張磊+孫曉棠+崔汝強(qiáng)

摘要：水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)病是水稻重要病害之一。我國(guó)作為水稻重要種植區(qū)，長(zhǎng)期受該類(lèi)線蟲(chóng)病危害，產(chǎn)量損失無(wú)法統(tǒng)計(jì)，且國(guó)內(nèi)相關(guān)研究存在較大真空。水稻潛根線蟲(chóng)、水稻根結(jié)線蟲(chóng)和水稻干尖線蟲(chóng)為我國(guó)水稻種植區(qū)重要的線蟲(chóng)病害，近年來(lái)對(duì)它們與水稻互作機(jī)制的研究已取得較大進(jìn)展。水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)通過(guò)機(jī)械損傷和分泌多種效應(yīng)蛋白改變寄主細(xì)胞結(jié)構(gòu)與功能侵染水稻。水稻則主動(dòng)調(diào)節(jié)其代謝水平、營(yíng)養(yǎng)配置、細(xì)胞壁修飾酶編碼基因以及防衛(wèi)相關(guān)基因表達(dá)水平來(lái)抵抗水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的侵染。水楊酸（SA）途徑、茉莉酸甲酯（JA）途徑為水稻抵抗該類(lèi)線蟲(chóng)侵染的主要激素途徑。乙烯（ET）在水稻抵抗RKNs中依賴(lài)完整的JA途徑，而在抵抗RRNs時(shí)，則不依賴(lài)JA途徑。外源性脫落酸（ABA）通過(guò)與SA/JA/ET途徑拮抗使水稻對(duì)RRNs的親和性增強(qiáng)。本文介紹了我國(guó)水稻種植區(qū)內(nèi)3種主要的內(nèi)寄生線蟲(chóng)病，并對(duì)其致病機(jī)制、水稻抗該類(lèi)線蟲(chóng)病機(jī)理及植物激素在其互作中的作用進(jìn)行了概述，對(duì)研究水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)病的防治具有重要理論意義，為深入研究開(kāi)發(fā)水稻抗線蟲(chóng)資源奠定基礎(chǔ)。

關(guān)鍵詞：寄生線蟲(chóng)；水稻；侵染機(jī)制；代謝水平；防衛(wèi)基因；互作機(jī)制；植物激素；研究進(jìn)展

中圖分類(lèi)號(hào)： S4324+5文獻(xiàn)標(biāo)志碼：

文章編號(hào)：1002-1302（2017）16-0001-07

收稿日期：2017-01-12

基金項(xiàng)目：國(guó)家自然科學(xué)基金（編號(hào)：31260423）；江西農(nóng)業(yè)大學(xué)研究生創(chuàng)新專(zhuān)項(xiàng)資金（編號(hào)：NDYC2016-S003）。

作者簡(jiǎn)介：張磊（1993—）男，安徽亳州人，碩士研究生，主要從事植物病理學(xué)研究。E-mail：zljxau@foxmailcom。

通信作者：崔汝強(qiáng)，博士，副教授，主要從事植物病理學(xué)研究。E-mail：cuiruqiang@jxaueducn。

水稻是世界范圍內(nèi)種植的主要糧食作物之一，也是優(yōu)秀的單子葉模式生物。由于水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的危害，全世界水稻產(chǎn)量年均損失在10%～25%，導(dǎo)致全球農(nóng)業(yè)每年損失大約為1 570億美元。水稻根結(jié)線蟲(chóng)（Meloidogyne spp）、潛根線蟲(chóng)（Hirschmanniella spp）、水稻干尖線蟲(chóng)（Aphelenchoides besseyi）為水稻產(chǎn)區(qū)最重要的病原線蟲(chóng)。在國(guó)內(nèi)，水稻根結(jié)線蟲(chóng)病于1974年被首次報(bào)道，并表明該線蟲(chóng)廣泛分布在我國(guó)南方水稻種植區(qū)，海南省至2016年發(fā)現(xiàn)該線蟲(chóng)病已擴(kuò)展蔓延和危害到全省水稻種植區(qū)。由于該線蟲(chóng)寄主范圍廣，危害嚴(yán)重，在科學(xué)研究與農(nóng)業(yè)實(shí)踐中已受到高度重視。水稻干尖線蟲(chóng)在我國(guó)危害比較嚴(yán)重，國(guó)內(nèi)對(duì)其報(bào)道比較早，近年來(lái)對(duì)其致病力、與水稻互作機(jī)制、發(fā)病情況及防治的研究逐漸深入。早期該病害為檢疫對(duì)象，后因防控力度加大，其危害得到控制，但近年來(lái)由于直播稻的使用和推廣，缺乏對(duì)水稻種子的處理，使該種種傳病害在國(guó)內(nèi)的危害逐漸加劇。水稻潛根線蟲(chóng)危害全球58%的水稻種植區(qū)，導(dǎo)致水稻產(chǎn)量損失占總損失的25%左右，嚴(yán)重時(shí)可達(dá)30%。隨著旱稻的使用和農(nóng)業(yè)實(shí)踐的改變，近年來(lái)水稻潛根線蟲(chóng)蟲(chóng)口密度呈增長(zhǎng)趨勢(shì)[16]。該線蟲(chóng)在世界水稻種植區(qū)內(nèi)均被發(fā)現(xiàn)，但主要發(fā)現(xiàn)在亞洲的熱帶和亞熱帶地區(qū)分布[4]。在我國(guó)，1981年馮志新就已報(bào)道該線蟲(chóng)病普通存在于我國(guó)南方水稻種植區(qū)[17]，此后在廣西、湖南、安徽、福建、海南等地均有該類(lèi)病害的相關(guān)報(bào)道。對(duì)江西省部分水稻種植區(qū)潛根線蟲(chóng)進(jìn)行形態(tài)學(xué)鑒定，總共鑒定出6種潛根線蟲(chóng)[18]?？梢?jiàn)，水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)病已廣泛危害我國(guó)水稻種植區(qū)。

