王小翠，陳競峰，唐業(yè)忠

(1.中國科學(xué)院成都生物研究所，成都610041；2.中國科學(xué)院大學(xué)，北京100049)

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免疫代價不是非洲爪蟾語音性信號真實度的維持機制

王小翠1, 2，陳競峰1*，唐業(yè)忠1

(1.中國科學(xué)院成都生物研究所，成都610041；2.中國科學(xué)院大學(xué)，北京100049)

性選擇理論認為，雄性性信號的真實度是雌性根據(jù)雄性表型質(zhì)量進行配偶選擇的前提。而維持這種真實度的機制普遍被認為是基于障礙原理，即性信號的表達必須付出與身體質(zhì)量關(guān)聯(lián)的存活代價，性信號與存活代價在個體內(nèi)呈負的權(quán)衡關(guān)系，在個體間呈正相關(guān)關(guān)系。已有研究表明，免疫能力是表達性信號潛在的存活代價。但免疫代價在維持無尾兩棲類語音性信號真實度中的作用尚不清楚。以非洲爪蟾為研究對象，在能量限制條件下采用滅活的大腸桿菌激活其免疫系統(tǒng)，測定鳴叫時長及相關(guān)繁殖行為表現(xiàn)，檢驗免疫能力與語音性信號表達間是否存在生理權(quán)衡。結(jié)果表明，免疫激活和能量限制對非洲爪蟾鳴叫時長和趨聲行為都無影響；溫度變化對鳴叫時長有顯著作用。這些結(jié)果提示：非洲爪蟾語音性信號表達和免疫能力間不存在生理權(quán)衡，免疫代價不是非洲爪蟾語音性信號真實度的維持機制。

非洲爪蟾；免疫代價；性信號真實度；繁殖鳴叫

身體質(zhì)量(body condition)是反映有機體存活能力的指標(biāo)，通常指有機體的營養(yǎng)或健康狀況(Andersson，1994)。性選擇理論的遺傳指示模型(genetic indicator model)假定性信號能真實地反映雄性個體的身體質(zhì)量，雌性選擇與性信號及存活能力間存在遺傳相關(guān)(Searcy & Nowicki，2005)。然而，雄性性信號真實度是如何維持的呢？障礙原理(handicap principle)認為，性信號的表達必須支付適合度代價。而且，這種代價的高低與信號發(fā)出者的身體質(zhì)量相關(guān)(Zahavi，1975；Grafen，1990)。因而，確定性信號的適合度代價是性信號進化研究的重要目標(biāo)。根據(jù)代價的來源，性信號代價可分為信號接收者依賴性或非依賴性代價(receiver-dependent or receiver-independent costs)，后者根據(jù)形成的時序又可分為生成(production)、發(fā)育(developmental)及維持(maintenance)代價。例如，蛙類或馬鹿吼叫時的能量消耗、鳴禽類鳴唱時的時間支出、三刺魚Gasterosteusaculeatus炫耀色彩時的捕食風(fēng)險屬于生成代價；雄孔雀長出細長羽毛的能量和營養(yǎng)投資，屬于發(fā)育代價；鳥類尾羽長超過閾值時會明顯增加飛行負荷，則屬于維持代價。性信號的代價是多方面的，代價間并不是互相排斥的，它們單獨或協(xié)同作用以維持性信號的真實度(Searcy & Nowicki，2005)。

Hamilton和Zuk(1982)提出寄生物與寄主的協(xié)同進化能維持適合度的遺傳變異，促進了針對寄生與性信號關(guān)系的大量研究。隨后，F(xiàn)olstad和Karter(1992)提出了免疫能力障礙假說(immunocompetence handicap hypothesis)，即免疫抑制是性信號的表達代價，類固醇激素(如睪酮)介導(dǎo)了性信號與免疫能力間的生理權(quán)衡。盡管這個假說得到很多實驗證據(jù)的支持，但仍存在爭論(Robertsetal.，2004)。除了類固醇激素介導(dǎo)的權(quán)衡，基于有限資源(能量、營養(yǎng))的分配權(quán)衡(allocation trade-off)也是免疫與性信號的潛在關(guān)聯(lián)途徑(Peters，2007)。此外，也有研究發(fā)現(xiàn)氧化損傷是表征性信號免疫代價的潛在機制(Costantinietal.，2015)。

