張 俊 陳作志 董俊德 張 魁 林昭進(jìn) 孫典榮

(1.中國(guó)科學(xué)院熱帶海洋生物資源與生態(tài)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 廣東省應(yīng)用海洋生物學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 中國(guó)科學(xué)院南海海洋研究所廣州 510301；2.中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所 農(nóng)業(yè)農(nóng)村部外海漁業(yè)開(kāi)發(fā)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室 廣州 510301；3.南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室 廣州 510301；4.中國(guó)科學(xué)院大學(xué) 北京 100049)

珊瑚礁是海洋中生物多樣性最高的生態(tài)系統(tǒng),其中生活著4000多種魚(yú)類,全球10%的經(jīng)濟(jì)魚(yú)類與珊瑚礁有關(guān)(Moberget al,1999；Souteret al,2000)。作為珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)重要組分,魚(yú)類通過(guò)參與珊瑚礁各項(xiàng)生態(tài)過(guò)程而發(fā)揮重要的生態(tài)功能。由于氣候變化和人類活動(dòng)的影響,全球珊瑚礁魚(yú)類資源持續(xù)衰退,嚴(yán)重危及到珊瑚礁魚(yú)類的可持續(xù)發(fā)展及生態(tài)系統(tǒng)健康(Rummeret al,2017)。近年來(lái),珊瑚礁魚(yú)類的恢復(fù)和保育及其與珊瑚礁的相互作用的研究已引起國(guó)際社會(huì)的普遍重視(Allgeieret al,2016)。

珊瑚礁是我國(guó)南海最具特色的生態(tài)系統(tǒng),已記錄依賴珊瑚礁生活的魚(yú)類近千種(李永振等,2011；趙煥庭等,2016)。我國(guó)在南海珊瑚礁魚(yú)類資源結(jié)構(gòu)、生物學(xué)、種群評(píng)估等方面開(kāi)展了許多調(diào)查研究工作,但主要關(guān)注群島尺度上魚(yú)類種群及群落現(xiàn)狀的研究,而關(guān)于魚(yú)類種群特征的長(zhǎng)期變化方面的研究極其缺乏(陳國(guó)寶等,2007；李永振等,2007,2011；張俊等,2015)。因此,在全球珊瑚礁魚(yú)類資源衰退的大背景下,開(kāi)展南海珊瑚礁魚(yú)類種群特征長(zhǎng)期變動(dòng)研究對(duì)深入了解南海珊瑚礁魚(yú)類種群特征演變及其對(duì)氣候變化和人類活動(dòng)的響應(yīng)等有重要意義。

四帶笛鯛(Lutjanus kasmira)隸屬于鱸形目笛鯛科笛鯛屬,為典型礁棲魚(yú)類,分布于印度-太平洋區(qū),在我國(guó)分布于南海、臺(tái)灣海域和東海南部(陳大剛等,2015)。在南海珊瑚礁魚(yú)類調(diào)查中四帶笛鯛出現(xiàn)頻率及優(yōu)勢(shì)度均較高,作為南海珊瑚礁魚(yú)類的代表魚(yú)種之一,適合用于開(kāi)展珊瑚礁魚(yú)類種群長(zhǎng)期演變趨勢(shì)方面的研究。國(guó)外學(xué)者在四帶笛鯛的攝食習(xí)性、棲息特征、年齡和生長(zhǎng)等方面已經(jīng)開(kāi)展過(guò)一些相關(guān)研究(Rangarajan,1970；Morales-Ninet al,1990；Vignonet al,2008),但關(guān)于種群特征長(zhǎng)期變化方面的研究尚未見(jiàn)報(bào)道。本文根據(jù)1998—2018年南海典型珊瑚礁區(qū)四帶笛鯛調(diào)查數(shù)據(jù),對(duì)其群體結(jié)構(gòu)、性比和初次性成熟體長(zhǎng)、攝食強(qiáng)度及肥滿度等生物學(xué)特征的年代際變化進(jìn)行研究。研究結(jié)果將豐富南海珊瑚礁魚(yú)類種群生物學(xué)的研究,提升對(duì)南海珊瑚礁魚(yú)類種群特征演化過(guò)程及其對(duì)氣候變化和人類活動(dòng)的響應(yīng)等科學(xué)問(wèn)題的認(rèn)識(shí)。

