龐書杰，宿鑫成，楊寧，張海斌，朱楠，楊廣順

（第二軍醫(yī)大學(xué)附屬東方肝膽外科醫(yī)院 肝外五科，上海 200438）

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術(shù)前血清CA19-9水平對乙肝相關(guān)性肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌根治術(shù)后預(yù)后影響分析

龐書杰，宿鑫成，楊寧，張海斌，朱楠，楊廣順

（第二軍醫(yī)大學(xué)附屬東方肝膽外科醫(yī)院 肝外五科，上海 200438）

［摘 要］目的 評估術(shù)前血清糖類抗原19-9（carbohydrate antigen19-9，CA19-9）水平對乙肝相關(guān)性肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌（hepatitis B virus-associated intrahepatic cholangiocarcinoma，HBV-ICC）根治術(shù)后預(yù)后的影響。方法 連續(xù)收集我院2007年1月至2009年10月行手術(shù)根治治療的143例HBV-ICC患者的臨床及隨訪資料。根據(jù)術(shù)前CA19-9水平，將患者分為CA19-9升高組（＞37 U/mL）與CA19-9正常組（≤37 U/mL），并借助軟件SPSS20.0比較兩組的臨床病理學(xué)和預(yù)后差異。結(jié)果 CA19-9升高組臨床癥狀陽性率，ALT、堿性磷酸酶（alkaline phosphatase，ALP）、谷胺酰轉(zhuǎn)肽酶（γ-glutamyltransferase，γ-GT）等術(shù)前水平明顯高于CA19-9正常組（P＜0.05），而且，CA19-9升高組更易出現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及微血管侵犯（P＜0.05）。CA19-9升高組與CA19-9正常組1、3和5年的總體生存率分別為82% vs 58%，65% vs 28%和52% vs 20%（P＜0.001）。CA19-9升高組與CA19-9正常組1、3和5年的無瘤生存率分別為69% vs 37%，51% vs 20%和45% vs 15%（P＜0.001）。結(jié)論 術(shù)前CA19-9水平升高是HBV-ICC患者根治性肝切除術(shù)后預(yù)后差的危險(xiǎn)因素。

［關(guān)鍵詞］肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌；血清糖類抗原19-9（CA19-9）；根治性肝切除術(shù)；預(yù)后

肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌（intrahepatic cholangiocarcinoma，ICC）是發(fā)生于肝內(nèi)二級及以上膽管上皮細(xì)胞的惡性腫瘤，為繼肝細(xì)胞癌后肝內(nèi)第二大常見的原發(fā)性肝癌，約占原發(fā)性肝癌的10%～15%［1］。近年來，肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌的發(fā)病率倍增，但是其發(fā)病機(jī)制目前尚不明確。肝內(nèi)膽管結(jié)石、先天性膽管囊腫，肝臟華支睪血吸蟲感染等被證實(shí)是ICC發(fā)病的危險(xiǎn)因子；而HBV或HCV感染、糖尿病病史、吸煙、肝硬化等被認(rèn)為是ICC發(fā)病的潛在危險(xiǎn)因素［1-3］。多項(xiàng)薈萃分析［4-6］已證實(shí)肝炎病毒感染能夠增加ICC的發(fā)病風(fēng)險(xiǎn)，并有多項(xiàng)臨床研究［7-8］發(fā)現(xiàn)HBV-ICC與HBV相關(guān)性肝細(xì)胞癌（HBV-associated hepatocellular carcinoma，HBV-HCC）具有相似的流行病學(xué)特征，并推測HBV-ICC與HBV-HCC具有相似的腫瘤發(fā)生機(jī)制，HBVICC可能是一種特殊類型的膽管惡性腫瘤。