由于性信號的身體質(zhì)量依賴性，理論預(yù)測免疫能力與性信號表達在個體間呈正相關(guān)，在個體內(nèi)呈負相關(guān)(Folstad & Karter，1992；Getty，2002)。這個預(yù)測得到大量的相關(guān)數(shù)據(jù)支持(M?lleretal.，1999)。然而，相關(guān)分析不能等同于因果關(guān)系，免疫能力與性信號的權(quán)衡關(guān)系只有通過實驗操縱途徑(experimental manipulation)才可以確定(M?lleretal.，1999；Robertsetal.，2004；Lópezetal.，2009；Ibáezetal.，2014)。采用實驗操縱途徑檢測性信號免疫代價的研究主要集中在基于類胡蘿卜素的視覺性信號上，因為類胡蘿卜素是合成某些動物視覺性信號(如鳥類羽毛的艷麗色彩)的必需成分，同時又可調(diào)節(jié)免疫系統(tǒng)(Svensson & Wong，2011)。采用實驗操縱途徑檢測語音性信號的免疫代價的研究很少，且集中在鳴禽類(Garamszegi，2005；Costantinietal.，2015)。免疫代價在維持無尾兩棲類語音性信號真實度中的作用還不清楚。

非洲爪蟾Xenopuslaevis是一種生活在非洲南部營完全水生的蛙類，經(jīng)過長期室內(nèi)馴化實現(xiàn)了室內(nèi)種群的生長、繁殖，且保存了與野外種群一致的語音通訊特征(Tobiasetal.，2004)，因而是驗證無尾兩棲類語音性信號免疫代價的理想模型。語音性信號具有多個結(jié)構(gòu)特征參數(shù)(蔣志剛等，2012)，既包括反映身體質(zhì)量的“障礙”信號成分(handicap signals)，也包括反映身體形態(tài)固有屬性、不依賴于身體質(zhì)量的“指示”信號成分(index signals)(Grafen，1990；Smith & Harper，1995)。一般來說，在語音性信號的結(jié)構(gòu)特征參數(shù)中，與機能相關(guān)的特征(performance-related trait)參數(shù)與寄生強度或免疫能力的相關(guān)性更強(Garamszegi，2005)。我們前期的研究發(fā)現(xiàn)，在眾多結(jié)構(gòu)特征參數(shù)中，鳴叫時長(call duration)、總的鳴叫個數(shù)(total calls)、回合內(nèi)鳴叫速率(within-bout call rate)等參數(shù)與身體質(zhì)量指數(shù)都為正相關(guān)關(guān)系(Xuetal.，2011；王小翠等，未發(fā)表數(shù)據(jù))。因此，在本研究中我們僅選擇與身體質(zhì)量相關(guān)性最強的參數(shù)——鳴叫時長來指示非洲爪蟾語音性信號的強度。為了激活非洲爪蟾的免疫系統(tǒng)，選用主要成分為脂多糖(lipopolysaccharide，LPS)的滅活大腸桿菌作為刺激源(Moralesetal.，2003；Ibáezetal.，2014)。此外，很多研究表明，只在資源獲取或分配受到限制的條件下，免疫與其他耗能的生理學(xué)過程之間才可能發(fā)生權(quán)衡關(guān)系(Zera & Harshman，2001；張志強，王德華，2005；張志強，2015)。因此，本研究擬在禁食條件下檢測非洲爪蟾免疫功能與性信號表達的關(guān)系。

1 材料和方法

1.1 動物飼養(yǎng)與管理

以性成熟的雄性非洲爪蟾為研究對象。采用長61 cm×寬43 cm×高37 cm的藍色塑料箱飼養(yǎng)(水深20 cm)，飼養(yǎng)箱頂部一半用箱蓋遮蔽以提供隱蔽環(huán)境。每周定時投食(錦鯉顆粒飼料，深圳寸金魚飼料公司)3次，每次保證2 h內(nèi)水面有飼料可以采集。每隔14 d更換1次飼養(yǎng)水體。室內(nèi)空調(diào)溫度設(shè)定為20 ℃，但實驗期間室外晝夜溫差較大(6.09 ℃±0.59 ℃)，對實際室溫及水溫影響較大。考慮到外溫動物行為生理與溫度的線性關(guān)聯(lián)，統(tǒng)計采用環(huán)境溫度作為協(xié)變量以去除干擾。光周期12L∶12D(08∶00開，20∶00關(guān))。實驗前給每只非洲爪蟾拍照保存以用于個體鑒定，每隔21 d重新拍照記錄以防止蛻皮等因素影響個體識別。

