蘇亞麗,劉夢佳,李海峰,2*(.西北農(nóng)林科技大學 農(nóng)學院/旱區(qū)作物逆境生物學國家重點實驗室,陜西 楊凌 7200;2.新疆農(nóng)業(yè)職業(yè)技術學院,新疆 昌吉 8300)

水稻MADS-box基因研究進展

蘇亞麗1,劉夢佳1,李海峰1,2*
(1.西北農(nóng)林科技大學 農(nóng)學院/旱區(qū)作物逆境生物學國家重點實驗室,陜西 楊凌 712100;2.新疆農(nóng)業(yè)職業(yè)技術學院,新疆 昌吉 831100)

MADS-box是水稻生長發(fā)育過程中重要的轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子,其參與調(diào)控植物生長發(fā)育及脅迫響應。闡述了水稻MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構、分類和染色體分布,從花器官發(fā)育、開花時間、根系發(fā)育、種子發(fā)育等方面綜述了水稻MADS-box基因功能,并分析了水稻MADS-box基因功能研究中存在的一些問題及其發(fā)展前景。

水稻; MADS-box; 轉(zhuǎn)錄因子; 花發(fā)育; 開花時間

在植物中,MADS-box轉(zhuǎn)錄因子家族成員參與調(diào)控植物生長發(fā)育的許多關鍵方面,包括調(diào)控花器官的生長發(fā)育、根的生長發(fā)育甚至根瘤的形成、雌雄配子的發(fā)育、胚胎發(fā)育、種子發(fā)育以及果實的發(fā)育、成熟和開裂等,也參與調(diào)控光合作用、營養(yǎng)代謝、頂端分生組織分化以及激素信號轉(zhuǎn)導等。水稻是我國乃至世界上的主要糧食作物之一,MADS-box基因是水稻生長發(fā)育過程中重要的轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子。迄今,許多學者對水稻MADS-box基因進行了研究并取得了很大進展,特別是在水稻的花發(fā)育方面。綜述了水稻MADS-box轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構、分類和染色體分布及其參與調(diào)控植物生長發(fā)育方面的生物學功能,并提出其功能研究中存在的一些問題,以期為我國水稻轉(zhuǎn)基因育種提供基因資源。

1 水稻MADS-box基因家族成員結(jié)構、分類和染色體分布

植物MADS-box基因結(jié)構比較保守,都含有一個高度保守的MADS-box結(jié)構域,編碼約58個氨基酸,分布在蛋白質(zhì)的N端區(qū)域,可以對特異的DNA序列進行識別。MADS-box基因名字的緣由即為含有保守的MADS-box結(jié)構域[1]。

MADS-box基因家族根據(jù)其家族成員的蛋白質(zhì)結(jié)構域可以分為type Ⅰ和type Ⅱ 兩大類型[2]。其中,type Ⅰ型基因只含有MADS-box結(jié)構域[3],沒有K結(jié)構域和內(nèi)含子,并且在轉(zhuǎn)錄水平上其豐度很低。在植物中,大部分已知功能的MADS-box基因都屬于type Ⅱ 型,它所編碼的蛋白質(zhì)包括MADS、I、K、C 4個結(jié)構域,所以又可稱為MIKC型MADS-box基因[4]。根據(jù)Ⅰ結(jié)構域蛋白質(zhì)序列的差異,MIKC型又可以分為MIKCC和 MIKC*2個類型[3,5],大多數(shù)植物中分離得到的是MIKCC型MADS-box基因,而水稻兼有2種類型[6]。植物中大部分的MIKC型MADS-box基因是由7個外顯子和6個內(nèi)含子組成,也有少數(shù)基因是由7個內(nèi)含子和8個外顯子組成,所具有的外顯子和內(nèi)含子結(jié)構相似。MADS結(jié)構域序列高度保守,由基因的外顯子1編碼,大多數(shù)MADS-box基因的上游有一段使MADS蛋白與DNA保守序列結(jié)合的核心序列(CC-A-rich-GG),稱為CArG盒;Ⅰ結(jié)構域是DNA結(jié)合二聚體分子的重要結(jié)構,由基因的外顯子2編碼;外顯子3—5編碼半保守K結(jié)構域,K包括K1、K2和K3 三個α螺旋[7],通過調(diào)控蛋白質(zhì)間的相互作用來控制基因表達;C結(jié)構域由外顯子6 和 7 編碼,其保守性弱,可能是 MADS-box 基因的轉(zhuǎn)錄激活區(qū)域，與MADS-box 蛋白復合物的形成有關[8]。在蛋白因子二聚體與DNA結(jié)合以及二聚化的過程中,MADS、I、K和C結(jié)構域起的作用不同[9]。

