王毅鴻 吳 偉 安玉鑫 鄭 雯 許 青

(東北林業(yè)大學(xué)，哈爾濱，150040)

雄性早現(xiàn)(protandry)是指有性繁殖生物在繁殖階段，雄性個體相較于雌性個體會更早地進入繁殖狀態(tài)或者更早到達繁殖地的一種現(xiàn)象[1]，由于大部分鳥類的遷徙行為伴隨著雄性早現(xiàn)現(xiàn)象的出現(xiàn)，因此受到關(guān)注，早期研究僅是對于遷徙規(guī)律的補充性描述，近年來則針對雄性早現(xiàn)現(xiàn)象提出了不同的解釋性假說[2]，且將雄性早現(xiàn)現(xiàn)象與鳥類遷徙行為的發(fā)生與進化[3-4]，以及與繁殖選擇等相關(guān)問題進行了綜合研究[5-7]。

根據(jù)選擇壓力的作用方式，當(dāng)前對遷徙鳥類的雄性早現(xiàn)的形成假說可以概括為兩大類，間接性選擇假說類與直接性選擇假說類[2]，也可稱之為外源性壓力選擇類與內(nèi)源性壓力選擇類。黃喉鹀(Emberizaelegans)是東北地區(qū)常見鳥類，在黑龍江省南部地區(qū)為夏候鳥或旅鳥，研究地區(qū)黃喉鹀為東北亞種(E.e.ticehursti)，雌雄異形明顯。該亞種繁殖期的分布范圍在我國東北地區(qū)、小興安嶺、長白山等地；冬季則南遷到華北、華中、西南等地越冬；多棲息于較矮的混交林等林地，營巢于地面或灌叢中，以植物的種子及草籽為食，繁殖期主要以昆蟲為食[8-10]。本文利用東北林業(yè)大學(xué)帽兒山鳥類環(huán)志站1997—2018年的黃喉鹀環(huán)志數(shù)據(jù)，通過研究黃喉鹀不同性別遷徙特征時間的差異，雌雄個體身體素質(zhì)特征差異及其在遷徙中的變化規(guī)律，雌雄個體遷徙特征時間與當(dāng)?shù)貧夂蜃兓南嚓P(guān)性，印證雄性早現(xiàn)的不同假說。

1 研究方法

春季黃喉鹀的種群數(shù)量及形態(tài)數(shù)據(jù)來源于東北林業(yè)大學(xué)帽兒山環(huán)志站1997—2018年的春季環(huán)志數(shù)據(jù)，所用的黃喉鹀環(huán)志數(shù)據(jù)為春季首次捕獲后的環(huán)志數(shù)據(jù)，包括日環(huán)志量、性別、體重和翅長。該環(huán)志站位于黑龍江省尚志市東北林業(yè)大學(xué)帽兒山實驗林場(45°20′—45°25′N，127°30′—127°34′E)的老爺嶺生態(tài)站。本區(qū)屬于張廣才嶺的小嶺余脈，位于長白山山系的北部、長白山和小興安嶺之間的過渡區(qū)。該區(qū)域處于北半球溫帶大陸性東部季風(fēng)區(qū)，常年受到東亞季風(fēng)的影響，年均溫為2.9℃，年均降雨723 mm，年均蒸發(fā)1 094 mm，無霜期120—140 d。

統(tǒng)計雌雄個體逐年每日環(huán)志量，用以統(tǒng)計遷徙特征日期，遷徙特征日期使用鳥類的首到日、峰值日、結(jié)束日等特征日期。為了減小鳥類遷徙時間上的誤差，本文定義以下日期為遷徙時間的不同節(jié)點[11-12]：首到日為環(huán)志到當(dāng)季總環(huán)志量個體數(shù)的5%的日期，峰值日為50%，結(jié)束日為95%；在日期數(shù)值中，將逐年的日期定義為固定的數(shù)值，即儒略日(Julian day)的轉(zhuǎn)換；采用配對樣本均值t檢驗，對遷徙特征日期進行兩性間的差異性檢驗。

