烏 仁， 秦小靜， 孫 健

(1. 海西州科學(xué)技術(shù)協(xié)會科普服務(wù)中心， 青海 海西 817099； 2. 中國科學(xué)院成都山地災(zāi)害與環(huán)境研究所， 四川 成都 610041；3. 中國科學(xué)院大學(xué)， 北京 100049； 4. 中國科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所， 北京 100101)

陸地環(huán)境中物理資源的分離促進陸生植物功能器官的發(fā)育，維管束植物的葉子能夠固定碳，是能量轉(zhuǎn)換器[1]，莖部提供機械支持和保持水力通路，而根是吸收營養(yǎng)物質(zhì)和水分的主要器官。在不同環(huán)境條件和物種間，植物分配到功能器官的生物量存在差異[2]。隨著光照的降低，高寒植物幼苗的比葉面積和葉生物量顯著增高；在低養(yǎng)分條件下，植物會分配更多資源到根部[3]。將有限的資源合理分配以利于自身生長，稱為植物權(quán)衡(Trade-off)[4]，植物根、莖、葉器官的生物量分配是植株的生理生長對環(huán)境條件的長期適應(yīng)的結(jié)果[5]，是對環(huán)境變化的響應(yīng)對策。

目前，國內(nèi)外關(guān)于植物生物量分配的研究主要集中在地上資源(如光照、二氧化碳和溫度等[6-7])和地下環(huán)境因子(如土壤養(yǎng)分和水分等[8-9])對生物量分配策略的影響。大量研究表明受限的資源會促進植物對對應(yīng)器官的生物量分配[10-12]，植物器官間的生物量分配仍是生物量分配理論的核心。研究植物各器官的生物量分配方法有兩種[13]：第一種為測量分數(shù)法，即某植物器官生物量所占植株總生物量的分數(shù)或比例，被解釋為功能平衡模型，植物根據(jù)環(huán)境因子如光、養(yǎng)分和水分等的改變而對器官葉、莖和根的生物量比例做出調(diào)整[14]；第二種方法為異速生長關(guān)系，即生物體的某些生物學(xué)指標(biāo)(個體形態(tài)之比和生物量等)與個體大小(質(zhì)量等)的冪函數(shù)關(guān)系[15]。異速生長關(guān)系中的生長指數(shù)與器官的生長速率密切相關(guān)，基于代謝理論和各器官間的特征假設(shè)，Enquist等[16]認為葉-莖、葉-根和莖-根的生長指數(shù)分別為3/4,3/4和1，后來發(fā)現(xiàn)3/4的標(biāo)度指數(shù)不適用于體態(tài)較小的植物，等速生長也只體現(xiàn)在特定植物上[17]。

在草地生態(tài)系統(tǒng)中，植物葉和莖易受牲畜啃食和踐踏，其對放牧的響應(yīng)較為敏感，過度放牧?xí)?dǎo)致群落多樣性和生產(chǎn)力降低[18]。高寒草原主要由多年生旱生草本植物組成，其生態(tài)系統(tǒng)極為脆弱，放牧干擾下植物功能性狀和權(quán)衡關(guān)系的調(diào)整決定了群落演替格局。研究表明，長期過度放牧?xí)鹬仓臧』?，葉片變短、變窄，根系淺層化[19]，適度的牲畜啃食可刺激植物補償性生長，葉片生產(chǎn)能力提高[20]。根系具有滯后性和穩(wěn)定性，在放牧草地演替早期，植物根冠比增大[21]；放牧引起的生物量再分配是植物對放牧干擾的適應(yīng)策略，表現(xiàn)為異速生長模式的協(xié)同變化，其實質(zhì)是植株性狀間的權(quán)衡，實現(xiàn)生態(tài)對策最優(yōu)[22]。短花針茅的根系比例隨著放牧強度增加而降低，無芒隱子草主根和側(cè)根的資源分配降低[23]，物種間對資源利用和循環(huán)速率存在顯著差異，體現(xiàn)為生態(tài)對策分化。放牧草地中植株各器官間的生物量分配模式是群落演替過程的重要部分。

