戴黎聰, 柯 潯, 曹瑩芳， 張法偉 ， 曹廣民, 李以康*

(1. 中國科學院西北高原生物研究所，青海 西寧 810008; 2. 中國科學院大學，北京 100049)

生物土壤結皮(biological soil crusts, BSCs)是世界干旱、半干旱地區(qū)另一類最重要的生物資源。許多研究表明，BSCs是由藻類、地衣、苔蘚等隱花植物與土壤中的細菌、真菌和土壤顆粒粘合形成的一種特殊復合體[1-2]。國外對BSCs的研究最早始于二十世紀五十年代。我國科學家從二十世紀八十年代開始，致力于BSCs影響土壤理化性質和種子萌發(fā)等機理研究[3]。此后，隨著研究手段和方法的不斷改進，發(fā)現(xiàn)BSCs在沙地或荒漠生態(tài)系統(tǒng)中扮演著重要的角色，對其研究逐漸得到廣泛重視。

BSCs對沙地或荒漠生態(tài)系統(tǒng)的影響主要表現(xiàn)在以下幾個方面：(1)影響表層土壤的養(yǎng)分循環(huán)，如一些藻類結皮的生物固氮作用，通過影響土壤堿性磷酸酶的活性間接調控土壤磷素的排放[4-5]等。(2)通過改變土壤水文過程(地表徑流、降雨入滲、蒸發(fā)和凝結水的捕獲等過程)，進而對土壤的水分進行重新分配[6]。(3)通過改變表層土壤理化性質和結構，影響維管束植物種子的傳播、萌發(fā)及幼苗生長等過程[3,7]。

目前，關于BSCs對沙地或荒漠生態(tài)系統(tǒng)功能的研究已有大量報道，然而由于BSCs組成、結構及演替等方面的復雜性[8]，其生態(tài)過程及其作用機理尚存在較大爭議。近年來，由于沙地或荒漠區(qū)人為活動加劇和放牧強度增加，BSCs受到不同程度的破壞，BSCs作為荒漠生態(tài)系統(tǒng)重要的組成部分，一旦被破壞很難在短期內恢復[9]，且BSCs的形成和發(fā)育是一個動態(tài)過程，如果缺乏長期的監(jiān)測和有效的管理，將在很大程度上制約沙地或荒漠生態(tài)系統(tǒng)恢復。

本文綜述了近幾十年國內外BSCs研究成果，重點總結了BSCs對土壤養(yǎng)分循環(huán)、水文循環(huán)、土壤酶活性及維管植物等的影響，并提出了相應的管理措施，討論了其前沿科學問題以及未來研究方向，試圖對BSCs的生態(tài)功能和管理提出新的價值和見解，加深對荒漠生態(tài)系統(tǒng)地表過程的認識。

1 生物土壤結皮的組成、分類與演替

BSCs中的生物群落，主要包括自養(yǎng)生物和異養(yǎng)生物兩類。其中，自養(yǎng)生物主要由藻類、地衣、苔蘚等組成，異養(yǎng)生物有細菌、微小真菌等[10]。

BSCs的分類，多根據(jù)結皮生物的物種組成、結皮形態(tài)、生態(tài)功能等進行[11]。根據(jù)BSCs中的優(yōu)勢物種結皮分為藻類結皮、地衣結皮及苔蘚結皮，依據(jù)結皮形態(tài)劃分為光滑結皮、皺結皮、卷結皮和塔結皮等。