近年來(lái)對(duì)水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的研究雖日益深入，但主要集中在水稻根結(jié)線蟲(chóng)病和水稻干尖線蟲(chóng)上。水稻潛根線蟲(chóng)病對(duì)我國(guó)水稻種植區(qū)雖已產(chǎn)生較大危害，但對(duì)其了解甚少、重視不足。了解包括水稻潛根線蟲(chóng)病在內(nèi)的水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)病，為我國(guó)進(jìn)一步開(kāi)展相關(guān)科學(xué)研究及農(nóng)業(yè)實(shí)踐所需。

水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)

水稻潛根線蟲(chóng)

水稻潛根線蟲(chóng)（RRNs）隸屬墊刃目（Tylenchida），短體線蟲(chóng)科（Pratylenchidae），潛根線蟲(chóng)屬（Hischmanniella Luc & Goody 1963）。至今已經(jīng)發(fā)現(xiàn)35種該屬線蟲(chóng)，水稻為該類(lèi)內(nèi)寄生線蟲(chóng)的主要寄主，此外，30多種單子葉植物和雙子葉植物也可被它廣泛寄生[3]。該屬能寄生在水稻根部的線蟲(chóng)統(tǒng)稱(chēng)為水稻潛根線蟲(chóng)，目前已發(fā)現(xiàn)有11個(gè)種的該類(lèi)線蟲(chóng)能導(dǎo)致水稻產(chǎn)量損失，包括水稻潛根線蟲(chóng)（Horyzae）、刺尾潛根線蟲(chóng) （Hspinicaudata）、伊瑪姆潛根線蟲(chóng)（Himamuri）、尖細(xì)潛根線蟲(chóng)（Hmucronata）、纖細(xì)潛根線蟲(chóng)（Hgracilis）、索恩潛根線蟲(chóng)（Hthornei）、貝氏潛根線蟲(chóng)（Hbelli）、刻尾潛根線蟲(chóng)（Hcaudacrena）、水稻門(mén)格勞林根線蟲(chóng)（Hmangaloriensis）、沙米姆潛根線蟲(chóng)（Hshamimi）和印度小桿線蟲(chóng)（Hindica）。

水稻潛根線蟲(chóng)幼蟲(chóng)和成蟲(chóng)都能侵入除根尖以外的水稻根部組織，其侵染水稻的主要階段是水稻分蘗期。但盆栽試驗(yàn)表明，該線蟲(chóng)可在水稻胚芽期侵染胚及幼根，而不侵染幼芽，此時(shí)的侵入并不影響種子萌發(fā)率和成苗率[19]。該線蟲(chóng)侵染水稻后可導(dǎo)致水稻根部腐爛，呈黃棕色，水稻分蘗、開(kāi)花受抑制或延遲，根部及須根生長(zhǎng)受阻，進(jìn)而導(dǎo)致水稻產(chǎn)量下降（表1、圖1）[20]。它在地上部引起的表癥類(lèi)似于水稻缺乏水和氮元素（表1）[21]。該線蟲(chóng)侵入種植在土壤中的水稻根部的量顯著高于該線蟲(chóng)侵入種植在水、沙等介質(zhì)中水稻根部的量。若土壤營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)豐富，少量該線蟲(chóng)的侵染能刺激水稻側(cè)根形成，而其大量的侵染會(huì)抑制側(cè)根形成[19]。它侵入水稻根部后，不會(huì)形成固定的取食位點(diǎn)，而是在水稻根部通氣組織中自由移動(dòng)和取食，因此，這類(lèi)線蟲(chóng)被稱(chēng)為遷移型內(nèi)寄生線蟲(chóng)。在成功侵染后數(shù)天，雌蟲(chóng)在水稻根部產(chǎn)卵，4～5 d蟲(chóng)卵孵育完成，若條件適宜其完成生活史只需要5周左右。

線蟲(chóng)侵染特征環(huán)境適應(yīng)性水稻病癥主要種群endprint

侵入伸長(zhǎng)區(qū)后移向維管束，在維管束誘導(dǎo)巨大細(xì)胞形成，該位點(diǎn)周?chē)?xì)胞增生和肥大導(dǎo)致根結(jié)形成。蟲(chóng)卵產(chǎn)生后保存在根結(jié)中或附著在根部表面。旱稻、夏季灌溉-干旱交替種植的水稻易被侵入；干旱后的雨季容易導(dǎo)致水稻產(chǎn)量損失。水稻黃化、植株矮小、分蘗減少、成熟延遲、根部增生和水稻減產(chǎn)。爪哇根結(jié)線蟲(chóng)、南方根結(jié)線蟲(chóng)