MADS-box基因廣泛存在于動物、植物和真菌中,它們形成了一個龐大的基因家族,目前的基因組數(shù)據(jù)顯示,水稻中已經(jīng)有75個MADS-box基因被分離出來,并且分別被定位在不同的染色體上[10]。其中,1號染色體上分布最多,達16個;其次是4號染色體,有11個;2、3、6號染色體上分布也較多,分別為7、8、9個;8和12號染色體上均有6個MADS-box基因;5、7、9號染色體上分布較少,分別為4、3、3個;10號和11號染色體上最少,各自分布1個MADS-box基因。

2 水稻MADS-box基因的生物學功能

MADS-box是水稻生長發(fā)育過程中重要的轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子,其參與調(diào)控花器官的生長發(fā)育、根的生長發(fā)育、種子發(fā)育、開花時間、頂端分生組織分化、對光周期的反應、激素信號轉(zhuǎn)導等過程,除此之外,一些MADS-box基因在脅迫條件下也會出現(xiàn)一定的響應。主要從花發(fā)育、開花時間、根系發(fā)育、種子發(fā)育等方面闡述水稻MADS-box基因的生物學功能。

2.1 調(diào)控水稻花器官發(fā)育

20世紀90年代初,通過研究雙子葉模式植物擬南芥(Arabidopsisthaliana)和金魚草(Antirrhinummajus)花器官突變體的表型,深入闡釋了雙子葉植物花器官發(fā)育的遺傳控制機制,在此基礎上建立了花器官發(fā)育的ABC模型[11]。后來,Angenent等[12]從矮牽牛(Petunia)中分離出控制胚珠發(fā)育的D類基因FBP7(F-box protein 7)和FBP11,ABC模型被完善為ABCD模型。另外發(fā)現(xiàn),擬南芥SEP1(SEPALLATA1)、SEP2和SEP3也是一類花器官同一性基因,是擬南芥花瓣、雄蕊和心皮正常發(fā)育必不可少的,水稻OsMADS1是雄蕊和漿片正常發(fā)育所需的,它們屬于同一類基因,是一種新的花同源異型基因,稱其為E類基因[13],即產(chǎn)生了ABCDE模型或AE模型。從此,花器官發(fā)育的充要條件也得到較全面的闡釋[14-15]。近年來,隨著基因組測序的完成,人們從水稻中已克隆出不少與花器官發(fā)育相關的 MADS-box基因,它們分屬于ABCDE模型中的A～E類基因。其中,A類基因4個,B類基因3個,C類基因2個,D類基因2個,E類基因5個。

水稻花器官發(fā)育A類基因包括OsMADS14、OsMADS15、OsMADS18和OsMADS20,具有決定花分生組織特性的功能。水稻小穗原基形成之后,OsMADS14基因只在其內(nèi)外稃和穎片中表達,在小穗成熟后,其只在心皮和雄蕊中表達[16]。OsMADS15的表達模式與OsMADS14不同,OsMADS15在小穗發(fā)育頂端分生組織及小穗器官分化之后的外稃、內(nèi)稃和漿片中表達,表明OsMADS15在水稻花分生組織的識別中具有決定作用[17]。OsMADS18在根、葉、花序和所有花器官原基中都表達,利用RNAi沉默該基因后,植株沒有明顯的表型改變,這說明它很可能與其他的A類基因(如OsMADS15)存在功能冗余[18]。OsMADS20在種子發(fā)芽5 d后的莖中和生長的種子中表達,在生長的穗中不表達[19]。這與A類基因在花發(fā)育進化中具備的保守功能是相違背的。