在干旱沙漠和荒漠地區(qū)，結皮生物演替過程是一個極其復雜的生物學過程。有研究表明，BSCs的發(fā)育主要是在生物和非生物作用下進行，BSCs的演替過程大致分為3個階段。早期階段，土壤酶和微生物相互作用，改善土壤的理化性質，增加土壤的有機物質，為藻類生長發(fā)育創(chuàng)造一個良好的環(huán)境；此后，大量藻類快速繁殖與生長，地表形成了以藻類生物為主的生物結皮，使BSCs演替進入初級階段；最后，隨著藻類生物的大量繁衍，多糖類分泌物增加，地表土壤微環(huán)境得到進一步改善，為地衣和苔蘚結皮的繁衍提供了良好條件，最終形成了以藻類、地衣、苔蘚為主的高級階段[12]。我國科學家在流沙地治理實踐中，采用麥草方格+栽植旱生植物技術其BSCs的發(fā)育也大致經(jīng)歷了3個階段，首先是粉粒物沉積和雨滴沖擊的結皮，然后形成以苔蘚為優(yōu)勢種群的苔蘚結皮，最后形成以藻類、苔蘚及葉苔為主的生物結皮[13]。

2 生物土壤結皮的生態(tài)功能

2.1 生物土壤結皮對土壤養(yǎng)分循環(huán)的影響

許多研究證實，BSCs對改善荒漠土壤的養(yǎng)分狀況，維持維管束植物的正常生長發(fā)揮著重要的作用。其中，BSCs中地衣和藻類等生物通過土壤酶和微生物相互作用及降塵的捕獲，改善土壤的理化性質，增加土壤有機物質，為沙地或荒漠植被演替提供養(yǎng)分[14]。

2.1.1生物土壤結皮對土壤氮循環(huán)的影響 在沙地或荒漠區(qū)，BSCs中藍藻細菌和藻類可以固定大氣中氮，是沙地或荒漠生態(tài)系統(tǒng)氮的主要來源[15]，Mayland等[16]和Rogers等[17]研究發(fā)現(xiàn)，BSCs能夠將氮直接輸入到維管植物、真菌、放線菌和細菌群落中。但BSCs的固氮能力受多種因素影響，不同類型結皮固氮能力存在一定的差異，藻類結皮的固氮能力高于地衣和苔蘚結皮[18]；其次，降水豐寡也影響B(tài)SCs的固氮能力。研究表明，在干旱地區(qū)，由于降水稀少，BSCs群落結構單一，固氮能力弱[19]，而在濕潤條件下BSCs固氮能力較強，尤其當結皮組織水分含量達到36%～50%時，固氮能力最強[20]。此外，BSCs的固氮能力還受溫度影響，在一定范圍內，結皮的固氮能力與溫度呈正相關，但當氣溫超過30℃，結皮的固氮能力明顯下降[21]。

雖然BSCs在一定程度上增加了沙地或荒漠區(qū)氮的輸入，但BSCs通過硝化、反硝化及淋溶過程流失的氮也是不能忽視的(圖1)。West等[22]發(fā)現(xiàn)，在寒冷的荒漠生態(tài)系統(tǒng)中，BSCs利用降雨為反硝化過程提供一個有利的環(huán)境，通過硝化和反硝化以及蒸發(fā)過程將氮重新排放到大氣中，從而流失大量的氮。同時，Nadehoffer等[23]也發(fā)現(xiàn)，土壤有機物質通過徑流方式也可以流失大量的氮素。

圖1 荒漠生態(tài)系統(tǒng)的氮循環(huán)Fig.1 The nitrogen cycle of desert ecosystem

2.1.2生物土壤結皮對土壤碳循環(huán)的影響 BSCs對調節(jié)土壤碳循環(huán)具有重要作用。在干旱地區(qū)，土壤碳主要分布在表層土壤中[24]，BSCs的固碳能力與其發(fā)育階段、結皮類型以及外界環(huán)境條件等有關。不同發(fā)育階段生物結皮固碳能力存在顯著差異，且同一發(fā)育時期也受溫度和降水的影響[25]。Escolar等[26]發(fā)現(xiàn)，溫度升高可顯著增加土壤碳排放速率，但苔蘚凋亡后又會增加土壤有機碳。盡管短時間內溫度升高，土壤碳含量呈增加趨勢，但隨著地衣的死亡消失，這種增加趨勢會慢慢減弱[27]。