[潛根線蟲(chóng)主要在水稻分蘗期侵染除根尖以外的根部組織；侵入水稻根部后在通氣組織中移動(dòng)，不形成固定取食位點(diǎn)。[SQ2]能在長(zhǎng)期缺氧條件下生存；適合灌溉種植的水稻；以蟲(chóng)卵的形式保存在殘留的水稻根部或其他寄主根部。[SQ2]根部腐爛，呈黃棕色；水稻分蘗、開(kāi)花受抑制或延遲；根部及須根生長(zhǎng)受阻。[SQ2]有11個(gè)種如：水稻潛根線蟲(chóng)（Horyzae）、刺尾潛根線蟲(chóng)（Hspinicaudata）、印度小桿線蟲(chóng)（Hindica）

干尖線蟲(chóng)[分蘗期取食腋芽，后遷移至花穗，開(kāi)花期進(jìn)入小花穗，在種子成熟前進(jìn)入種子，蜷曲后呈休眠狀態(tài)，為種傳病害。環(huán)境適應(yīng)性強(qiáng)；若種子干燥，其可在種子內(nèi)存留3年。葉片淡黃色至黃白色，后扭曲成灰白色干尖，病健交界處彎曲的褐色界紋，最終導(dǎo)致壞死。[SQ2]干尖線蟲(chóng)（Phelenchoides besseyi）

包囊線蟲(chóng)幼蟲(chóng)通過(guò)口針刺穿侵入根部組織后，移向維管束并誘導(dǎo)形成多核體。蟲(chóng)卵產(chǎn)生后排到根部形成黃棕色孢囊。[SQ2]環(huán)境適應(yīng)性強(qiáng)。葉片成黃褐色，根部腐爛，植株萎蔫，分蘗減少和開(kāi)花提前。[SQ2]已經(jīng)報(bào)道4個(gè)種，在我國(guó)被報(bào)道的只有旱稻孢囊線蟲(chóng)（Heterodera

水稻根結(jié)線蟲(chóng)

水稻根結(jié)線蟲(chóng)（RKNs）作為水稻最重要的線蟲(chóng)病害，可導(dǎo)致水稻產(chǎn)量損失高達(dá)70%[4]。其2齡幼蟲(chóng)侵入水稻根部伸長(zhǎng)區(qū)后向維管束移動(dòng)，到達(dá)維管束后，RKNs誘導(dǎo)維管束細(xì)胞形成巨大細(xì)胞，該結(jié)構(gòu)為其完成生活史提供所需營(yíng)養(yǎng)（表1、圖2-B）[22]。巨大細(xì)胞周?chē)?xì)胞的增生和過(guò)度生長(zhǎng)導(dǎo)致水稻根部形成根結(jié)，成為該線蟲(chóng)的“永久性”取食位點(diǎn)，此與水稻潛根線蟲(chóng)不同。干旱、夏季灌溉-干旱2種種植方法種植的水稻均易被RKNs侵入（表1、圖2-B）[23-24]。RKNs中危害最為嚴(yán)重的是爪哇根結(jié)線蟲(chóng)（M graminicola）和南方根結(jié)線蟲(chóng)[25]。爪哇根結(jié)線蟲(chóng)侵染水稻后導(dǎo)致水稻黃化，植株矮小，分蘗減少，成熟延遲，根部增生和水稻減產(chǎn)17%～32%，該線蟲(chóng)引起的典型病癥是在誘導(dǎo)水稻根部形成鉤形根結(jié)[4]。該線蟲(chóng)侵染水稻后2 d誘導(dǎo)形成巨大細(xì)胞，4 d后J2幼蟲(chóng)開(kāi)始依靠巨大細(xì)胞進(jìn)行取食，12 d后其發(fā)育處于J3、J4階段，15 d 后成為成蟲(chóng)，18～20 d蟲(chóng)卵產(chǎn)生[26]，條件適宜條件下蟲(chóng)卵完成生活史只需2～3周[27]。由于該線蟲(chóng)蟲(chóng)卵可長(zhǎng)期寄存在水稻根部，在條件適宜時(shí)孵化并誘導(dǎo)形成新的寄生位點(diǎn)，且其蟲(chóng)口密度比較大，此二者使防治難度加大。與爪哇根結(jié)線蟲(chóng)不同的是南方根結(jié)線蟲(chóng)不會(huì)誘導(dǎo)水稻根部形成典型的鉤形根結(jié)，且其蟲(chóng)卵是附著在水稻根部表面，表明可在寄主體外完成生活史，孵化成2齡幼蟲(chóng)后才具備侵染能力。

13水稻干尖線蟲(chóng)

作為水稻葉片病害之一的水稻干尖線蟲(chóng)能引起水稻白尖病，由于其為種傳病害，該病在世界水稻種植區(qū)廣泛傳播[4]。該線蟲(chóng)最早在日本九州發(fā)現(xiàn)，20世紀(jì)傳入我國(guó)，曾被列為檢疫對(duì)象，后因?qū)ΨN子進(jìn)行嚴(yán)格檢疫處理，該病害得以控制，但近幾年由于直播稻的使用，該線蟲(chóng)危害范圍再次擴(kuò)大，在我國(guó)多地均被發(fā)現(xiàn)[14]。在水稻分蘗期，該線蟲(chóng)在腋芽取食，導(dǎo)致葉片表面成白粉狀，最終導(dǎo)致壞死（[4]。后期，該線蟲(chóng)遷移到花穗中，在開(kāi)花期進(jìn)入小花穗，取食胚、漿片、子房和雄蕊，還可取食種子。在種子成熟前，該線蟲(chóng)蜷曲后在種子內(nèi)以一種休眠狀態(tài)存活，此時(shí)通過(guò)種子可傳播，若種子干燥，該線蟲(chóng)可在種子內(nèi)存活3年之久。在30 ℃時(shí)，其完成生活史只需

