黃治軼，徐昊昱，杜源良，楊玉枝，烏天宇，曾麗霞，Yu-Lu XIA，岑伊靜*

(1.華南農(nóng)業(yè)大學(xué)昆蟲(chóng)生態(tài)研究室，廣州 510642;2.Center for Integrated Pest Management，North Carolina State University，Raleigh，NC 27606，USA)

亞洲柑橘木虱Diaphorina citri Kuwayama 是柑橘生產(chǎn)上最具毀滅性的病害——柑桔黃龍病(huanglongbing，HLB)亞洲種Candidatus liberibacter asiaticus 的主要傳播媒介，給世界柑橘生產(chǎn)帶來(lái)嚴(yán)重威脅(Bové，2006)。柚喀木虱 Cacopsylla citrisuga Yang ＆ Li 于1984年由楊集昆和李法圣(1984)首次記錄，2012年發(fā)現(xiàn)也攜帶黃龍病亞洲種的病原菌(Cen et al.，2012)。亞洲柑橘木虱廣泛分布在亞洲和美洲地區(qū)。在中國(guó)，20 世紀(jì)初主要分布于廣東、廣西、福建、臺(tái)灣等省，但隨著全球氣候變暖，木虱北遷，現(xiàn)已在江西、四川、湖南、貴州、浙江等地廣泛蔓延(杜丹超等，2011)?，F(xiàn)已報(bào)道在我國(guó)發(fā)生于11個(gè)省區(qū)。柑橘木虱分布區(qū)受氣候等因子影響在我國(guó)出現(xiàn)了明顯北移，對(duì)我國(guó)部分優(yōu)勢(shì)柑橘產(chǎn)區(qū)生產(chǎn)安全構(gòu)成了較大威脅(熊紅利等，2011)。

柑橘木虱發(fā)生與海拔高度有一定的關(guān)系，低海拔地區(qū)發(fā)生比較嚴(yán)重(趙學(xué)源等，1979)，而柚喀木虱目前僅發(fā)現(xiàn)于1000 m 以上的高海拔地區(qū)(郭俊等，2012)。我國(guó)柑桔產(chǎn)業(yè)有向西南方向擴(kuò)展的趨勢(shì)，柚喀木虱的存在可能對(duì)這些高海拔地區(qū)的柑桔產(chǎn)業(yè)造成嚴(yán)重威脅。針對(duì)兩種木虱分別適應(yīng)于高海拔、低海拔生態(tài)環(huán)境的這一特殊機(jī)制展開(kāi)初步研究，明確黃龍病媒介昆蟲(chóng)的耐寒性，為進(jìn)一步研究其傳病機(jī)制和進(jìn)行有效防治提供依據(jù)，是減少這兩種木虱對(duì)我國(guó)柑桔產(chǎn)業(yè)造成威脅的前提。昆蟲(chóng)的過(guò)冷卻現(xiàn)象是昆蟲(chóng)耐寒力的重要指標(biāo)之一(李冰祥等，1998;鞠瑞亭和杜予州，2002;景曉紅和康樂(lè)，2004;王錦林等，2013)，盡管有些昆蟲(chóng)在過(guò)冷卻點(diǎn)以上死亡，導(dǎo)致過(guò)冷卻點(diǎn)不足以作為一個(gè)最可依賴(lài)的耐寒性指標(biāo)，但是多數(shù)昆蟲(chóng)死亡發(fā)生的過(guò)程都處在體液溶點(diǎn)以下的過(guò)冷卻狀態(tài)，因此考察過(guò)冷卻點(diǎn)是研究昆蟲(chóng)耐寒性的一個(gè)必要的工作，它有助于全面地理解昆蟲(chóng)的耐寒性(景曉紅和康樂(lè)，2004)。謝佩華等(1988)曾對(duì)柑桔木虱的耐寒性開(kāi)展了初步研究，而柚喀木虱的耐寒性未見(jiàn)報(bào)道。本文測(cè)定了柑橘木虱和柚喀木虱各齡若蟲(chóng)和成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)和冰點(diǎn)，以期為分析兩種木虱的耐寒能力、適生區(qū)域及其傳播黃龍病的風(fēng)險(xiǎn)提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試蟲(chóng)源