水稻花器官發(fā)育B類基因包括OsMADS2、OsMADS4和OsMADS16。OsMADS16又被稱為SPW1(SUPERWOMAN1),該基因在水稻的漿片和雄蕊中表達,SPW1隱性突變會導致雄蕊轉(zhuǎn)變?yōu)樾钠?、漿片轉(zhuǎn)變?yōu)閮?nèi)稃類結(jié)構[20]。OsMADS16基因被沉默后,會得到類似于spw1的突變表型;異位過量表達OsMADS16后,會導致心皮轉(zhuǎn)變?yōu)樾廴镱惼鞴?但是對外輪器官沒有明顯的影響[21]。當敲除OsMADS2基因后,漿片變長且具有外穎和稃片,表明OsMADS2對漿片的形成起重大作用[22]。反義OsMADS4轉(zhuǎn)基因植株中,雄蕊變?yōu)樾钠ゎ惖慕Y(jié)構,漿片變?yōu)轱惤Y(jié)構,說明OsMADS4主要決定雄蕊的形成[23]。

到目前為止,水稻中共發(fā)現(xiàn)了2個C類基因,即OsMADS3和OsMADS58,主要參與心皮和雄蕊的發(fā)育。OsMADS3的功能主要是決定雄蕊的形成,并且對漿片的發(fā)育具有抑制作用[24],而OsMADS58則主要控制穎花的分化和心皮的正常發(fā)育[25]。最新研究發(fā)現(xiàn),水稻DFO1(DEFORMED FLORAL ORGAN 1)通過表觀遺傳抑制OsMADS58基因的表達來調(diào)節(jié)花器官身份。DFO1的功能表現(xiàn)在與水稻PcG(polycomb group)蛋白協(xié)同作用時,以組蛋白H3第27位賴氨酸三甲基(H3K27me3)作為一個表觀抑制標記,調(diào)節(jié)OsMASD58基因上H3K27me3介導的表觀抑制過程,以此保持水稻花器官形態(tài)[26]。這一發(fā)現(xiàn)意義重大,因為在水稻花器官發(fā)育過程中,表觀遺傳因素的作用還沒有被詳細地挖掘。

水稻花器官發(fā)育D類基因包括OsMADS13和OsMADS21。OsMADS13主要是在胚珠中表達,調(diào)控胚珠的發(fā)育;同時OsMAS13可以與OsMADS24、OsMADS45、OsMADS6 蛋白相互作用[27]。OsMADS21與OsMADS13具有較高的同源性,但它們的表達模式不一致,前者在發(fā)育的種子中表達,并且在心皮壁和胚珠中也有微弱的表達[28]。進一步研究發(fā)現(xiàn),osmads21突變體沒有表現(xiàn)出任何明顯的表型變化,而且osmads13osmads21雙突變體也不存在胚珠缺陷的加性效應;敲除osmads21后植株表型正常,這說明在進化過程中,OsMADS21可能喪失了功能[29]。總之,對水稻D類基因的研究還需進一步加強。

水稻花器官發(fā)育的E類基因主要包括:參與控制水稻內(nèi)外稃分化的OsMADS1及控制心皮發(fā)育的OsMADS7、OsMADS8和OsMADS34等基因。OsMADS1在穎花的分生組織中表達,但不在穎片中表達,在內(nèi)、外稃中強烈表達[17]。Wang等[30]對OsMADS1基因的MADS區(qū)域的第24、27位氨基酸進行突變,所得突變體有葉狀的內(nèi)外稃,雄蕊數(shù)目減少,偶爾還會見到有附加的雌蕊或小花生成。Hu等[31]研究發(fā)現(xiàn),在特定的水稻花器官和分生組織身份識別中,OsMADS1調(diào)節(jié)功能多種多樣,這可能是通過其遺傳和物理因素與不同的花同源異型調(diào)節(jié)因子相互作用的結(jié)果。水稻OsMADS7 和OsMADS8基因在小穗分生組織和內(nèi)外稃原基中表達[32],它們在水稻中過量表達會引起早花以及植株矮化[16,33]。OsMAD34基因在植株的根、葉、花序原基以及穗部器官組成型表達,其作用主要是控制花和穗的形成[34]。另外,對osmads34osmads1雙突變體進行分析表明,該基因有?；瘍?nèi)外稃、漿片、雄蕊和心皮等花器官特性的作用[35]。

