孫蒙蒙，王卓然，高衛(wèi)平

清華大學(xué) 醫(yī)學(xué)院 生物醫(yī)學(xué)工程系，北京 100084

納米材料在影像輔助的腫瘤光熱治療中的應(yīng)用

孫蒙蒙，王卓然，高衛(wèi)平

清華大學(xué) 醫(yī)學(xué)院 生物醫(yī)學(xué)工程系，北京 100084

腫瘤光熱治療作為一種利用局部高溫?zé)釟[瘤的療法，與傳統(tǒng)療法相比具有微創(chuàng)、副作用小、輔助殺菌等優(yōu)勢。目前研究發(fā)現(xiàn)的光熱轉(zhuǎn)化材料種類繁多，將各種不同的納米材料應(yīng)用于腫瘤光熱治療，在動物腫瘤模型實驗中都取得了較好的治療效果，其中許多材料兼具或易與影像探針結(jié)合而具有臨床成像功能。近年來影像輔助的腫瘤光熱治療的研究發(fā)展迅速。本文綜述了近年來兼具影像功能的納米材料在腫瘤光熱治療中的最新應(yīng)用進展，并探討了這一新興領(lǐng)域的發(fā)展趨勢。

影像；腫瘤治療；光熱治療；納米材料

0 引言

癌癥已成為如今世界第二大致死病因，其發(fā)病率、致死率仍在逐年上升。目前癌癥臨床治療以手術(shù)、化療、放射治療為主，其缺點也十分明顯：手術(shù)創(chuàng)傷面大、易感染、易復(fù)發(fā)；化療與放療易產(chǎn)生耐藥性、副作用大。近年來新療法不斷涌現(xiàn)，如免疫治療、生物治療、熱療等。腫瘤熱療即利用激光、超聲、微波、磁場等物理能量加熱腫瘤，利用過高熱殺死腫瘤細胞。熱治療具有準(zhǔn)確微創(chuàng)、低副作用、簡單易行、可重復(fù)治療、輔助消毒殺菌等多項優(yōu)勢，其中近紅外激光熱療（簡稱光熱治療）納米材料的研究最為廣泛。

近紅外激光是指波長在700～1300 nm，即近紅外區(qū)的光束。許多納米材料在此區(qū)域有明顯的光吸收，并可將其轉(zhuǎn)化為熱量，具有光熱治療的潛力。主要包括：有機化合物如ICG[1]，高分子如聚吡咯（Polypyrrole，PPy）[2]、聚苯胺[3]，碳納米材料（碳納米管、C60）等共軛效應(yīng)的納米體系；無機類包括金納米材料（金納米殼、金納米棒、金納米星）、鈀納米顆粒、硒化銅納米顆粒、氧化鎢納米線等[4]。此外，還包括新型的熱轉(zhuǎn)化納米體系，如通過自組裝或原位合成的金納米顆粒（Gold Nanoparticles，GNPs）膠束[5-6]。

這些納米材料的光熱轉(zhuǎn)化特性均可通過光熱成像（Photothermal Imaging，PTI）、光聲成像（Photoacoustic Imaging，PAI）形象表征，此外它們通常還具有其他的造影潛力。在臨床上影像技術(shù)可有效地應(yīng)用于腫瘤的診斷，輔助或指導(dǎo)治療過程，實現(xiàn)可視化治療或診療一體化。影像可以輔助熱療以評價熱療效果，也可引導(dǎo)熱療。

納米材料根據(jù)其組成不同，具有不同的影像潛力。含高密度元素的納米材料，可用于X射線計算機斷層掃描（X-ray Computed Tomography，X-CT）成像，如Au、I[7]；磁性納米材料可用于核磁共振成像（Magnetic Resonance Imaging，MRI），如磁性氧化鐵、Gd3+[8]；含放射性核素的納米材料可用于正電子放射斷層成像（Positron Emission Tomography，PET），如18F、64Cu[9]；含發(fā)射γ-光子的放射性元素的納米材料可用于單光子發(fā)射CT（Single Photon Emission CT，SPECT）成像，如125I[10]。