統(tǒng)計雌雄個體累年每日環(huán)志量的數(shù)量比例，以每日雄性個體環(huán)志量與日總環(huán)志量的比值作為雌雄比例。將雌雄比例與時間進行Pearson相關(guān)分析，總結(jié)雌雄比例在遷徙中的變化規(guī)律。

使用黃喉鹀的翅長(wing length)、體重(body weight)和能量狀態(tài)指數(shù)(energy state index，ESI)[13]反映雌雄身體素質(zhì)特征，能量狀態(tài)指數(shù)計算公式為：能量狀態(tài)指數(shù)ESI=體重L/翅長W×100%。采用獨立樣本t檢驗進行個體身體素質(zhì)特征各項指標(biāo)兩性之間的差異性比較；對個體身體素質(zhì)各特征分別與時間進行Pearson相關(guān)分析，反映黃喉鹀不同性別身體素質(zhì)特征隨時間變化的關(guān)系。

氣象數(shù)據(jù)來源于中國氣象數(shù)據(jù)網(wǎng)中國地面國際交換站氣候資料月值數(shù)據(jù)集，選取1997—2018年的尚志市氣象站(編號N90568，45°7′48″N，127°34′48″E)的氣象數(shù)據(jù)，尚志氣象站距離研究地點的直線距離不足30 km，因此該站的數(shù)據(jù)可以作為研究地點的氣象數(shù)據(jù)進行使用。由于春季鳥類遷徙集中在當(dāng)年的3—5月，因此以逐年的3—5月的月平均溫度、月降水量與雌雄鳥類遷徙特征日期進行Pearson相關(guān)性分析，探討氣候因子對雌雄鳥類遷徙時間的影響。

數(shù)據(jù)的差異性檢驗與相關(guān)性分析在SPSS 19.0軟件環(huán)境下操作。

2 結(jié)果

2.1 黃喉鹀春季遷徙時間特點

1997—2018年共21年(2013年環(huán)志未完整開展)時間，黃喉鹀春季共環(huán)志13 891只，其中雄性個體6 905只，有效環(huán)志日755 d，累年環(huán)志日期跨度從3月14日至5月25日；雌性個體6 986只，有效環(huán)志日945 d，累年環(huán)志日期跨度從3月16日至5月25日。累年逐日黃喉鹀雌雄數(shù)量變化曲線，可以看出雄性遷徙明顯提前于雌性(圖1)。

從各個遷徙特征日期的數(shù)值上來看，雄性個體與雌性個體的各個遷徙特征日期差范圍在5—14日，其中首到日差5日，峰值日差11日，結(jié)束日差14日(表1)。

圖1 黃喉鹀雌雄累年日總環(huán)志量變化Fig.1 Comparison of male and female total daily ring volume of yellow-throated bunting

通過不同性別遷徙特征日期變異系數(shù)的對比上，雄性個體在早期的首到日和峰值日上波動相比較大，而雌性在結(jié)束日上波動較大。通過對雌雄各遷徙時間特征值進行配對樣本均值t檢驗發(fā)現(xiàn)，雄性個體遷到時間均早于雌性個體，且差異極顯著(表1)。

表1 黃喉鹀遷徙特征日期值Tab.1 Migration feature date of yellow-throated bunting

注：P<0.05顯著相關(guān)；P<0.01極顯著相關(guān)
Notes：P<0.05 significant correlation.P<0.01 very significant correlation

2.2 遷徙雌雄數(shù)量比值變化

通過對累年逐日雌雄比值與遷徙時間進行Pearson相關(guān)分析，二者之間呈極顯著的負相關(guān)(r=-0.866，P<0.001，n=61)。總體趨勢以遷徙前期雄性數(shù)量大于雌性，而遷徙中期和后期雌性數(shù)量占優(yōu)。雌雄比值與遷徙時間基本呈明顯的線性關(guān)系，黃喉鹀在4月7日以前的遷徙中雄性比例占優(yōu)(雌雄比例>0.5)，但維持時間較短(19 d)，4月7日以后，雌性數(shù)量開始逐漸大于雄性(圖2)。