2.1.3生物土壤結皮對土壤磷循環(huán)的影響 Jafaril等研究發(fā)現(xiàn)[28]，BSCs可以提高土壤表層0～5 cm磷素含量，其作用機理是通過影響土壤堿性磷酸酶的活性間接調控土壤磷素的排放，土壤堿性磷酸酶活性越高，可溶磷、速效磷釋放越高[29]。有研究發(fā)現(xiàn)，藍藻可以將難溶的磷酸酶轉化為土壤中植物可以吸收利用的可溶性磷酸鹽，從而提高土壤磷素的可溶磷、速效磷含量[30]。此外，在沙地或荒漠區(qū)，坡向及植物種類不同，BSCs固磷能力差異顯著，其中，迎風坡土壤結皮層的速效磷的含量顯著高于背風坡，披堿草(ElymusElymusdahuricus)下的結皮層土壤速效磷含量均高于沙蒿(Artemisiadesertorum)[29]。

2.2 生物土壤結皮對土壤水文過程的影響

荒漠區(qū)BSCs的分布改變土壤表層的水文過程，并在調節(jié)荒漠生態(tài)系統(tǒng)水循環(huán)過程中發(fā)揮重要作用[31]。許多研究證實，BSCs主要是通過地表徑流、入滲和蒸發(fā)等途徑來影響土壤水分循環(huán)(圖2)。在黃土高原區(qū)，BSCs能夠顯著增加地表5 cm土層水分含量，增幅達7.6%；而15 cm、30 cm和50 cm土層分別增加了3.1%, 6.1%和8.1%[32]，其作用機理可能與減少土壤水分徑流和蒸發(fā)有關。此外，Booth等[33]發(fā)現(xiàn)，在BSCs蓋度高的地方，相比于BSCs對入滲的影響，土壤大孔隙的影響占主導作用，水分主要是通過大孔隙增加入滲率，而在一些BSCs嚴重破壞或者退化的地區(qū)，土壤表面由于侵蝕嚴重大孔隙大量減少，水分只能借助基質途徑入滲到土壤中。

通常在降雨強度較小條件下，BSCs可以增加土壤水分的入滲，土壤水分入滲率越高，被蒸發(fā)的可能性越小[34]。

圖2 荒漠生態(tài)系統(tǒng)的水循環(huán)Fig.2 The hydrologic cycle of desert ecosystem

2.3 生物土壤結皮對維管束植物的影響

在干旱的荒漠地區(qū)，BSCs不僅改善了荒漠土壤碳、氮等養(yǎng)分的供應及土壤水分分布格局，而且還深刻影響土壤表層的物理和化學性質，進而影響維管束植物的萌發(fā)、存活、定居等過程。目前，關于BSCs的萌發(fā)研究較多，但對其響應機制存在一定分歧。野外觀測發(fā)現(xiàn)，有BSCs分布區(qū)的維管束植物豐富度是無BSCs分布的5倍左右[35]，其機理可能是與改變表層土壤的水分、養(yǎng)分、溫度、pH值等生態(tài)條件有關[36]。因為，隨著BSCs的逐步形成與演替，結皮含水量逐漸增加，從而有利于維管束植物種子的萌發(fā)。此外，維管束植物種子萌發(fā)還受溫度影響，結皮中的某些有機物質可以吸收紫外線，在一定程度上提高土壤的溫度，從而影響維管束種子的定居和萌發(fā)[37]。

2.4 生物土壤結皮對土壤酶活性的影響

土壤酶是土壤最活躍的有機成分之一，其活性的變化可敏感反應土壤的恢復程度[38]。楊航宇等[39]發(fā)現(xiàn)，與無結皮分布的植被相比，人工植被固沙區(qū)的藻地衣結皮和蘚類結皮可顯著提高土壤蛋白酶、纖維素酶及堿性磷酸酶活性，且土壤酶活性還與結皮類型以及結皮發(fā)育程度有關。一般，發(fā)育晚期的苔蘚結皮土壤酶活性顯著高于發(fā)育早期的藻-地衣結皮土壤酶活性，這可能是由于BSCs為土壤微生物提供了足夠的食物來源和適宜的生存條件，促進了土壤微生物的快速生長、繁殖，從而提高了土壤酶的活性[40]。此外，結皮下土壤酶活性還受季節(jié)變化影響，不同季節(jié)由于溫度、水分和光照不同，進而影響對土壤酶活性。一般，土壤堿性磷酸酶活性表現(xiàn)為夏季>秋季>冬季>春季，而土壤蛋白酶和纖維素酶活性則為夏季>秋季>春季>冬季[41]。