CA19-9最初是由Koprowski等［9］在結(jié)腸癌細(xì)胞系中分離發(fā)現(xiàn)的。由于CA19-9對于診斷膽道腫瘤的特異性不高，以往，臨床上只將其作為膽道腫瘤的輔助診斷指標(biāo)。近來，已有多項(xiàng)研究發(fā)現(xiàn)，術(shù)前CA19-9水平升高對膽管癌及胰腺癌的預(yù)后有重要影響，證實(shí)CA19-9不僅是膽道及胰腺腫瘤的輔助診斷指標(biāo)，還是膽管癌及胰腺癌預(yù)后的危險(xiǎn)因素［10-12］。但是，術(shù)前CA19-9水平對HBV-ICC這類特殊的膽管細(xì)胞腫瘤的預(yù)后意義尚不清楚，本文通過回顧性隊(duì)列研究來評估術(shù)前CA19-9水平對HBV-ICC預(yù)后的影響。

1　資料和方法

1.1一般資料

篩選我院2007年1月至2009年12月根治性肝切除治療的HBV-ICC患者。入選標(biāo)準(zhǔn)：（1）術(shù)后病理檢查確診為ICC，乙肝血清學(xué)檢查乙肝表面抗原（HBsAg）陽性或乙肝核心抗體（HBcAb）陽性；（2）腫瘤首發(fā)，行根治性肝切除治療的ICC患者；（3）術(shù)后隨訪資料完整，可進(jìn)行預(yù)后分析。排除標(biāo)準(zhǔn)：圍手術(shù)期死亡患者；ICC合并HCC患者；乙肝血清學(xué)檢查結(jié)果不明確；合并其他明確的ICC發(fā)病危險(xiǎn)因素的患者（如肝血吸蟲病和肝內(nèi)膽管結(jié)石等）；隨訪資料不完整或失訪者。

排除合并肝內(nèi)膽管結(jié)石患者17例，血吸蟲病患者5例（其中1例患者合并肝內(nèi)膽管結(jié)石），圍手術(shù)死亡患者3例，共有143例患者納入此回顧性研究，其中女51例，男92例，年齡34～77歲，中位年齡55歲。收集患者的臨床基線資料、血液學(xué)檢查指標(biāo)、腫瘤組織病理學(xué)結(jié)果及預(yù)后資料?；€資料包括患者的性別、年齡、民族、腫瘤病史及家族史、臨床癥狀和乙肝感染病史等。血液學(xué)檢查指標(biāo)：術(shù)前及術(shù)后第1、3、5天肝功能指標(biāo)（血清總膽紅素、ALT、AST、堿性磷酸酶、谷胺酰轉(zhuǎn)肽酶、白蛋白），術(shù)前及術(shù)后1個(gè)月腫瘤相關(guān)指標(biāo)（血清甲胎蛋白、CA19-9）。組織病理學(xué)資料包括腫瘤大小、微血管侵犯、腫瘤數(shù)目、淋巴結(jié)侵犯、腫瘤TMN分期等。如腫瘤多發(fā)，則以最大腫瘤的直徑記作腫瘤大??；術(shù)前影像學(xué)或術(shù)中發(fā)現(xiàn)門靜脈、肝靜脈或膽管癌栓則視為非根治性切除。腫瘤TMN分期參照AJCC 2007版ICC的TMN分期。根據(jù)患者術(shù)前血清學(xué)CA19-9水平分為CA19-9升高組與CA19-9正常組（我院CA19-9正常參考值范圍為0～37 U/mL，患者術(shù)前血清CA19-9≥37 U/mL則納入升高組，否則納入正常組）。

1.2手術(shù)情況

肝切除術(shù)式包括按照Couinaud分段法行肝段切除、聯(lián)合肝段切除、肝葉切除等解剖性肝切除術(shù)式和部分肝切除及腫瘤剜除法等非解剖性肝切除術(shù)式。肝切除前以Pringle-maneuver法行肝門阻斷，肝門阻斷達(dá)30 min，需恢復(fù)肝臟血供5 min，再次阻斷肝門，記錄肝門阻斷總時(shí)間。術(shù)前及術(shù)中發(fā)現(xiàn)肝門部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移需行肝門部淋巴結(jié)清掃術(shù)，并放置銀夾，以備術(shù)后局部放療治療。根治性切除定義為：完整切除腫瘤病灶，術(shù)后鏡下檢查切緣無癌細(xì)胞殘留；術(shù)前影像學(xué)或術(shù)中探查提示肝門部淋巴結(jié)侵犯，需行肝門部淋巴結(jié)清掃術(shù)。

