楊 培, 李宗波, 楊大榮, 彭艷瓊

(1. 中國科學院西雙版納熱帶植物園 熱帶森林生態(tài)學重點實驗室， 勐臘 666303； 2. 西南林業(yè)大學林學院 云南省森林災害預警與控制重點實驗室， 昆明 650224)

木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角感器的掃描電鏡觀察

楊 培1, 李宗波2, 楊大榮1, 彭艷瓊1

(1. 中國科學院西雙版納熱帶植物園 熱帶森林生態(tài)學重點實驗室， 勐臘 666303； 2. 西南林業(yè)大學林學院 云南省森林災害預警與控制重點實驗室， 昆明 650224)

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木瓜榕食果榕小蜂是一種專性寄生于木瓜榕雌花前期榕果的一類造癭寄生蜂，對其雌蜂觸角進行了掃描電鏡觀察。結果表明，木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角呈膝狀，長(1342.5±96.5)μm，由轉節(jié)、柄節(jié)、梗節(jié)和11個鞭小節(jié)組成。觸角感器共有5類6種，分別為毛形感器、刺形感器、錐形感器(單孔形和多孔形)、栓錐型乳突狀感器、多孔板形感器，且多數(shù)感器位于觸角的外側面和腹面。其中，毛形感器和多孔板形感器是其主要感器，前者除轉節(jié)外的觸角各節(jié)均有分布，后者數(shù)量均勻分布于觸角第3～10鞭小節(jié)。結合木瓜榕食果榕小蜂產(chǎn)卵行與觸角感器類型和分布，對觸角感器的功能進行了探討。這些結果將為下一步開展電生理學研究，揭示木瓜榕食果榕小蜂寄主搜尋和信息利用模式奠定基礎。

木瓜榕；雌花前期；非傳粉榕小峰；食果榕小蜂；觸角感器

昆蟲與植物形成的生態(tài)系統(tǒng)是陸地生態(tài)系統(tǒng)中最重要的組成部分。自石炭紀開始，兩者經(jīng)歷了3億多年的演化，形成了互利共生、協(xié)作、寄生、競爭、捕食等各種種間互作關系，這種互作實質上是以營養(yǎng)為基礎形成的食物鏈；而在食物鏈之外，還存在一個以信息為基礎將物種無形聯(lián)系起來的信息鏈[1-2]，這是物種互作和協(xié)同進化的基礎，而榕樹與傳粉榕小蜂形成的互利共生則是種間互作的一個極好例子[3-5]。

榕蜂互利共生系統(tǒng)指榕樹(Ficusspp.)與其傳粉榕小蜂(Chalcidoidea: Agaoninae)形成的傳粉育幼繁殖系統(tǒng)(Nursery pollination mutualisms)[6]，榕樹依賴專一性傳粉榕小蜂為其傳粉，傳粉榕小蜂也須依賴榕樹提供的唯一場所才能實現(xiàn)自身的繁殖，兩者相得益彰，缺一不可。但是，在榕蜂互利共生系統(tǒng)之內，還存在一類寄生于榕樹雌花資源或傳粉榕小蜂的非傳粉榕小蜂，包括造癭類、寄居類、寄生類等，對榕蜂互利共生有負向影響[7-8]。榕果具有雌花前期、雌花期、間花期、雄花期和成熟期5個發(fā)育階段，雌花期榕果頂端苞片會主動開放，允許傳粉榕小蜂進入榕果產(chǎn)卵或傳粉，但多數(shù)非傳粉榕小蜂并不進入榕果，主要在果壁外通過產(chǎn)卵器將卵產(chǎn)于榕果內部，產(chǎn)卵時期包括雌花前期、雌花期和間花期3個發(fā)育階段[8]。待榕果發(fā)育至雄花期，無論傳粉榕小蜂或是非傳粉榕小蜂，所有后代均發(fā)育成熟，然后依賴傳粉榕小蜂雄蜂后代挖掘的出蜂口從榕果果腔內出來，開始新的生命循環(huán)[4]。已有研究表明，傳粉榕小蜂和非傳粉榕小蜂均依賴于階段性榕果釋放的特異性信息化學物質進行寄主定位[9-12]，這意味著不同種類、不同產(chǎn)卵階段的榕小蜂所利用的信息物質存在著差別。