3 干擾對生物土壤結皮的影響

在干旱沙地或荒漠區(qū)，BSCs在抵抗風蝕、水蝕等方面具有重要意義，但關于干擾對BSCs理化性質影響的研究較少。特別是隨著牲畜啃食、踐踏及火燒、機械擾動等人類活動的不斷加劇，BSCs也受到不同程度的破損，進而影響其生態(tài)功效的正常發(fā)揮。

3.1 火燒對生物土壤結皮的影響

頻繁火燒會降低藻類、地衣等隱花植物的生物量和蓋度，改變地上植物的物種組成[42]，但輕度火燒可以減少地表凋落物和一些高等植物的生物量，為BSCs的重新分布創(chuàng)造良好條件[43]。在澳大利亞半干旱塊狀紅壤區(qū)，植物群落經(jīng)過連續(xù)火燒7年后，BSCs中的微生物基本消失，其菌絲體結構嚴重破壞[44]。相比于放牧干擾而言，火燒對BSCs的破壞性更強[45]，可能由于BSCs主要聚集在土壤1～3 mm，火燒破壞了BSCs所有繁殖體，使其得不到有效恢復。因此，適度火燒有利于BSCs的發(fā)育和演替，但頻繁火燒將大幅降低結皮蓋度，增大土壤侵蝕的可能性。

3.2 放牧對生物土壤結皮的影響

放牧過程中家畜過度啃食與踐踏是BSCs形成與發(fā)育的重要干擾源之一。Anderson等[46]發(fā)現(xiàn)，過度放牧干擾后，BSCs的恢復期相當長，有些可以達到40年，主要是由于高強度的牲畜啃食與踐踏，抑制了新的BSCs形成[47]；戎郁萍等[48]發(fā)現(xiàn)，隨著放牧強度的增加，土壤速效氮和速效鉀含量增加，全磷和速效磷減少，上層土壤pH值下降。Shachak等[49]研究發(fā)現(xiàn)，經(jīng)過牲畜啃食后藍藻豐富度有所提高，而地衣的比例卻明顯下降，從而減少BSCs在荒漠生態(tài)系統(tǒng)的固氮能力，加速了氣態(tài)氮的流失。