[28]。其導(dǎo)致水稻產(chǎn)生的癥狀為水稻植株矮小、活力下降、旗葉變形、不育及種子矮小變形（表1）。

以上介紹的3種內(nèi)寄生線蟲(chóng)病害為我國(guó)水稻種植區(qū)的主要線蟲(chóng)病害，但我國(guó)水稻種植區(qū)也存在其他線蟲(chóng)病，如水稻孢囊線蟲(chóng)?。ū?，圖2-A）[30]。目前已鑒定出的對(duì)水稻具有致病性的孢囊線蟲(chóng)有4種，分別是旱稻孢囊線蟲(chóng)（H elachista）、擬水稻孢囊線蟲(chóng)（H oryzicola）、水稻孢囊線蟲(chóng)（H oryzae）、甘蔗孢囊線蟲(chóng)（H sacchari），但其分布非常受限，只有H Elachista在我國(guó)被發(fā)現(xiàn)，其他3種主要在印度、日本、意大利、非洲西部被報(bào)道。2齡孢囊線蟲(chóng)利用口針刺穿根部表層組織后侵染水稻，隨后移向維管束，誘導(dǎo)鄰近細(xì)胞融合形成多核體，進(jìn)而成為永久性取食位點(diǎn)，蟲(chóng)卵產(chǎn)生后被排出水稻根部，形成堅(jiān)硬的黃棕色孢囊。孢囊線蟲(chóng)的侵染會(huì)導(dǎo)致水稻葉片成黃褐色，根部腐爛，植株萎蔫，分蘗減少和開(kāi)花提前（表1、圖2）。對(duì)擬水稻孢囊線蟲(chóng)和甘蔗孢囊線蟲(chóng)的報(bào)道表明該類(lèi)線蟲(chóng)可引起水稻產(chǎn)量損失高達(dá)42%，但在我國(guó)，還沒(méi)有相關(guān)研究對(duì)其在水稻上的危害進(jìn)行評(píng)估。

2水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)侵染機(jī)制

近幾年，來(lái)自水稻內(nèi)寄生型線蟲(chóng)的基因序列信息不斷增多，為研究水稻與其內(nèi)寄生線蟲(chóng)互作提供了有利條件[31-37]。除對(duì)水稻根部組織的機(jī)械損傷外，該線蟲(chóng)在侵染和移動(dòng)過(guò)程中可通過(guò)口針向水稻根部表層或內(nèi)部組織注入它的食道腺分泌物[38]，也可將它的皮下組織、頭感器、角質(zhì)層和生殖排泄系統(tǒng)分泌物釋放到水稻根部[21，39]。早期將從該分泌物中分離鑒定出的基因所編碼的蛋白稱(chēng)為分泌蛋白[40]，但近年來(lái)效應(yīng)蛋白一詞被植物寄生線蟲(chóng)研究者接受[41-42]。研究表明，該分泌物中含有多種效應(yīng)蛋白[34]，這些效應(yīng)蛋白能改變寄主水稻的細(xì)胞結(jié)構(gòu)和功能，對(duì)水稻內(nèi)寄生型線蟲(chóng)的侵染及后期寄生生活有重要作用。

21改變水稻根部細(xì)胞結(jié)構(gòu)

