核內(nèi)互作。NPR1結(jié)合EIN3后抑制EIN3的轉(zhuǎn)錄活性，從而抑制及其他EIN3/EIL1下游基因的表達，從而抑制頂端彎鉤的形成[48]。

5 油菜素內(nèi)酯在頂端彎鉤發(fā)育中的作用

5.1 油菜素內(nèi)酯的合成在頂端彎鉤發(fā)育中的作用

在植物暗形態(tài)建成發(fā)育過程中，油菜素內(nèi)酯(brassinolides, BR)的合成基因突變體表現(xiàn)為頂端彎鉤缺失的表型[49]。此外，另一個控制油菜素內(nèi)酯合成突變體也表現(xiàn)為頂端彎鉤缺失的表型[50]。并且外源施加eBL (24-epibrassinolide)可以恢復(fù)頂端彎鉤發(fā)育缺陷的表型。進一步研究顯示，外源施加油菜素內(nèi)酯合成抑制劑也會導(dǎo)致頂端彎鉤發(fā)育缺陷[51]。這表明油菜素內(nèi)酯對頂端彎鉤的發(fā)育具有重要作用。

5.2 油菜素內(nèi)酯調(diào)控頂端彎鉤發(fā)育的機制

有報道證明乙烯對頂端彎鉤彎曲的促進作用是依賴于油菜素內(nèi)酯合成及其下游信號通路的。乙烯處理后會促進BR合成報告基因的表達[51]。在突變體中，外源乙烯處理不能促進頂端彎鉤的彎曲角度。這說明乙烯會促進植物體BR的合成來調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育[51]。后續(xù)的研究表明，雙突變體表現(xiàn)出類似于野生型頂端彎鉤的表型[52]。這說明BR信號通路可能參與到頂端彎鉤的發(fā)育過程。乙烯處理不僅僅調(diào)控BR的合成，也有可能進一步調(diào)控BR的信號通路進而最終影響頂端彎鉤的發(fā)育。

6 生長素在頂端彎鉤發(fā)育過程中的作用

生長素作為植物最重要的激素之一，幾乎參與并調(diào)控了植物生長發(fā)育的各個階段。生長素的濃度差異在多種組織彎曲生長過程中起著重要的作用[53]。例如在植物向光性生長過程中，生長素在背光側(cè)積累，導(dǎo)致兩側(cè)細胞差異性生長，最終使植物向光彎曲。在植物的根向地性生長過程中，生長素在近地側(cè)積累，導(dǎo)致近地側(cè)的細胞伸長受到抑制，導(dǎo)致植物向地生長[54～56]。如前所述，其他激素如乙烯、赤霉素等調(diào)控頂端彎鉤生長，最終都會聚焦到對生長素濃度分布以及下游信號通路的調(diào)控。在頂端彎鉤處，通過生長素報告基因等發(fā)現(xiàn)生長素內(nèi)外側(cè)呈現(xiàn)不對稱分布[57]。在突變體中，頂端彎鉤不能形成，并且在兩側(cè)的不對稱分布在突變體中也消失了，這說明兩側(cè)的生長素濃度差異對頂端彎鉤的形成非常重要[57]。這些發(fā)現(xiàn)意味著生長素在頂端彎鉤內(nèi)外側(cè)不對稱分布從而誘導(dǎo)不同下游信號通路決定內(nèi)外細胞差異性生長[58]，是頂端彎鉤發(fā)育的核心機制之一。

6.1 生長素的合成調(diào)控及其在頂端彎鉤發(fā)育中的作用

生長素合成作為植物體內(nèi)生長素的重要來源之一，對植物的生長發(fā)育起著非常重要的作用。在擬南芥中，吲哚-3-丙酮酸(indole-3-propionic acid, IPA)依賴的合成通路起著主導(dǎo)作用[59～61]。植物體內(nèi)含有一類色氨酸氨基轉(zhuǎn)移酶，可以將色氨酸(Trp)轉(zhuǎn)化為IPA[31,62]。因此該蛋白也被命名為TAA1 (TRYPTO-PHAN AMINOTRANSFERASE of ARABIDOPSIS)[62]。后續(xù)的研究發(fā)現(xiàn)TAA1蛋白在擬南芥中還有兩個同源蛋白TAR1和TAR2[63,64]。該家族基因突變后植物生長具有嚴重缺陷，并且體內(nèi)生長素含量也比野生型植物顯著降低[63,64]。此外，YUC家族蛋白也參與到生長素的合成調(diào)控中[65～67]。YUC家族在擬南芥中有11個成員，其過表達植株均表現(xiàn)出相似的生長素含量升高的表型。這說明YUC家族中蛋白的功能比較類似[65,66]。研究表明，TAA家族和YUC家族屬于同一條生長素合成通路中的兩個步驟中的重要酶：色氨酸經(jīng)過TAA的催化生成IPA，IPA經(jīng)過YUC家族的催化最終生成IAA[61,63]。

前期研究發(fā)現(xiàn)當使用生長素極性運輸抑制劑NPA或者1-NOA (1-naphthoxyacetic acid)處理植物時，由于生長素無法在細胞之間運輸而在生長素合成的部位大量積累，導(dǎo)致植物的頂端彎鉤消失，并且子葉中的活性顯著增高[11,12,33]。這說明子葉中的生長素是頂端彎鉤處形成生長素不對稱分布濃度梯度的一個重要來源。然而，人們也發(fā)現(xiàn)了生長素可以在頂端彎鉤區(qū)域的細胞中合成。例如編碼生長素合成通路中重要的兩類催化酶、/和基因被證明在頂端彎鉤處表達[31,68]，并且遺傳學(xué)證據(jù)證明，和///突變體的幼苗無法形成正常的頂端彎鉤[31,68]。但是，之前的研究表明在頂端彎鉤發(fā)育過程中，這些調(diào)控生長素合成的基因在頂端彎鉤處并不呈現(xiàn)不對稱表達。只有基因在乙烯處理的條件下在頂端彎鉤維持階段的內(nèi)側(cè)細胞中的表達稍微增強[11,31]。這說明生長素的合成雖然是生長素的來源，但并不是形成頂端彎鉤處內(nèi)外側(cè)生長素濃度差的主要原因。