4 生物土壤結皮的監(jiān)測和管理

4.1 生物土壤結皮的監(jiān)測

BSCs是沙地和荒漠生態(tài)系統(tǒng)功能發(fā)揮的主要主體，很多學者承認牧場的健康指標與BSCs存在著密切聯(lián)系，卻很少有人對BSCs的生物群落進行監(jiān)測和記錄[50]，這可能是由于在野外對BSCs的鑒定具有一定的困難性。過去研究者只是通過BSCs形態(tài)類群的蓋度、豐富度和密度等作為BSCs監(jiān)測評估的重要指標[50]，雖然這種方法只需監(jiān)測BSCs形態(tài)類群的蓋度和豐富度，就能夠高效地對更多樣地BSCs進行監(jiān)測，且BSCs形態(tài)類群方法在不同地區(qū)適應性較好，得到許多研究者的認可，但這種傳統(tǒng)方法人力成本較大，且耗時較長。因此，后面慢慢發(fā)展了重復像點法、遙感法和大尺度航拍法[31]。通過遙感方法可以監(jiān)測全球氣候變化對干旱區(qū)BSCs群落組成的影響[51]，但該方法只適用于濕潤的生態(tài)系統(tǒng)，而對干旱區(qū)運用效果較差，尤其當植被蓋度較低時，遙感法對BSCs群落的變化并不敏感[52-53]。近年來，隨著BSCs在干旱區(qū)的生態(tài)功能愈加重要，生物物理和植被指數(shù)方法被廣泛作為評估BSCs群落的分布和生態(tài)功能的重要指標，如歸一化植被指數(shù)(normalized difference vegetation index，DNVI)，增強型植被指數(shù)(enhanced vegetation index，EVI)指數(shù)等[54-55]，然而其運用也有一定的局限性，DNVI與EVI指數(shù)也只適用于濕潤的生態(tài)系統(tǒng)中，對于一些降雨較少的干旱和沙地生態(tài)系統(tǒng)，由于土壤較干旱，BSCs組織光合作用較弱，幾乎相當于裸土，一些植被指數(shù)并不能準確區(qū)別于BSCs和裸土，導致不能準確反映BSCs群落組成和演替變化。鑒于此，比值植被指數(shù)(Simple Ratio Index)和歸一化色素指數(shù)(Normalized Difference Vegetation Index)方法被發(fā)展用于一些分布在較干旱生態(tài)系統(tǒng)的BSCs群落監(jiān)測[56]，其優(yōu)點是克服了對干旱區(qū)域BSCs群落監(jiān)測不敏感問題，比值植被指數(shù)和歸一化色素指數(shù)原理主要是借助于BSCs群落葉綠素光譜的波段，從而區(qū)分BSCs的種類、分布和演替階段。一般BSCs葉綠素的光譜吸收波段范圍介于667～682 nm，且不同結皮種類吸收波段都不同[56]。通過對BSCs的監(jiān)測，可以評估全球變化和外界干擾對BSCs的組成、分布、演替及生態(tài)功能影響，以期為管理者的抉擇提供可靠的理論依據(jù)。

4.2 生物土壤結皮的管理

盡管BSCs在干旱和沙地生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要的作用，但隨著全球氣候變化和人類活動擾動的加劇，BSCs大面積被破壞。總結起來，BSCs主要受到牲畜、機械、火災和氣候干擾，因此，需要通過不同的管理措施為BSCs的保護提供理論指導。大致可從以下4個方面進行管理：(1)對于放牧干擾，可以通過減少載畜量，合理設置水源，根據(jù)BSCs的不同生長時期，:制定不同的放牧策略(如：休牧、輪牧、分散放牧和禁牧等)，調整放牧時間，在降雨較少時期，應禁止牧民放牧，從而減少牲畜的踩踏，為BSCs的恢復提供良好條件[57]。(2)對于火災干擾，主要由于一年生外來物種的入侵，為火災的發(fā)生提供了燃料，加大了火災發(fā)生的可能性。因此，需要定期對一些易燃的外來物種進行移除。(3)對于機械干擾，主要是車輛的碾壓，可以通過設置標志牌警示或規(guī)定其行駛路線，從而避免對一些敏感的BSCs分布區(qū)造成二次破壞。(4)對于氣候影響，則主要是通過降雨、輻射和風速影響B(tài)SCs的生長和分布。當降雨較少時，BSCs的萌發(fā)和生長受到抑制，且風速愈大，BSCs種子的萌發(fā)率愈小，同時紫外線愈強也會抑制BSCs種子的萌發(fā)[2]。因此，當風速較大或降雨較少時，可以通過鋪蓋秸稈方法，減少表層土壤水分的蒸發(fā)，同時可以減少風速和紫外線對BSCs種子著床和萌發(fā)影響。