1 應(yīng)用于光聲成像的光熱治療納米材料

用于光熱治療的納米材料由于近紅外區(qū)強吸收的特性，在入射光、尤其是近紅外激光照射下，呈現(xiàn)區(qū)別于正常組織的光吸收，納米材料吸收光子并轉(zhuǎn)化為熱，釋放的熱量導(dǎo)致局部溫度升高，熱膨脹而產(chǎn)生的壓力波便是可檢測的光聲信號。而光聲成像正是利用這些超聲波信號獲得組織器官或材料的斷層或三維圖像[11]。因而，光熱治療納米材料均可通過光聲成像檢測、表征其體內(nèi)分布和代謝情況。

在光熱治療中，光聲成像可作為輔助手段表征納米材料在治療部位的富集情況。比如常用的光熱治療材料——金納米棒具有很好的光聲成像效果。Agarwal合成了最大吸收峰為810 nm的金納米棒，原位注射在小鼠后肢即可產(chǎn)生明顯區(qū)別于其他組織的光聲信號[12]。同理，其他可用于近紅外光熱治療的納米材料均可以通過光聲成像檢測其治療部位的信號分布情況。

此外，在光熱治療中，光聲成像更可以作為可視化手段監(jiān)測納米材料的分布，從而利用光聲成像引導(dǎo)其光熱治療。陳小元和聶志鴻合成金納米囊泡負(fù)載光敏劑Ce6，系統(tǒng)注射后通過光聲成像監(jiān)測納米顆粒在腫瘤內(nèi)的停留情況。納米顆粒原位注射后在腫瘤局部的光聲信號提高3.8倍，此時利用近紅外激光照射可有效促進光熱轉(zhuǎn)換升溫與光敏劑釋放，通過光熱、光動力學(xué)治療有效殺傷腫瘤（圖1），并抑制復(fù)發(fā)[13]。戴志飛課題組合成了PPy光熱轉(zhuǎn)化納米材料，并利用光聲成像表征其不同時間內(nèi)在體內(nèi)分布的情況，以判斷光熱轉(zhuǎn)化劑PPy在體內(nèi)可降解、代謝的性質(zhì)[2]。

圖1 Ce6@金納米囊泡用于光聲成像輔助的腫瘤光學(xué)治療示意圖[13]

2 應(yīng)用于X-CT影像的光熱治療納米材料

X-CT成像是臨床診斷和治療中常用的影像手段，根據(jù)不同組織、材料對X射線的吸收與透過率的不同，獲得斷面或立體圖像。含高密度元素的納米材料在X射線下具有較強、區(qū)別于正常組織的信號，因此在用于光熱治療的同時兼具CT造影功能。

金納米材料是常用的具有CT影像功能的光熱治療納米材料。Sangeeta N. Bhatia課題組合成了PEG化的金納米棒，通過CT影像判斷PEG-GNRs在腫瘤處的富集情況，從而引導(dǎo)腫瘤的光熱治療，并評價其生物分布[14]。崔大祥課題組則在GNRs表面包裹一層SiO2并修飾以葉酸（Folic Acid，F(xiàn)A）分子，獲得了具有靶向功能的光熱轉(zhuǎn)化納米材料。在光熱殺傷腫瘤的劑量下，通過明顯的CT影像快速、直觀的評價不同時間內(nèi)納米材料在腫瘤處的腫瘤靶向功能與效果，結(jié)果發(fā)現(xiàn)靜脈注射后12 h腫瘤處富集劑量達到最大值，以此時間點指導(dǎo)腫瘤光熱治療可達到藥物的最大利用度[7]。

此外，鎢在X射線作用下具有區(qū)別于正常組織器官的信號。劉莊課題組合成的WS2-PEG納米片，利用CT輔助表征其瘤內(nèi)分布：在原位注射的納米材料CT信號可提高5.7倍，靜脈注射24 h后腫瘤處信號強度增強至2.5倍，充分表征了納米材料在腫瘤處的富集情況，根據(jù)CT結(jié)果在合適的時間點開展光熱治療可有效殺滅腫瘤[15]。