6.2 生長素的運輸調(diào)控及其在頂端彎鉤發(fā)育中的作用

之前的研究已經(jīng)證實，生長素的極性運輸對頂端彎鉤的發(fā)育至關(guān)重要。生長素的極性運輸不僅僅從子葉中向下運輸生長素，并且頂端彎鉤內(nèi)外側(cè)也存在生長素的極性運輸。生長素極性運輸?shù)鞍追譃閮?nèi)運蛋白和外運蛋白兩大類，分別負責將生長素運進細胞或者運出細胞[69～72]。在擬南芥中，生長素內(nèi)運蛋白主要由4個蛋白組成——AUX1、LAX1、LAX2和LAX3[71]。其中，在頂端彎鉤處主要起作用的是AUX1和LAX3，負責將生長素從子葉處向下運輸?shù)巾敹藦濄^處[11,71]。AUX1主要定位于表皮細胞，而LAX3主要定位于維管組織中。因此，生長素內(nèi)運蛋白家族的作用主要是將子葉和頂端彎鉤處合成的生長素向下運輸，而對生長素在頂端彎鉤內(nèi)外側(cè)的不對稱分布的建立作用較弱[11,71]。

在擬南芥中，還有兩大類膜蛋白作為生長素外運蛋白。這兩個家族分別是基因家族(具有8個成員)以及兩個B型ATP結(jié)合的轉(zhuǎn)運蛋白ABCB1和ABCB19[69,72,73]。遺傳學(xué)分析證明,雙突變體在頂端彎鉤形成和打開過程中有缺陷，并且在利用生長素報告元件來觀察雙突變體中生長素的信號激活情況時發(fā)現(xiàn)在,雙突變體中信號顯著降低[74,75]。有趣的是，ABCB19被發(fā)現(xiàn)在頂端彎鉤處有不對稱表達的現(xiàn)象。研究表明，ABCB19定位于頂端彎鉤內(nèi)側(cè)處的表皮細胞膜上[75]。

當使用PIN蛋白家族抑制劑NPA來抑制生長素細胞外運途徑時，頂端彎鉤在形成階段就會造成重大缺陷，其頂端彎鉤直接打開持續(xù)保持直立狀態(tài)[12,69]，并且生長素在頂端彎鉤內(nèi)側(cè)處的積累也會受到抑制。PIN蛋白家族在擬南芥中是重要的一類生長素外運蛋白[12,69,72,76,77]。在PIN蛋白家族中，PIN3、PIN4和PIN7在頂端彎鉤處均有表達，并且其表達部位有部分重疊[12,58]。有趣的是，PIN3、PIN4和PIN7也被發(fā)現(xiàn)在頂端彎鉤處有不對稱表達的現(xiàn)象，它們在頂端彎鉤外側(cè)處細胞表達量更高[12,58]。在功能缺失突變體中，由于生長素運輸?shù)娜毕輰?dǎo)致植物無法在頂端彎鉤內(nèi)側(cè)積累足夠含量的生長素，導(dǎo)致突變體中的頂端彎鉤不能完全閉合[12,58]。和單突變體的表型較弱，但或的雙突變體表現(xiàn)出較強的頂端彎鉤形成缺陷的表型，說明PIN3、PIN4和PIN7在調(diào)控頂端彎鉤形成過程中存在著功能冗余[12,58]。

6.3 生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑及其在頂端彎鉤發(fā)育中的作用

生長素在頂端彎鉤處建立內(nèi)側(cè)濃度高，外側(cè)濃度低的不對稱濃度差后，必須要通過信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑來使細胞感知不同濃度的生長素信號，最終調(diào)控相應(yīng)的生物學(xué)過程[78]。生長素核內(nèi)受體TRANSPORT INHIBITOR RESPONSE1/AUXIN SIGNALING F- BOX PROTEIN1-3 (TIR1/AFB1-3)在生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)中起著重要的作用[79～81]。生長素與 TIR1 受體結(jié)合后，可以促進TIR1蛋白與AUXIN/INDOLE-3- ACETIC ACID (Aux/IAA)蛋白的互作[79,81]。Aux/IAA可以和轉(zhuǎn)錄因子AUXIN RESPONSE FACTOR (ARF)，在生長素濃度較低的情況下形成二聚體[82～84]。當生長素濃度升高激活TIR1信號通路時，TIR1可以使 Aux/IAA蛋白多泛素化使其通過26S蛋白酶體途徑降解。Aux/IAA蛋白的降解使得其對ARF的抑制作用解除，來激活A(yù)RF的轉(zhuǎn)錄活性，調(diào)控基因表達[82～84]。