木瓜榕(FicusauriculataLour.)廣泛分布于西雙版納低山溝谷潮濕雨林中，是該地區(qū)一類關鍵物種[5]，其榕果主要寄生著傳粉者Ceratosolenemarginatus，造癭者Sycophagasp.，寄生者Philotrypesislongicaudata和Sycoscapterroxburghi4種榕小蜂，分別于榕果發(fā)育至雌花期，雌花前期和間花期產(chǎn)卵。其中，造癭者木瓜榕食果榕小蜂最為特殊，其產(chǎn)卵不僅僅局限于雄性榕果，還可在雌性榕果內產(chǎn)卵，且后代也可在雌果內正常羽化、交配(圖1)。因此，對于這樣一個榕蜂繁殖群落，木瓜榕食果榕小蜂識別寄主所利用的信息化學物質是什么？雌雄榕果信息物質構成有何異同？什么因素使其無法分辨雌雄榕果？為解答這些問題，并為后續(xù)開展榕小蜂電生理學研究(GC-EAD)提供支持信息，有必要對其觸角及其著生的感器類型、分布、數(shù)量等進行掃描電鏡觀察。

1 材料與方法

1.1 木瓜榕食果榕小蜂

木瓜榕食果榕小蜂隸屬于膜翅目(Hymenoptera)金小蜂科(Pteromalidae)延腹榕小蜂亞科(Sycoryctinae)，雌雄二型(圖1-A、B、C)。雌蜂體黑色，體長(2.25±0.21)mm，產(chǎn)卵器長(12.92±0.78)mm，果外產(chǎn)卵，專性寄生于木瓜榕; 雄蜂體黃色，無翅，終生生活于榕果內部，主要任務是與雌蜂交配(圖1-C)。

圖1 木瓜榕食果榕小蜂形態(tài)及其在雌花前期榕果果外產(chǎn)卵的行為特征

A. 雄果；B.雌果；C.雌果內繁殖的雄蜂，實線示雄蜂癭花，虛線示雌蜂癭花

1.2 掃描電鏡觀察雌蜂

將新羽化的雌蜂固定于2.5%戊二醛中，于4℃保存2 h，然后放入PBS緩沖液(pH 7)中超聲波清洗50 s，之后逐級脫水(30%、50%、70%、80%、95%乙醇，無水乙醇，醋酸異戊酯)，每次10 min。脫水完成后，樣品經(jīng)臨界點干燥(Quorum K850)，于體視鏡下摘取觸角，按背面、腹面和側面黏附在樣品臺上，每個面5根觸角。鍍金后，樣品用環(huán)境掃描電子顯微鏡(EVO LS10)觀察，加速電壓10 kV。

1.3 觸角感器的分類與統(tǒng)計

觸角感器的命名主要參照傳統(tǒng)分類方法[13-14]，特別是膜翅目寄生蜂[15-20]，并基于外部形態(tài)、表面特征、孔的位置和開口方式等加以確定。利用Photoshop移除背景色，用WonderWebware Screen Ruler測量各感器長度、寬度和基部直徑；觸角各部感器數(shù)量按照Renthal[21]的方法進行估算，長度和數(shù)量分布差異性用Kruskal-Wallis進行檢驗。

2 結果與分析

2.1 雌蜂觸角形態(tài)

木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角呈膝狀，由柄節(jié)、梗節(jié)和鞭節(jié)組成(圖2)，全長(1342.5±96.5)μm。柄節(jié)呈圓柱形，長(235.97±6.49)μm。梗節(jié)倒梨形，長(96.35±7.35)μm。鞭節(jié)由11個鞭小節(jié)組成，分為環(huán)節(jié)2節(jié)，長(77.39±5.47)μm；索節(jié)6節(jié)，長(534.37±43.09)μm；棒節(jié)3節(jié)，長(170.71±20.37)μm。其中，轉節(jié)最為特殊，其末端與柄節(jié)相連，但已與柄節(jié)完全分離，應被視為獨立一節(jié)(圖2)；長(43.11±7.13)μm，基部著生于觸角窩內，可為觸角轉動提供支點。

2.2 雌蜂觸角感器的類型

2.2.1 毛形感器(Sensilla trichodea, ST) 是木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角上分布最廣、數(shù)量最多的感受器，除轉節(jié)外觸角各節(jié)均有分布，鞭節(jié)的數(shù)量明顯多于柄節(jié)和梗節(jié)(表1)。毛形感器外形細長，呈弧形彎曲，表面具有8條縱向溝槽，基部位于一臼形凹槽內(圖3-A～D；圖4-C、D)；感器長(32.81±3.82)μm，基部直徑(1.86±0.34)μm，觸角各節(jié)毛形感器長度沒有顯著的差異(χ2=2.608，P=0.627)。

