明慶磊，程 超

(江蘇師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，江蘇徐州221116)

?

昆蟲(chóng)同性性行為的研究進(jìn)展

明慶磊*，程 超

(江蘇師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，江蘇徐州221116)

從自然選擇和性選擇角度分析，同性性行為的存在是一個(gè)進(jìn)化悖論，其成因和意義是當(dāng)今進(jìn)化生物學(xué)研究的重要科學(xué)問(wèn)題。本文綜述了昆蟲(chóng)同性性行為的發(fā)生、進(jìn)化意義和遺傳基礎(chǔ)等方面的研究進(jìn)展，分析了研究中存在的問(wèn)題，并展望了未來(lái)的研究方向，以期為昆蟲(chóng)同性性行為的進(jìn)一步研究提供參考。同時(shí)，希望本文能引起更多科學(xué)工作者關(guān)注昆蟲(chóng)同性性行為，并積極投身到此項(xiàng)研究中來(lái)，為該研究領(lǐng)域的發(fā)展做出貢獻(xiàn)。

昆蟲(chóng)；同性性行為；進(jìn)化悖論；成因；基因

性行為是兩性生殖昆蟲(chóng)繁殖后代的必然環(huán)節(jié)和基礎(chǔ)，是延續(xù)生命的最原始、最本質(zhì)和最重要的行為。昆蟲(chóng)性行為可分為同性性行為和異性性行為；從生物學(xué)來(lái)說(shuō)，這兩種性行為是一個(gè)事情的兩個(gè)方面，探究同性性行為不僅有助于理解異性性行為，也有助于理解性行為的功能、機(jī)制及其進(jìn)化(Scharf and Martin，2013)。同性性行為是昆蟲(chóng)行為學(xué)研究中一個(gè)非常有趣的領(lǐng)域，其成果不僅在理論上有重大意義，在實(shí)際應(yīng)用中也有重要的價(jià)值，可為害蟲(chóng)的防治奠定基礎(chǔ)(Andersson and Simmons，2006)。例如，通過(guò)促進(jìn)害蟲(chóng)同性交配或抑制害蟲(chóng)異性交配使其種群繁殖受到影響，減少其后代的數(shù)量，從而達(dá)到生物防治的目的。

定義昆蟲(chóng)同性性行為是很復(fù)雜的，因?yàn)椴磺宄ハx(chóng)這種行為的目的是否為性，也可能看起來(lái)是性，實(shí)際上另有其它的功能。根據(jù)Bagemihl(1999)的定義，同性性行為是指同性之間有接觸、爬跨和交配行為產(chǎn)生。大約有100多種昆蟲(chóng)存在著同性性行為(Scharf and Martin，2013)。需要指出的是，還應(yīng)對(duì)有同性性行為的兩個(gè)個(gè)體進(jìn)行區(qū)分，因?yàn)槠渲幸粋€(gè)為主動(dòng)，另一個(gè)為被動(dòng)，它們潛在的發(fā)生和進(jìn)化機(jī)制可能不同。

生物都有將自身基因保存并傳遞給后代的強(qiáng)烈欲望，從這個(gè)角度來(lái)說(shuō)，生物進(jìn)化的動(dòng)力在于成功交配與繁殖。昆蟲(chóng)選擇異性作為交配對(duì)象，即異性性行為，是成功繁衍的前提。然而，對(duì)具有同性性行為的昆蟲(chóng)來(lái)說(shuō)，選擇同性交配的最大、最顯而易見(jiàn)的不利在于它將失去繁衍后代的機(jī)會(huì)。依照生物進(jìn)化論，只有具備生殖和生存優(yōu)勢(shì)的性狀才能在自然選擇中不被淘汰，從而被保留下來(lái)。但問(wèn)題在于：既然昆蟲(chóng)同性性行為不能繁殖后代，那為什么自然選擇和性選擇沒(méi)有將同性性行為這一性狀淘汰呢? 任何有損繁殖能力的性狀，哪怕程度輕微，從進(jìn)化的角度講都應(yīng)該被淘汰。因此，從自然選擇和性選擇角度分析，昆蟲(chóng)同性性行為的存在是一個(gè)進(jìn)化悖論。