3 應(yīng)用于MRI影像的光熱治療納米材料

MRI可從組織器官中獲得電磁信號并重建信息，不使用影像探針也可成像，被認(rèn)為是一種相對安全的臨床成像手段。磁性的光熱治療納米材料在MRI作用下可增強其影像效果，呈現(xiàn)出與正常組織器官明顯的信號差別，因此可輔助其光熱治療。

磁性氧化鐵相關(guān)的材料是光熱治療與MRI結(jié)合中最常用的納米材料。但單獨的磁性氧化鐵納米顆粒不具有近紅外光熱轉(zhuǎn)化效果，因此多與常見的光熱轉(zhuǎn)化材料相結(jié)合，如金納米材料。Chen-Chi M. Ma和Kuo-Chen Wei利用高分子鏈將磁性納米顆粒修飾在金納米棒的表面（圖2A），得到具有MRI影像功能的光熱治療納米材料[16]。Myung-Haing Cho和Taeghwan Hyeon利用化學(xué)鍵將磁性納米顆粒與金種結(jié)合在SiO2納米顆粒表面，并原位生長金殼層（圖2B），形成光熱治療納米顆粒，既保存了磁性納米顆粒的MRI信號、又實現(xiàn)光熱材料殺傷腫瘤細胞的效果[17]。施劍林和李永生則利用高分子聚集成有機層包裹超順磁氧化鐵納米材料、外側(cè)生長一層金殼合成Fe3O4@hybrid@Au納米顆粒（圖2C），兼具光熱治療與MRI影像雙功能[18]。同時，施劍林和陳航榕以磁性氧化鐵為核心通過雙層SiO2連接金納米棒，合成Fe3O4@SiO2@mSiO2-GNRs納米材料（圖2D），在光熱治療、MRI影像外還吸附化療藥物，實現(xiàn)了影像輔助的組合治療[19]。

此外，磁性氧化鐵還常與碳基光熱轉(zhuǎn)化納米材料形成復(fù)合材料。李勇剛、郭亮和劉莊利用氧化石墨烯負(fù)載磁性氧化鐵，并利用PEG修飾穩(wěn)定納米結(jié)構(gòu)，合成了GO–IONP–PEG納米材料[20]，經(jīng)靜脈注射后通過MRI跟蹤材料的體內(nèi)分布，在24 h（腫瘤最佳富集時間點）進行光熱治療，可達到最佳治療效果。

除了磁性氧化鐵納米顆粒，許多其他材料也具有磁性。Gd3+具有良好的磁性，戴志飛通過聚乙二醇將Gd3+連接到PPy納米材料表面，合成的PPy-PEG-Gd是具有MRI影像功能的光熱轉(zhuǎn)化納米材料[12]。

圖2 MRI輔助的腫瘤光熱治療納米材料合成示意圖

4 應(yīng)用放射成像的光熱治療納米材料

光熱治療納米材料表面大多容易修飾，若在其中引入放射性元素，如18F、64Cu，則可在光熱治療的同時實現(xiàn)功能性PET成像，具有區(qū)別于正常組織的高靈敏度。其中64Cu由于其適合的半衰期與正電子活力的特性，是最常用的通過被光熱治療納米材料螯合而實現(xiàn)PET影像的放射性源[13]。碳納米管作為一種光熱治療納米材料，具有良好的共軛結(jié)構(gòu)，是常用的螯合劑。戴宏杰和陳小元課題組就利用單臂碳納米管表面修飾的螯合劑螯合64Cu合成了兼具PET影像的光熱治療納米材料[21]，可清晰地顯示出材料在體內(nèi)的代謝及分布情況。Chun Li課題組不通過螯合劑直接合成了[64Cu]CuS納米顆粒，巧妙地將光熱治療與PET成像直接結(jié)合，通過影像引導(dǎo)，靜脈注射的納米材料也可有效抑制腫瘤生長（～ 65%）[22]。