圖2 木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角及其構成

Rd: 轉節(jié)；Sc：柄節(jié)；Pe：梗節(jié)；An：環(huán)節(jié)；Fn：索節(jié)；Cl棒節(jié)；Fl：鞭節(jié)；Do：背面觀；Ve：腹面觀；比例尺 20 μm

2.2.2 刺形感器(Chaetica sensilla, ChS)外形如刺，呈剛毛狀，直立于觸角表面，較毛形感器粗壯；頂部鈍圓，基部著生一大型凹窩內(圖4-F、G)。感器長(4.01±0.24)μm，基部直徑(1.11±0.26)μm，主要分布于轉節(jié)外側面和腹面、柄節(jié)與梗節(jié)交界處的節(jié)間膜，數(shù)量僅3～6個(表1)。

2.2.3 錐形感器(Basiconic sensilla, BS)分為單孔錐形感器(圖3-A，圖4-A)和多孔錐形感器(圖3-A、B，圖4-B)2種：(I)單孔錐形感器(Uniporous basiconic sensilla, UBS)僅分布觸角第3棒節(jié)端部，數(shù)量較少(表1)，直立呈錐形，表面具8～11個縱向溝槽，頂部具孔；長(24.75±5.93)μm，基部直徑(2.33±0.39)μm，明顯突出于觸角主軸(圖3-A，圖4-B)。(II)多孔錐形感器(Multiporous basiconic sensilla, MBS)外形似感覺錐，但感器基部1/5處略微彎曲，與觸角主軸近平行(圖3-A、B，圖4-B)；感器長(24.41±4.08)μm，基部直徑(2.02±0.25)μm，較為粗壯，分布于觸角第2～6索節(jié)和第1～2棒節(jié)，數(shù)量2～6個不等，尤以腹側面最為明顯，近似于對稱排列(圖3-A，表1)。

表1 木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角各節(jié)觸角感器分布與數(shù)量

2.2.4 栓錐型乳突狀感器(Basiconic capitate peg sensilla, BCPS)由乳突狀的頭部和一短柄組成，頭部鈍圓，有10～11縱向溝槽；短柄著生于一圓形凹陷內(圖3-B，圖4-E)。該感器數(shù)量均勻分布于觸角索節(jié)和第1～2棒節(jié)腹面，每節(jié)1個(圖3-B，表1)。

2.2.5 多孔板形感器(Multiporous placoid sensilla, MPS)外形似平板，表面分布著大量的微孔，幾乎與觸角主軸表面完全愈合，僅端部小部分與觸角主軸分離(圖3-A、B，圖4-B)。MPS是僅次于毛形感器的第二大感器，長(36.55±3.76)μm，寬(5.19±0.81)μm，分布于第3～10鞭小節(jié)，且各鞭小節(jié)MPS的數(shù)量、長度、寬度均無顯著差異(P>0.05，表1)。

3 討論

觸角感器是昆蟲感知環(huán)境信息和調控自身行為的橋梁與紐帶，其形態(tài)、數(shù)量、分布等與昆蟲的生活習性聯(lián)系密切[22]。掃描電鏡觀察發(fā)現(xiàn)，木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角上共存在6種感器，他們也同樣存在于其他種類寄生蜂的觸角上[15, 17-20, 23-29]，只是被給予了不同的名稱，如毛形感器分為端部彎曲無孔形(ST1-AP)和直立無孔形(ST2-AP)[28]，刺形感器被稱為蒲姆氏鬃毛[30]，栓錐型乳突狀感器被稱為壇形感器[31]或腔錐形感器[18]。

3.1 觸角感器的形態(tài)與功能

毛形感器外形纖弱，端部向觸角主軸彎曲，類似于繭蜂科、樹蜂科、赤眼蜂科、傳粉榕小蜂科等寄生蜂觸角表面的無孔毛形感器[15, 17-20, 25-29]。Amornsak等[15]認為觸角感器表面的溝槽是由無數(shù)的微孔構成，但對葉榕傳粉榕小蜂，木瓜榕傳粉榕小蜂、鈍葉榕傳粉榕小蜂等透射電鏡觀察顯示其為厚壁無孔型結構[17-18]，加之木瓜榕食果榕小蜂觸角上的毛形感器與傳粉榕小蜂毛形感器在形態(tài)、分布、著生位置等方面高度類似[17-18, 20, 29]，推斷其為一種機械感器。

刺形感器被認為是機械感器，對觸角位置具有感知功能[13-14, 17]。木瓜榕食果榕小蜂刺形感器位于轉節(jié)腹側面以及柄節(jié)與梗節(jié)交界處的節(jié)間膜(圖4-G)，推測其能夠感受觸角位置和運動所產(chǎn)生的機械刺激，是一種本體感受器。