同性性行為沒(méi)有被進(jìn)化所淘汰，卻還在有些昆蟲(chóng)中繼續(xù)存在，顯然，昆蟲(chóng)同性性行為是進(jìn)化的產(chǎn)物。其進(jìn)化意義是什么？其產(chǎn)生的遺傳基礎(chǔ)是什么？這是目前昆蟲(chóng)同性性行為研究中主要回答的兩個(gè)問(wèn)題，該論題是當(dāng)前進(jìn)化生物學(xué)領(lǐng)域中的重要科學(xué)問(wèn)題和研究熱點(diǎn)(Bailey and Zuk，2009)。

1 同性性行為的進(jìn)化意義

昆蟲(chóng)同性性行為是在自然選擇和性選擇這一最基礎(chǔ)的進(jìn)化機(jī)制中形成的，也就是說(shuō)這種行為是自然選擇和性選擇的產(chǎn)物，它一經(jīng)形成，也必然成為一種力量，能夠推動(dòng)物種其他方面的進(jìn)化，其最終結(jié)果則是促進(jìn)種群的生存和繁衍(Andersson and Simmons，2006)。研究人員推測(cè)，昆蟲(chóng)同性性行為并不是一種絕對(duì)浪費(fèi)，對(duì)其有如下幾種適應(yīng)性解釋(表1)。

1.1 交配技巧的訓(xùn)練與學(xué)習(xí)功能

來(lái)自果蠅的證據(jù)表明，年輕雄性果蠅同性交配行為的經(jīng)歷提高了其以后的異性交配成功率(McRobert and Tompkins，1988)。

1.2 替代性生殖

研究表明赤擬谷盜的同性性行為不是由于性別識(shí)別和選擇錯(cuò)誤造成的(Arnaud and Haubruge，1999)。雄赤擬谷盜進(jìn)行同性性行為時(shí)將精液射在另一只雄性的外生殖器上。外生殖器上沾有另一個(gè)體精液的雄赤擬谷盜在與雌赤擬谷盜交配時(shí)，把其外生殖器上沾有的精子也帶入雌性體內(nèi)并完成了受精(Levanetal.，2009)。也就是說(shuō)，赤擬谷盜借助同性性行為實(shí)現(xiàn)了精子間接轉(zhuǎn)移到雌體內(nèi)。由此可見(jiàn)，赤擬谷盜的同性性行為并非浪費(fèi)精力和體力，反而具有生殖優(yōu)勢(shì)，先前那只雄赤擬谷盜通過(guò)同性性行為間接完成了繁殖過(guò)程。研究人員還提出赤擬谷盜通過(guò)同性性行為可以釋放儲(chǔ)精囊內(nèi)的老精子，有利于新精子的產(chǎn)生(Levanetal.，2009；Shimomuraetal.，2010)。但也有研究發(fā)現(xiàn)，雄性赤擬谷盜的同性性行為使其壽命變短(Spratt，1980)。

1.3 性?xún)?nèi)競(jìng)爭(zhēng)

雄蠅常常需要通過(guò)性?xún)?nèi)競(jìng)爭(zhēng)才能使雌蠅受精，在這種情況下，為了搶在競(jìng)爭(zhēng)者之前得到雌蠅，一個(gè)策略是雄蠅趴到其他雄蠅身上并保持這個(gè)姿勢(shì)，這樣，當(dāng)雌蠅飛過(guò)來(lái)時(shí)，上面的雄蠅最先飛到雌蠅身邊并與其交配(Preston-Mafham，2006)。在一雌多雄多次交配制的昆蟲(chóng)中，糞蠅和繭蜂等雄性個(gè)體間要競(jìng)爭(zhēng)與雌性個(gè)體的交配機(jī)會(huì)，往往采取先與雄性進(jìn)行交配并對(duì)其造成損傷，以阻止其他雄性與雌性進(jìn)行交配(Wendelken and Barth，1985；Preston-Mafham，2006；Kurecketal.，2011；Caballero-Mendieta and Cordero，2012；Kantetal.，2012)。又如，蝗蟲(chóng)間的雄性同性交配會(huì)使它們各自付出代價(jià)，這種代價(jià)或許增加了選擇壓力并促使其進(jìn)化，因?yàn)樾坌曰认x(chóng)釋放出一種被稱(chēng)作panacetylnitrile的化學(xué)物質(zhì)，這種化學(xué)物質(zhì)能阻止其他雄性與其進(jìn)行交配(Ronoetal.，2008)。