另外,目前水稻中研究比較透徹的一個花發(fā)育基因是AGL6(AGAMOUOS LIKE 6)基因OsMADS6。該基因主要在花分生組織、內(nèi)稃、漿片和胚珠中表達。OsMADS6突變體osmads6-1和mfo1(MOSAIC FLORAL ORGANS 1)小花多輪花器官表現(xiàn)出發(fā)育異常:內(nèi)稃發(fā)育成了外稃狀器官;漿片同源轉(zhuǎn)化成了稃狀結(jié)構;雄蕊數(shù)目減少的同時,部分形成了漿片-花藥嵌合體;部分小花心皮數(shù)目增加,胚珠發(fā)育異常[36-38]。在花器官發(fā)育異常的同時,部分小花花分生組織失去了花分生組織特征,部分獲得了花序或者小穗分生組織屬性,在小花內(nèi)形成新的小花[36-38]。中國科學院遺傳與發(fā)育研究所薛永彪研究團隊報道的MADS6強突變體osmads6-5表現(xiàn)出更強的表型:所有花器官都形成了外稃狀結(jié)構,同時花分生組織失去了確定性,小花內(nèi)不斷形成一輪又一輪的外稃狀結(jié)構[39]。對MADS6和水稻MADS1、MADS16、MADS3、MADS13、DL等基因的一系列雙突變體進行研究表明,水稻花發(fā)育的一個重要調(diào)控因子是OsMADS6,通過轉(zhuǎn)錄水平上的調(diào)控等作用方式和其他花發(fā)育基因一起調(diào)控花分生組織和花器官的發(fā)育[37,39]。

2.2 調(diào)控水稻開花時間

開花是生殖生長階段的起始,在水稻由營養(yǎng)生長向生殖生長過渡的這一過程中,有許多MADS-box基因起重要的調(diào)控作用。其中OsMADS14、OsMADS15、OsMADS45、OsMADS50、OsMADS51都是促進水稻開花的MADS-box基因[40]。

水稻OsMADS14、OsMADS15是編碼成花素基因Hd3a(heading date 3a)和RFT1(RICE FLOWERING LOCUS T 1)的下游調(diào)控基因[41]。OsMADS14被認為是主要負責提前開花的調(diào)節(jié)因子,其表達水平提高是水稻由營養(yǎng)生長向生殖生長過渡的標志;在轉(zhuǎn)基因水稻中,過量表達OsMADS14會嚴重縮短水稻抽穗期,形成極早花表型,說明OsMADS14可能在花分生組織確定中起作用[16]。過表達另外一個在下游調(diào)控水稻開花的OsMADS15基因,會使轉(zhuǎn)基因水稻早期節(jié)間伸長,株高降低,提早開花[42]。

對于水稻OsMADS45基因,異位表達該基因不會改變轉(zhuǎn)基因水稻基因的振蕩節(jié)律,但會提前(大約20 d)上調(diào)2個成花素基因Hd3a和RFT1的表達。即轉(zhuǎn)基因水稻在早期發(fā)育階段,異位表達OsMADS45會激活上游基因Hd3a和RFT1,導致水稻提早開花。但OsMADS45過量表達并不影響Hd1和Ehd1的上游開花調(diào)節(jié)基因的表達,比如OsGI(OsGIGANTEA)、Ehd2(early heading date 2)/OsId1 (indeterminate 1)/RID1(rice indeterminate 1)和OsMADS50[43]。

在長日照條件下,OsMADS50會促進水稻開花,而OsMADS56會抑制水稻開花,即OsMADS56對開花時間的決定作用與OsMADS50相反。OsMADS50和OsMADS56在水稻調(diào)控開花時間網(wǎng)絡的上游,通過一定的相互作用形成復合物,協(xié)同調(diào)控下游基因OsLFL1(LEC2 and FUSCA3 like protein 1)-Ehd1來控制水稻開花[44]。