研究表明，頂端彎鉤維持階段的內(nèi)外側(cè)生長素濃度差，導(dǎo)致內(nèi)外側(cè)細胞的不對稱伸長，進而維持頂端彎鉤彎曲的狀態(tài)[58,85]。目前的研究已經(jīng)發(fā)現(xiàn)一些參與生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中的組分也參與到頂端彎鉤的調(diào)控，例如生長素核內(nèi)受體TIR1/AFB家族蛋白參與調(diào)控頂端彎鉤的維持過程，并且多突變體表現(xiàn)出頂端彎鉤缺失的表型[79～81]。除此之外，Aux/IAA蛋白家族也參與到頂端彎鉤的發(fā)育過程中。研究證明，當植物表達不受TIR1家族降解的突變形式的Aux/IAA蛋白時(例如SHY2/IAA3、BDL/ IAA12等)，頂端彎鉤也會出現(xiàn)發(fā)育缺陷的表型[86～88]。這些證據(jù)說明在內(nèi)側(cè)生長素積累后其對應(yīng)的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑對于頂端彎鉤的正常發(fā)育過程至關(guān)重要。除此之外，生長素信號通路中的重要轉(zhuǎn)錄因子家族ARF家族蛋白也參與到這一生物學(xué)過程中。轉(zhuǎn)錄激活子如NPH4/ARF7和ARF19的功能缺失突變體會表現(xiàn)出頂端彎鉤發(fā)育缺陷的表型，其表型與顯性失活的Aux/IAA蛋白突變體表型類似[89～92]。除此之外，ARF家族中的轉(zhuǎn)錄抑制子也參與頂端彎鉤的發(fā)育過程。如轉(zhuǎn)錄抑制子ARF1和ARF2是頂端彎鉤發(fā)育的負調(diào)控因子，雙突變體表現(xiàn)出增強彎曲的頂端彎鉤表型[90]。有趣的是，擬南芥中這兩個亞家族的轉(zhuǎn)錄因子均通過激活或者抑制基因轉(zhuǎn)錄來促進或者抑制細胞的不對稱生長，進而調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育[90,91,93]。然而，目前還沒有證據(jù)證明ARF家族轉(zhuǎn)錄因子在頂端彎鉤處有不對稱表達的情況。因此，由生長素濃度梯度導(dǎo)致的特異時空間激活下游轉(zhuǎn)錄激活型或者轉(zhuǎn)錄抑制型ARF蛋白可能最終導(dǎo)致下游的效應(yīng)蛋白的不對稱表達，最終導(dǎo)致頂端彎鉤的彎曲過程。

最新的研究發(fā)現(xiàn)，在頂端彎鉤維持階段，其內(nèi)側(cè)細胞的高濃度生長素能促進細胞膜上的類受體激酶蛋白TMK1剪切形成TMK1C末端片段并從細胞膜轉(zhuǎn)運到細胞質(zhì)和細胞核內(nèi)，進而調(diào)控下游通路[94]。該研究進一步發(fā)現(xiàn)，剪切后的TMK1C能特異和兩個非經(jīng)典Aux/IAA家族轉(zhuǎn)錄抑制子IAA32和IAA34互作并磷酸化IAA蛋白[94]。然而與TMK1C互作的IAA32/34并不具有與TIR1互作的結(jié)構(gòu)區(qū)域，因此不能被TIR1所降解，這意味著TIR1-介導(dǎo)的生長素信號途徑和TMK1-介導(dǎo)的生長素途徑通過選擇不同IAA蛋白來區(qū)分下游信號途徑[94]。該研究還意外發(fā)現(xiàn)，與之前報道的TIR1/AFB介導(dǎo)的生長素對于Aux/IAA蛋白泛素化降解過程相反，生長素通過TMK1剪切后形成的TMK1C來穩(wěn)定IAA32和IAA34蛋白，最終依然通過ARF轉(zhuǎn)錄因子來調(diào)控基因表達，在生長素聚集的地方抑制細胞生長，從而導(dǎo)致頂端彎鉤內(nèi)外側(cè)的差異性生長[94]。

7 結(jié)語與展望

植物作為一種固著在土壤中生長的生物，其種子破土而出的過程對于植物后續(xù)完成光合作用積累營養(yǎng)，以及后期生長發(fā)育至關(guān)重要。雙子葉植物采用頂端彎鉤這一特化結(jié)構(gòu)來保護子葉和頂端分生組織在破土過程中不受土壤機械摩擦的損傷。頂端彎鉤的發(fā)育過程伴隨著多種植物激素的協(xié)同作用，而植物的發(fā)育與對環(huán)境的響應(yīng)是多種激素協(xié)同作用的結(jié)果，在未來也仍是植物激素領(lǐng)域的研究熱點。

7.1 其他激素在頂端彎鉤發(fā)育過程中的作用

目前頂端彎鉤發(fā)育過程中的植物激素研究主要集中于乙烯、赤霉素、茉莉酸、水楊酸、油菜素內(nèi)酯和生長素。然而，擬南芥中其他的重要植物激素，如細胞分裂素(cytokinin, CK)、脫落酸(abscisic acid, ABA)和獨角金內(nèi)脂(strigolactones, SLs)在頂端彎鉤發(fā)育過程中的作用還不清楚。這些激素是否參與頂端彎鉤的發(fā)育調(diào)控且與其他激素信號通路的互作還有待于進一步研究。其中，細胞分裂素與生長素共同參與根的發(fā)育[95]。獨腳金內(nèi)脂參與調(diào)控葉片形態(tài)和地上部分分支發(fā)育[96]。脫落酸在調(diào)控種子萌發(fā)過程起著至關(guān)重要的作用[97]，但對于脫落酸是否參與種子萌發(fā)后頂端彎鉤的發(fā)育調(diào)控卻鮮有報道。最新的研究發(fā)現(xiàn)PP2C家族參與了種子萌發(fā)后頂端彎鉤的形成過程[98]，這可能暗示脫落酸也參與了頂端彎鉤的發(fā)育調(diào)控。因此，細胞分裂素、獨角金內(nèi)脂和脫落酸對頂端彎鉤發(fā)育的調(diào)控及其分子機制會是頂端彎鉤發(fā)育領(lǐng)域值得關(guān)注的問題。