柑橘木虱采自廣州市天河區(qū)華南農(nóng)業(yè)大學(xué)校園，寄主為九里香Murraya exotica L.，采回區(qū)分蟲(chóng)態(tài)后直接用于測(cè)定。柚喀木虱采自云南省瑞麗戶(hù)島，寄主為尤力克檸檬Citrus limon.(L.)Burm.F.，采集到的成蟲(chóng)直接用于測(cè)定，若蟲(chóng)則與寄主檸檬嫩梢一起置于4℃冰箱內(nèi)保存，測(cè)定前取出在室溫下放置1 h，若蟲(chóng)測(cè)定時(shí)間歷時(shí)約1 周。

分別參照郭俊等(2012)與黃邦侃(1956)、阮傳清等(2012)的數(shù)據(jù)在體視鏡下區(qū)分柑橘木虱和柚喀木虱若蟲(chóng)的齡期，主要根據(jù)若蟲(chóng)的體型大小、體色、翅芽分化程度進(jìn)行鑒定。

1.2 實(shí)驗(yàn)儀器

SUN-V 型昆蟲(chóng)過(guò)冷卻點(diǎn)測(cè)定儀及配套軟件(北京鵬程電子科技中心生產(chǎn))，BCD539-WT 型Haier 冰箱，MDF-U5411 型SANYO 超低溫冰箱。

1.3 過(guò)冷卻點(diǎn)、冰點(diǎn)的測(cè)定方法

將超低溫冰箱調(diào)至-40℃，將試蟲(chóng)置于塞有少量棉花的移液槍槍頭中，把近熱敏探頭的導(dǎo)線(xiàn)塞于一段吸管中，使塞入測(cè)溫計(jì)熱敏探頭于槍頭時(shí)，能固定在槍頭內(nèi)并恰好緊貼蟲(chóng)體，測(cè)定柑橘木虱1 齡、2 齡、3 齡、4 齡、5 齡若蟲(chóng)和成蟲(chóng)以及柚喀木虱1 齡、2 齡、3 齡、4 齡、5 齡若蟲(chóng)和成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)及冰點(diǎn)。每個(gè)蟲(chóng)態(tài)都用單頭進(jìn)行測(cè)定，共測(cè)定30 頭。但由于柚喀木虱1、2、5 齡若蟲(chóng)蟲(chóng)源不足，分別測(cè)定了28、27、29 頭。其中，可能由于柑橘木虱1 齡若蟲(chóng)蟲(chóng)體太小，溫度變化曲線(xiàn)圖上峰不明顯，故在確保1 齡若蟲(chóng)能降至相同低溫的前提下，使用導(dǎo)體錫箔紙包裹槍頭，延緩1齡若蟲(chóng)體溫下降速度，從而測(cè)得結(jié)果。柑桔木虱成蟲(chóng)未分性別隨機(jī)采樣測(cè)定了30 頭后，分別采雌、雄各30 頭進(jìn)行測(cè)定和比較。

1.4 統(tǒng)計(jì)分析

采用統(tǒng)計(jì)分析軟件DPS(7.05)對(duì)數(shù)據(jù)多組比較經(jīng)方差分析后，再用Duncan 多重比較進(jìn)行差異顯著性測(cè)定。

2 結(jié)果與分析

2.1 柑橘木虱不同蟲(chóng)態(tài)的過(guò)冷卻點(diǎn)和結(jié)冰點(diǎn)比較

柑橘木虱不同蟲(chóng)態(tài)的過(guò)冷卻點(diǎn)和結(jié)冰點(diǎn)如圖1所示。由圖可見(jiàn)不同蟲(chóng)態(tài)過(guò)冷卻點(diǎn)存在一定差異。其中，1 齡若蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)最低，平均值為-26.32℃;其次為2 齡若蟲(chóng)，平均值為-24.76℃;其它各齡若蟲(chóng)過(guò)冷卻點(diǎn)由低到高依次為4 齡若蟲(chóng)、5 齡若蟲(chóng)、3 齡若蟲(chóng)，但這3個(gè)齡期之間差異不顯著。成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)最高，平均值為-19.60℃，顯著高于各齡若蟲(chóng)。