水稻細(xì)胞壁主要由微纖維、半纖維素和膠質(zhì)構(gòu)成，葉片和根部表層為蠟質(zhì)層，共同構(gòu)成水稻抵抗多種病原物侵染的物理屏障，而水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)為維持其生存進(jìn)化出一套完整的寄生機(jī)制。研究發(fā)現(xiàn)，水稻內(nèi)寄生型線蟲(chóng)的食道腺分泌物中含有多種細(xì)胞壁水解酶類(lèi)，能對(duì)水稻根部細(xì)胞壁進(jìn)行修飾或降解，為其侵染及取食提供有力保障。通過(guò)分析水稻潛根線蟲(chóng)高通量測(cè)序結(jié)果發(fā)現(xiàn)了7類(lèi)不同的細(xì)胞壁修飾酶：β-1，4-內(nèi)切葡聚糖酶[43]、擴(kuò)展蛋白[44]、果膠裂解酶、聚半乳糖醛酸酶、poly-α-D-galacturonosidase、木聚糖酶，其中擴(kuò)展蛋白表達(dá)量最高，該蛋白能改變植物細(xì)胞壁韌性，對(duì)水稻內(nèi)寄生型線蟲(chóng)成功侵入具有重要意義。通過(guò)對(duì)水稻潛根線蟲(chóng) mRNA-seq結(jié)果分析，首次發(fā)現(xiàn)β-甘露聚糖酶和β-木糖苷酶在該線蟲(chóng)咽腺表達(dá)[34]。這2種酶參與半纖維素的降解，在該線蟲(chóng)侵染水稻初期發(fā)揮重要作用。水稻潛根線蟲(chóng)侵染水稻初期，細(xì)胞壁修飾酶對(duì)水稻根部組織細(xì)胞的修飾或降解導(dǎo)致水稻根部形成空洞，隨著酶解加劇，空洞不斷深入，水稻潛根線蟲(chóng)通過(guò)其侵入水稻根內(nèi)。同時(shí)這種根部組織破損會(huì)導(dǎo)致水稻潛根線蟲(chóng)侵入位點(diǎn)周?chē)慕M織腐爛，呈黃棕色。該線蟲(chóng)侵入根部后在水稻根部通氣組織中移動(dòng)，沿該線蟲(chóng)移動(dòng)的路徑會(huì)有壞死組織產(chǎn)生，此壞死組織可引起二次侵染及水稻其他病害的復(fù)合侵染。與習(xí)居型內(nèi)寄生線蟲(chóng)（水稻根結(jié)線蟲(chóng)）不同的是，該線蟲(chóng)不會(huì)在水稻根部形成“巨大細(xì)胞”樣的永久性取食位點(diǎn)。目前還沒(méi)有研究表明該線蟲(chóng)侵入水稻根部后，其細(xì)胞壁水解酶類(lèi)編碼基因是否始終高度表達(dá)，以維持其在水稻根部的取食和其他生命活動(dòng)。當(dāng)其在水稻根部的生存環(huán)境發(fā)生變化，該線蟲(chóng)可能通過(guò)類(lèi)似上述機(jī)制逃離水稻根部，但對(duì)于已經(jīng)嚴(yán)重受損的水稻根部組織，該線蟲(chóng)的逃離機(jī)制是否與此相似仍有待研究，在這種情況下該線蟲(chóng)可能僅通過(guò)機(jī)械方式逃離水稻根部，找尋新的寄主。endprint

22改變水稻根部細(xì)胞功能

為應(yīng)對(duì)水稻根部防衛(wèi)系統(tǒng)及維持其在水稻根部的生存，長(zhǎng)期以來(lái)水稻內(nèi)寄生型線蟲(chóng)進(jìn)化出與之相適應(yīng)的侵染、取食、繁殖機(jī)制。此機(jī)制雖為研究熱點(diǎn)，但對(duì)該機(jī)制的了解依然甚少，其中了解較多的是水稻內(nèi)寄生型線蟲(chóng)分泌物中能改變寄主水稻根部細(xì)胞結(jié)構(gòu)的細(xì)胞壁修飾酶類(lèi)和能改變水稻根部細(xì)胞功能的蛋白。對(duì)于能改變寄主根部細(xì)胞功能的物質(zhì)，研究發(fā)現(xiàn)其能重新編程水稻根部基因的表達(dá)模式，使部分基因上調(diào)或下調(diào)以確保該線蟲(chóng)的侵入，甚至誘導(dǎo)水稻根部細(xì)胞凋亡[33]。對(duì)于屬活體營(yíng)養(yǎng)型的水稻潛根線蟲(chóng)，這種細(xì)胞凋亡被認(rèn)為是水稻的自我保護(hù)機(jī)制之一。而對(duì)于水稻根結(jié)線蟲(chóng)的研究結(jié)果表明，該線蟲(chóng)在誘導(dǎo)水稻根部形成取食位點(diǎn)期間不僅沒(méi)有誘導(dǎo)水稻細(xì)胞凋亡，反而抑制了水稻根部細(xì)胞死亡[33]。分析RRNs和RKNs與水稻互作時(shí)發(fā)現(xiàn)，2個(gè)與分支酸變位酶和異分支酸酶同源的效應(yīng)蛋白[34]，該效應(yīng)蛋白能下調(diào)水稻莽草酸酯和苯基丙酸類(lèi)物質(zhì)合成的下游途徑[45]，解除寄主對(duì)水楊酸合成途徑的調(diào)控[34]。水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)不僅能影響水稻根部組織的生長(zhǎng)代謝[29，33，46]，甚至能征服寄主植物抗病系統(tǒng)[47]，如鈣網(wǎng)蛋白Mi-CRT為南方根結(jié)線蟲(chóng)分泌的效應(yīng)子之一，它能抑制水稻免疫系統(tǒng)以確保新寄生位點(diǎn)的形成[26]。在根結(jié)中，因根結(jié)線蟲(chóng)取食營(yíng)養(yǎng)，初級(jí)代謝被強(qiáng)烈誘導(dǎo)實(shí)屬正常，但根部葉綠素和四吡咯物合成被上調(diào)就難以給出合理解釋?zhuān)⑶疫@一現(xiàn)象已經(jīng)被共聚焦顯微鏡和轉(zhuǎn)錄組測(cè)序結(jié)果證實(shí)[33，46]。

[3水稻抗水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)機(jī)制

水稻植株表面的蠟質(zhì)層與水稻細(xì)胞壁結(jié)構(gòu)雖然形成了水稻阻擋多種病原物侵染的機(jī)械屏障，但水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)如水稻潛根線蟲(chóng)、根結(jié)線蟲(chóng)能通過(guò)口針將這層屏障刺破，然后取食，也或者向水稻根部組織注入效應(yīng)蛋白誘導(dǎo)重編水稻根部細(xì)胞基因表達(dá)模式，使水稻朝著利于水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)侵染、取食和繁殖的方向改變[22]。兩者互作促進(jìn)了兩者的共同進(jìn)化。為了抵抗水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的侵染，水稻主動(dòng)調(diào)節(jié)其代謝水平、營(yíng)養(yǎng)配置、細(xì)胞壁修飾酶編碼基因表達(dá)、植物激素信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑以及防衛(wèi)相關(guān)基因表達(dá)。