1.2 動物分組設(shè)計及免疫激活劑的制備

實驗選取66只體質(zhì)量為23～59 g(平均36.46 g±0.84 g)的個體，隨機分為3組(每組22只)：對照組(control)、禁食組(fasting)和禁食加免疫刺激組(fasting+immunized)。免疫激活劑為滅活的大腸桿菌溶液。制備流程簡述如下：將在瓊脂糖培養(yǎng)基中過夜培養(yǎng)的大腸桿菌沸水浴1 h后冰上放置5 min，再在4 ℃下3 500 rpm離心15 min。離心得到的沉淀用磷酸鹽緩沖液溶解稀釋。實驗期間，對照組自由采食，禁食組和禁食加免疫刺激組禁食處理。同時為避免過度饑餓造成病理性損傷，每周監(jiān)測體質(zhì)量，將其下降幅度控制在10%～15%內(nèi)。實驗開始時(第0天)，先測定非洲爪蟾的繁殖鳴叫(鳴叫時長和趨聲速率)，然后進行自由采食或禁食處理，至第43天時對照組和禁食組分別注射0.3 mL生理鹽水，禁食加免疫刺激組則注射相同體積的滅活大腸桿菌溶液，次日(第44天)再次測定非洲爪蟾的繁殖鳴叫。

1.3 繁殖鳴叫時長和趨聲速率的測定

錄音測定在2只內(nèi)壁粘有消音海綿的玻璃缸(長87 cm×寬37 cm×高50 cm)中進行。為保證非洲爪蟾處于性活躍狀態(tài)，在錄音前24 h和6 h每只非洲爪蟾分別注射100和50單位(IU)的人絨毛膜促性腺激素(human chorionic gonadotropin，HCG)。錄音測定開始于每晚20∶00，每次隨機選取2只非洲爪蟾隨機放入2只測定水缸內(nèi)，每晚測定6只非洲爪蟾，測定的前后順序隨機。錄音測定時將非洲爪蟾由飼養(yǎng)水箱轉(zhuǎn)移至錄音測定水缸后適應(yīng)15 min。然后采用水下?lián)P聲器(響應(yīng)頻率：0.1～10 kHz，Sun Pride Inc.，Zhejiang)回放雌性個體的rapping鳴叫，同時通過水下麥克風(fēng)((Lab-core System，Washington DC)記錄45 min內(nèi)雄性個體的鳴叫狀況，錄音同時采用紅外攝像機(BL-CS3720IB-WL-I2H；4 mm，深圳波粒科技股份有限公司)拍攝非洲爪蟾的行為活動。其中水下?lián)P聲器通過功率放大器(T-50U，杭州中河電子器材有限公司)與電腦相連，水下麥克風(fēng)連接電腦后通過Adobe Audition 3.0錄制聲音，紅外攝像機通過電腦服務(wù)器軟件PDVR(8.5.5.28版本，深圳波?？萍脊煞萦邢薰?監(jiān)測行為。

2 數(shù)據(jù)處理及分析

非洲爪蟾的鳴叫通過Adobe Audition 3.0進行分析。鳴叫時長為45 min內(nèi)所有鳴叫回合的累加值。通過PDVR和MB-Ruler 4.0統(tǒng)計時間和運動距離。趨聲速率為非洲爪蟾由所在位置游向播放雌性個體的rapping鳴叫的水下喇叭的距離/運動時間。數(shù)據(jù)主要使用IBM SPSS Statistics 21.0進行統(tǒng)計分析。分析前均采用Kolmogorov-Smirnov檢驗對所有數(shù)據(jù)進行正態(tài)性檢驗。若不符合正態(tài)分布，則取平方根進行轉(zhuǎn)換。免疫刺激及能量限制對鳴叫時長的影響采用適應(yīng)重復(fù)測量的混合線性模型(linear mixed models)。所有模型包括溫度、時間(處理前、處理后)、實驗處理(對照、禁食、禁食加免疫刺激)以及處理時間×實驗處理作為固定效應(yīng)變量，實驗個體作為隨機效應(yīng)變量。將溫度和測定群組順序作為隨機變量增加了AIC(Akaike information criterion)值，因此沒有包括在模型中。參數(shù)估計值及標(biāo)準(zhǔn)誤采用限制性最大似然迭代法。實驗處理前和實驗處理后趨聲速率的差異采用Kruskal-Wallis Test分析。顯著性水平設(shè)定為P=0.05，所有數(shù)值以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤表示(Mean±SE)。