對于水稻OsMADS51基因,其無義突變體在短日照條件下開花較正常植株晚2周,但是在長日照條件下該基因的缺失對開花只有很小的影響;而異位表達OsMADS51基因,在短日照條件下,導致水稻開花提前7 d[45]。研究表明,OsMADS51主要是介導調(diào)控下游OsMADS14、Hd3a和Ehd1基因的表達,并在短日照條件下促使水稻提早開花[46]。

2.3 調(diào)控水稻根系發(fā)育

在擬南芥硝酸鹽信號途徑中,ANR1(ARABIDOPSIS NITRATE REGULATED 1)是調(diào)控側(cè)根發(fā)育的重要調(diào)節(jié)基因,隸屬于MIKC型MADS-box家族。ANR1啟動子-GUS融合試驗表明,ANR1主要在側(cè)根原基、主根和側(cè)根的頂端分生組織中表達[47]。水稻中有OsMADS23、OsMADS25、OsMADS27、OsMADS57和OsMADS61五個ANR1的同源基因,都屬于type Ⅱ MTKCCMADS-box家族,是AGL17家族基因中的進化分支[48]。對這5個受氮(N)、磷(P)和硫(S)誘導的基因進行克隆,利用分子生物學技術對它們調(diào)控根系生長的分子機制進行了研究,發(fā)現(xiàn)它們的響應機制各不相同。

另外,水稻中的小RNA miR444,從感染病毒到OsRDR1(RNA-dependent RNA polymerase 1)表達的過程中,是傳遞抗病毒信號的一個關鍵因子[51]。miR444不僅通過硝酸鹽信號途徑調(diào)控根系發(fā)育,參與硝態(tài)氮的積累過程,而且對P饑餓有響應[52]。研究表明,水稻條紋葉枯病毒(RSV)侵染會增加miR444的表達,過表達miR444會提高水稻抵御RSV侵染的抗性,同時伴隨OsRDR1表達的上調(diào);進一步研究發(fā)現(xiàn),3個miR444的靶標OsMADS23、OsMADS27a和OsMADS57之間能夠形成同源二聚體或者異源二聚體,并通過直接與OsRDR1啟動子的CArG基序結(jié)合,進而抑制OsRDR1的表達。因此,miR444水平增加會降低OsMADS23、OsMADS27a和OsMADS57對OsRDR1轉(zhuǎn)錄的抑制作用,因而激活OsRDR1介導的抗病毒RNA沉默通路[51]。

2.4 調(diào)控水稻種子發(fā)育

水稻中的MADS-box轉(zhuǎn)錄因子除了調(diào)控花發(fā)育、開花時間、根系發(fā)育,也可調(diào)控種子和胚乳的發(fā)育[53],且可能與雌雄配子的發(fā)育有一定的關聯(lián)[54]。除此之外,OsMADS13作為D類基因STK(SEEDSTICK)、FBP7、FBP11的同源基因,與矮牽牛的胚珠特異基因FBP7、FBP11序列具有極高相似性[55]。對OsMADS13基因的突變體進行分析發(fā)現(xiàn),突變體雌花敗育,胚珠發(fā)育為心皮狀結(jié)構[29]。

研究發(fā)現(xiàn),OsMADS29主要在雌性生殖器官中表達,包括胚珠、胚珠維管束和除了果皮外層細胞的整個種子[56]。如果敲除OsMADS29基因,其相應株系表現(xiàn)出種子敗育,同時在胚乳中也會表現(xiàn)出淀粉累積不足。組織切片觀察OsMADS29敲除植株異常種子時發(fā)現(xiàn),共質(zhì)體(提供營養(yǎng)的珠心和胚珠維管束跡)運輸連續(xù)性受到影響。另外,與野生型相比,所有OsMADS29敲除植株種子中的母體組織(包括果皮、維管束、珠被、珠心)的退化都被阻止。以上研究結(jié)果表明,調(diào)控水稻種子發(fā)育的OsMADS29基因是通過控制母體組織中的細胞退化來調(diào)控種子發(fā)育的。