1 材料與方法

1.1 樣品采集

四帶笛鯛的生物學(xué)數(shù)據(jù)根據(jù)中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所在南海南沙群島和西沙群島進(jìn)行珊瑚礁魚(yú)類調(diào)查時(shí)采集的樣品測(cè)定(圖1),其采樣時(shí)間、區(qū)域、漁具及規(guī)格等見(jiàn)表1。1998年及1999年的調(diào)查時(shí)間分別為4月5日—5月7日及5月15日—6月4日,為便于表述,本文統(tǒng)稱為1998年4月及1999年5月。

1998年調(diào)查船為“中國(guó)漁政35號(hào)”,總噸位300t,主機(jī)功率441.3kW。1999年調(diào)查船包括“粵遠(yuǎn)漁730”和“粵遠(yuǎn)漁733”,總噸位分別為98t和89t,主機(jī)功率分別為253kW和285kW。2003年調(diào)查船包括“粵陽(yáng)東19001”和“粵陽(yáng)東19008”,總噸位均為75t,主機(jī)功率分別為201kW和204kW。2013—2018年調(diào)查船為“南鋒號(hào)”,總噸位1537t,主機(jī)功率1920kW,及其工作艇(總噸位1t,主機(jī)功率14.7kW)。

手釣為底層作業(yè),利用群眾漁船在礁緣或礁坪行釣,“南鋒”號(hào)及其工作艇在瀉湖內(nèi)行釣,時(shí)間一般為 07：00—11：00、12：00—17：00 和 18：00—22：00,水深為10—80m,釣餌采用新鮮漁獲物。流刺網(wǎng)作業(yè)地點(diǎn)主要在礁坪區(qū)、礁緣淺水區(qū)和瀉湖內(nèi),通常18：00放網(wǎng),次日06：00起網(wǎng)。

圖1 南海四帶笛鯛西沙群島和南沙群島采樣區(qū)示意圖Fig.1 The area of sampling of L.kasmira in coral reefs in the Xisha Islands and NanSha Islands,South China Sea

1.2 生物學(xué)測(cè)定

四帶笛鯛樣品現(xiàn)場(chǎng)浸入海水急凍后帶回實(shí)驗(yàn)室作生物學(xué)測(cè)量,包括體質(zhì)量、體長(zhǎng)、性腺成熟度及攝食等級(jí)等。體長(zhǎng)和體質(zhì)量測(cè)定精度分別為1mm和0.1g。性腺成熟度以Ⅰ—Ⅵ期劃分。攝食等級(jí)以0—4標(biāo)準(zhǔn)劃分；其中,0級(jí)表示胃中無(wú)食物；1級(jí)表示胃中有少量食物,食物占胃體積小于二分之一；2級(jí)表示胃中有中等程度的食物,食物占胃體積大于二分之一；3級(jí)表示胃中充滿食物,但胃壁不膨大；4級(jí)表示胃中充滿食物,且胃壁膨大(費(fèi)鴻年等,1990；李波等,2019)。四帶笛鯛樣品共1522尾,其中785尾樣品作詳細(xì)生物學(xué)測(cè)定(1998—1999年113尾,2016—2018年672尾),余下樣品僅測(cè)量體長(zhǎng)和體質(zhì)量。

表1 南海四帶笛鯛生物樣品采集信息Tab.1 Information of biological sampling of L.kasmira specimens in the South China Sea

1.3 體長(zhǎng)與體質(zhì)量關(guān)系

體長(zhǎng)以5mm為組距分組,各時(shí)期分別進(jìn)行體長(zhǎng)頻次分析,規(guī)定占樣本總尾數(shù)8%以上的體長(zhǎng)組為優(yōu)勢(shì)組。應(yīng)用M-W和K-S非參數(shù)檢驗(yàn)比較各時(shí)期以及雌雄間體長(zhǎng)構(gòu)成差異,并應(yīng)用一維方差分析檢驗(yàn)平均體長(zhǎng)的年間差異。

四帶笛鯛體長(zhǎng)與體質(zhì)量符合冪函數(shù)關(guān)系：

式中,W為體質(zhì)量(g),L為體長(zhǎng)(mm),a、b分別為條件因子和異速生長(zhǎng)因子。用自然對(duì)數(shù)轉(zhuǎn)換的體質(zhì)量和體長(zhǎng)的線性回歸方程和最小二乘法求解參數(shù)a和b(Froese,2006)：

式中,lna為截距(a=exp(lna)),b為斜率。當(dāng)點(diǎn)位于回歸直線95%置信度預(yù)測(cè)帶之外即認(rèn)為該點(diǎn)對(duì)應(yīng)的體長(zhǎng) - 體質(zhì)量關(guān)系異常。使用協(xié)方差分析檢驗(yàn)參數(shù)a和b的年際差異。