7.2 進一步解析植物不對稱生長的分子機制

頂端彎鉤的發(fā)育是研究植物差異性生長的經(jīng)典模型，為揭示植物不同發(fā)育階段的差異性生長調(diào)控機制提供重要線索。因此，頂端彎鉤內(nèi)外側(cè)差異性生長的調(diào)控機制是否對其他差異性生長(如植物向重力性反應(yīng))同樣適用有待于進一步研究。此外，生長素在植物體內(nèi)不同組織中調(diào)控細胞伸長的分子機制也不盡相同。例如，生長素不對稱分布調(diào)控細胞不對稱伸長，在頂端彎鉤和根的向地性生長的生物學(xué)過程中，生長素積累的一側(cè)會抑制細胞的伸長；而在下胚軸向光性生長這一生物學(xué)過程中，生長素積累的一側(cè)卻促進細胞的伸長。這些結(jié)果表明生長素在不同組織中調(diào)控細胞伸長的過程是多樣且復(fù)雜的。植物生長素信號通路包括TIR1介導(dǎo)的經(jīng)典轉(zhuǎn)錄調(diào)控通路和TMK1介導(dǎo)的非經(jīng)典信號通路，作為頂端彎鉤的核心機制之一，有待于進一步解析其精準調(diào)控機制。比如，最初頂端彎鉤形成是如何起始的？生長素內(nèi)外側(cè)不對稱分布如何精準被生長素合成、運輸和信號轉(zhuǎn)導(dǎo)三者協(xié)同調(diào)控的？TIR1和TMK1介導(dǎo)的信號通路是如何協(xié)調(diào)的？最近的研究發(fā)現(xiàn)，機械力能調(diào)控植物頂端彎鉤形成，但該過程依賴于TMK家族介導(dǎo)的非經(jīng)典信號通路，而不依賴于TIR1介導(dǎo)的信號通路[99]，其具體機制也有待于進一步解析。

7.3 激素信號通路互作的組織和細胞特異性

植物激素的協(xié)同作用參與了多種植物發(fā)育的生物學(xué)過程，然而在不同的生物學(xué)過程中植物激素的協(xié)同作用也不盡相同。例如在頂端彎鉤發(fā)育過程中，乙烯和茉莉酸、水楊酸通過互相拮抗來調(diào)控頂端彎鉤的發(fā)育，而在植物抗病過程中植物會同時激活乙烯、茉莉酸和水楊酸通路來調(diào)控植物免疫反應(yīng)[100]。植物如何在面對不同發(fā)育環(huán)境下采取不同甚至相反的激素互作調(diào)控方式也是今后的研究熱點之一。此外，/只特異在頂端彎鉤處表達，這說明特定組織或細胞類型中存在著特異的蛋白傳遞信號來調(diào)控該組織的生物學(xué)功能。因此，通過不同組織的轉(zhuǎn)錄組學(xué)分析來尋找不同組織在感受環(huán)境信號時的特異性組分可能是未來激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)方向的研究熱點。

[1] Josse EM, Halliday KJ. Skotomorphogenesis: the dark side of light signalling., 2008, 18(24): R1144– 1146.

[2] Fankhauser C, Christie JM. Plant phototropic growth., 2015, 25(9): R384–389.

[3] Deng ZP, Wang ZY, Kutschera U. Seedling development in maize cv. B73 and blue light-mediated proteomic changes in the tip vs. stem of the coleoptile., 2017, 254(3): 1317–1322.

[4] Abbas M, AlabadíD, Blázquez MA. Differential growth at the apical hook: all roads lead to auxin., 2013, 4: 441.

[5] Yao LL, Zheng YY, Zhu ZQ. Jasmonate suppresses seedling soil emergence in., 2017, 12(6): e1330239.

[6] Shen X, Li YL, Pan Y, Zhong SW. Activation of HLS1 by mechanical stress via ethylene-stabilized EIN3 is crucial for seedling soil emergence., 2016, 7: 1571.

[7] Shi H, Liu RL, Xue C, Shen X, Wei N, Deng XW, Zhong SW. Seedlings transduce the depth and mechanical pressure of covering soil using COP1 and ethylene to regulate EBF1/EBF2 for soil emergence., 2016, 26(2): 139–149.

[8] Raz V, Ecker JR. Regulation of differential growth in the apical hook of., 1999, 126(16): 3661–3668.

[9] Zhu Q, ?ádníkováP, Smet D, Van Der Straeten D, BenkováE. Real-time analysis of the apical hook development., 2017, 1497: 1–8.

[10] Smet D, ?ádníková P, Vandenbussche F, Benková E, Van Der Straeten D. Dynamic infrared imaging analysis of apical hook development in: the case of brassinosteroids., 2014, 202(4): 1398–1411.

[11] Vandenbussche F, Petrásek J, ZádníkováP, HoyerováK, Pesek B, Raz V, Swarup R, Bennett M, ZazímalováE, BenkováE, Van Der Straeten D. The auxin influx carriers AUX1 and LAX3 are involved in auxin- ethylene interactions during apical hook development inseedlings., 2010, 137(4): 597–606.

[12] Zádníková P, Petrásek J, Marhavy P, Raz V, Vanden-bussche F, Ding Z, Schwarzerová K, Morita MT, Tasaka M, Hejátko J, Van Der Straeten D, Friml J, Benková E. Role of PIN-mediated auxin efflux in apical hook development of., 2010, 137(4): 607–617.

[13] Knee EM, Hangarter RP, Knee M. Interactions of light and ethylene in hypocotyl hook maintenance in Arabidopsis thaliana seedlings., 2000, 108(2): 208–215.

[14] Smet D, ?ádníková P, Vandenbussche F, Benková E, Van Der Straeten D. Dynamic infrared imaging analysis of apical hook development in Arabidopsis: the case of brassinosteroids., 2014, 202(4): 1398–1411.

[15] Wang KLC, Yoshida H, Lurin C, Ecker JR. Regulation of ethylene gas biosynthesis by the Arabidopsis ETO1 protein., 2004, 428(6986): 945–950.

[16] Woeste KE, Ye C, Kieber JJ. Twomutants that overproduce ethylene are affected in the post-transcriptional regulation of 1-aminocyclopropane-1- carboxylic acid synthase., 1999, 119(2): 521–530.