1.4 防御機(jī)制的進(jìn)化

雄性非洲蝙蝠臭蟲(chóng)身上長(zhǎng)有類(lèi)似雌性的“扮異性”外生殖器，這種生殖器不具有生育能力；雌性非洲蝙蝠臭蟲(chóng)也具有“扮異性”特征，它們中只有六分之一的個(gè)體擁有雌性外生殖器，其余的則長(zhǎng)有類(lèi)似雄性的外生殖器。因?yàn)樵诮慌溥^(guò)程中，雄性非洲蝙蝠臭蟲(chóng)的生殖器常會(huì)刺穿雌性臭蟲(chóng)的腹部，鑒于其交配行為常導(dǎo)致雌蟲(chóng)受傷，通過(guò)這種“扮異性”策略可以減少性吸引力，從而盡量避免交配帶來(lái)的傷害(Reinhardtetal.，2007)。另外，研究表明白蟻同性串聯(lián)追逐中被猛蟻捕食的風(fēng)險(xiǎn)低于單頭爬行白蟻被捕食的風(fēng)險(xiǎn)，其同性性行為是一種防御策略(Matsuuraetal.，2002；Wenetal.，2012)。

表1 昆蟲(chóng)同性性行為的適應(yīng)性解釋

另外，有些昆蟲(chóng)的同性性行為只能用非適應(yīng)性進(jìn)化進(jìn)行解釋(表2)。例如，昆蟲(chóng)若通過(guò)個(gè)體大小來(lái)判斷潛在交配對(duì)象的雌雄，這很容易導(dǎo)致性別錯(cuò)誤識(shí)別(Aiken，1981；Bland，1991；Solensky，2004)。身體大小可以反應(yīng)個(gè)體的身體質(zhì)量狀況，通常大的個(gè)體其身體狀況比小的要好，在交配過(guò)程中它們具有更強(qiáng)的競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)。有的雄性昆蟲(chóng)分辨雌雄靠個(gè)體活動(dòng)能力進(jìn)行判斷，活動(dòng)力高的個(gè)體具有更高的性吸引力，這種雌雄活躍程度的差異也很容易導(dǎo)致性別錯(cuò)誤識(shí)別(Hemptinneetal., 1998)。另一種性別識(shí)別錯(cuò)誤，可能是因?yàn)榕c雌性交配過(guò)的雄性昆蟲(chóng)沾有雌性信息素，或因雌性信息素在空氣中擴(kuò)散到雄性身體上而誤被雄性昆蟲(chóng)錯(cuò)誤識(shí)別(Keepingetal.,1986；Rasa,1995)。還有研究發(fā)現(xiàn)，若只允許豆娘的雄性與雄性在一起，這種“囚禁”會(huì)導(dǎo)致雄性豆娘同性性行為的發(fā)生(van Gossumetal., 2005)。有時(shí)雄性信息素也會(huì)引起雄性間相互吸引而導(dǎo)致昆蟲(chóng)同性性行為的發(fā)生(Curcillo and Tompkins, 1987；Lealetal., 1998)。

表2 昆蟲(chóng)同性性行為的非適應(yīng)性解釋

昆蟲(chóng)同性性行為在進(jìn)化中可能有優(yōu)勢(shì)，從而被保留下來(lái)，即“同性性行為有進(jìn)化優(yōu)勢(shì)”，這個(gè)表面上看很奇怪，不過(guò)有這種可能。因?yàn)?，同性性行為這種自身不進(jìn)行直接繁殖的行為也可以通過(guò)親緣選擇來(lái)傳遞自己的基因(饒毅，2012)。親緣選擇主要是對(duì)支配行為的基因起作用，它所增進(jìn)的不一定是個(gè)體適合度，而是個(gè)體的廣義適合度，所以，即使一個(gè)個(gè)體沒(méi)有留下后代，它的廣義適合度也不等于零，它的基因也可以靠旁系個(gè)體傳遞下去。

2 同性性行為的遺傳基礎(chǔ)

所有行為都一定有基因參與，只是不清楚多少基因參與某一特定行為、某個(gè)基因參與多大的程度、它參與的具體步驟和方式(饒毅，2012)。同性性行為是否有基因參與，答案是肯定的，越來(lái)越多的證據(jù)表明昆蟲(chóng)同性性行為的發(fā)生存在遺傳基礎(chǔ)。