各蟲(chóng)態(tài)的結(jié)冰點(diǎn)都略高于過(guò)冷卻點(diǎn)，變化趨勢(shì)與過(guò)冷卻點(diǎn)基本一致，冰點(diǎn)溫度由低到高依次為1 齡若蟲(chóng)＜2 齡若蟲(chóng)＜4 齡若蟲(chóng)＜3 齡若蟲(chóng)＜5 齡若蟲(chóng)＜成蟲(chóng)，1 齡若蟲(chóng)的冰點(diǎn)最低，平均值為-26.22℃;成蟲(chóng)的最高，平均值為19.71℃;3 齡和4 齡、3 齡和5 齡若蟲(chóng)之間差異不顯著，各齡若蟲(chóng)的冰點(diǎn)也都顯著低于成蟲(chóng)。說(shuō)明柑桔木虱的耐寒能力有隨著發(fā)育階段增加而下降的趨勢(shì)，1 齡若蟲(chóng)最強(qiáng)，而成蟲(chóng)最弱。

圖1 柑橘木虱不同蟲(chóng)態(tài)的過(guò)冷卻點(diǎn)和體液結(jié)冰點(diǎn)Fig.1 Supercooling points and freezing points of different stages of Diaphorina citri

2.2 柚喀木虱不同蟲(chóng)態(tài)的過(guò)冷卻點(diǎn)和結(jié)冰點(diǎn)比較

由圖2 可知柚喀木虱不同蟲(chóng)態(tài)過(guò)冷卻點(diǎn)和冰點(diǎn)亦存在一定差異。過(guò)冷卻點(diǎn)變化趨勢(shì)為1 齡若蟲(chóng)＜2 齡若蟲(chóng)＜3 齡若蟲(chóng)＜4 齡若蟲(chóng)＜成蟲(chóng)＜5 齡若蟲(chóng)，1 齡若蟲(chóng)過(guò)冷卻點(diǎn)最低，為-25.30℃，5 齡若蟲(chóng)最高，為-19.50℃(表1)。1-3 齡若蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)之間差異不顯著，都顯著低于高齡若蟲(chóng)和成蟲(chóng)。4 齡若蟲(chóng)與成蟲(chóng)亦無(wú)顯著差異。

各蟲(chóng)態(tài)的結(jié)冰點(diǎn)變化趨勢(shì)與過(guò)冷卻點(diǎn)基本一致，冰點(diǎn)溫度由低到高依次為1 齡若蟲(chóng)＜2 齡若蟲(chóng)＜3 齡若蟲(chóng)＜4 齡若蟲(chóng)＜成蟲(chóng)＜5 齡若蟲(chóng)(圖2)，平均值分別為-25.08℃、-24.45℃、-23.75℃、-19.52℃、-19.40℃、-17.69℃(表1)。1 齡和2 齡若蟲(chóng)最低，兩者差異不顯著;5 齡若蟲(chóng)最高;4 齡若蟲(chóng)與成蟲(chóng)冰點(diǎn)溫度差異不顯著。說(shuō)明除成蟲(chóng)外，柚喀木虱耐寒力也有隨著發(fā)育階段增加而降低的趨勢(shì)，1 齡和2 齡若蟲(chóng)最強(qiáng)，而5 齡若蟲(chóng)最弱。

圖2 柚喀木虱不同蟲(chóng)態(tài)的過(guò)冷卻點(diǎn)和體液結(jié)冰點(diǎn)Fig.2 Supercooling points and freezing points of different stages of Cacopsylla citrisuga

表1 柑橘木虱、柚喀木虱各蟲(chóng)態(tài)的過(guò)冷卻點(diǎn)和體液結(jié)冰點(diǎn)的比較Table 1 Comparison of supercooling points sndfreezing points of different stages of Diaphorina citri and Cacopsylla citrisuga

2.3 柑橘木虱與柚喀木虱的過(guò)冷卻點(diǎn)和冰點(diǎn)比較

測(cè)定結(jié)果表明，柑橘木虱、柚喀木虱各蟲(chóng)態(tài)的過(guò)冷卻點(diǎn)和冰點(diǎn)存在一定差異，但各蟲(chóng)態(tài)表現(xiàn)不一致。柑橘木虱1 齡、4 齡、5 齡若蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)和冰點(diǎn)均顯著低于柚喀木虱，而3 齡若蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)與冰點(diǎn)、成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)卻顯著高于柚喀木虱(表1)。