1.4 性比與初次性成熟體長(zhǎng)

分析各時(shí)期四帶笛鯛雌、雄比及性腺成熟度情況。采用卡方檢驗(yàn)分析各時(shí)期雌雄比例是否為1。規(guī)定性腺成熟度Ⅳ期及以上個(gè)體達(dá)到性成熟。四帶笛鯛最小性成熟體長(zhǎng)為樣本中性成熟個(gè)體的最小體長(zhǎng),初次性成熟體長(zhǎng)(L50)采用LSM擬合以下邏輯斯蒂模型得到(Vilaet al,2010)：

式中,Pi為體長(zhǎng)組Li對(duì)應(yīng)的成熟個(gè)體比例,r為模型參數(shù)。

1.5 肥滿度

肥滿度用于描述魚(yú)類生長(zhǎng)條件狀況,其基本假設(shè)是在魚(yú)類個(gè)體長(zhǎng)度一定時(shí),體質(zhì)量越大則其生活狀況越好(黃真理等,1999)。本文用相對(duì)體質(zhì)量Wrm(%)表示各調(diào)查時(shí)期四帶笛鯛的肥滿度(Froese,2006；李忠爐等,2011)：

式中,L為體長(zhǎng),W為實(shí)測(cè)體質(zhì)量,am為四帶笛鯛各時(shí)期非異常a值的幾何平均值,bm為各時(shí)期非異常b值的算術(shù)平均值。為減小體長(zhǎng)結(jié)構(gòu)差異對(duì)肥滿度的影響,各時(shí)期選取相同體長(zhǎng)組的樣本計(jì)算肥滿度,為兼顧各時(shí)期共存體長(zhǎng)組及保持一定的樣本量,本研究分別以13.0—18.0cm、11.0—16.0cm及13.0—18.0cm體長(zhǎng)組樣本計(jì)算各時(shí)期雌性、雄性及全部群體的肥滿度,應(yīng)用T檢驗(yàn)比較肥滿度的年際和雌雄差異,利用相關(guān)性分析探討影響肥滿度的因子。

2 結(jié)果與分析

2.1 群體結(jié)構(gòu)

1998—2018年,四帶笛鯛雌性、雄性及全部群體的體長(zhǎng)和體質(zhì)量分布范圍呈縮小趨勢(shì),平均及最大體長(zhǎng)減小,表明群體中大個(gè)體減少(表2,圖2,圖3,圖4)。與20世紀(jì)90年代末相比,2003年全部群體體長(zhǎng)分布及平均體長(zhǎng)增大且極顯著(P＜0.01),這主要因?yàn)?003年樣品是由流刺網(wǎng)采集,群體中大個(gè)體的比例更高所致；2013—2018年,各年份同季節(jié)雌性、雄性及全部群體體長(zhǎng)分布差異均極顯著,平均體長(zhǎng)均變小且極顯著(P＜0.01)。與2013年8月相比,2016年11月、2017年5月及2018年9月全部群體的平均體長(zhǎng)均顯著減小(P＜0.05)。2016年11月雌性個(gè)體最大體長(zhǎng)明顯小于2017年12月,這可能與測(cè)量樣本量較少有關(guān)系。

表2 四帶笛鯛體長(zhǎng)和體質(zhì)量分布特征Tab.2 Distribution characteristics of body length and weight of L.kasmira

圖2 四帶笛鯛平均體長(zhǎng)的年際變化Fig.2 Mean body length of L.kasmira and the interannual variation in the South China Sea

1998—1999年及2003年全部群體的優(yōu)勢(shì)體長(zhǎng)組分別為165—180mm及180—205mm,分別占36.8%及51.5%(圖4)。2013—2017年各年份優(yōu)勢(shì)體長(zhǎng)組趨向分散,斷續(xù)由多組構(gòu)成。2017年5月優(yōu)勢(shì)體長(zhǎng)組包括105—115mm和125—150mm,分別占19.9%和51.9%。2018年5月優(yōu)勢(shì)體長(zhǎng)組為140—165mm,占57.9%。從1998年到2018年,優(yōu)勢(shì)體長(zhǎng)組呈縮小趨勢(shì)。

非參分析表明,1998年雌雄個(gè)體體長(zhǎng)分布有顯著差異(P＜0.05),有記錄的其他年份的雌雄個(gè)體體長(zhǎng)分布均無(wú)顯著差異(P＞0.05)；2016—2018年全部群體的體長(zhǎng)分布和平均體長(zhǎng)季節(jié)差異極顯著(P＜0.01)。從2016年11月,體長(zhǎng)分布逐漸從正態(tài)分布為主轉(zhuǎn)變?yōu)槠珣B(tài)分布為主,這反映出群體體長(zhǎng)分布的連續(xù)性受到影響。