圖3 木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角感器的類型、形態(tài)和分布

A：棒節(jié)及其感器與分布； B：索節(jié)第5亞節(jié)和第6亞節(jié)及其感器； C：梗節(jié)及其感器； D：柄節(jié)和轉節(jié)及其感器。比例尺 20 μm

圖4 木瓜榕食果榕小蜂雌蜂觸角感器的微觀形態(tài)

A：單孔錐形感器； B：多孔錐形感器； C：毛形感器； D：毛形感器表面及其基部特征； E：栓錐型乳突狀感器； F：刺形感器； G：位于柄節(jié)與梗節(jié)交界處的刺形感器。比例尺2 μm

依據(jù)錐形感器形態(tài)、表面特征、孔的位置和數(shù)量，2種錐形感受器應被視作化學感器[32]，與木瓜榕食果榕小蜂的寄主搜尋行為是相關的。單孔錐形感器頂端具孔，也被稱為單孔味覺感器[24]、凹形錐形感器[23]，是公認的味覺感器。由于單孔錐形感器僅分布于棒節(jié)端部，明顯突出觸角主軸(圖3-A)，加之木瓜榕食果榕小蜂著陸在榕果表面時會主動彎曲觸角，用端部觸碰榕果表面(圖1)，這使得單孔錐形感器能夠首先與榕果表面接觸，感知榕果腺體釋放的非揮發(fā)性信息化學物質[33]，有益于進一步判斷榕果是否適合產(chǎn)卵。對于多孔錐形感器來說，其又被稱為多孔毛形感器，錐形感器2，錐形感器B，與木瓜榕傳粉榕小蜂、對葉榕傳粉榕小蜂和鈍葉榕傳粉榕小蜂觸角上的多孔錐形感器極為類似，只是由于掃描電鏡放大倍數(shù)限制，使我們無法直接觀察到它的微孔結構，但這3種傳粉榕小蜂超微切片證實其表面多孔，壁薄[17-18]，為典型的嗅覺器官。

栓錐型乳突狀感器與其他類型的感受器形態(tài)上截然不同，擁有一個球形的突起，其上分布著縱形的溝槽，Gao等[27]和Li等[18]已經(jīng)證實這些溝槽是由大量的微孔組成；另一方面，栓錐形乳突狀感器一般分布鞭節(jié)的腹面，這與木瓜榕食果榕小蜂寄主識別階段相一致。當著陸在榕果果面的木瓜榕食果榕小蜂一旦感應到合適的信息線索，觸角立刻平放，橫掃榕果表面，盡管這種掃動不會使其直接觸碰榕果表面，但可增加揮發(fā)性信息化學物質的俘獲，其嗅覺功能應該被肯定[16, 32]。

多孔板形感器是膜翅目昆蟲觸角上最典型的感器類型，也可作為榕小蜂種類鑒定依據(jù)[19]。一般認為，多孔型的感器為嗅覺器官[32]，其多孔的表面可允許氣味分子進入感受器淋巴腔，通過與觸角結合蛋白的耦合而產(chǎn)生信號信息[34]。Ochieng等[26]利用單感器記錄技術證明了多孔板型感受器對植物揮發(fā)性化合物極為敏感。根據(jù)木瓜榕食果榕小蜂觸角上多孔板型的外部形態(tài)、著生方式、表皮特征等(圖3-A、B，圖4-B)，推測其為嗅覺器官，對其榕樹榕果階段性揮發(fā)物具備感知能力。