5 應(yīng)用光學(xué)成像的光熱治療納米材料

光熱轉(zhuǎn)化納米材料在近紅外激光作用下吸收光子，能量以熱的形式釋放，有些材料也可同時以光的形式釋放能量，如碳納米管。碳納米管特殊的共軛結(jié)構(gòu)及表面缺陷，可在近紅外波段吸收光子而激發(fā)熒光，是一種兼具熒光性質(zhì)的近紅外光熱轉(zhuǎn)化材料。戴宏杰利用高分子修飾單臂碳納米管（Single-walled Carbon Nanotubes，SWNTs），在腫瘤熒光成像（Fluorescence Imaging，F(xiàn)I）中呈現(xiàn)較高的空間分辨率，在低濃度下即可實現(xiàn)光熱治療[23]。

將熒光分子探針與光熱轉(zhuǎn)化納米材料相結(jié)合是最常見的設(shè)計策略，貴金屬納米材料由于其特殊的表面等離子體共振效應(yīng)可增強多種熒光分子的熒光信號，如金納米棒、金納米殼等。何賽靈正是利用GNRs表面的LSPR效應(yīng)對3.3’二乙基硫醛三碳菁化碘（DTTC）的熒光增強效應(yīng)，設(shè)計合成了GNRs-DTTC-PEG納米顆粒。納米顆粒的尺寸效應(yīng)更容易在腫瘤中滯留、富集，即利用腫瘤增強滲透和滯留效應(yīng)（Enhanced Permeability and Retention，EPR）使納米材料在腫瘤局部的濃度增加，也加強了影像效果，因此可利用熒光成像輔助腫瘤的光熱治療[24]。利用類似的原理，Yongdoo Choi在GNRs表面連接了光敏劑——氯酞菁鋁（Al(III) Phthalocyanine Chloride Tetrasulfonic Acid，AlPcS4）熒光染料及PEG，在近紅外激光作用下，GNRs發(fā)熱變形并釋放AlPcS4，恢復(fù)熒光，實現(xiàn)光熱治療同步的熒光成像與光動力學(xué)治療[25]。Kwangmeyung Kim和Cheol-Hee Ahn則在GNRs表面通過酶響應(yīng)多肽引入熒光染料Cy5.5，多肽在腫瘤部位被特有的基質(zhì)金屬蛋白酶識別、切割從而釋放染料并恢復(fù)熒光，從而實現(xiàn)了靶向的熒光輔助成像[26]。

類似的，有機光熱治療納米材料也可結(jié)合熒光分子實現(xiàn)輔助的熒光成像。劉莊利用PEG將熒光分子Cy7修飾在石墨烯表面[27]，利用熒光成像輔助表征光熱材料的體內(nèi)代謝及分布情況。陳華兵則利用聚天冬氨酸-PEG的嵌段高分子與ICG組裝為納米顆粒，其中ICG兼具光熱治療和熒光成像功能[1]，實現(xiàn)了光熱治療-熒光成像一體化。

6 應(yīng)用多模態(tài)造影的光熱治療納米材料

光熱治療中的影像研究已逐漸多樣化，單一的影像手段有時并不能完全準(zhǔn)確的表征光熱轉(zhuǎn)化納米材料。許多光熱治療納米材料可結(jié)合多種影像探針，同時進行多種成像，即多模態(tài)成像。CT與MRI作為最常用的影像手段，在光熱治療輔助影像的研究中也是最常與其他影像結(jié)合的手段，如PET-CT、SPECT-CT、MRI-熒光成像等。不同納米材料在多模態(tài)影像輔助的光熱治療中的應(yīng)用情況，見表1。