禾本科植物紫花針茅根系類型為密叢型，豆科植物小葉棘豆根系類型表現(xiàn)為軸根型，放牧干擾下生存策略存在差異性，通過比較藏北高寒草地中圍封和放牧兩種管理模式下優(yōu)勢種紫花針茅和伴生種小葉棘豆生物量再分配的變化特征，揭示不同物種在放牧干擾下的生物量分配策略，有利于理解草地生態(tài)系統(tǒng)退化機理，為其草地恢復(fù)的適應(yīng)性管理提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于西藏自治區(qū)那曲地區(qū)申扎縣(圖1，30°57′29″ N，88°42′41″ E)，海拔3 700 m，氣候以高原亞寒帶半濕潤季風(fēng)為主，年均氣溫0°C，年降水量約為300 mm，主要集中在5—9月份。主要植被類型為高寒紫花針茅草地，建群種為紫花針茅和青藏苔草(Carexmoorcroftii)，主要伴生種有二裂委陵菜(Potentillabifurca)，小葉棘豆和矮火絨草(Leontapodiumnanum)等[24]。

圖1 研究區(qū)位置示意圖Fig.1 Location of study area

1.2 樣品采集及數(shù)據(jù)收集

樣品采集于那曲地區(qū)申扎縣周邊草地(2012年8月)。選擇圍封草地和長期自由放牧的紫花針茅群落樣地為試驗地點,其中圍封草地圍封年限為2～3年。2塊試驗場均位于地勢平坦的高原面上，地形和土壤條件一致，相距1 km之內(nèi)，每塊樣地面積在5 000 m2以上。在每個試驗場內(nèi)用樣線法隨機采集30株優(yōu)勢種紫花針茅和20株伴生種小葉棘豆，在放牧草地中盡可能選擇完整植株，其形態(tài)大小具有代表性。通過整株挖掘法將目標(biāo)物種從土壤中挖取出來，通過水管沖洗，剔除目標(biāo)物種根系表層泥土，保證每株植物的完整性。將每株物種根、莖和葉小心分離，清洗干凈后晾干裝進信封帶回實驗室。將每株植物的根、莖、葉樣品在烘箱105°C下殺青15 min后烘干(65°C)至恒重，測定其每部分生物量(精確至千分位)。

1.3 數(shù)據(jù)分析

將植物個體葉、莖和根質(zhì)量占該個體總質(zhì)量的比例作為其生物量分配參數(shù)，即葉質(zhì)量比(leaf mass fraction,LMF)，莖質(zhì)量比(stem mass fraction,SMF)和根質(zhì)量比(root mass fraction,RMF)。每株植物地下(根)和地上(葉和莖)的質(zhì)量比為根冠比(root to shoot ratio,R/S ratio)。將每株植物總生物量、葉生物量、莖生物量、根生物量和葉質(zhì)量比、莖質(zhì)量比、根質(zhì)量比及根冠比進行對數(shù)化處理，使其更符合正態(tài)分布和方差齊性。利用單因素方差分析(one-way analysis of variance,ANOVA)分析物種和放牧對植株生物量分配參數(shù)及根冠比的差異性，用雙因素方差分析(two-way analysis of variance,ANOVA)檢驗兩者對其的影響，用T-test檢驗其顯著性。數(shù)據(jù)處理均在SPSS 16.0中完成，圖形用Sigmaplot 11.0繪制。

采用冪次方程Y=αXβ[25]計算各器官的異速生長關(guān)系，其中X，Y分別為植株的2種器官質(zhì)量，α為異速生長常數(shù)，β為標(biāo)度指數(shù)，即異速生長系數(shù)，當(dāng)β=1時，異速生長即表現(xiàn)為等軸生長。采用二類回歸分析法分析各組對數(shù)處理的根莖葉生物量，得到其異速生長關(guān)系。各器官間的標(biāo)度指數(shù)和異速生長常數(shù)的差異顯著性檢驗在R軟件Smatr軟件包中完成。

在多個可選目標(biāo)之間，Bradford and D'Amato[26]用均方差方法的方法量化生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)權(quán)衡關(guān)系，孫建等[27]將其引用到植物地上生物量和地下生物量分配策略中，量化植物在不同生境環(huán)境下對根冠之間生物量權(quán)衡的偏向程度，此計算方法已被應(yīng)用于權(quán)衡植物器官間的收益[28]。本文利用其公式研究植株對兩種器官間的權(quán)衡策略，采用計算過程如下：