3.2 與傳粉榕小蜂化感器的比較

化感器是昆蟲周緣神經(jīng)系統(tǒng)進行信息編碼與解譯的核心，其類型、數(shù)量、分布及排列方式等反映了昆蟲寄主識別、交配、繁殖、交配等諸多行為與化學信息間的共適應性[22, 34]。非傳粉榕小蜂與傳粉榕小蜂在同一榕果共同發(fā)育，同步羽化，但與傳粉榕小蜂不同，非傳粉榕小蜂為卵育型寄生蜂(Synovigenic)，產(chǎn)卵時期跨度更大，壽命更長[35-36]，意味非傳粉榕小蜂有更多時間來搜尋和識別寄主，這使得化學信息接收器官，即化感器承受的進化壓力降低，形態(tài)延伸、數(shù)量增多、端部分離等與感器接受能力相關的特征減少[19]。而另一方面，榕果雌花前期和間花期釋放化學信息的種類、量均顯著低于雌花期[11]，加之榕樹種群內部榕果發(fā)育高度異步，株內發(fā)育高度同步，意味羽化的非傳粉榕小蜂必須離開母樹(Natal fig)[5, 35]，重新在背景復雜雨林中搜尋特定榕樹及其處在寄生階段的榕果，從而使非傳粉榕小蜂主動識別寄主榕樹的壓力明顯增加，而這種作用力可能明顯超過壽命所帶來的正向壓力。根據(jù)信息的可靠性和識別度(Reliability-detectability problem)理論[37]，非傳粉榕小蜂與寄主榕樹間的專性依賴，協(xié)同進化[8]，雙方共同促使非傳粉榕小蜂提高化感器的接受能力。木瓜榕食果榕小蜂具有單孔錐形感器、多孔錐形感器、栓錐型乳突狀感器和多孔板形感器4種化感器，前3種與榕小蜂產(chǎn)卵行為相關，是一種近距離識別，其形態(tài)、數(shù)量和排列形式與傳粉榕小蜂[17-18]沒有本質的差別；而多孔板形感器是一種長距離化學信息感受器官，從木瓜榕食果榕小蜂與傳粉榕小蜂多孔板形感器的數(shù)量和表面積對比發(fā)現(xiàn)(圖5)，木瓜榕食果榕小蜂觸角上的多孔板形感器數(shù)量和表面積要大于多數(shù)傳粉榕小蜂，且與鞭節(jié)長度正相關，這從反面證實了多孔板形感器接受能力提高的事實。但一些研究認為多孔板形感器的信息接受能力與感器形態(tài)和排列方式無關，而取決于感器內部神經(jīng)元的空間排列方式或專性神經(jīng)元[38]，意味著感受器數(shù)量和表面積的增加提高了感器與氣味分子的結合概率，從而提升木瓜榕食果榕小蜂寄主識別能力。因此，未來結合木瓜榕雌花前期榕果揮發(fā)物成分分析和氣相色譜-觸角電位技術，將有利于探索木瓜榕食果榕小蜂寄主搜尋和信息利用模式。

圖5 木瓜榕食果榕小蜂與其他榕小蜂多孔板形感器的數(shù)量和表面積比較

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Morphological characteristics of antennal sensilla of femaleSycophagasp.observed with scanning electron miscroscopy

YANG Pei1, LI Zong-bo2, YANG Da-rong1, PENG Yan-qiong1

(1. Key Laboratory of Tropical Forest Ecology， Xishuangbanna Tropical Botanical Garden， Chinese Academy of Sciences， Mengla 666303; 2. Key Laboratory of Forest Disaster Warning and Control in Yunnan Province, College of Forestry, Southwest Forestry University, Kunming 650224, China)

Sycophagasp. is a species-specific and galling parasite at the pre-female floral stage ofFicusauriculata. To provide a prerequisite for future electrophysiological studies on the fig wasp chemoreception, the antenna of femaleSycophagasp. was excised and examined by the sanning electron microscopy. The results showed that the antennae ofSycophagasp. is geniculate in shape and consist of the basic segments: scape with radicula, pedicel and a long threadlike flagellum subdivided into 11 flagellomeres. The total antenal length is (1342.5±96.5)μm. Six sensillar types were recorded and described on the antennae of femaleSycophagasp.. The identified sensillar types included trichoid sensilla, chaetica sensilla, uniporous and multiporous basiconic sensilla, basiconic capitate peg sensilla, and multiporous placoid sensilla. Most sensilla were located on the outside laternal side and ventral side of the antennae. According to the abundance, trichoid sensilla and multiporous placoid sensilla were regarded as the main sensillar type on the antennae of the female wasps. The former was distributed over the whole area of antennal segments, except for the radicula, but the latter presented the equal number of sensilla on the 3rd-11thflagellomeres. Their probal functions were discussed in view of sensillar type, distribution and oviposition behavior ofSycophagasp..

Ficusauriculata; pre-female floral stage; non-pollinating fig wasp;Sycophagasp.; antennal sensilla

2016-05-27；

2016-06-03

國家自然科學基金(31200292, 31100279); 中國科學院西部之光項目; 云南省應用基礎研究項目(2014FB183); 云南省高校科技創(chuàng)新團隊項目

楊 培，博士，助理研究員，主要從事進化生態(tài)學研究，E-mail: yangpei@xtbg.org.cn

彭艷瓊，博士，研究員，主要從事進化生態(tài)學研究，E-mail: pengyq@xtbg.ac.cn

Q964

A

2095-1736(2017)04-0011-06

doi∶10.3969/j.issn.2095-1736.2017.04.011