[17] Chae HS, Faure F, Kieber JJ. The eto1, eto2, and eto3 mutations and cytokinin treatment increase ethylene biosynthesis in Arabidopsis by increasing the stability of ACS protein., 2003, 15(2): 545–559.

[18] Chang C, Kwok SF, Bleecker AB, Meyerowitz EM.ethylene-response gene ETR1: similarity of product to two-component regulators., 1993, 262(5133): 539–544.

[19] Zhao XC, Qu X, Mathews DE, Schaller GE. Effect of ethylene pathway mutations upon expression of the ethylene receptor ETR1 from Arabidopsis., 2002, 130(4): 1983–1991.

[20] Rodríguez FI, Esch JJ, Hall AE, Binder BM, Schaller GE, Bleecker AB. A copper cofactor for the ethylene receptor ETR1 from., 1999, 283(5404): 996–998.

[21] Kieber JJ, Rothenberg M, Roman G, Feldmann KA, Ecker JR. CTR1, a negative regulator of the ethylene response pathway in, encodes a member of the raf family of protein kinases., 1993, 72(3): 427–441.

[22] Qiao H, Shen Z, Huang SS, Schmitz RJ, Urich MA, Briggs SP, Ecker JR. Processing and subcellular trafficking of ER-tethered EIN2 control response to ethylene gas., 2012, 338(6105): 390–393.

[23] Ju CL, Yoon GM, Shemansky JM, Lin DY, Ying ZI, Chang JH, Garrett WM, Kessenbrock M, Groth G, Tucker ML, Cooper B, Kieber JJ, Chang C. CTR1 phosphorylates the central regulator EIN2 to control ethylene hormone signaling from the ER membrane to the nucleus in., 2012, 109(47): 19486–19491.

[24] Li WY, Ma M, Feng Y, Li HJ, Wang YC, Ma YT, Li MZ, An FY, Guo HW. EIN2-directed translational regulation of ethylene signaling in., 2015, 163(3): 670–683.

[25] Alonso JM, Hirayama T, Roman G, Nourizadeh S, Ecker JR. EIN2, a bifunctional transducer of ethylene and stress responses in., 1999, 284(5423): 2148–2152.

[26] Zhu ZQ, An FY, Feng Y, Li PP, Xue L, A M, Jiang ZQ, Kim JM, To TK, Li W, Zhang XY, Yu Q, Dong Z, Chen WQ, Seki M, Zhou JM, Guo HW. Derepression of ethylene-stabilized transcription factors (EIN3/EIL1) mediates jasmonate and ethylene signaling synergy in., 2011, 108(30): 12539–12544.

[27] Zhang X, Ji YS, Xue C, Ma HH, Xi YL, Huang PX, Wang H, An FY, Li BS, Wang YC, Guo HW. Integrated regulation of apical hook development by transcri-ptional coupling of EIN3/EIL1 and PIFs in., 2018, 30(9): 1971–1988.

[28] An FY, Zhao Q, Ji YS, Li WY, Jiang ZQ, Yu XC, Zhang C, Han Y, He WR, Liu YD, Zhang SQ, Ecker JR, Guo HW. Ethylene-induced stabilization of ETHYLENE INSENSITIVE3 and EIN3-LIKE1 is mediated by proteasomal degradation of EIN3 binding F-box 1 and 2 that requires EIN2 in., 2010, 22(7): 2384–2401.

[29] Binder BM, Walker JM, Gagne JM, Emborg TJ, Hemmann G, Bleecker AB, Vierstra RD. The Arabi-dopsis EIN3 binding F-Box proteins EBF1 and EBF2 have distinct but overlapping roles in ethylene signaling., 2007, 19(2): 509–523.

[30] Zheng ZY, Guo YX, Novák O, Dai XH, Zhao YD, Ljung K, Noel JP, Chory J. Coordination of auxin and ethylene biosynthesis by the aminotransferase VAS1., 2013, 9(4): 244–246.

[31] Stepanova AN, Robertson-Hoyt J, Yun J, Benavente LM, Xie DY, Dolezal K, Schlereth A, Jürgens G, Alonso JM. TAA1-mediated auxin biosynthesis is essential for hormone crosstalk and plant development., 2008, 133(1): 177–191.

[32] An FY, Zhang X, Zhu ZQ, Ji YS, He WR, Jiang ZQ, Li MZ, Guo HW. Coordinated regulation of apical hook development by gibberellins and ethylene in etiolatedseedlings., 2012, 22(5): 915–927.

[33] Li H, Johnson P, Stepanova A, Alonso JM, Ecker JR. Convergence of signaling pathways in the control of differential cell growth in., 2004, 7(2): 193–204.

[34] Briggs WR. Plant biology: seedling emergence through soil., 2016, 26(2): R68–R70.

[35] Vriezen WH, Achard P, Harberd NP, Van Der Straeten D. Ethylene-mediated enhancement of apical hook formation in etiolatedseedlings is gibberellin dependent., 2004, 37(4): 505–516.

[36] AlabadíD, Gil J, Blázquez MA, García-Martínez JL. Gibberellins repress photomorphogenesis in darkness., 2004, 134(3): 1050–1057.

[37] Gallego-BartoloméJ, Arana MV, Vandenbussche F, ZádníkováP, Minguet EG, Guardiola V, Van Der Straeten D, Benkova E, AlabadíD, Blázquez MA. Hierarchy of hormone action controlling apical hook development in., 2011, 67(4): 622–634.

[38] Willige BC, Ogiso-Tanaka E, Zourelidou M, Schwech-heimer C. WAG2 represses apical hook opening down-stream from gibberellin and PHYTOCHROME INTE-RACTING FACTOR 5., 2012, 139(21): 4020–4028.

[39] Dhonukshe P. PIN polarity regulation by AGC-3 kinases and ARF-GEF: a recurrent theme with context depen-dent modifications for plant development and response., 2011, 6(9): 1333–1337.