3 結(jié)果

3.1 禁食及免疫激活對體質(zhì)量的影響

實驗第0天，3組非洲爪蟾間體質(zhì)量差異無統(tǒng)計學(xué)意義(圖1)。實驗結(jié)束時，對照組體質(zhì)量增加3.02%，禁食組和禁食加免疫刺激組體質(zhì)量分別下降11.27%和11.63%，ANOVA分析表明，3組非洲爪蟾間體質(zhì)量差異有統(tǒng)計學(xué)意義(F2,63=3.679，P<0.05)，其中對照組體質(zhì)量顯著大于禁食組與禁食加免疫刺激組，而后兩者間差異無統(tǒng)計學(xué)意義。這說明禁食處理造成了能量限制，但免疫激活沒有進一步增加能量限制效應(yīng)。

圖1 非洲爪蟾實驗期間體質(zhì)量變化(*表示組間差異有統(tǒng)計學(xué)意義)

3.2 鳴叫時長

混合線性分析結(jié)果顯示(表1，表2)，處理時間對鳴叫時長有顯著效應(yīng)(P<0.001)，實驗處理前鳴叫時長顯著大于實驗處理后。禁食以及禁食加免疫刺激對鳴叫時長均無顯著影響，但溫度作為協(xié)變量對鳴叫時長具有顯著的負效應(yīng)(P<0.05)。然而，t值顯示溫度對鳴叫的影響還不足以解釋非洲爪蟾在實驗前后個體內(nèi)鳴叫時長的變異，內(nèi)源性的節(jié)律可能是產(chǎn)生此類變異的重要原因。

3.3 趨聲行為

實驗處理前(χ2=0.189，df=2，P>0.05)和實驗處理后(χ2=3.179，df=2，P>0.05)的組間趨聲速率差異均無統(tǒng)計學(xué)意義，這說明禁食或免疫刺激對非洲爪蟾的繁殖活性均無明顯影響。

表1 實驗處理前后非洲爪蟾的鳴叫時長

表2 影響非洲爪蟾鳴叫時長的固定效應(yīng)的參數(shù)估計

圖2 實驗處理前后非洲爪蟾的行為趨聲性

4 討論

無尾兩棲類整個生活史高度依賴富含寄生物的水生環(huán)境。因此，相比其他陸生脊椎動物類群，寄生物應(yīng)該在無尾兩棲類信號進化中扮演更為重要的作用(Todd，2007)。然而，我們的結(jié)果顯示，激活免疫能力與非洲爪蟾語音性信號間不存在生理權(quán)衡，免疫代價不是非洲爪蟾語音性信號真實度的維持機制。也有研究發(fā)現(xiàn)，線蟲感染對草莓箭毒蛙Oophagapumilio的語音性信號和視覺性信號均無顯著作用(Pr?hletal.，2013)；灰樹蛙Hylaversicolor鳴叫參數(shù)與寄生物負荷強度間無顯著相關(guān)性(Hausfateretal.，1990)。但是，在鳥類中的研究則發(fā)現(xiàn)，綿羊紅細胞刺激白領(lǐng)姬鹟Ficedulaalbicollis可以抑制其鳴叫速率(Garamszegietal.，2004)；雞新城疫苗刺激歐洲椋鳥Sturnusvulgaris抗體生成也降低了鳴唱速率(Costantinietal.，2015)。因為數(shù)據(jù)有限，我們尚不能確定這些不一致的結(jié)果是否反映了語音性信號免疫代價的種間或類群差異。如前所述，性信號的代價主要來自存活，而這種存活代價與物種的生態(tài)和進化歷程相關(guān)。適合度存活組分間也存在權(quán)衡，例如反捕食風(fēng)險的能力與免疫能力。如果適合度對捕食風(fēng)險更加敏感，雌性偏好的則是一個反映反捕食能力而不是免疫能力的性信號(Getty，2002)。有證據(jù)顯示，非洲爪蟾對寄生物有較強的耐受性，如它可以耐受感染許多兩棲類的強致病菌壺菌Batrachochytriumdendrobatidis(Robert & Ohta，2009)。這可能部分解釋了非洲爪蟾語音性信號對免疫刺激無應(yīng)答的現(xiàn)象。

然而，值得注意的是，本研究第二次鳴叫測定時，非洲爪蟾已處于繁殖末期(11月底—12月初)，所有組別的鳴叫時長較初次測定已顯著下降。非洲爪蟾的季節(jié)性鳴叫與睪酮含量顯著正相關(guān)，如夏季含量是冬季的10倍(Kangetal.，1995)。因而可以推測，免疫刺激時非洲爪蟾的睪酮及受體表達水平都處于較低水平。如果睪酮是導(dǎo)致非洲爪蟾免疫能力與性信號生理權(quán)衡的內(nèi)在機制，免疫激活對語音性信號的抑制效應(yīng)可能會因內(nèi)分泌系統(tǒng)的敏感性降低而被掩蓋。所以，相關(guān)結(jié)論尚需在繁殖盛期進一步加以驗證。