2.1 神經(jīng)遞質(zhì)水平的改變

郭愛(ài)克研究組以果蠅為模式動(dòng)物，在研究多巴胺水平在帕金森病的神經(jīng)基礎(chǔ)中扮演的角色時(shí)，十分偶然地發(fā)現(xiàn)提高神經(jīng)元中多巴胺水平可以誘發(fā)雄性果蠅間很強(qiáng)的同性性行為(Liuetal., 2008)。多巴胺是一種重要的神經(jīng)遞質(zhì)，在果蠅雄性同性求偶中的作用呈倒“U”規(guī)律，即過(guò)高或過(guò)低都會(huì)導(dǎo)致雄性果蠅同性性行為發(fā)生，前者誘發(fā)的是主動(dòng)的果蠅雄性同性求偶，即雄蠅自身的求偶傾向性發(fā)生改變；而后者誘發(fā)的是被動(dòng)的果蠅雄性同性求偶，即雄蠅自身的吸引力發(fā)生改變(Liuetal., 2008)。通過(guò)改變幾個(gè)基因可導(dǎo)致果蠅同性性行為的發(fā)生，有些基因是控制腦中谷氨酸和多巴胺的水平(Grosjeanetal., 2008)。饒毅研究組發(fā)現(xiàn)，當(dāng)把兩個(gè)同樣含有五羥色胺相關(guān)基因突變的雄蠅放在一起時(shí)，雄性之間有爬跨和交配；當(dāng)把基因突變的雄蠅與基因未突變的雄蠅放在一起，發(fā)現(xiàn)突變的雄蠅追逐未突變的雄蠅，而未突變的雄蠅并不追逐突變的雄蠅，可見(jiàn)，五羥色胺相關(guān)基因突變?cè)斐尚巯壨孕孕袨榈陌l(fā)生(饒毅，2012)。

2.2 基因突變或基因表達(dá)的改變

Gill(1963)發(fā)現(xiàn)了第一個(gè)造成雄果蠅性取向變化的基因，他發(fā)現(xiàn)的基因以后被稱(chēng)為無(wú)果或無(wú)后基因(Fruitless)，“無(wú)果或無(wú)后”是基因突變?cè)斐傻?，雄蠅突變體對(duì)雌性索然無(wú)味，但卻對(duì)雄性興趣盎然并試圖與其交配(Ryneretal., 1996)。上世紀(jì)90年代以來(lái)，在果蠅中還發(fā)現(xiàn)了其它幾個(gè)同性性行為相關(guān)基因。

Zhang和Odenwald(1995)發(fā)現(xiàn)導(dǎo)致果蠅紅眼白化的基因(白化基因)影響果蠅體內(nèi)五羥色胺的合成，而五羥色胺對(duì)果蠅的性取向起到一定的作用，將這一基因植入果蠅胚胎，胚胎發(fā)育成熟后，基因的植入導(dǎo)致了受試果蠅的性取向改變，它們瘋狂地追逐同性，并試圖與同性交配，這表明，該基因的植入能導(dǎo)致果蠅同性性行為的發(fā)生。

研究人員通過(guò)對(duì)果蠅進(jìn)行遺傳改造，使其腦細(xì)胞中產(chǎn)生一個(gè)叫做Shibire-ts的基因突變，Shibire-ts是一種與循環(huán)使用神經(jīng)遞質(zhì)有關(guān)的蛋白，其正常工作溫度是19℃，但在30℃時(shí)，它會(huì)失活；當(dāng)為一個(gè)被稱(chēng)為C309的果蠅品系提供30℃環(huán)境溫度時(shí)，雄果蠅在幾分鐘之內(nèi)開(kāi)始向雄果蠅求偶和交配，當(dāng)把環(huán)境溫度降低到19℃時(shí)，雄果蠅便拋下同性并自行離開(kāi)(Kitamoto，2002；Murpheyetal.，2003)。

Demir和Dickson(2005)通過(guò)改變果蠅的Fruitless基因，即可改變果蠅的性取向。正常雄果蠅大腦中存在一種神經(jīng)細(xì)胞，這種神經(jīng)細(xì)胞決定了果蠅的性取向，“無(wú)果”基因發(fā)生突變的雄果蠅都無(wú)法產(chǎn)生一種名為Fru的蛋白質(zhì)，缺少了Fru蛋白的雄果蠅就會(huì)缺少這種神經(jīng)細(xì)胞，導(dǎo)致性取向發(fā)生變化。