1.3術(shù)后隨訪

本研究以患者手術(shù)日期作為起點(diǎn)，隨訪截止日期為2014年10月。所有患者術(shù)后1個(gè)月復(fù)查肝腎功能、腫瘤相關(guān)指標(biāo)（甲胎蛋白、CA19-9、癌胚抗原）、乙肝血清學(xué)指標(biāo)及腹部B超或肝臟CT。術(shù)后第1年每3個(gè)月復(fù)查上述檢查，從第2年起每6個(gè)月復(fù)查上述檢查，如發(fā)現(xiàn)可疑病灶，則進(jìn)一步行肝臟增強(qiáng)CT或MRI檢查。對患者家屬進(jìn)行電話隨訪以取得患者術(shù)后生存或復(fù)發(fā)信息。術(shù)后總體生存時(shí)間定義為患者手術(shù)日期至死亡的時(shí)間。術(shù)后無瘤生存時(shí)間定義為患者手術(shù)日期至確診腫瘤復(fù)發(fā)的時(shí)間。

1.4統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

本研究所有統(tǒng)計(jì)分析采用SPSS 20.0。計(jì)量資料行t檢驗(yàn)比較組間差異，計(jì)數(shù)資料組間比較應(yīng)用x2檢驗(yàn)或Fisher精確概率法實(shí)現(xiàn)。Kaplan-Meier法繪制生存曲線，Log-rank法比較組間差異，P＜0.05認(rèn)為差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2　結(jié)果

2.1患者肝炎感染血清學(xué)指標(biāo)情況

本組143例HBV-ICC患者肝炎病毒感染血清學(xué)指標(biāo)具體情況如表1所示。

表1　143例HBV-ICC患者肝炎病毒血清學(xué)指標(biāo)情況

2.2HBV-ICC患者術(shù)前血清C19-9水平與臨床病理學(xué)的關(guān)系

在基線資料方面，CA19-9升高組比CA19-9正常組更易出現(xiàn)臨床癥狀（包括上腹悶脹不適，黃疸，腹部包塊等）（P＜0.05），性別構(gòu)成、年齡等因素兩組無差異；血清學(xué)檢查指標(biāo)方面，CA19-9升高組ALT、ALP、γ-GT水平明顯高于CA19-9正常組（P＜0.05），兩組總膽紅素、AST、甲胎蛋白（AFP）水平無統(tǒng)計(jì)學(xué)差異；腫瘤病理學(xué)方面，兩組在腫瘤數(shù)目、腫瘤大小、腫瘤分化程度方面無明顯差異，CA19-9升高組更易伴發(fā)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移及微血管侵犯（P＜0.05）。另外，雖然兩組在腫瘤TNM分期方面無統(tǒng)計(jì)學(xué)差異，但是CA19-9升高組更傾向于進(jìn)展期的TNM分期（P=0.063）。具體情況見表2。

表2　CA19-9升高組與CA19-9正常組臨床病理學(xué)資料差異的比較

2.3術(shù)前CA19-9水平對HBV-ICC患者預(yù)后的影響

術(shù)前CA19-9組與CA19-9正常組1，3和5年的總體生存率分別為82% vs 58%，65% vs 28%和52% vs 20% （P＜0.001），見圖1。CA19-9升高組與CA19-9正常組1，3和5年的無瘤生存率分別為69% vs 37%，51% vs 20%和45% vs 15%（P＜0.001），見圖2。