最新的研究發(fā)現(xiàn),另一個MADS-box基因OsMADS87與水稻種子發(fā)育密不可分。調(diào)節(jié)OsMADS87表達水平,可以調(diào)節(jié)水稻種子大小。通過對過表達、RNAi干擾OsMADS87和野生型植株的表型觀察發(fā)現(xiàn),抑制OsMADS87表達,會加速胚乳細胞化;過表達OsMADS87植株的種子熱應力敏感性較低,且種子變小,OsMADS87被確定為提高水稻生殖發(fā)育期間種子熱彈性潛在的目標基因[57]。

2.5 脅迫響應

水稻中的一些MADS-box轉(zhuǎn)錄因子對脅迫是有響應的。Arora等[10]研究發(fā)現(xiàn),在水稻幼苗期進行冷、干旱和鹽3種脅迫處理,4 h后,一些MADS-box基因的表達量發(fā)生變化,其中OsMADS18、OsMADS22、OsMADS26、OsMADS27表達量上升,OsMADS2、OsMADS30、OsMADS55表達量下降。后來,Khong等[58]進一步研究發(fā)現(xiàn),水稻OsMADS26基因負調(diào)控水稻稻瘟病、白葉枯病抗性和抗旱性,這些表型均在控制環(huán)境和野生2種條件下被發(fā)現(xiàn)。

3 問題與展望

隨著植物分子生物學的不斷發(fā)展,水稻MADS-box轉(zhuǎn)錄因子家族的功能研究在各方面都有了很大的進展,但仍存在一定的不足。如大部分MADS-box基因都是通過轉(zhuǎn)化擬南芥進行功能鑒定的,并且大多功能鑒定試驗都是在實驗室內(nèi)進行的,這在一定程度上會限制一些基因的功能研究,因為同一家族基因在不同植物上的功能可能有所不同,且在不同試驗條件下(大田、室內(nèi))鑒定的功能強弱可能也不同。

經(jīng)過多年的研究,水稻一些基因功能得到驗證,作用機制也得到解析。這些結(jié)果為進一步深入研究MADS-box基因家族奠定了良好的基礎。隨著更多MADS-box基因功能的解析和基因間相互作用的分析,使得建立一個MADS-box基因相互作用的調(diào)控網(wǎng)絡,明確每個基因在調(diào)控網(wǎng)絡中的位置和作用成為可能。另外,隨著水稻部分MADS-box基因功能得到解析,這些基因?qū)⒊蔀樽魑镞z傳改良育種的重要基因資源。

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Research Progress on MADS-box Genes in Rice(Oryzasativa)

SU Yali1,LIU Mengjia1,LI Haifeng1,2*
(1.College of Agronomy,Northwest A&F University/State Key Laboratory of Crop Stress Biology for Arid Areas,Yangling 712100,China; 2.Xinjiang Agricultural Vocational Technical College,Changji 831100,China)

MADS-box is important transcription regulatory factor in the process of rice growth and development,which participates in the regulation of plant growth and development and response to stress.In this paper,the structure,classification and distribution in chromosomes of the rice MADS-box transcription factors were stated,the biological functions of rice MADS-box transcription factors were reviewed in flower development,flowering time,root and seed development,and the development prospect and some problem existing in the study of rice MADS-box transcription factors function were described.

rice; MADS-box; transcription factors; flower development; flowering time

2016-03-27

國家自然科學基金項目 (31571657)；新疆農(nóng)業(yè)職業(yè)技術學院科研項目 (XJNZYKJ201501)；高等學校中央基本科研業(yè)務費項目(2014ZZ009)

蘇亞麗(1991-)，女，河南新鄭人，在讀碩士研究生，研究方向：植物分子生物學。E-mail:354624492@qq.com

*通訊作者：李海峰(1970-)，男，河南南陽人，副教授，博士，主要從事植物發(fā)育分子生物學方面的研究。 E-mail:lhf@nwsuaf.edu.cn

S511

A

1004-3268(2016)09-0001-07