2 結(jié)果與分析

2.1 放牧對物種生物量分配的影響

如圖2所示，紫花針茅的莖生物量占植株總生物量的比重最大，小葉棘豆的生物量主要分布在根系。與圍封相比，放牧草地中紫花針茅和小葉棘豆的植株總生物量顯著減少(18.58%和10.05%)。放牧干擾下，紫花針茅葉生物量和葉質(zhì)量比分別增加了0.008 g和3.56%，小葉棘豆葉生物量和葉質(zhì)量比分別增加了0.123 g和6.05%。圍封草地中的紫花針茅和小葉棘豆具有較高的莖生物量和莖質(zhì)量比。放牧樣地中植株根系生物量有下降趨勢，而根質(zhì)量比有上升趨勢，但均未達到顯著水平(P>0.05)。表1的方差分析結(jié)果顯示，物種、管理方式均顯著影響植株的葉質(zhì)量比和莖質(zhì)量比；葉生物量、根質(zhì)量比和根冠比受到物種、物種×管理方式的顯著影響(P<0.05)。

圖2 圍封和放牧草地植物根莖葉生物量及其質(zhì)量分數(shù)Fig.2 Root mass,stem biomass and leaf biomass and their fractions in fencing and grazing grasslands

表1 物種和地點對植物個體根、莖、葉生物量分配已經(jīng)根冠比影響的雙因素方差分析結(jié)果Table 1 Results of two-way analysis of variance (ANOVA) for LMF,SMF,RMF and R/S ratio of the individual plantby using species and sites as main factors

來源Source物種Species地點Site物種×地點Species×Site總生物量TBF0.370.070.22P0.540.780.81葉生物量LBF22.263.1712.76P<0.0010.08<0.001莖生物量SBF3.480.181.80P0.060.670.17根生物量RBF1.310.180.76P0.250.670.47葉質(zhì)量比LMFF42.0010.2628.68P<0.001<0.01<0.001莖質(zhì)量比SMFF198.8910.12108.49P<0.001<0.05<0.001根質(zhì)量比RMFF103.790.4151.76P<0.0010.52<0.001根冠比R/S ratioF97.380.2648.47P<0.0010.61<0.001

由圖3可知，隨著植株總生物量的增加，各器官的生物量均顯著增加(P<0.001)，而葉質(zhì)量比顯著降低(P<0.001)。放牧凸顯了紫花針茅的莖質(zhì)量比、根質(zhì)量比與植株總生物量的關(guān)系，前者呈正相關(guān)，后者表現(xiàn)為負相關(guān)。由表2可以看出，物種和地點對葉質(zhì)量比、莖質(zhì)量比與植株總生物量對數(shù)關(guān)系的殘差影響顯著(P<0.001)，根質(zhì)量比與植株總生物量對數(shù)關(guān)系殘差只受物種因素的顯著影響(P<0.001)。物種和地點的交互作用對葉、莖、根質(zhì)量比和植株總生物量的對數(shù)關(guān)系殘差無顯著影響(P>0.05)。

圖3 植物葉、莖、根生物量及其質(zhì)量分數(shù)與植株總生物量的關(guān)系Fig.3 Correlations of leaf biomass,stem biomass and root biomass as well as their fractions with plant biomass

表2 圍封和放牧對植株器官質(zhì)量分數(shù)與總生物量對數(shù)關(guān)系殘差的方差分析Table 2 ANOVA test of the effects of fencing and grazing on the residuals of relationship between lg-scaled organ biomassfractions and lg-scaled total mass

模型Model物種Species管理方式Management style物種×管理方式Species×Management styleFPFPFPI49.29<0.000113.08<0.010.020.90 II308.03<0.00019.62<0.052.240.14III62.05<0.00010.130.720.110.74

注：I：根質(zhì)量比-植株總生物量線性關(guān)系殘差;II：葉質(zhì)量比-植株總生物量線性關(guān)系殘差;III：莖質(zhì)量比-植株總生物量線性關(guān)系殘差

Note:I:Residual of the linear relationship between fraction of root biomass and total biomass;II:Residual of the linear relationship between fraction of leaf biomass and total biomass;III:Residual of the linear relationship between fraction of stem biomass and total biomass

2.2 放牧對植株器官間異速生長關(guān)系的影響

如圖3所示，植株葉生物量對總生物量的異速生長系數(shù)為0.73，顯著小于1(P<0. 001)；莖、根生物量與植株總生物量的生長系數(shù)分別為1.03和1.01，呈等速生長。整體來看，葉生物量相對于莖和根生物量的生長系數(shù)分別為0.42和0.64，均顯著小于1(P<0.001)，莖生物量相對于根生物量的生長系數(shù)為0.49，與葉-莖和葉-根的異速生長指數(shù)趨同，根生物量相對于冠層生物量生長系數(shù)為0.78，均顯著小于1(表3)。