2.4 柑橘木虱雌成蟲(chóng)與雄成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)和體液結(jié)冰點(diǎn)比較

在測(cè)定柑橘木虱雌成蟲(chóng)與雄成蟲(chóng)時(shí)，測(cè)得雌成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)最低達(dá)到-22.16℃，雄成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)最低為-22.38℃，平均值分別為-20.06℃和-19.47℃，二者之間不存在顯著差異;雌成蟲(chóng)的冰點(diǎn)平均值為-19.20℃，雄成蟲(chóng)的冰點(diǎn)平均為-18.79℃，二者亦無(wú)顯著差異(表2)。

表2 柑橘木虱雌、雄成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)和體液結(jié)冰點(diǎn)Table 2 Supercooling points and freezing points of different genders of Diaphorina citri

3 結(jié)論與討論

本文首次測(cè)定了柑橘木虱和柚喀木虱各齡期若蟲(chóng)和成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)和體液結(jié)冰點(diǎn)。結(jié)果表明，兩種木虱各蟲(chóng)態(tài)的過(guò)冷卻點(diǎn)及冰點(diǎn)均以1 齡若蟲(chóng)最低，分別為-26.32℃和-25.30℃。柑橘木虱過(guò)冷卻點(diǎn)由低到高依次為1 齡若蟲(chóng)＜2 齡若蟲(chóng)＜4 齡若蟲(chóng)＜5 齡若蟲(chóng)＜3 齡若蟲(chóng)＜成蟲(chóng);柚喀木虱為1 齡若蟲(chóng)＜2 齡若蟲(chóng)＜3 齡若蟲(chóng)＜4 齡若蟲(chóng)＜成蟲(chóng)＜5 齡若蟲(chóng)。兩種木虱的過(guò)冷卻點(diǎn)明顯低于橡副珠蠟蚧 Parasaissetia nigra Nietner、扶桑綿粉蚧Phenacoccus solenopsis Tinsley、桔小實(shí)蠅Bactrocera dorsalis(Hendel)等分布于我國(guó)南方的昆蟲(chóng)(侯柏華和張潤(rùn)杰，2007;關(guān)鑫等，2009;張方平等，2013)，甚至低于梨小食心蟲(chóng)Grapholitha molesta Busck、小胸鱉甲Microdera punctipennis Kaszab、桃蛀螟Dichocrocis punctiferalis Guenée 等多種主要分布在東北、西北、華北的北方昆蟲(chóng)(鹿金秋等，2009;劉曉靜等，2012;郭婷婷等，2013)，說(shuō)明兩種木虱的過(guò)冷卻點(diǎn)很低，可能具有較強(qiáng)的耐寒能力，存在更廣泛的生存區(qū)域。

謝佩華等(1988)在實(shí)驗(yàn)室測(cè)定了柑橘木虱的耐寒性，結(jié)果表明，越冬成蟲(chóng)無(wú)論是雄性或雌性都具備了較強(qiáng)的耐寒能力，大約能承受-18℃的低溫10 min，-4℃至-12℃的低溫4 h，經(jīng)模擬低溫測(cè)定和自然低溫觀(guān)察，柑桔木虱經(jīng)過(guò)極端最低氣溫-10℃時(shí)也不會(huì)全部死亡。2008年中國(guó)遇到冰凍災(zāi)害天氣，廣西從1月12-13日至2月10-13日出現(xiàn)長(zhǎng)達(dá)近20 d 的低溫陰雨冰凍天氣，對(duì)當(dāng)年廣西越冬成蟲(chóng)的存活率調(diào)查結(jié)果表明，木虱在桂南、桂中、桂北的死亡率分別為34%、54%、85%(鄧鐵軍等，2008)，但北緯25 度以上全部越冬木虱被凍死(白先進(jìn)等，2008)。桂林在此期間低于5、4、3、2、1、0、-1℃以下的天數(shù)分別為40、37、35、29、21、8、2 d，陳 貴 峰 等(2010)調(diào)查柑桔木虱平均死亡率達(dá)到99.93%，但兩個(gè)有殘存活蟲(chóng)觀(guān)察區(qū)的種群數(shù)量3個(gè)月后即得到恢復(fù)。這些結(jié)果都說(shuō)明了柑桔木虱具有較強(qiáng)的耐寒能力。郭俊等(2012)調(diào)查了柚喀木虱的生物學(xué)特性，結(jié)果表明柚喀木虱在4℃低溫下48 h后仍然具有活動(dòng)和取食能力;置于0℃4 h 后，轉(zhuǎn)移到室溫幾秒鐘就能恢復(fù)活動(dòng)能力，說(shuō)明該木虱耐寒能力也較強(qiáng)。