圖2 黃喉鹀累年逐日雌雄比例變化Fig.2 Male-female ratio change of yellow-throated bunting

2.3 雌雄個體身體素質(zhì)特征及變化

對黃喉鹀雌雄個體身體素質(zhì)特征各項指標(biāo)進行統(tǒng)計與對比，黃喉鹀雄性個體身體素質(zhì)特征各項指標(biāo)均大于雌性個體，且差異極顯著，這反應(yīng)了在遷徙中的雄性身體素質(zhì)明顯優(yōu)于雌性。

隨著遷徙時間的推移，黃喉鹀無論雌雄個體在翅長指標(biāo)上均與遷徙時間呈極顯著的負相關(guān)，而雄性的體重指標(biāo)也是與遷徙時間呈極顯著的負相關(guān)，同時雄性個體的能量狀態(tài)與時間呈顯著負相關(guān)(表3)，表明在遷徙中，較早遷來的個體擁有更優(yōu)的身體素質(zhì)特征。

2.4 氣候因素對鳥類遷徙日期的影響

將氣候因子與各遷徙特征日期進行Pearson相關(guān)性分析。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，氣溫與黃喉鹀的遷徙特征日期呈顯著或極顯著的負相關(guān)，即氣溫升高會導(dǎo)致黃喉鹀遷徙日期提前；月降水量與黃喉鹀的遷徙特征日期呈成顯著的正相關(guān)，即降水量增加會滯延黃喉鹀的遷徙。

表2 黃喉鹀雌雄個體身體素質(zhì)特征Tab.2 Individual physical fitness characteristics in different gender of yellow-throated bunting

注：P<0.05顯著相關(guān)；P<0.01極顯著相關(guān)
Notes：P<0.05 significant correlation.P<0.01 very significant correlation

表3 黃喉鹀翅長、體重及能量變化Tab.3 Wing length，body weight and energy state changes of yellow-throated bunting

注：P<0.05顯著相關(guān)；P<0.01極顯著相關(guān)；ESI：能量狀態(tài)指數(shù)
Notes：P<0.05 significant correlation.P<0.01 very significant correlation.ESI：energy state index

表4 氣候因子與遷徙特征日期相關(guān)性Tab.4 Relativity between climate factor and migration feature date

注：P<0.05顯著相關(guān)；P<0.01極顯著相關(guān)
Notes：P<0.05 significant correlation.P<0.01 very significant correlation

3 討論

鳥類遷徙中的雄性早現(xiàn)現(xiàn)象受到了廣泛關(guān)注，雄性早現(xiàn)現(xiàn)象廣泛存在于雀形目(Passeriformes)和非雀形目鳥類中，在雀形目鳥類中的比例更高，雄性早現(xiàn)的判定以早期遷徙群體中雌雄數(shù)量比例偏雄性，即可判斷出現(xiàn)了雄性早現(xiàn)現(xiàn)象[14]。M?ller在對家燕(Hirundorustica)的遷徙研究中發(fā)現(xiàn)，擁有更長尾羽的雄性個體在遷徙中要先于短尾羽雄性個體，而與個體年齡沒有顯著的相關(guān)性[15]，Ouwehand等對橫跨撒哈拉沙漠鳥類的遷徙研究中，以斑姬鹟(Ficedulahypoleuca)為例，總結(jié)出遷徙中的個體差異會導(dǎo)致遷徙時間的不同[16]。本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，黃喉鹀存在明顯的雄性早現(xiàn)現(xiàn)象，無論是從遷徙特征日期，還是遷徙中雌雄數(shù)量比例的變化中，雄性早現(xiàn)現(xiàn)象都可以被很好地驗證；而在對黃喉鹀雌雄個體身體素質(zhì)特征的差異分析中，發(fā)現(xiàn)擁有更優(yōu)身體素質(zhì)特征的個體相比于身體素質(zhì)特征一般的個體在研究地出現(xiàn)的時間更早，在雌雄個體身體素質(zhì)特征差異上，雄性在各項指標(biāo)上均優(yōu)于雌性個體。