如表3所示，放牧影響了優(yōu)勢種紫花針茅和伴生種小葉棘豆的根、莖和葉器官間的α和β。圍封和放牧草地中，紫花針茅葉-莖和葉-根生長關(guān)系的標(biāo)度指數(shù)均小于1，根-冠間的標(biāo)度指數(shù)分別為0.95和0.83，接近于等速生長；小葉棘豆的葉-莖、葉-根、莖-根的標(biāo)度指數(shù)均大于紫花針茅，小葉棘豆的葉-莖、根-冠生長關(guān)系常數(shù)大于紫花針茅。放牧顯著增加了紫花針茅葉-莖、葉-根和莖-根之間的標(biāo)度指數(shù)，降低了根-冠之間的標(biāo)度指數(shù)。圍封草地中小葉棘豆葉-根生長關(guān)系與放牧草地中莖-根生長關(guān)系的標(biāo)度指數(shù)相近(分別為0.97和1.10)。放牧降低了紫花針茅和小葉棘豆根-莖-葉器官間以及根-冠的生長關(guān)系常數(shù)。

表3 不同物種葉、莖和根生物量的異速生長關(guān)系Table 3 Allometric scaling relationships among leaf biomass,stem biomass and root biomass between species

注：*表示顯著偏離1.0(P<0.05)

Note:* indicate significantly deviated from 1.0 at the 0.05 level

由圍封和放牧草地中紫花針茅和小葉棘豆各器官生物量對數(shù)比可知(圖4 a～d)，放牧降低了兩種植物葉-莖、葉-根和根-冠生物量對數(shù)比的平均水平，其對數(shù)比分布較為集中。紫花針茅各器官的生物量對數(shù)比波動程度大于小葉棘豆，放牧對紫花針茅的葉-根、莖-根和根-冠生物量對數(shù)比的影響不顯著。圖4 e～h表明了在圍封和放牧草地中，紫花針茅和小葉棘豆各器官間的生物量權(quán)衡結(jié)果。在葉-莖器官間，圍封草地的紫花針茅和小葉棘豆均傾向于莖的生物量積累(分別為0.0078和0.0487)，放牧草地的紫花針茅在分配權(quán)衡中更益于莖，而小葉棘豆對葉-莖的權(quán)衡更益于葉片的分配。在葉-根器官權(quán)衡關(guān)系中，圍封和放牧草地的兩種植物權(quán)衡策略一致，由根系的生物量積累轉(zhuǎn)向葉生物量積累，且小葉棘豆轉(zhuǎn)向葉生物量積累的幅度較大(0.0794)。在莖-根權(quán)衡關(guān)系中，放牧草地中的紫花針茅向莖分配生物量的幅度增大，小葉棘豆向莖分配的幅度降低。放牧干擾后，紫花針茅和小葉棘豆在根-冠權(quán)衡關(guān)系中向冠層分配生物量的幅度顯著增加(0.0308和0.0539)。

圖4 圍封和放牧中植物葉、莖、根和冠層的生物量對數(shù)比及權(quán)衡關(guān)系Fig.4 Logarithmic ratio and trade-off of leaf,stem,root and canopy biomass in fencing and grazing grassland

3 討論

3.1 放牧對物種生物量分配的影響

總體上，放牧降低了紫花針茅和小葉棘豆植株總生物量，增加了植株對葉片的分配比例，根系生物量降低，所占整株生物量比例無明顯變化(圖2)。葉片被啃食后，對水分和養(yǎng)分的需求降低，植株分配更多資源至葉片以保證光合作用，進行補償性生長[29]，體現(xiàn)為放牧優(yōu)化。然而，對于高寒草甸植物，放牧減少了禾草葉生物量分配，增加了莖、根分配，豆科生物量分配變化不顯著，毒草的葉分配增加而莖分配減少，根生物量分配不受影響[30]。牲畜對禾草的啃食擴大了毒草的生長空間，同時，毒草葉分配增加利于光照資源的利用，進一步阻礙了禾草的葉片恢復(fù)，植株采取資源保存策略將更多資源分配至地下部分[31]。葉片生長速率和形態(tài)變化是對放牧最直接響應(yīng)，在不同放牧程度[32]和植被類型[33]影響下植物的適應(yīng)策略出現(xiàn)階段化。