[40] Dhonukshe P, Huang F, Galvan-Ampudia CS, M?h?nen AP, Kleine-Vehn J, Xu J, Quint A, Prasad K, Friml J, Scheres B, Offringa R. Plasma membrane-bound AGC3 kinases phosphorylate PIN auxin carriers at TPRXS(N/S) motifs to direct apical PIN recycling., 2010, 137(19): 3245–3255.

[41] Khanna R, Shen Y, Marion CM, Tsuchisaka A, Theologis A, Sch?fer E, Quail PH. The basic helix- loop-helix transcription factor PIF5 acts on ethylene biosynthesis and phytochrome signaling by distinct mechanisms., 2007, 19(12): 3915–3929.

[42] Song SS, Huang H, Gao H, Wang JJ, Wu DW, Liu XL, Yang SH, Zhai QZ, Li CY, Qi TC, Xie DX. Interaction between MYC2 and ETHYLENE INSENSITIVE3 modulates antagonism between jasmonate and ethylene signaling in., 2014, 26(1): 263–279.

[43] Zhang X, Zhu ZQ, An FY, Hao DD, Li PP, Song JH, Yi CQ, Guo HW. Jasmonate-activated MYC2 represses ETHYLENE INSENSITIVE3 activity to antagonize ethylene-promoted apical hook formation in., 2014, 26(3): 1105–1117.

[44] Zhang X, Ji YS, Xue C, Ma HH, Xi YL, Huang PX, Wang H, An FY, Li BS, Wang YC, Guo HW. Integrated regulation of apical hook development by transcri-ptional coupling of EIN3/EIL1 and PIFs in., 2018, 30(9): 1971–1988.

[45] Morris K, MacKerness SA, Page T, John CF, Murphy AM, Carr JP, Buchanan-Wollaston V. Salicylic acid has a role in regulating gene expression during leaf senescence., 2000, 23(5): 677–685.

[46] Métraux JP, Signer H, Ryals J, Ward E, Wyss-Benz M, Gaudin J, Raschdorf K, Schmid E, Blum W, Inverardi B. Increase in salicylic acid at the onset of systemic acquired resistance in cucumber., 1990, 250(4983): 1004–1006.

[47] Guo PR, Li ZH, Huang PX, Li BS, Fang S, Chu JF, Guo HW. A tripartite amplification loop involving the trans-cription factor WRKY75, salicylic acid, and reactive oxygen species accelerates leaf senescence., 2017, 29(11): 2854–2870.

[48] Huang PX, Dong Z, Guo PR, Zhang X, Qiu YP, Li BS, Wang YC, Guo HW. Salicylic acid suppresses apical hook formation via NPR1-mediated repression of EIN3 and EIL1 in., 2020, 32(3): 612–629.

[49] Chory J, Nagpal P, Peto CA. Phenotypic and genetic analysis of det2, a new mutant that affects light- regulated seedling development in., 1991, 3(5): 445–459.

[50] Szekeres M, Németh K, Koncz-Kálmán Z, Mathur J, Kauschmann A, Altmann T, Rédei GP, Nagy F, Schell J, Koncz C. Brassinosteroids rescue the deficiency of CYP90, a cytochrome P450, controlling cell elongation and de-etiolation in., 1996, 85(2): 171–182.

[51] De Grauwe L, Vandenbussche F, Tietz O, Palme K, Van Der Straeten D. Auxin, ethylene and brassinosteroids: tripartite control of growth in thehypocotyl., 2005, 46(6): 827–836.

[52] Gendron JM, Haque A, Gendron N, Chang T, Asami T, Wang ZY. Chemical genetic dissection of brassinosteroid- ethylene interaction., 2008, 1(2): 368–379.

[53] Weijers D, Nemhauser J, Yang ZB. Auxin: small molecule, big impact., 2018, 69(2): 133–136.

[54] Esmon CA, Pedmale UV, Liscum E. Plant tropisms: providing the power of movement to a sessile organism., 2005, 49(5–6): 665–674.

[55] Fiorucci AS, Fankhauser C. Plant strategies for enhancing access to sunlight., 2017, 27(17): R931–R940.

[56] Wyatt SE, Kiss JZ. Plant tropisms: from Darwin to the International Space Station., 2013, 100(1): 1–3.

[57] Li H, Johnson P, Stepanova A, Alonso JM, Ecker JR. Convergence of signaling pathways in the control of differential cell growth in., 2004, 7(2): 193–204.

[58] ?ádníkováP, Wabnik K, Abuzeineh A, Gallemi M, Van Der Straeten D, Smith RS, Inzé D, Friml J, Prusinkiewicz P, Benková E. A model of differential growth-guided apical hook formation in plants., 2016, 28(10): 2464–2477.

[59] Korasick DA, Enders TA, Strader LC. Auxin biosyn-thesis and storage forms., 2013, 64(9): 2541– 2555.

[60] Mashiguchi K, Tanaka K, Sakai T, Sugawara S, Kawaide H, Natsume M, Hanada A, Yaeno T, Shirasu K, Yao H, McSteen P, Zhao YD, Hayashi K, Kamiya Y, Kasahara H. The main auxin biosynthesis pathway in., 2011, 108(45): 18512–18517.

[61] Zhao Y. Auxin biosynthesis: a simple two-step pathway converts tryptophan to indole-3-acetic acid in plants., 2012, 5(2): 334–338.

[62] Tao Y, Ferrer JL, Ljung K, Pojer F, Hong FX, Long JA, Li L, Moreno JE, Bowman ME, Ivans LJ, Cheng YF, Lim J, Zhao YD, BallaréCL, Sandberg G, Noel JP, Chory J. Rapid synthesis of auxin via a new tryptophan- dependent pathway is required for shade avoidance in plants., 2008, 133(1): 164–176.