圖3 四帶笛鯛最大體長(zhǎng)的年際變化Fig.3 Maximum body length of L.kasmira and the interannual variation in the South China Sea

2.2 體長(zhǎng)與體質(zhì)量關(guān)系參數(shù)

南海四帶笛鯛雌性、雄性及全部群體的體長(zhǎng)-體質(zhì)量關(guān)系參數(shù)如表3所示。雌性群體除2017年5月呈負(fù)異速生長(zhǎng)外(b＜3),其余各年份以正異速生長(zhǎng)為主(b＞3)；雄性群體在1998年、1999年和2016年4月等速生長(zhǎng)(b=3),在2016年11月、2017年和2018年則轉(zhuǎn)變成負(fù)異速生長(zhǎng)。

協(xié)方差分析表明,2018年5月雌性b值顯著大于其他年份(P＜0.05),2017年5月顯著小于其他月份；雄性b值年際間變化不顯著(P＞0.05)；1998—1999年、2016年及2018年全部群體b值顯著大于2003年及2017年12月(P＜0.05)。除2017年5月,其余年份雌性b值均大于雄性,但雌雄差異并不顯著(P＞0.05)。

圖4 1998—2018年各年-月四帶笛鯛全部群體體長(zhǎng)分布Fig.4 Body length distribution of unsex L.kasmira in the South China Sea during 1998 to 2018

表3 四帶笛鯛體長(zhǎng)-體質(zhì)量關(guān)系參數(shù)Tab.3 Estimated parameters of body length vs body weight of L.kasmira

2.3 性比和初次性成熟體長(zhǎng)

1998年、1999年、2016年4月、2017年5月和2018年9月雌雄比分別為0.62、0.77、1.69、1.08和2.65?？ǚ綑z驗(yàn)分析顯示,1998年和1999年雌性均顯著少于雄性(P＜0.01),2016年4月、2017年5月和2018年9月雌性均顯著多于雄性(P＜0.01)。

1999年5月雌性性成熟比例最高(30.0%),2017年5月最低(6.3%),2017—2018年性成熟比例顯著低于1998—1999年(P＜0.01)。從1998年到2018年,四帶笛鯛L50總體呈變小趨勢(shì),如1998—1999年L50為19.1cm,2016年4月和2017年5月L50僅16.8cm；2018年9月L50為17.5cm,與之前年月相比雖有所變大,但兩者月份不同,不能說(shuō)明L50出現(xiàn)回升(圖5)。

圖5 南海雌性四帶笛鯛性成熟比例和初次性成熟體長(zhǎng)的年際變化Fig.5 Proportions of mature individuals and first maturity lengths,and the interannual variation of female L.kasmira in the South China Sea

2.4 攝食強(qiáng)度

從1999年到2018年,雌性、雄性和全部群體攝食等級(jí)為1級(jí)的樣本占總樣本的百分比逐漸升高,而攝食等級(jí)為4級(jí)的樣本占總樣本的百分比則明顯下降,如全部群體2016年4月、2017年5月、2018年5月和2018年9月攝食等級(jí)為0級(jí)及1級(jí)的樣本所占百分比分別是1999年5月的2.0倍、2.4倍、2.9倍和3.3倍,而攝食等級(jí)為4級(jí)的樣本所占百分比僅分別是1999年5月的25.1%、29.9%、21.1%和4.8%(圖6)。

1999—2018年雌性、雄性和全部群體的平均攝食等級(jí)明顯下降(圖7),如雌性及全部群體的平均攝食等級(jí)1999年5月分別為2.40和2.47,2018年5月分別下降至1.45和1.50,僅是1999年的60.4%和60.7%。2018年9月雌性、雄性和全部群體的平均攝食等級(jí)比2018年5月更低。四帶笛鯛攝食強(qiáng)度持續(xù)降低表明其食物保障受到破壞,生境中食物的數(shù)量、質(zhì)量及可獲得性下降。

從2018年50個(gè)四帶笛鯛胃含物樣本鏡檢分析結(jié)果看,四帶笛鯛以底棲動(dòng)物(蟹類、蝦類、腹足類、雙殼類)和魚(yú)類為主要攝食對(duì)象,也攝食頭足類、珊瑚和藻類。值得一提的是,在四帶笛鯛的胃含物中發(fā)現(xiàn)未消化的雞骨和雞肉殘余,這表明礁區(qū)人類活動(dòng)已經(jīng)直接影響到期其攝食過(guò)程。