雄性果蠅因?yàn)槿笔骋惶禺惖臍馕妒荏w基因而導(dǎo)致其對(duì)雌性的求愛(ài)信號(hào)無(wú)動(dòng)于衷，但對(duì)雄性果蠅表現(xiàn)出曖昧的傾向，引發(fā)這一異常的求偶表現(xiàn)主要是由于這些雄性果蠅會(huì)錯(cuò)誤地感受雌性果蠅和雄性果蠅釋放的性信息素(Miyamoto and Amrien，2008)。

Featherstone等(2008)發(fā)現(xiàn)了一種被稱(chēng)為“性盲”(Genderblind)的基因，該基因與將谷氨酸鹽運(yùn)輸出神經(jīng)膠質(zhì)細(xì)胞有關(guān)，利用遺傳手段和藥物改變果蠅的神經(jīng)突觸，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，它們能夠在幾小時(shí)之內(nèi)開(kāi)啟或關(guān)閉果蠅的同性性行為。

3 總結(jié)與展望

同性性行為存在著進(jìn)化悖論，備受人們的關(guān)注。經(jīng)過(guò)國(guó)內(nèi)外學(xué)者幾十年的探索，昆蟲(chóng)同性性行為的成因、進(jìn)化意義和遺傳基礎(chǔ)等研究取得了可喜進(jìn)展。然而，昆蟲(chóng)同性性行為研究仍存在一些問(wèn)題。

3.1 研究不系統(tǒng)

同性性行為雖已在一些昆蟲(chóng)(主要是鞘翅目、雙翅目和膜翅目昆蟲(chóng))里有過(guò)研究，但大部分研究?jī)H僅是報(bào)道發(fā)現(xiàn)存在昆蟲(chóng)同性性行為并推測(cè)了其成因和進(jìn)化意義，而對(duì)昆蟲(chóng)同性性行為的發(fā)生率和潛在代價(jià)(如能量消耗、壽命和時(shí)間損失等)研究很少，缺乏系統(tǒng)的調(diào)查與實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證。

3.2 研究不平衡

對(duì)昆蟲(chóng)同性性行為的進(jìn)化意義研究較多且研究對(duì)象廣泛，而對(duì)其遺傳基礎(chǔ)研究較少且研究對(duì)象單一，主要集中在果蠅。除果蠅外，赤擬谷盜也是研究昆蟲(chóng)同性性行為的模式生物。赤擬谷盜的性行為包括接觸、爬跨和交配三步(沈加飛等，2016)，在此過(guò)程中基本不飛，性行為簡(jiǎn)單且易觀察，是研究昆蟲(chóng)性行為的理想系統(tǒng)。盡管已有很多研究表明，雄性赤擬谷盜間存在同性性行為(Wool，1967；Taylor and Sokoloff，1971；Rich，1972, 1989；Serranoetal.，2000)，且其同性性行為是可遺傳的(Graur and Wool，1982；Serranoetal.，1991；Castroetal.，1994)，但關(guān)于赤擬谷盜同性性行為產(chǎn)生的遺傳基礎(chǔ)和分子機(jī)制尚不清楚，需盡快開(kāi)展此研究。

3.3 研究有待深入

雖然對(duì)昆蟲(chóng)同性性行為的遺傳基礎(chǔ)已有一些認(rèn)識(shí)，但還是知之甚少。作為神經(jīng)遞質(zhì)，多巴胺和五羥色胺是如何通過(guò)其合成、釋放和受體介導(dǎo)的信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)通路調(diào)控果蠅性取向改變的呢？應(yīng)進(jìn)一步篩選參與果蠅同性性行為的神經(jīng)遞質(zhì)相關(guān)基因，尋找神經(jīng)通路，闡明其分子機(jī)制。另外，昆蟲(chóng)同性性行為有基因參與，但也不能排除環(huán)境的作用，因?yàn)榄h(huán)境和基因之間可相互作用；隨著分子生物學(xué)技術(shù)的迅猛發(fā)展，相對(duì)而言比較容易研究基因參與，但很多環(huán)境因素迄今較難控制和觀察從而不便研究(饒毅，2012)。