31調(diào)節(jié)代謝水平和重新配置營(yíng)養(yǎng)運(yùn)輸

水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)侵入水稻后，依靠從水稻根部汲取的營(yíng)養(yǎng)維持它的生長(zhǎng)發(fā)育繁殖，而這種取食直接影響到水稻獲取生長(zhǎng)發(fā)育所需的養(yǎng)分。水稻主動(dòng)調(diào)節(jié)其根部新陳代謝水平，并對(duì)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的運(yùn)輸作出相應(yīng)的調(diào)整，以保證其獲取營(yíng)養(yǎng)和限制病原取食。受水稻潛根線蟲(chóng)的侵染，水稻根部代謝水平和營(yíng)養(yǎng)運(yùn)輸發(fā)生了下調(diào)[33]，水稻依此限制該線蟲(chóng)獲取營(yíng)養(yǎng)，從而直接阻礙該線蟲(chóng)汲取生長(zhǎng)發(fā)育所需的營(yíng)養(yǎng)。

32修飾與合成水稻細(xì)胞壁

水稻細(xì)胞壁合成酶編碼基因和蠟質(zhì)層合成相關(guān)基因的表達(dá)上調(diào)作為水稻抵抗多種病原物侵染的基本方式之一，在受水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)侵染后的水稻根部也發(fā)現(xiàn)了這一現(xiàn)象。受水稻內(nèi)寄生型線蟲(chóng)侵染后，水稻根部木質(zhì)素合成酶類(lèi)、纖維素合成酶類(lèi)、果膠合成酶類(lèi)等植物細(xì)胞壁修飾酶的編碼基因和蠟質(zhì)合成酶類(lèi)的編碼基因的表達(dá)量發(fā)生上調(diào)，同時(shí)水稻根部細(xì)胞壁降解酶抑制子編碼基因的表達(dá)也發(fā)生上調(diào)[33]。這些細(xì)胞壁降解酶抑制子的存在能減緩或抑制水稻潛根線蟲(chóng)食道腺分泌的植物細(xì)胞壁修飾酶對(duì)水稻細(xì)胞壁的降解，增強(qiáng)水稻對(duì)水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的抗性。水稻細(xì)胞壁合成酶相關(guān)抑制子編碼基因的表達(dá)被下調(diào)[33]，表明水稻已開(kāi)放對(duì)細(xì)胞壁合成的控制，但令人疑惑的是為什么水稻不能在線蟲(chóng)侵入位點(diǎn)最大限度地合成或修復(fù)細(xì)胞壁以抵抗水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的侵染，也或者是內(nèi)寄生線蟲(chóng)分泌物中含有某種成分能干擾或阻斷水稻細(xì)胞壁合成的途徑。此外，水稻根部擴(kuò)展蛋白樣蛋白編碼基因也被發(fā)現(xiàn)下調(diào)[33]，該蛋白能調(diào)整水稻根部細(xì)胞壁彈性和硬度，對(duì)其內(nèi)寄生線蟲(chóng)的侵入有重要影響。使用外源性硫胺素（VB1）處理日本晴后進(jìn)行線蟲(chóng)接種試驗(yàn)，結(jié)果表明該物質(zhì)處理使水稻中過(guò)氧化氫和木質(zhì)素發(fā)生積累，導(dǎo)致水稻對(duì)根結(jié)線蟲(chóng)抗性增強(qiáng)[48]。說(shuō)明水稻修飾或重新合成細(xì)胞壁在其抵抗線蟲(chóng)病害過(guò)程中發(fā)揮重要作用。

33防衛(wèi)基因

水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的侵染導(dǎo)致水稻代謝水平發(fā)生改變，而這些改變最終會(huì)引起水稻中一系列防衛(wèi)蛋白編碼基因的表達(dá)，如PR蛋白、酚類(lèi)物質(zhì)編碼基因、蛋白酶抑制劑編碼基因、幾丁質(zhì)酶編碼基因等。同樣，當(dāng)水稻受水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)侵染時(shí)，水稻中的過(guò)氧化物酶（POD）、酪氨酸解氨酶（TAL）、多酚氧化酶（PPO）等防御酶活性也相應(yīng)增強(qiáng)[49]，同時(shí)水稻中多種具有氧化活性的代謝產(chǎn)物產(chǎn)量也明顯增加，這些防御酶類(lèi)與氧化活性物質(zhì)在水稻抵抗多種病原中發(fā)揮重要作用。在水稻受水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)侵染后，共同構(gòu)成水稻防衛(wèi)系統(tǒng)以抵御病害。此外還有報(bào)道表明，潛根線蟲(chóng)誘導(dǎo)的水稻系統(tǒng)防衛(wèi)反應(yīng)與稻瘟病誘導(dǎo)的水稻防衛(wèi)反應(yīng)相似[32]。