由于BSCs生長緩慢，繁殖速率慢，易受到外界干擾，且干擾后恢復時間周期長，因此，關于BSCs的恢復已經(jīng)成為干旱和沙地區(qū)域研究的熱點和挑戰(zhàn)，目前對BSCs的恢復主要有主動恢復和被動恢復法[58]，主動恢復主要是通過間接改善土壤理化性質，減少外界干擾，為BSCs的恢復提供良好生長繁殖條件。而主動恢復法則主要借助于接種法和實驗室培養(yǎng)法恢復，這兩種方法皆有利弊，接種法主要是通過選擇一種適合當?shù)貧夂驐l件且抗性較好的BSCs種類，接種到BSCs破壞嚴重的區(qū)域，其優(yōu)點是能夠快速恢復一些野外繁殖困難或則實驗室無法培養(yǎng)的結皮種類，提高BSCs的多樣性，缺點是技術要求高，花費成本較大，且原材料獲得較為困難，不適于大規(guī)模推廣。而實驗室培養(yǎng)法，則主要通過實驗室培養(yǎng)結皮，其優(yōu)點是能夠大面積推廣，快速恢復結皮的蓋度，缺點是培養(yǎng)工程量大，且對于一些結皮種類無法通過實驗室培養(yǎng)獲得(如：一些地衣種類)?？傮w而言，相比于主動恢復，被動恢復優(yōu)勢更大。因此，在未來的BSCs恢復管理過程中應堅持被動恢復為主，主動恢復為輔原則，因地制宜，根據(jù)BSCs干擾的程度和氣候條件的不同采取不同的恢復方法，對于一些破壞較輕的BSCs，可以先采取主動恢復法，即改善土壤理化性質，減少外界干擾，從而為BSCs的恢復提供良好條件。對于一些破壞嚴重的BSCs，被動恢復法具有較好的效果，且可以同時結合接種法和實驗室培養(yǎng)法，前期可以通過實驗室培養(yǎng)法培養(yǎng)藻類結皮，用于改善土壤的理化性質，對于后期較難培養(yǎng)的地衣和苔蘚結皮，則可以通過接種法進行恢復[59]。當然目前接種技術還未成熟，尤其在一些熱沙漠區(qū)域的運用還處在初步探索階段，未來需要進一步加強研究。

5 問題與展望

目前關于BSCs的研究主要存在以下幾個問題：

第一，BSCs仍停留在對其某個功能和作用的定性認識，且對BSCs的一些生態(tài)功能存在較大爭議，而在全球氣候變化背景下，關于定量分析BSCs影響土壤養(yǎng)分循環(huán)的關鍵過程研究還是比較缺乏[45]。因此，需要加強碳、氮、水三者之間的耦合關系從全局把握BSCs對土壤養(yǎng)分循環(huán)影響的機理。

第二，過去大量的研究只關注BSCs對土壤氮的輸入，而對BSCs硝化、反硝化流失氮過程機理研究仍然比較薄弱[30]，且BSCs是否可以增加農業(yè)土壤的肥力，從而增加作物的產量也是未來研究的一個重要方向。由于荒漠生態(tài)系統(tǒng)氮素匱乏，在全球氮沉降背景下，少量的氮素增加可能影響荒漠生態(tài)系統(tǒng)的結構和功能[60]，過去研究者對荒漠生態(tài)系統(tǒng)氮沉降的研究多停留在維管植物和土壤系統(tǒng)，而專門關于BSCs對氮沉降響應少見報道。

第三，目前關于BSCs對土壤水文過程的研究多數(shù)集中在其某一部分，如土壤水分的入滲、地表徑流及土壤水分的蒸發(fā)[61-62]，而沒有從入滲-徑流-蒸發(fā)耦合全局把握BSCs對干旱、半干旱區(qū)水分平衡的影響。未來應考慮時空的變異，整合其他組成部分，如土壤、植被等，將所研究成果嵌入當前的水文模型中，從而進一步理解生物結皮對荒漠區(qū)土壤水分的影響。

此外，自從退耕還林政策實施后，黃土高原維管束植物和BSCs生長、發(fā)育都得到改善，關于BSCs與維管束植物分布格局的研究較少，致使國內關于BSCs與維管束植物研究仍不能解釋坡面水土流失的規(guī)律，要解決該問題必須明晰BSCs與維管束植物的分布格局和空間變異特征，以期為我國退耕還林后植物和BSCs對水土流失模型建立和荒漠化治理具有重要的理論指導意義。