3.4 研究有待交叉

對(duì)同性性行為的研究，通常采用遺傳學(xué)和分子生物學(xué)的方法，未來(lái)應(yīng)不局限于這兩種方法，利用其它方法(如電生理和成像等)，并根據(jù)需要建立新方法，進(jìn)行系統(tǒng)性研究。在自然界中，存在同性性行為的動(dòng)物已發(fā)現(xiàn)約有450種，包括哺乳類(lèi)、鳥(niǎo)類(lèi)、爬行類(lèi)、兩棲類(lèi)、魚(yú)類(lèi)和昆蟲(chóng)等(Sommer and Vasey，2006)。研究昆蟲(chóng)同性性行為的科學(xué)家與研究其它動(dòng)物同性性行為的科學(xué)家應(yīng)攜起手來(lái)，搭建一個(gè)高水平的學(xué)術(shù)交流平臺(tái)，啟迪思維，碰撞智慧，促進(jìn)學(xué)科交叉與融合，共同解決同一科學(xué)問(wèn)題。

References)

Aiken RB. The relationship between body weight and homosexual mounting inPalmacorixananaWalley (Heteroptera: Corixidae)[J].FloridaEntomologist,1981,64: 267-271.

Andersson M, Simmons LW. Sexual selection and mate choice[J].TrendsinEcology&Evolution, 2006, 21: 296-302.

Arnaud L, Haubruge E. Mating behavior and male mate choice inTriboliumcastaneum(Coleoptera, Tenebrionidae)[J].Behavior, 1999, 136: 67-77.

Bagemihl B. Biological Exuberance: Animal Homosexuality and Natural Diversity[M]. New York: St. Martin’s Press, 1999.

Bailey NW, French N. Same-sex sexual behavior and mistaken identity in male field crickets,Teleogryllusoceanicus[J].AnimalBehavior, 2012, 84: 1031-1038.

Bailey NW, Zuk M. Same-sex sexual behavior and evolution[J].TrendsinEcologyandEvolution, 2009, 24: 339-446.

Bland RG. Mating behavior ofPhaulacridiumvittatumSj?stedt (Orthoptera: Acrididae)[J].JournaloftheAustralianEntomologicalSociety, 1991, 30: 221-229.

Caballero-Mendieta N, Cordero C. Enigmatic liaisons in Lepidoptera: A review of same-sex courtship and copulation in butterflies and moths[J].JournalofInsectScience,2012,12:138.

Castro L, Toro MA, Lopez-Fanjul C. The genetic properties of homosexual copulation behavior inTriboliumcastaneum: Artificial selection[J].GeneticsSelectionEvolution,1994,26: 361-367.

Curcillo PG, Tompkins L. The ontogeny of sex appeal inDrosophilamelanogastermales[J].BehaviorGenetics, 1987, 17: 81-86.

Demir E, Dickson BJ. Fruitless splicing specifies male courtship behavior inDrosophila[J].Cell, 2005, 121: 785-794.

Dukas R.Causes and consequences of male-male courtship in fruit flies[J].AnimalBehavior, 2010, 80: 913-919.

Featherstone DE, Yanoga F, Grosjean Y. Accelerated bang recovery inDrosophilagenderblind mutants[J].CommunitativeandIntegrativeBiology, 2008, 1: 14-17.

Gill KS. A mutation causing abnormal courtship and mating behaviour in males ofDrosophilamelanogaster[J].AmericanZoologist, 1963, 3: 507.

Graur D, Wool D. Dynamics and genetics of mating behavior inTriboliumcastaneum(Coleoptera: Tenebrionidae)[J].BehaviorGenetics, 1982, 12: 161-179.

Grosjean Y, Grillet M, Augustin H,etal. A glial amino-acid transporter controls synapse strength and courtship inDrosophila[J].NatureNeuroscience, 2008, 11: 54-61.

He XZ. Reproductive Behavior ofAphidiuserviHaliday (Hymenoptera: Aphidiidae)[D]. PhD Thesis, Massey University, 2008.

Hemptinne JL, Lognay G, Dixon AFG. Mate recognition in the two-spot ladybird beetle,Adaliabipunctata: Role of chemical and behavioral cues[J].JournalofInsectPhysiology, 1998, 44: 1163-1171.

Kant R, Minor MA, Trewick SA. Reproductive strategies ofDiaeretiellarapae(Hymenoptera: Aphidiinae) during fluctuating temperatures of spring season in New Zealand[J].BiocontrolScienceandTechnology, 2012, 22:1-9.

Keeping MG, Lipschitz D, Crewe RM. Chemical mate recognition and release of male sexual behavior in polybiine wasp,Belonogasterpetiolata(DeGeer) (Hymenoptera: Vespidae)[J].JournalofChemicalEcology, 1986, 12:773-779.