2.5 肥滿度

除2018年9月雄性群體的條件因子a和異速生長(zhǎng)因子b屬于異常值外,其余各群體的a和b無(wú)異常值。排除異常值后各群體的lga與b的線性關(guān)系如圖8,得到am=0.0317,bm=2.9630。本研究基于表1中各時(shí)期四帶笛鯛的樣本量、體長(zhǎng)和體質(zhì)量數(shù)據(jù),計(jì)算各體長(zhǎng)組肥滿度,然后取算術(shù)平均值,得到各群體的平均肥滿度,結(jié)果如圖9所示。

圖6 南海四帶笛鯛全部群體、雌性和雄性各攝食等級(jí)數(shù)量百分比及其年際變化Fig.6 Percentage of specimens at different feeding levels and the interannual variation for L.kasmira in the South China Sea

圖7 南海四帶笛鯛全部群體、雌性和雄性的平均攝食等級(jí)及其年際變化Fig.7 Mean feeding level and the interannual variation for L.kasmira in the South China Sea

圖8 南海四帶笛鯛lga與b的線性關(guān)系Fig.8 Linear relationship between lga and b for L.kasmira in the South China Sea

圖9 南海四帶笛鯛肥滿度的年際變化Fig.9 Interannual variation in relative fitness of L.kasmira in the South China Sea

1998—2018年,雌性、雄性和全部群體的肥滿度總體呈持續(xù)減小趨勢(shì)。2017年5月雌性的肥滿度小于雄性,其余年份雌性肥滿度均大于雄性,但雌雄間差異不顯著(P＞0.05)。雌性肥滿度2017年5月最低(93%),2018年5月略有回升(97%)。2016年4月和2017年5月雄性肥滿度均是97%,2018年9月最低(92%)。全部群體的肥滿度在2016年4月達(dá)到低值后回升,再持續(xù)下降,2018年9月僅92%。2016—2018年雌性、雄性和全部群體的肥滿度低于1998—1999年且變化極顯著(P＜0.01),而季節(jié)間差異不顯著(P＞0.05)。

四帶笛鯛雌性、雄性及全部群體的肥滿度與平均攝食等級(jí)的Pearson相關(guān)系數(shù)分別為0.946、0.876及0.965,這表明攝食強(qiáng)度的下降對(duì)肥滿度下降有極重要的影響；全部群體的肥滿度與性成熟比例及雌雄比的Pearson相關(guān)系數(shù)分別為0.346及-0.669(表4,圖10,圖11)。

表4 四帶笛鯛肥滿度及其對(duì)應(yīng)的平均攝食等級(jí)、性成熟比例、雌雄比Tab.4 Relative fitness of L.kasmira and corresponding average feeding intensity,proportion of sexual maturity and ratios of female to male

3 討論

3.1 南海四帶笛鯛群體生物學(xué)特征的長(zhǎng)期演變趨勢(shì)

3.1.1 個(gè)體小型化及性早熟現(xiàn)象 自1998年以來(lái),南海四帶笛鯛體長(zhǎng)結(jié)構(gòu)發(fā)生了很大變化,表現(xiàn)為群體體長(zhǎng)和體質(zhì)量范圍逐漸縮小,平均體長(zhǎng)、最大體長(zhǎng)及優(yōu)勢(shì)體長(zhǎng)組逐漸變小。如2018年5月全部群體的平均體長(zhǎng)和體質(zhì)量?jī)H是1998年4月的83.0%和53.6%。四帶笛鯛L50同樣呈逐漸減小趨勢(shì)。如2016年4月和2017年5月的L50僅是 1998—1999年的88.0%,比后者小2.3 cm。因此,南海四帶笛鯛群體可能已經(jīng)出現(xiàn)小型化及性早熟現(xiàn)象。這種現(xiàn)象在中國(guó)近海經(jīng)濟(jì)魚(yú)類中均已發(fā)生,如南海二長(zhǎng)棘犁齒鯛、黃海小黃魚(yú)、東海帶魚(yú)等(周永東等,2002；單秀娟等,2011；張魁等,2016b),但在南海礁棲魚(yú)類中還是首次被發(fā)現(xiàn)。

圖10 南海四帶笛鯛肥滿度與平均攝食等級(jí)的關(guān)系Fig.10 Relationship between relative fitness and mean feeding level