[63] Hofmann NR. YUC and TAA1/TAR proteins function in the same pathway for auxin biosynthesis., 2011, 23(11): 3869.

[64] Yang ZB, Geng XY, He CM, Zhang F, Wang R, Horst WJ, Ding ZJ. TAA1-regulated local auxin biosynthesis in the root-apex transition zone mediates the aluminum- induced inhibition of root growth in., 2014, 26(7): 2889–2904.

[65] Cheng YF, Dai XH, Zhao YD. Auxin biosynthesis by the YUCCA flavin monooxygenases controls the formation of floral organs and vascular tissues in., 2006, 20(13): 1790–1799.

[66] Cheng YF, Dai XH, Zhao YD. Auxin synthesized by the YUCCA flavin monooxygenases is essential for embryogenesis and leaf formation in., 2007, 19(8): 2430–2439.

[67] Zhao Y, Christensen SK, Fankhauser C, Cashman JR, Cohen JD, Weigel D, Chory J. A role for flavin monooxygenase-like enzymes in auxin biosynthesis., 2001, 291(5502): 306–309.

[68] Stepanova AN, Yun J, Robles LM, Novak O, He WR, Guo HW, Ljung K, Alonso JM. The Arabidopsis YUCCA1 flavin monooxygenase functions in the indole-3-pyruvic acid branch of auxin biosynthesis., 2011, 23(11): 3961–3973.

[69] Krecek P, Skupa P, Libus J, Naramoto S, Tejos R, Friml J, Zazímalová E. The PIN-FORMED (PIN) protein family of auxin transporters., 2009, 10(12): 249.

[70] Mravec J, Kubes M, Bielach A, Gaykova V, Petrásek J, Sk?pa P, Chand S, Benková E, Zazímalová E, Friml J. Interaction of PIN and PGP transport mechanisms in auxin distribution-dependent development., 2008, 135(20): 3345–3354.

[71] Perét B, Swarup K, Ferguson A, Seth M, Yang YD, Dhondt S, James N, Casimiro I, Perry P, Syed A, Yang HB, Reemmer J, Venison E, Howells C, Perez-Amador MA, Yun J, Alonso J, Beemster GT, Laplaze L, Murphy A, Bennett MJ, Nielsen E, Swarup R. AUX/LAX genes encode a family of auxin influx transporters that perform distinct functions duringdevelop-ment., 2012, 24(7): 2874–2885.

[72] Zhou JJ, Luo J. The PIN-FORMED auxin efflux carriers in plants., 2018, 19(9): 2759.

[73] Yang HB, Murphy AS. Functional expression and characterization ofABCB, AUX 1 and PIN auxin transporters in., 2009, 59(1): 179–191.

[74] Noh B, Murphy AS, Spalding EP. Multidrug resistance- like genes ofrequired for auxin transport and auxin-mediated development., 2001, 13(11): 2441–2454.

[75] Wu GS, Cameron JN, Ljung K, Spalding EP. A role for ABCB19-mediated polar auxin transport in seedling photomorphogenesis mediated by cryptochrome 1 and phytochrome B., 2010, 62(2): 179–191.

[76] Friml J, Wisniewska J, Benkova E, Mendgen K, Palme K. Lateral relocation of auxin efflux regulator PIN3 mediates tropism in., 2002, 415(6873): 806–809.

[77] Vieten A, Vanneste S, Wisniewska J, BenkováE, Benjamins R, Beeckman T, Luschnig C, Friml J. Functional redundancy of PIN proteins is accompanied by auxin-dependent cross-regulation of PIN expression., 2005, 132(20): 4521–4531.

[78] Chapman EJ, Estelle M. Mechanism of auxin-regulated gene expression in plants., 2009, 43: 265–285.

[79] Dharmasiri N, Dharmasiri S, Estelle M. The F-box protein TIR1 is an auxin receptor., 2005, 435(7041): 441–445.

[80] Dharmasiri N, Dharmasiri S, Weijers D, Lechner E, Yamada M, Hobbie L, Ehrismann JS, Jurgens G, Estelle M. Plant development is regulated by a family of auxin receptor F box proteins., 2005, 9(1): 109–119.

[81] Kepinski S, Leyser O. TheF-box protein TIR1 is an auxin receptor., 2005, 435(7041): 446–451.

[82] Calderón Villalobos LI, Lee S, De Oliveira C, Ivetac A, Brandt W, Armitage L, Sheard LB, Tan X, Parry G, Mao H, Zheng N, Napier R, Kepinski S, Estelle M. A combinatorial TIR1/AFB-Aux/IAA co-receptor system for differential sensing of auxin., 2012, 8(5): 477–485.

[83] Maraschin Fdos S, Memelink J, Offringa R. Auxin- induced, SCF(TIR1)-mediated poly-ubiquitination marks AUX/IAA proteins for degradation., 2009, 59(1): 100–109.

[84] Tan X, Calderon-Villalobos LI, Sharon M, Zheng CX, Robinson CV, Estelle M, Zheng N. Mechanism of auxin perception by the TIR1 ubiquitin ligase., 2007, 446(7136): 640–645.

[85] Béziat C, Barbez E, Feraru MI, Lucyshyn D, Kleine- Vehn J. Light triggers PILS-dependent reduction in nuclear auxin signalling for growth transition., 2017, 3: 17105.

[86] De Grauwe L, Vandenbussche F, Tietz O, Palme K, Van Der Straeten D. Auxin, ethylene and brassinosteroids: tripartite control of growth in thehypocotyl., 2005, 46(6): 827–836.

[87] Kim BC, Soh MC, Kang BJ, Furuya M, Nam HG. Two dominant photomorphogenic mutations ofidentified as suppressor mutations of hy2., 1996, 9(4): 441–456.