Kitamoto T.Targeted expression of temperature-sensitive dynamin to study neural mechanisms of complex behavior inDrosophila[J].JournalofNeurogenetics, 2002, 16: 205-228.

Kureck IM, Neumann A, Foitzik S. Wingless ant males adjust mate-guarding behavior to the competitive situation in the nest[J].AnimalBehavior, 2011, 82: 339-346.

Leal WS, Kuwahara S, Shi X,etal. Male-released sex pheromone of the stink bugPiezodorushybneri[J].JournalofChemicalEcology, 1998, 24: 1817-1829.

Levan KE, Fedina TY, Lewis SM. Testing multiple hypotheses for the maintenance of male homosexual copulatory behavior in flour beetles[J].JournalofEvolutionaryBiology, 2009, 22: 60-70.

Liu T, Dartevelle L, Yuan CY,etal. Increased dopamine level enhances male-male courtship inDrosophila[J].JournalofNeuroscience, 2008, 28: 5539-5546.

Matsuura K, Kuno E, Nishida T. Homosexual tandem running as selfish herd inReticulitermessperatus: Novel antipredatory behavior in termites[J].JournalofTheoreticalBiology, 2002, 214:63-70.

Mcrobert SP, Tompkins L. Two consequences of homosexual courtship performed byDrosophilamelanogasterandDrosophilaaffinismales[J].Evolution, 1988, 42: 1093-1097.

Miyamoto T, Amrien H. Suppression of male courtship by aDrosophilapheromone receptor[J].NatureNeuroscience, 2008, 11: 874-876.

Murphey RK, Froggett SJ, Caruccio P,etal. Targeted expression ofshibiretsandsemaphorinlareveals critical periods for synapse formation in the giant fiber ofDrosophila[J].Development, 2003, 130: 3671-3682.

Parker GA.The sexual behaviour of the blowfly,ProtophormiaterraenovaeR.D[J].Behavior, 1968, 32: 291-308.

Peschke K. Cuticular hydrocarbons regulate mate recognition, male aggression, and female choice of the rove beetle,Aleocharacurtula[J].JournalofChemicalEcology,1987,13:1993-2008.

Post DC, Jeanne RL. Venom: Source of a sex pheromone in the social waspPolistesfuscatus(Hymenoptera: Vespidae)[J].JournalofChemicalEcology, 1983, 9: 259-266.

Preston-Mafham K. Post-mounting courtship and the neutralizing of male competitors through homosexual mountings in the flyHydromyzalivensF. (Diptera: Scatophagidae)[J].JournalofNaturalHistory, 2006, 40: 101-105.

Radwan J, Czyz M, Konior M,etal. Aggressiveness in two male morphs of the bulb miteRhizoglyphusrobini[J].Ethology, 2000, 106: 53-62.

Rao Y.To understand heterosexuality, one must know homosexuality[J].ScienceandCultureReview, 2012, 9(5): 63-74. [饒毅.欲解異性戀, 須知同性戀[J].科學(xué)文化評(píng)論, 2012, 9(5): 63-74]

Rasa OAE. Ecological factors influencing burrow location, group size and mortality in a nocturnal fossorial Kalahari detritivore,ParastizopusarmaticepsPeringuey (Coleoptera: Tenebrionidae)[J].JournalofAridEnvironments, 1995, 29: 353-365.

Reinhardt K, Harney E, Naylor R,etal. Female-limited polymorphism in the copulatory organ of a traumatically inseminating insect[J].TheAmericanNaturalist, 2007, 170: 931-935.

Rich E. Homosexual behavior in three melanic mutants ofTriboliumcastaneum[J].TriboliumInformationBulletin, 1989, 29: 99-101.

Rich E. Homosexual behavior related to a melanic mutant inTriboliumcastaneum[J].TriboliumInformationBulletin, 1972, 15: 97.

Rono E, Njagi PG, Bashir MO,etal. Concentration-dependent parsimonious releaser roles of gregarious male pheromone of the desert locust,Schistocercagregaria[J].JournalofInsectBehavior, 2008, 54: 162-168.

Ryner LC, Goodwin SF, Castrillon DH,etal. Control of male sexual behavior and sexual orientation inDrosophilaby the fruitless gene[J].Cell, 1996, 87: 1079-1089.