本研究在對氣溫和黃喉鹀不同性別的相關(guān)性進行分析后，發(fā)現(xiàn)氣溫和遷徙特征日期均呈負相關(guān)關(guān)系，即氣溫的升高會促進黃喉鹀的遷徙。在遷徙特征日期的波動性上，雄性個體的遷徙首到日和峰值日的波動要明顯大于結(jié)束日的波動程度。且相比于雌性，雄性個體在首到日和峰值日的波動也更劇烈，雄性個體在3月中旬已經(jīng)開始出現(xiàn)在研究區(qū)域，這也與早春氣候多變的特點相吻合。降水對黃喉鹀的活動會起到負面的作用，在對降水和黃喉鹀不同性別的相關(guān)性進行分析后發(fā)現(xiàn)，降水會抑制黃喉鹀的遷徙活動。雄性個體由于遷徙較早，因此在首到日和峰值日上對3月的降水表現(xiàn)出了一定的應(yīng)答。

目前在對鳥類遷徙中出現(xiàn)的雄性早現(xiàn)現(xiàn)象的解釋性研究中，普遍選擇間接性選擇假說作為解釋方向，間接性選擇假說的原理是外源性選擇壓力作用于某個性別之上，包括限制性遷徙假說(constraint migration)、等級優(yōu)勢繁殖假說(rank advantage breed)和敏感性差異假說(susceptibility difference)3種[2]。限制性遷徙假說最早由Gauthreaux在研究中提出[23]，認為遷徙鳥類的雄性早現(xiàn)與受性別影響的其他因素有關(guān)，包括不同性別選擇的越冬地的緯度和質(zhì)量的不同、不同性別遷徙離開越冬地的時間不同、遷徙速率的性別差異、中途停歇時間的性別差異等；等級優(yōu)勢繁殖假說認為，具有領(lǐng)域行為的個體通過較早的到達與占領(lǐng)高質(zhì)量領(lǐng)地，而獲得等級優(yōu)勢，從而在繁殖競爭中獲得優(yōu)勢，是Ketterson和Nolan在對鳥類差異性遷徙的研究中提出的[24]，認為對高質(zhì)量領(lǐng)地的占領(lǐng)從而在繁殖競爭中獲得優(yōu)勢是驅(qū)動雄性個體在繁殖地較早出現(xiàn)的原因；敏感性差異假說則在反方向，即不利因素上對雄性早現(xiàn)進行了解釋，在某種鳥類中，如果雄性個體相比于雌性個體更能忍受繁殖地或停歇地的不利因素，即雄性個體的環(huán)境耐受度更高的話，就會在相對更加嚴苛多變的遷徙早期環(huán)境中更加靠近目的地，Ketterson和Nolan在對暗眼燈草鹀(Juncohyemalis)的研究中最早提出敏感性差異假說[25]。

本文研究結(jié)果顯示，黃喉鹀出現(xiàn)了明顯的雄性早現(xiàn)的現(xiàn)象。在分析對比雌雄個體身體素質(zhì)特征差異后發(fā)現(xiàn)，雄性個體在各個指標(biāo)上均優(yōu)于雌性個體，對不同性別的體重與翅長隨遷徙時間變化的分析上，雌雄個體均體現(xiàn)出體重和翅長隨著遷徙時間的推移下降的趨勢，即早來的個體在身體素質(zhì)特征上要優(yōu)于晚到的個體，也體現(xiàn)出鳥類遷徙個體在氣候因素的作用下得到了一定的篩選與排序，這符合敏感性差異假說對雄性早現(xiàn)的解釋，即在同種鳥類的雌雄個體間發(fā)生性二型性差異(sexual size dimorphism)，即同種鳥類的雄性個體體型若大于雌性個體的話，雄性個體就能更好地適應(yīng)不利的氣候條件，因此可以發(fā)生雄性早現(xiàn)的現(xiàn)象[26]，本文對黃喉鹀的身體素質(zhì)特征的研究結(jié)果支持敏感性差異假說對雄性早現(xiàn)的解釋作用；對不同性別遷徙特征日期和氣候因素的相關(guān)性的分析中也得出了類似敏感性差異假說的現(xiàn)象，即相比雌性個體，雄性個體因為較早到達研究區(qū)域，因此與當(dāng)?shù)剡w徙早期的氣候因素產(chǎn)生較多的相關(guān)性，即受到遷徙早期較不利的氣候影響，也體現(xiàn)出在選擇壓力下的遷徙性別差異。