4植物激素在水稻與內(nèi)寄生線蟲(chóng)互作中的作用

植物激素在植物生長(zhǎng)發(fā)育以及抵抗生物與非生物脅迫過(guò)程中發(fā)揮至關(guān)重要的作用。早期對(duì)植物激素作用的研究主要集中在植物生長(zhǎng)發(fā)育和抵抗微生物病害上。隨著研究的不斷深入，研究人員發(fā)現(xiàn)植物激素介導(dǎo)的信號(hào)途徑在植物體內(nèi)相互影響，構(gòu)成復(fù)雜的信號(hào)交互網(wǎng)絡(luò)，這種交互網(wǎng)絡(luò)為植物靈敏、快速、準(zhǔn)確響應(yīng)不同病害侵染的生物學(xué)基礎(chǔ)。近年來(lái)，植物激素如水楊酸（SA）、乙烯（ET）、茉莉酸（JA）、脫落酸（ABA）等在植物抗病中的作用已倍受關(guān)注，并且對(duì)其作用機(jī)制的研究已較為深入[50-52]。除了少數(shù)特例外，普遍認(rèn)為SA介導(dǎo)的信號(hào)途徑與植物抵抗活體營(yíng)養(yǎng)型病原物侵染相關(guān)，而JA和ET介導(dǎo)的信號(hào)途徑則在植物抵抗死體營(yíng)養(yǎng)型病原物侵染中發(fā)揮重要作用[53]。通常這些途徑相互拮抗，或能誘導(dǎo)減弱彼此的作用[54-55]，近期對(duì)水稻抗水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)機(jī)制的研究加深了對(duì)植物激素交互作用的理解[32-33，56-58]，結(jié)果如圖3所示[59]。

目前已有很多報(bào)道指出，SA能誘導(dǎo)植物根部防衛(wèi)反應(yīng)抵抗根結(jié)線蟲(chóng)的侵染[60-63]。但近期的研究發(fā)現(xiàn)，水稻根部抵御RKNs的防衛(wèi)反應(yīng)主要由JA和ET途徑誘導(dǎo)，并且ET途徑介導(dǎo)水稻抵抗RKNs依賴(lài)完整的JA途徑[58]，而在水稻抵抗?jié)摳€蟲(chóng)時(shí)ET途徑則不依賴(lài)完整的JA途徑[64]。對(duì)于ET信號(hào)途徑在抵抗這2種水稻寄生線蟲(chóng)時(shí)作用機(jī)制的差異，目前還沒(méi)有研究給出合理的解釋?zhuān)醒芯咳藛T認(rèn)為此差異由2種植物寄生線蟲(chóng)不同的侵染策略和生活方式導(dǎo)致[64]。JA途徑能獨(dú)立地誘導(dǎo)水稻抵抗這2類(lèi)水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)。雖然SA途徑在水稻抵抗這2類(lèi)活體寄生型植物線蟲(chóng)時(shí)都起到積極作用，但在水稻受RRNs侵染后3 d，[WTBX][STBX]OsNPR1和OsPR1b[WTBZ][STBZ]基因的表達(dá)顯著上調(diào)，而后者在7 d時(shí)的表達(dá)量顯著下調(diào)。這2個(gè)在水稻抗病中起作用的基因由SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑誘導(dǎo)表達(dá)，可見(jiàn)SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑在水稻抵抗該線蟲(chóng)初期侵染中發(fā)揮重要作用，但后期其在水稻抵抗RRNs中的作用減小[32]，而且SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑在水稻抵抗RKNs中作用微弱[58]。雖然研究發(fā)現(xiàn)SA在番茄中能降低RKNs的繁殖能力[65]，但這一發(fā)現(xiàn)還未在水稻中得到證實(shí)。endprint

目前，脫落酸（ABA）在植物抵抗病原侵染中的作用尚不明確，甚至存在爭(zhēng)議[66]。ABA噴灑處理有時(shí)能增加植物的抗病性，有時(shí)卻使植物易受病原物侵染[67-68]。鑒于ABA途徑誘導(dǎo)的MAPK蛋白激酶OsMPK5在水稻防衛(wèi)響應(yīng)中發(fā)揮重要

作用[69]，用50 μm外源ABA處理日本晴（Oryza sativa L japonica cv Nipponbare）和日本優(yōu)（Oryza sativa L japonica cv Nihonmasari）水稻，之后對(duì)其進(jìn)行RRNs接種試驗(yàn)，結(jié)果顯示試驗(yàn)組的這2種水稻根部皆易被RRNs侵入，表明外源性ABA處理使水稻易受RRNs侵染。此后其對(duì)OsMPK5沉默型水稻植株接種該線蟲(chóng)，結(jié)果顯示試驗(yàn)組水稻對(duì)RRNs具有抗性，但外源ABA處理后的OsMPK5沉默型水稻植株不僅恢復(fù)了對(duì)RRNs的敏感性，而且該株系更易受該線蟲(chóng)侵染。這意味著外源性ABA處理使水稻對(duì)RRNs親和性的提高不僅僅只是通過(guò)活化OsMPK5實(shí)現(xiàn)，除非該基因低水平地表達(dá)就能抑制水稻根部防衛(wèi)系統(tǒng)[64]。在雙子葉和單子葉植物中ABA信號(hào)途徑均與SA信號(hào)途徑有拮抗作用（圖3），并且這種拮抗作用被認(rèn)為是外源性ABA處理能導(dǎo)致植物對(duì)病害親和性增加的原因[70-72]。外源性ABA處理水稻植株后，水稻根部SA合成及其信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑相關(guān)基因被強(qiáng)烈抑制，結(jié)合突變體技術(shù)其還發(fā)現(xiàn)ABA通過(guò)與JA和SA信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑拮抗使水稻根部易受RRNs侵染[64]。