Scharf I, Martin OY. Same-sex sexual behavior in insects and arachnids: Prevalence, causes, and consequences[J].BehavioralEcologyandSociobiology, 2013, 67: 1719-1730.

Serrano JM, Castro L, Toro MA,etal. Inter- and intraspecfic sexual discrimination in the flour beetlesTriboliumcastaneumandTriboliumconfusum[J].Heredity, 2000, 85: 142-146.

Serrano JM, Castro L, Toro MA,etal. The genetic properties of homosexual behavior inTriboliumcastaneum: Diallel analysis[J].BehaviorGenetics, 1991, 21: 547-558.

Shen JF, Cheng C, Ming QL. Study on reproductive isolation betweenTriboliumcastaneumandT.confusum[J].JournalofEnvironmentalEntomology, 2016, 38(3): 508-513. [沈加飛, 程超, 明慶磊. 赤擬谷盜和雜擬谷盜的生殖隔離研究[J]. 環(huán)境昆蟲(chóng)學(xué)報(bào), 2016, 38(3): 508-513]

Shimomura K, Mimura T, Ishikawa S,etal. Variation in mate recognition specificities among fourCallosobruchusseed beetles[J].EntomologiaExperimentalisetApplicata, 2010, 135: 315-322.

Solensky MJ. The effect of behavior and ecology on male mating success in overwintering Monarch butterflies (Danausplexippus)[J].JournalofInsectBehavior, 2004, 17: 723-743.

Sommer V, Vasey PL. Homosexual Behaviour in Animals[M]. Cambridge University Press, 2006.

Spratt EC. Male homosexual behaviour and other factors influencing adult longevity inTriboliumcastaneumandT.confusum[J].JournalofStoredProductsReserch, 1980, 16: 109-114.

Switzer PV, Forsythe PS, Escajeda K,etal. Effects of environmental and social conditions on homosexual pairing in the Japanese beetle (PopilliajaponicaNewman)[J].JournalofInsectBehavior, 2004, 17: 1-16.

Taylor C, Sokoloff A. A review of mating behavior inTribolium[J].TriboliumInformationBulletin, 1971, 14: 88-91.

Van Gossum H, De Bruyn L, Stoks R. Reversible switches between male-male and male-female mating behavior by male damselflies[J].BiologyLetters, 2005, 1: 268-270.

Wen P, Ji BZ, Liu SW,etal. Sex-pairing pheromone in the Asian termite pest speciesOdontotermesformosanus[J].JournalofChemicalEcology, 2012, 38: 566-575.

Wendelken PW, Barth RH. On the significance of pseudofemale behavior in the neotropical cockroach generalBlaberus,ArchimandritaandByrsotria[J].Psyche, 1985, 92: 493-503.

Wool D. Some observations on mating frequencies inTriboliumcastaneumstrains[J].TriboliumInformationBulletin, 1967, 10: 182-186.

Zhang SD, Odenwald WF. Misexpression of the white (w) gene triggers male-male courtship inDrosophila[J].ProceedingsoftheNationalAcademyofSciencesoftheUnitedStatesofAmerica, 1995, 92: 5525-5529.

The progress of studies on homosexual behavior in insects

MING Qing-Lei*,CHENG Chao

(School of Life Sciences, Jiangsu Normal University, Xuzhou 221116, Jiangsu Province, China)

In the view of natural and sexual selection, homosexual behavior represents an evolutionary paradox. The topic on causes and significances of homosexual behavior is an important research issue in evolutionary biology. Here we reviewed the ethology, causes, evolutionary implications and genetic bases of homosexual behavior in insects. Not only were the existed problems analyzed, but research directions were also proposed, which was expected to provide references for the future study. At the same time, we hope that more and more researchers pay attention to the homosexual behavior in insects, focus on it, devote themselves to the great job and make a great contribution to the research area.

Insects; homosexual behavior; evolutionary paradox; causes; genes

國(guó)家自然科學(xué)基金(31172159)；教育部留學(xué)回國(guó)人員科研啟動(dòng)基金(教外司留[2012]1707號(hào))

明慶磊，男，山東聊城人，博士，教授，主要從事昆蟲(chóng)遺傳與進(jìn)化方面的研究

*通訊作者Author for correspondence, E-mail: mingqinglei@jsnu.edu.cn

Received：2016-06-17；接受日期Accepted：2016-07-21

Q968.1

A

1674-0858(2016)05-0877-06