在本研究中,從1998年到2018年四帶笛鯛雌魚(yú)占比逐年上升,1998—1999年雄魚(yú)多于雌魚(yú),但從2016年雌魚(yú)開(kāi)始多于雄魚(yú)。與此同時(shí),性成熟比例和初次性成熟體長(zhǎng)逐漸降低。單秀娟等(2011)研究表明黃海中南部小黃魚(yú)也存在雌魚(yú)比例上升并從低于雄魚(yú)到高于雄魚(yú)的現(xiàn)象。南海北部灣二長(zhǎng)棘犁齒鯛和短尾大眼鯛種群同樣存在雌魚(yú)比例升高現(xiàn)象(張魁等,2016a,b)。雌雄比不斷升高可能有助于餌料資源流向雌性及種群補(bǔ)充。四帶笛鯛性成熟比例和L50降低過(guò)程中,其攝食強(qiáng)度持續(xù)下降,這表明并非是充足的餌料引起性成熟提前。因此,氣候因子和捕撈驅(qū)動(dòng)可能是影響其小型化及性早熟的重要原因(Law,2000；Domínguez-Petitet al,2008；李忠爐等,2012；Fidleret al,2018),而雌魚(yú)比例不斷升高可能是其對(duì)不斷增強(qiáng)的氣候變化和人類活動(dòng)壓力的一種適應(yīng)性選擇,但其中的具體機(jī)制則需要更多的深入研究。

3.1.2 異速生長(zhǎng)因子b的年際變化 四帶笛鯛異速生長(zhǎng)因子b存在年際變化和季節(jié)波動(dòng),但基本在2.5—3.5范圍內(nèi),除2018年5月雌性群體b大于3.5。許多因素會(huì)引起b值變化,如體長(zhǎng)結(jié)構(gòu)、雌雄比例、繁殖狀態(tài)等,而Froese(2006)研究表明樣本體長(zhǎng)范圍是影響體長(zhǎng)-體質(zhì)量關(guān)系參數(shù)的主要因子。四帶笛鯛全部群體b值與平均體長(zhǎng)、體長(zhǎng)偏斜度、峰度、雌雄比例及性成熟比例的Pearson相關(guān)系數(shù)分別為-0.480、0.594、-0.288、0.684及-0.180。2018年5月,四帶笛鯛雌性群體樣本體長(zhǎng)范圍較窄(11.7—16.8cm)且集中分布于14.0—16.5cm,這可能是導(dǎo)致b值偏高的主要因素。2003年樣品由流刺網(wǎng)采集,體長(zhǎng)明顯偏大且集中分布于15.5—22.0cm,由于流刺網(wǎng)傾向于在較長(zhǎng)的魚(yú)中選擇形狀較薄的魚(yú),從而在b中引入誤差(Kipling,1962)。

南海四帶笛鯛體長(zhǎng)-體質(zhì)量關(guān)系參數(shù)a的對(duì)數(shù)與b呈顯著負(fù)線性相關(guān)關(guān)系。與Fishbase數(shù)據(jù)庫(kù)中報(bào)道的關(guān)島、新喀里多尼亞、北馬里亞納群島等海域四帶笛鯛lga與b的負(fù)線性關(guān)系相比,南海四帶笛鯛lga與b的線性關(guān)系的斜率比前者低7.92%,截距比前者高34.3%(Froeseet al,2019)。因此,不同海域四帶笛鯛的lga與b線性關(guān)系有所差異。這種差異是否是由于不同地理種群的差異造成的,還有待進(jìn)一步研究加以確定。

圖11 南海四帶笛鯛肥滿度與性成熟比例及雌雄比的關(guān)系Fig.11 Relationship between relative fitness and proportion of sexual maturity and ratios of female to male of unsex population

3.1.3 攝食強(qiáng)度及肥滿度下降 魚(yú)類的攝食活動(dòng)是維持種群生存的基礎(chǔ)。在本研究中,四帶笛鯛的空胃率升高,平均攝食強(qiáng)度逐漸下降,這可能表明其食物供應(yīng)不暢(李波等,2019)。2018年5月四帶笛鯛攝食強(qiáng)度高于9月,這可能與其攝食習(xí)性的季節(jié)差異也有關(guān)系(Rangarajan,1970)。相關(guān)分析顯示,其平均攝食等級(jí)與性成熟比例的Pearson相關(guān)系數(shù)為0.618,這表明攝食強(qiáng)度的下降對(duì)性成熟比例的下降有重要貢獻(xiàn)。值得一提的是,四帶笛鯛的胃中出現(xiàn)雞骨和雞肉殘余,這是四帶笛鯛“饑不擇食”地?cái)z取,還是偶然的“誤食”,或者四帶笛鯛本身就屬于機(jī)會(huì)主義攝食者,尚待研究。但無(wú)論如何,這無(wú)疑是人類活動(dòng)影響珊瑚礁魚(yú)類的直接證據(jù),應(yīng)當(dāng)引起警惕。為減小人類活動(dòng)對(duì)珊瑚礁魚(yú)類及生態(tài)系統(tǒng)的破壞,礁區(qū)活動(dòng)應(yīng)具有嚴(yán)格的標(biāo)準(zhǔn)規(guī)范。