對(duì)于赤霉素（GA）、植物生長(zhǎng)素（Aux）、細(xì)胞分裂（CKs）和油菜素內(nèi)酯（BRs）的研究集中體現(xiàn)在植物生長(zhǎng)發(fā)育調(diào)節(jié)和植物抵抗非生物脅迫方面，但是這些激素途徑往往會(huì)與SA、JA、ET途徑交互，共同影響水稻抵抗水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的防衛(wèi)反應(yīng)[73]。例如，BRs通過(guò)與JA途徑拮抗，抑制水稻抵御RKNs的系統(tǒng)防衛(wèi)反應(yīng)（圖3）[74]。對(duì)受RRNs和RKNs侵染的水稻轉(zhuǎn)錄組測(cè)序結(jié)果進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)在根結(jié)中BR合成蛋白OsDWARF和其響應(yīng)蛋白BAK1具有較高表達(dá)量，BAK1與BRI1共同參與信號(hào)傳導(dǎo)，并且其同系物在水稻受線蟲(chóng)侵染后被上調(diào)，可見(jiàn)BRs在水稻與線蟲(chóng)互作中具有重要作用[32]。對(duì)于GA途徑和Aux途徑的研究表明，GA合成基因與GA受體GID1L2在根結(jié)中被強(qiáng)烈上調(diào)；而與根部形成、發(fā)育、側(cè)根形成有關(guān)的Aux途徑在2種線蟲(chóng)與水稻互作中相關(guān)基因的表達(dá)被持續(xù)抑制，如[WTBX][STBX]OsGH31[WTBZ][STBZ]基因的表達(dá)下調(diào)后，會(huì)導(dǎo)致植物體內(nèi)的生長(zhǎng)素積累，以致水稻根部細(xì)胞分裂擴(kuò)展和細(xì)胞壁松弛。并且水稻中唯一被報(bào)道過(guò)與IAA合成有關(guān)的基因[WTBX][STBX]OsYUCCA1[WTBZ][STBZ]在受線蟲(chóng)侵染后3 d強(qiáng)烈上調(diào)，而在7 d后略微上調(diào)[32]，均表明該植物激素可能在水稻與水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)互作中發(fā)揮重要作用，但對(duì)其作用機(jī)制仍須進(jìn)一步探討。

5展望

水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)病作為水稻重要病害之一，對(duì)世界糧食產(chǎn)量造成嚴(yán)重?fù)p害。在國(guó)外對(duì)它的防治已經(jīng)引起重視，在國(guó)內(nèi)對(duì)部分相關(guān)病害已高度重視，如水稻根結(jié)線蟲(chóng)病、水稻干尖線蟲(chóng)病，但對(duì)水稻潛根線蟲(chóng)和孢囊線蟲(chóng)病重視尚不足。了解該類(lèi)病害與水稻互作不僅可為防治水稻線蟲(chóng)病提供理論依據(jù)，還可為植物其他病害防治提供新思路。

水稻與水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)長(zhǎng)期互作促進(jìn)二者共同進(jìn)化，一方面水稻演化出新的抗植物寄生線蟲(chóng)策略，另一方面其病原線蟲(chóng)為適應(yīng)新生存環(huán)境演化出相應(yīng)的侵染及寄生方式，為循環(huán)上升的“運(yùn)動(dòng)”。影響這場(chǎng)“斗爭(zhēng)”勝負(fù)的因素過(guò)多，如水稻內(nèi)寄生線蟲(chóng)的侵染能力、水稻抗性、水稻根部分泌物及根際微生物等。對(duì)這場(chǎng)“斗爭(zhēng)”細(xì)節(jié)的了解將是培育抗植物寄生線蟲(chóng)水稻品種和防治水稻線蟲(chóng)病的關(guān)鍵。目前，JA、SA、ABA等信號(hào)途徑雖已在水稻抗內(nèi)寄生線蟲(chóng)方面研究較為深入[32，58，64，66，72]，但對(duì)植物其他激素途徑知之甚少，對(duì)各類(lèi)激素途徑之間的交互作用仍須深入探究。其次是近10年對(duì)該類(lèi)水稻病害的危害缺乏科學(xué)評(píng)估，抗植物寄生線蟲(chóng)品系與綠色環(huán)保的植物源殺線蟲(chóng)劑的研究開(kāi)發(fā)等問(wèn)題仍亟待解決。植物內(nèi)生菌及根際微生物作為重要生防資源在作物其他微生物病害及植物寄生線蟲(chóng)病害防治研究工作上已經(jīng)開(kāi)展[75-76]，而在防治植物潛根線蟲(chóng)病中的研究仍存在真空。不過(guò)值得一提的是雖然該類(lèi)水稻病害傳統(tǒng)防治方法的優(yōu)化推廣以及防治新策略的提出急需解決，但目前對(duì)植物內(nèi)寄生線蟲(chóng)防治的研究已經(jīng)不單是通過(guò)傳統(tǒng)方法，分子生物學(xué)技術(shù)已應(yīng)用在該領(lǐng)域[77-79]

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