放牧增加了紫花針茅和小葉棘豆的根冠比，與前期研究結(jié)果一致[32]，圍封草地解除了動物采食壓力，地上部分資源得到優(yōu)先分配，地上生物量增加速率快于地下部分，根冠比較放牧草地根冠比低。在個體水平上，不同生活型物種的根系策略是對長期放牧適應(yīng)的一個方面。密叢型植物紫花針茅依靠邊緣新生側(cè)根吸收養(yǎng)分和水分，在放牧干擾下呈淺層化趨勢；軸根型小葉棘豆通過增加淺層不定根和根系分叉數(shù)獲取資源[33]。研究表明，隨著放牧程度加劇，闊腰倒椎體根系構(gòu)型成為退化草地中的優(yōu)勢構(gòu)型。

放牧改變了資源的可利用性和植物利用資源的能力，種間植株性狀(葉片面積和根系構(gòu)型等)的差異決定了對資源利用的彈性差異[34]。與土壤全氮、全磷等養(yǎng)分相比，有機碳含量更大程度的影響著對地上、地下生物量[35]，而放牧顯著減少了表層土壤中有機碳含量[36]，進而加劇了土壤養(yǎng)分對植株地上、地下部分的影響程度[37]。因此，植株對資源利用效率和幅度的改變直接導(dǎo)致了對器官生物量分配的策略調(diào)整[38]，放牧與土壤等環(huán)境因子的交互作用可能是引起植株個體生物量分配變化的原因[39]。

3.2 放牧對植株器官間異速生長關(guān)系的影響

環(huán)境梯度下，植物性狀間表現(xiàn)為協(xié)同變化，但非同比例變化，表現(xiàn)為異速生長模式[40]。研究表明，放牧可導(dǎo)致植株對繁殖分配投資增加[41]，但物種間個體器官間異速生長關(guān)系的差異是由物種遺傳性決定的[42]，植株在生長過程中受到環(huán)境因子和群落中種間關(guān)系等因素影響對自身器官間的異速生長關(guān)系進行調(diào)節(jié)[13,43]。放牧草地中紫花針茅和小葉棘豆葉-莖的標(biāo)度指數(shù)和異速生長常數(shù)均大于圍封草地，表明放牧干擾下植物葉片的生長速率加快，這與圖4e中葉-莖的權(quán)衡關(guān)系并不矛盾，放牧草地中紫花針茅的葉、莖均被啃食，小葉棘豆葉片比莖被啃食程度更為嚴重，紫花針茅優(yōu)先生長莖部符合生長機制。放牧對植株莖-根的異速生長關(guān)系的影響與之上相似，莖的生長速率快于圍封草地，與圖4f相一致，植物優(yōu)于利用地上資源。放牧降低了紫花針茅和小葉棘豆根-冠的標(biāo)度指數(shù)和異速生長常數(shù)，表明植物傾向于將資源分配至地上部分，這與代謝理論和分型網(wǎng)絡(luò)模型均指出的植物地上、地下生物量為等速生長關(guān)系[16,44]不一致，這是個體植株應(yīng)對外界環(huán)境變化作出的最優(yōu)分配的策略調(diào)整[45]。

放牧草地中的紫花針茅、小葉棘豆的葉-莖和葉-根器官間的分配關(guān)系可能出現(xiàn)了趨同進化(異速生長指數(shù)相近)，這與圖4a,b中放牧草地中植物葉-莖和葉-根的比例范圍較為集中相一致，同時放牧草地中紫花針茅和小葉棘豆的莖-根異速生長關(guān)系接近于1(分別為0.9和1.1)。放牧環(huán)境下，地上資源如光照等為非限制因素，土壤養(yǎng)分和水分的降低加大了其對根系生長的權(quán)重作用[46]，根系利用資源效率改變，生長速率相對減慢，可能與莖部生長速率靠近，物種各器官生物量一致的的協(xié)同變化規(guī)律表明了器官間生長對放牧環(huán)境的趨同適應(yīng)[15]。

4 結(jié)論

放牧降低了紫花針茅和小葉棘豆各器官的生物量，增加了物種葉生物量比例，小葉棘豆莖生物量比例顯著減少。物種對植株各器官生物量比例的影響均顯著，放牧顯著影響植株葉、莖比例。植物各器官生物量質(zhì)量分數(shù)比與異速生長方式對放牧因素的響應(yīng)方式基本一致，紫花針茅優(yōu)于生長的器官順序為莖>葉>根，小葉棘豆優(yōu)于生長的器官順序為葉>莖>根。物種葉-莖和葉-根之間異速生長指數(shù)的趨同體現(xiàn)了放牧干擾降低了植株個體之間的差異。植物優(yōu)先分配生物量給地上部分，是對放牧干擾的應(yīng)對策略，有利于減緩草地退化方向的演替。