3　討論

肝內(nèi)膽管細(xì)胞癌（ICC）是一種少見的原發(fā)性惡性肝臟腫瘤，中國ICC發(fā)病率約為7.5/100 000［1］。由于ICC的發(fā)病率低，以往針對術(shù)前CA19-9水平與ICC預(yù)后關(guān)系的研究較少。近期，Luo等［13］的一項(xiàng)隊(duì)列研究提示，術(shù)前CA19-9水平升高是ICC根治術(shù)后預(yù)后差的獨(dú)立危險(xiǎn)因素。Liu等［14］研究也發(fā)現(xiàn)，術(shù)前CA19-9水平升高與膽管癌預(yù)后差相關(guān)，相對危險(xiǎn)度為1.28。Hsu等［15］的一項(xiàng)前瞻性隊(duì)列研究表明，在肝細(xì)胞癌中，術(shù)前CA19-9水平升高也是預(yù)后差的危險(xiǎn)因素。有研究發(fā)現(xiàn)其臨床病理學(xué)特點(diǎn)與HBV-HCC具有很多相似性，但是，目前HBV-ICC的預(yù)后與各種腫瘤標(biāo)記物如CA19-9、AFP及CEA等的關(guān)系尚不清楚，研究術(shù)前CA19-9的水平對HBV-ICC預(yù)后的影響，一方面對于HBV-ICC的治療策略與術(shù)后監(jiān)測有實(shí)際臨床意義，另一方面對于HBV-ICC異質(zhì)性的研究也有重要意義。

圖1　CA19-9升高組與CA19-9正常組HBV-ICC患者術(shù)后1，3，5年總體生存率曲線比較

圖2　CA19-9升高組與CA19-9正常組HBV-ICC患者術(shù)后1、3、5年無瘤生存率曲線比較

本研究納入我院2007年至2009年根治性手術(shù)治療的143例HBV-ICC患者，根據(jù)術(shù)前CA19-9水平分為CA19-9升高組與正常組，就其臨床病理學(xué)變化及預(yù)后差異進(jìn)行比較。結(jié)果發(fā)現(xiàn)：CA19-9升高組相比于正常組，更易出現(xiàn)上腹部悶漲等臨床癥狀；術(shù)前AST、ALP、γ-GT水平明顯高于CA19-9正常組；更容易出現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移或血管侵犯。兩組腫瘤TNM分期無統(tǒng)計(jì)學(xué)差異，但CA19-9升高組患者更傾向于腫瘤進(jìn)展期。兩組預(yù)后差別非常明顯，無論是術(shù)后總體生存率還是無瘤生存率，CA19-9正常組都明顯優(yōu)于CA19-9升高組。

CA19-9是一種低聚糖類腫瘤相關(guān)抗原。在結(jié)腸癌、膽管癌及胰腺癌等惡性疾病中，CA19-9血清水平均可升高。Schlieman等［16］和Safi等［17］的研究發(fā)現(xiàn)，CA19-9水平可能與腫瘤負(fù)荷有關(guān)，高CA19-9水平可能預(yù)示著高的腫瘤負(fù)荷。Ye等［18］的研究發(fā)現(xiàn)，高CA19-9水平可能與結(jié)腸癌腫瘤細(xì)胞表皮間充質(zhì)轉(zhuǎn)化過程相關(guān)。多項(xiàng)研究提示ICC病例術(shù)前CA19-9升高更容易出現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移［10-12，19］。本研究結(jié)果CA19-9增高HBV-ICC患者淋巴轉(zhuǎn)移發(fā)生率明顯高于正常，與之一致。這種現(xiàn)象也常出現(xiàn)在胃癌、結(jié)腸癌肝轉(zhuǎn)移中［20-21］；Hsu等［15］的研究發(fā)現(xiàn)，在肝細(xì)胞癌中，術(shù)前CA19-9升高會提高患者的血管受侵率，本研究結(jié)果顯示，CA19-9升高組中，腫瘤微血管侵犯現(xiàn)象明顯增多。淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和微血管侵犯已被多項(xiàng)研究證實(shí)是ICC預(yù)后的獨(dú)立危險(xiǎn)因素［13，22-23］。本研究還發(fā)現(xiàn)，CA19-9升高患者，術(shù)前γ-GT水平明顯高于CA19-9正?；颊?。而已有研究表明術(shù)前γ-GT水平升高是ICC預(yù)后的危險(xiǎn)因素［24］?？偟膩碚f，以上種種因素可能共同作用導(dǎo)致術(shù)前CA19-9水平升高的HBV-ICC患者術(shù)后預(yù)后較差，但其具體發(fā)生機(jī)制尚需進(jìn)一步研究。Chen等［25］的基礎(chǔ)研究發(fā)現(xiàn)，在肝細(xì)胞癌中，CA19-9升高組具有更激進(jìn)的生物學(xué)行為，類似于雙表型肝細(xì)胞癌。