肥滿度是重要的漁業(yè)生態(tài)學(xué)指數(shù),反映了魚(yú)類的生理和營(yíng)養(yǎng)狀況,常用于比較不同種群魚(yú)類的餌料保障的豐欠和利用程度,一般而言,魚(yú)類營(yíng)養(yǎng)條件越好,其肥滿度越高(黃真理等,1999；Froese,2006；李忠爐等,2011)。自1998年以來(lái),南海四帶笛鯛的肥滿度呈持續(xù)下降趨勢(shì),且與平均攝食等級(jí)的下降趨勢(shì)一致并高度相關(guān),這表明其生長(zhǎng)狀況不斷惡化,餌料供應(yīng)不足可能是主要原因。四帶笛鯛肥滿度與性成熟比例呈正相關(guān),與雌雄比呈負(fù)相關(guān),這可能反映了食物保障和生長(zhǎng)狀況變差(表現(xiàn)為肥滿度下降),不利于性腺發(fā)育,導(dǎo)致性成熟比例下降；在此情況下,四帶笛鯛通過(guò)提高雌雄比有助于雌性獲得更多資源,繁殖更多后代,有利于維持種群規(guī)模。

3.2 南海四帶笛鯛種群特征變化的影響因素

引起魚(yú)類種群特征變化的因素很多,主要包括氣候變化和人類活動(dòng)兩個(gè)方面。珊瑚礁魚(yú)類遭受的氣候變化來(lái)自全球變暖、海洋酸化和臺(tái)風(fēng)等現(xiàn)象,其中海洋溫度升高是當(dāng)前最受關(guān)注的氣候變化之一(Mundayet al,2008)。高溫會(huì)導(dǎo)致珊瑚大規(guī)模白化及死亡,引起魚(yú)類棲息地退化甚至喪失,最終造成魚(yú)類種群迅速減少或長(zhǎng)期持續(xù)下降。Hempson等(2018)對(duì)塞舌爾群島珊瑚礁魚(yú)類的研究表明,1998年高溫導(dǎo)致的珊瑚白化造成生態(tài)系統(tǒng)發(fā)生以珊瑚為主到以藻類為主的生態(tài)相變,直接影響小型魚(yú)類種群；白化事件發(fā)生16年后,生態(tài)相變的珊瑚礁中的高營(yíng)養(yǎng)級(jí)魚(yú)類的豐度和生物量均顯著低于那些未發(fā)生生態(tài)相變并處于恢復(fù)中的珊瑚礁。生態(tài)相變縮短珊瑚礁食物鏈,引起魚(yú)類種群增長(zhǎng)率、繁殖力及存活率下降,對(duì)高級(jí)魚(yú)類構(gòu)成延遲致死效應(yīng)。海洋溫度升高還會(huì)影響珊瑚礁魚(yú)類的生理表現(xiàn)和行為,特別是在早期生命階段(Mundayet al,2008)。

本研究通過(guò)分析16年來(lái)5月份南海的海表溫度(sea surface temperature,SST),發(fā)現(xiàn)南沙群島和西沙群島SST均呈不斷上升趨勢(shì)(圖12),這與四帶笛鯛的群體結(jié)構(gòu)、攝食強(qiáng)度及肥滿度的持續(xù)下降正相反。賈丹丹等(2018)研究表明南沙和西沙礁區(qū)SST的升溫趨勢(shì)分別為 0.096°C/(10a)和 0.180°C/(10a)。如 1998年及2015年EI Ni?o事件期間南海大部分海區(qū)的溫度比正常年份最高溫度上升2—6°C,南海出現(xiàn)大范圍珊瑚白化及死亡現(xiàn)象(趙煥庭等,2016；DeCarloet al,2017)。不斷上升的海水溫度通過(guò)影響珊瑚的正常生長(zhǎng)而破壞礁棲魚(yú)類的棲息地,威脅礁魚(yú)的食物鏈健康,而且還與過(guò)度捕撈及環(huán)境污染相互作用,對(duì)礁棲魚(yú)類群落造成重大而持久的影響。