7 總結(jié)與展望

腫瘤光熱治療以其局部精準(zhǔn)微創(chuàng)、對正常組織無損傷等優(yōu)勢，受到了越來越多的關(guān)注，有望在淺表腫瘤的治療中發(fā)揮更大優(yōu)勢。光熱轉(zhuǎn)化納米材料的設(shè)計也正在向著多元化、多功能化發(fā)展，結(jié)合影像手段實現(xiàn)可視化治療也已經(jīng)成為腫瘤光熱治療的熱點之一。影像與光熱治療相結(jié)合不僅可以輔助判斷治療效果，還可以引導(dǎo)光熱治療，這為腫瘤光熱治療的準(zhǔn)確性以及臨床應(yīng)用提供了重要的輔助作用。實現(xiàn)腫瘤可視化的光熱治療，最直接的策略是利用光熱轉(zhuǎn)化納米材料易修飾的特性，將影像分子探針與之結(jié)合，形成穩(wěn)定的多功能納米體系，根據(jù)不同需求在光熱治療的同時實現(xiàn)影像功能。這種策略為腫瘤光熱治療的可行性提供了重要支持并取得了廣泛的研究成果，但仍存在許多問題與挑戰(zhàn)，亟待進一步解決。

腫瘤光熱治療納米材料的毒性一直是制約其應(yīng)用的重要問題，在設(shè)計影像結(jié)合的光熱治療納米體系時，既要考慮材料毒性，也要考慮成像探針的生物安全性。如何利用生物相容性的材料、分子，通過簡單易行的策略合成具有生物相容性、安全性、功能性的多功能納米材料，是一個結(jié)合了化學(xué)、材料學(xué)、藥學(xué)、臨床醫(yī)學(xué)等多學(xué)科交叉的關(guān)鍵科學(xué)問題，也是可視化光熱治療最終走向臨床應(yīng)用的重要研究方向。

目前腫瘤的臨床治療中，傳統(tǒng)、單一的療法并不能有效、理想地治愈腫瘤，腫瘤治療正向著多功能化、可視化的方向發(fā)展。因此，在結(jié)合影像手段之外，光熱治療應(yīng)進一步結(jié)合化療、放療，實現(xiàn)組合治療或輔助手術(shù)治療，不僅有望治愈原發(fā)腫瘤，更有希望解決轉(zhuǎn)移性腫瘤的治療問題。

納米材料在體內(nèi)靶向腫瘤的問題也是一項挑戰(zhàn)，目前的多功能光熱治療納米材料多通過EPR效應(yīng)在腫瘤內(nèi)富集，靶向分子、配體修飾后在體內(nèi)應(yīng)用的效果仍不明顯；原位注射的納米材料不易滯留，也存在利用度低的問題。如何利用有效的主動靶向和被動靶向?qū)崿F(xiàn)多功能光熱轉(zhuǎn)化納米材料在腫瘤部位的有效富集，仍需進一步研究和探索。

表1 不同納米材料在多模態(tài)影像輔助的光熱治療中的應(yīng)用

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Nano-materials for Image-guided Tumor Photo-thermal Therapy

SUN Meng-meng, WANG Zhuo-ran, GAO Wei-ping
Department of Biomedical Engineering, School of Medicine, Tsinghua University, Beijing 100084, China

Photo-thermal therapy (PTT) is based on localized heating by light absorption for selective ablation of abnormal cells. PTT is highly selective to diseased sites, minimally invasive to normal tissues, and antiseptic in comparison with traditional therapies. The key component of PTT is photothermal transducers that can absorb and convert near-infrared light (NIR) into heat with high effciency. Up to date, a variety of NIR photothermal transducers have been developed. Application of NIR photothermal conversion nano-materials in imaging-assisted PTT as well as its development trend is focused in this review.

imaging; tumor therapy; photothermal therapy; nano-materials

R730.5

A

10.3969/j.issn.1674-1633.2016.06.005

1674-1633(2016)06-0024-05

2015-10-24

2015-12-17

國家自然科學(xué)基金面上項目（21274043）；國家自然科學(xué)基金重點項目（21534006）。

高衛(wèi)平，教授，從事生物材料與納米醫(yī)學(xué)研究。

通訊作者郵箱：gaoweiping@mail.tsinghua.edu.cn