本文測(cè)到的柑桔木虱成蟲(chóng)過(guò)冷卻點(diǎn)、冰點(diǎn)分別為-19.60±0.17℃和-18.71±0.16℃，謝佩華等(1988)測(cè)到的越冬成蟲(chóng)過(guò)冷卻點(diǎn)為-17.4±2.78℃，冰點(diǎn)為-15.75±2.77℃，即本研究獲得的結(jié)果更低，其原因可能是與1988年相比目前柑桔木虱的抗寒能力有所提高，或者由于種群不同所致。季節(jié)性氣候變化、地理分布區(qū)、環(huán)境濕度、低溫快速冷馴化、光周期等環(huán)境因子和昆蟲(chóng)生理狀態(tài)、發(fā)育階段、寄主植物、人為因素等生物因子都可能影響昆蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)和耐寒能力(王錦林等，2013)。

本文還測(cè)定了柑橘木虱雌成蟲(chóng)與雄成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)和結(jié)冰點(diǎn)，發(fā)現(xiàn)兩者差異不顯著。呂寶乾等(2011)比較了椰甲截脈姬小蜂 Asecodes hispinarum Boucek 和椰扁甲嚙小蜂Tetrastichus brontispae Boucek 雌雄成蟲(chóng)的過(guò)冷卻點(diǎn)和結(jié)冰點(diǎn)，關(guān)鑫等(2009)、劉亞軍和李傳仁(2009)、趙琦等(2011)分別對(duì)扶桑綿粉蚧、懸鈴木方翅網(wǎng)蝽Corythucha ciliata Say、旋幽夜蛾Scotogrammatrif olii Rottemberg 的雌雄成蟲(chóng)過(guò)冷卻點(diǎn)和結(jié)冰點(diǎn)進(jìn)行了測(cè)定，結(jié)果也顯示雌雄成蟲(chóng)之間差異不顯著，估計(jì)這與雌雄蟲(chóng)之間的生理適應(yīng)性相關(guān)。

由于自然條件下柚喀木虱在廣州無(wú)法繁殖，所以本研究將從云南瑞麗采集到的帶有柚喀木虱若蟲(chóng)的檸檬嫩梢置于4℃冰箱中保存以延長(zhǎng)其存活期，取出后在室溫條件下放置1 h 后進(jìn)行測(cè)定，可能對(duì)若蟲(chóng)的測(cè)定結(jié)果有一定影響。此外，由于兩種木虱的卵粒太小，單頭測(cè)定時(shí)無(wú)法獲得準(zhǔn)確的數(shù)據(jù)，故本研究沒(méi)有進(jìn)行測(cè)定，卵的耐寒能力有待進(jìn)一步研究。過(guò)冷卻點(diǎn)高低是昆蟲(chóng)耐寒能力高低的指標(biāo)之一，但一般不能作為昆蟲(chóng)存活的低溫下限。全面評(píng)價(jià)昆蟲(chóng)的耐寒能力還需要進(jìn)行低溫存活率實(shí)驗(yàn)，測(cè)定致死中溫度或致死中時(shí)間、冷傷害上限溫度和有效低溫總和等指標(biāo)(景曉紅和康樂(lè)，2004)。因此，與黃龍病相關(guān)的兩種木虱耐寒能力還需進(jìn)一步研究和進(jìn)行綜合的評(píng)價(jià)。

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