[88] Kim BC, Soh MS, Hong SH, Furuya M, Nam HG. Photomorphogenic development of theshy2-1D mutation and its interaction with phytochromes in darkness., 1998, 15(1): 61–68.

[89] Li JS, Dai XH, Zhao YD. A role for auxin response factor 19 in auxin and ethylene signaling in., 2006, 140(3): 899–908.

[90] Okushima Y, Mitina I, Quach HL, Theologis A. AUXIN RESPONSE FACTOR 2 (ARF2): a pleiotropic develop-mental regulator., 2005, 43(1): 29–46.

[91] Okushima Y, Overvoorde PJ, Arima K, Alonso JM, Chan A, Chang C, Ecker JR, Hughes B, Lui A, Nguyen D, Onodera C, Quach H, Smith A, Yu GX, Theologis A. Functional genomic analysis of the AUXIN RESPONSE FACTOR gene family members in: unique and overlapping functions of ARF7 and ARF19., 2005, 17(2): 444–463.

[92] Tatematsu K, Kumagai S, Muto H, Sato A, Watahiki MK, Harper RM, Liscum E, Yamamoto KT. MASSUGU2 encodes Aux/IAA19, an auxin-regulated protein that functions together with the transcriptional activator NPH4/ARF7 to regulate differential growth responses of hypocotyl and formation of lateral roots in., 2004, 16(2): 379–393.

[93] Guilfoyle TJ, Hagen G. Auxin response factors., 2007, 10(5): 453–460.

[94] Cao M, Chen R, Li P, Yu YQ, Zheng R, Ge DF, Zheng W, Wang XH, Gu YT, Gelová Z, Friml J, Zhang H, Liu RY, He J, Xu TD. TMK1-mediated auxin signalling regulates differential growth of the apical hook., 2019, 568(7751): 240–243.

[95] Aloni R, Aloni E, Langhans M, Ullrich CI. Role of cytokinin and auxin in shaping root architecture: regulating vascular differentiation, lateral root initiation, root apical dominance and root gravitropism., 2006, 97(5): 883–893.

[96] Wang L, Wang B, Jiang L, Liu X, Li XL, Lu ZF, Meng XB, Wang YH, Smith SM, Li JY. Strigolactone signaling inregulates shoot development by targeting D53-Like SMXL repressor proteins for ubiquitination and degradation., 2015, 27(11): 3128–3142.

[97] Vishal B, Kumar PP. Regulation of seed germination and abiotic stresses by gibberellins and abscisic acid., 2018, 9: 838.

[98] Rovira A, Sentandreu M, Nagatani A, Leivar P, Monte E. The Sequential action of MIDA9/PP2C.D1, PP2C.D2, and PP2C.D5 is necessary to form and maintain the hook after germination in the dark., 2021, 12: 636098.

[99] Baral A, Aryal B, Jonsson K, Morris E, Demes E, Takatani S, Verger S, Xu T, Bennett M, Hamant O, Bhalerao RP. External mechanical cues reveal a katanin- independent mechanism behind auxin-mediated tissue bending in plants., 2021, 56(1): 67–80.e63.

[100] Hillmer RA, Tsuda K, Rallapalli G, Asai S, Truman W, Papke MD, Sakakibara H, Jones JDG, Myers CL, Katagiri F. The highly bufferedimmune signaling network conceals the functions of its components., 2017, 13(5): e1006639.

The molecular mechanism of apical hook development in dicot plant

Min Cao1,2, Tongda Xu1,2

After the seeds of the dicot model plant Arabidopsis germinate in the soil, the tip of the hypocotyl willform a specialized structure called apical hooks to protect the cotyledons and shoot apical meristems from the mechanical damage during the soil emerging process. The development process of the apical hook is divided into three stages: the apical hook formation, maintenance, and opening. In recent decades, studies have shown that different kinds of plant hormones and environmental signals play a vital role in the development of the apical hook. As the downstream of a variety of signals, the asymmetric distribution of auxin and the signal transduction pathways play a decisive role in the development of the apical hook. However, the detailed mechanism of the asymmetric signal transduction pathway of the cells on both sides of the apical hook is still unclear. In this review, we summarize the molecular mechanisms of the development of apical hook and further refine the role of auxin in the development of apical hook, and prospect for future research directions in this field.

plant hormones; apical hook; auxin

曹珉，2014—2019年就讀于中國科學(xué)院分子植物科學(xué)卓越創(chuàng)新中心，在徐通達課題組攻讀博士學(xué)位，目前在美國加州Salk Institute for Biological Studies進行博士后訓(xùn)練。博士期間的研究方向為生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的分子機制。通過研究生長素-TMK1這一非經(jīng)典生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑調(diào)控頂端彎鉤發(fā)育的分子機制，揭示了頂端彎鉤發(fā)育過程中內(nèi)側(cè)細胞中高濃度生長素抑制細胞伸長的原因，闡明了生長素-TMK1-IAA32/34信號通路在頂端彎鉤發(fā)育過程中與經(jīng)典的TIR1介導(dǎo)的生長素信號通路的差異性調(diào)控機制，為植物生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)提供了新的研究方向。博士論文《生長素通過類受體激酶TMK1調(diào)控植物差異性生長的分子機制》獲得2020年中國科學(xué)院優(yōu)秀博士生論文。

2021-03-22;

2021-06-08

國家自然科學(xué)基金面上項目(編號：31870256)資助[Supported by the National Natural Science Foundation of China(No. 31870256)]

曹珉，博士，研究方向：生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的分子機制。E-mail: mcao@salk.edu

徐通達，教授，博士生導(dǎo)師，研究方向：生長素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑的研究及其在農(nóng)作物中的應(yīng)用。E-mail: tdxu@sibs.ac.cn

10.16288/j.yczz.21-105

2021/7/20 17:17:10

URI: https://kns.cnki.net/kcms/detail/11.1913.R.20210719.1632.002.html

(責任編委: 許操)