圖12 南海南沙群島和西沙群島2003—2018各年份5月海表溫度變化Fig.12 Interannual variation of sea surface temperatures in May of each year from 2003 to 2018 in Nansha Islands and Xisha Islands in the South China Sea

過(guò)度捕撈是導(dǎo)致珊瑚礁大型魚(yú)類個(gè)體數(shù)量下降或消失的主要人類活動(dòng)之一(Allgeier,2016；Robinsonet al,2017)。Graham等(2005)研究表明,隨著捕撈強(qiáng)度增加,珊瑚礁魚(yú)類粒徑譜坡度增大而高度減小,其原因是大型魚(yú)類相對(duì)豐度的減少。捕撈除了造成珊瑚礁魚(yú)類體長(zhǎng)結(jié)構(gòu)變小,還導(dǎo)致魚(yú)類種群規(guī)模及營(yíng)養(yǎng)級(jí)降低。因此,南海四帶笛鯛體長(zhǎng)結(jié)構(gòu)逐漸縮小可能與捕撈有關(guān)。如本研究中2017年5月雌性優(yōu)勢(shì)體長(zhǎng)(13—15mm)和b值(2.799),均低于其他各年份,其原因可能是采樣時(shí)樣品本身的生物學(xué)發(fā)育階段,以及過(guò)度捕撈等原因。一般而言,過(guò)度捕撈會(huì)導(dǎo)致魚(yú)類的體長(zhǎng)結(jié)構(gòu)和b值會(huì)變小,因?yàn)椴稉茣?huì)造成幼魚(yú)比例升高。但由于缺少南海珊瑚礁漁業(yè)生產(chǎn)的詳細(xì)的統(tǒng)計(jì)資料,還無(wú)法直接分析捕撈對(duì)其種群結(jié)構(gòu)的影響。

破壞性捕撈是影響珊瑚礁魚(yú)類種群變化的重要人為壓力。南海50%—60%的珊瑚礁受到過(guò)炸魚(yú)、毒魚(yú)等不當(dāng)捕撈方式的威脅(趙煥庭等,2016)。破壞性捕撈對(duì)珊瑚礁魚(yú)類的影響是毀滅性的和長(zhǎng)期性的,不但直接造成魚(yú)類和珊瑚大量死亡,破壞魚(yú)類賴以存在的棲息地基礎(chǔ),還會(huì)對(duì)珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能產(chǎn)生整體的影響,導(dǎo)致生態(tài)失去平衡和生產(chǎn)力下降,破壞魚(yú)類的食物供給,持續(xù)影響魚(yú)類的生長(zhǎng)。四帶笛鯛群體結(jié)構(gòu)變小、攝食強(qiáng)度及肥滿度下降可能與生境破壞及其導(dǎo)致的食物供給不足有關(guān)。雖然我國(guó)早已禁止破壞性捕撈行為,但南海周邊一些國(guó)家至今還存在炸魚(yú)、毒魚(yú)及拖網(wǎng)捕撈珊瑚礁魚(yú)類的行為(Arai,2015)。其他的人為活動(dòng),如踩挖活動(dòng)、污染物排放、沉積物威脅等也是影響珊瑚礁魚(yú)類生長(zhǎng)的重要因素。

4 結(jié)論

近20年來(lái),南海四帶笛鯛體長(zhǎng)結(jié)構(gòu)逐漸縮小；其異速生長(zhǎng)因子存在年際變化和季節(jié)波動(dòng),但基本在2.5—3.5范圍內(nèi),體長(zhǎng)范圍及集中程度的差異是導(dǎo)致b值波動(dòng)的主要因素；其雌雄比逐年升高,性成熟比例及初次性成熟體長(zhǎng)總體不斷降低,這可能是其對(duì)不斷增強(qiáng)的氣候變化和人類活動(dòng)壓力的一種適應(yīng)性選擇；其平均攝食強(qiáng)度和肥滿度逐漸降低,表明其食物供給不足,生存環(huán)境惡化。本研究結(jié)果對(duì)理解南海珊瑚礁魚(yú)類種群特征演化及對(duì)氣候變化和人類活動(dòng)的響應(yīng)有重要意義。

致謝中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所江艷娥、蔡研聰、楊玉滔及龔玉艷幫助進(jìn)行生物學(xué)測(cè)定,“南鋒”號(hào)科考船全體船員協(xié)助樣品采集,謹(jǐn)致謝忱。