術(shù)前CA19-9水平升高是HBV-ICC患者根治性肝切除術(shù)后預(yù)后差的危險(xiǎn)因素。術(shù)后監(jiān)測血清CA19-9水平可能對監(jiān)測腫瘤復(fù)發(fā)有重要意義。本研究為回顧性研究，樣本量也不甚充足，研究結(jié)果尚需后續(xù)大樣本量、前瞻性研究證實(shí)。

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（本文編輯：張海燕，魯翠濤）

·論著 臨床研究·

Efffect of preoperative serum level of CA19-9 on the prognosis of HBV-associated intrahepatic cholangiocarcinoma patients after curative hepatectomy： a retrospective cohort study

PANG Shu-jie， SU Xin-Cheng， YANG Ning， ZHANG Hai-bin， ZHU Nan， YANG Guang-shun. Department V of Hepatic Surgery， Eastern Hepatobiliary Surgery Hospital Affiliated to Second Military Medical University， Shanghai 200438， China

AbstractObjective To evaluate the prognostic effect of preoperative serum level of CA19-9 on hepatitis B virus-associated intrahepatic cholangiocarcinoma （HBV-ICC） patients after curative hepatectomy. Methods The clinicopathological and follow-up data of 143 HBV-ICC patients underwent curative hepatectomy in our hospital from Jan. 2007 to Dec. 2009 were collected consecutively. According to preoperative serum CA19-9 levels， these patients were divided into the elevated group （CA19-9＞37 U/mL） and the normal group （CA19-9≤37 U/mL），then clinicopathlogical and prognostic differences is between two groups were analyzed by SPSS version 20.0. Results Compared with the normal group， the elevated group tended to have a higher positive symptom rate and an elevated level of ALT， ALP and γ-GT （P＜0.05）. Lymph node metastasis and microvascular invasion were more prevalent in elevated group than that in the normal group. The 1-， 3- and 5-year overall survival rates for the elevated group and the normal group were 82% vs 58%， 65% vs 28% and 52% vs 20% （P＜0.001）， respectively. The 1-， 3- and 5-year recurrence free survival rates for the elevated group and the normal group were 82% vs 58%，65% vs 28% and 52% vs 20% （P＜0.001）. Conclusion Elevated preoperative serum CA19-9 level is a risk factor for poor prognosis of HBV-ICC patients after curative hepatectomy.

Key wordsintrahepatic cholangiocarcinoma； serum carbohydrate antigen19-9； curative hepatectomy； prognosis

［通訊作者簡介］楊廣順，主任醫(yī)師，博士，E-mail：gs_yang00@yahoo.com。

［第一作者簡介］龐書杰（1989-），男，河南南陽人，在讀碩士。宿鑫成（1989-），男，山東煙臺人，碩士。龐書杰與宿鑫成為并列第一作者。

［基金項(xiàng)目］十二五艾滋病和病毒性肝炎等重大傳染病防治專項(xiàng)（2012ZX10002-017）。

［收稿日期］2015-08-10

［中圖分類號］R735.8

［文獻(xiàn)標(biāo)識碼］A

DOI：10.11952/j.issn.1007-1954.2016.03.004