蛙類的鳴叫是耗能的，隨物種不同，鳴叫時與其靜止時的能耗比值可以為1.13～15.07(Stoddard & Salazar，2011)。因而能量是限制蛙類鳴叫的重要因素(Brepsonetal.，2013)。我們的研究發(fā)現(xiàn)，與對照組比較，非洲爪蟾在體質(zhì)量減少10%的情形下鳴叫時長沒有顯著變化；另一項限食實驗也確認了這個結(jié)果(王小翠等，未發(fā)表數(shù)據(jù))。這可能有兩方面的原因：首先，與許多小型蛙類比較，非洲爪蟾個體較大,考慮到體型與能量支出的異速關(guān)系(Burtonetal.，2011)，其應(yīng)對能量限制的能力較強。已有研究表明，禁食60 d時非洲爪蟾肝臟中糖酵解過程中的酶類及中間代謝產(chǎn)物都沒有變化(Woof & Janssens，1978)；禁食6個月后體質(zhì)量降幅達30%，但通過降低代謝率、減少尿素和乳酸排泄、動用脂肪儲存等適應(yīng)策略可保持穩(wěn)定的血糖水平(Merkle & Hanke，1988)。其次，蛙類鳴叫應(yīng)對能量限制的策略與身體質(zhì)量相關(guān)。例如，無斑雨蛙Hylaarborea禁食10 d體質(zhì)量下降15%沒有減少鳴叫總量，但在能量受限組別內(nèi)，體質(zhì)好的大個體主要是抑制其鳴叫屬性(call property)，而體質(zhì)差的小個體則主要是降低其鳴叫活性(call activity)(Brepsonetal.，2013)。在非洲爪蟾中也發(fā)現(xiàn)了類似現(xiàn)象(王小翠等，未發(fā)表數(shù)據(jù))。

總之，研究發(fā)現(xiàn)禁食和免疫激活對非洲爪蟾的鳴叫時長和反映繁殖活性的趨聲速率無明顯影響，說明非洲爪蟾免疫能力和語音性信號表達間不存在生理權(quán)衡。考慮溫度和雄激素的節(jié)律效應(yīng)，有必要在繁殖盛期嚴格控溫的條件下再次檢測非洲爪蟾語音性信號的免疫代價。

致謝： 在實驗過程中得到中國科學(xué)院成都生物研究所動物行為及其神經(jīng)機理學(xué)科組崔建國博士與方光戰(zhàn)博士的大力支持和熱心幫助，在此致以誠摯的謝意。感謝美國Rochester大學(xué)教授Dr.Jacques Robert在免疫刺激方案選擇過程中提供的諸多建議和幫助。

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Immunological Costs are not Underlying Mechanisms in Maintaining Honesty of Acoustic Sexual Signals inXenopuslaevis

WANG Xiaocui1, 2, CHEN Jingfeng1*, TANG Yezhong1

(1.Chengdu Institute of Biology, Chinese Academy of Sciences, Chengdu 610041, China;2.University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)

Sexual selection theory considers that the honesty of signaling males’ phenotype quality is a requisite of female choice.Handicap principle proposes that the honesty/reliability is maintained by the fitness costs of signals which are associated with body condition.Immunocompetence is the survival cost of expressing sexual signals.However, it is unknown whether the immunological costs play certain roles in maintaining the honesty of acoustic sexual signals in frogs.In the present study, by usingXenopuslaevis, the physiological trade-offs between acoustic sexual signals and immune function were investigated.Under food limitation condition, the immune system ofX.laeviswas first activated with heat-killedEscherichiacoli, and then the call duration and the rate of phonotaxis associated reproductive activities were measured.The results showed that the intensity of acoustic sexual signals ofX.laeviswas markedly influenced by temperature instead of the activation of immune system.These results indicated that the physiological trade-offs between acoustic sexual signals and immune function may not explain the honesty of acoustic sexual signals inX.laevis.

Xenopuslaevis; immunological cost; honesty of sexual signal; breeding call

2016-01-27 接受日期：2016-04-13 基金項目：國家自然科學(xué)基金項目(31370431)

王小翠(1990—)，碩士研究生，研究方向：行為生態(tài)學(xué)與生態(tài)免疫學(xué)

*通信作者Corresponding author，E-mail：chenjf@cib.ac.cn

10.11984/j.issn.1000-7083.20160025

Q959.5

A

1000-7083(2016)03-0333-06